Microbial and geochemical dynamics in soils and their impact on the hydraulic properties : from laboratory experiments to model development
Authors:   , Carles Brangari Albert 
Published: July 2023

Most of the microorganisms on Earth are found in sophisticated colonies called biofilms. Such microbial communities may proliferate everywhere life can exist as long as nutrients are available and surface attachment is possible. Some biofilms can provide valuable services to the society or to the functioning of ecosystems, while others are potentially troublesome and may contribute to health, ecological and economic problems. Particularly, in porous media, a sound characterization of the microbial dynamics is key for the design and management of many technological applications.

Literature contains a vast number of experiments and model approaches that have certainly contributed to a better understanding. However, the driving forces behind microbial proliferation in soils are not yet well understood. Difficulties mostly arise from the complex nature of the interactions between microbial pools, porous media and environmental conditions. First, microbes drive the biogeochemical processes, promoting the degradation of organic matter and contaminants. Second, the accumulation of biomass in soils alters their hydraulic properties, changing the capacity to transport and retain water and solutes. Third, organisms may deploy survival mechanisms in response to environmental stresses. On one hand, biofilm matrix helps increasing the hydration status and improving the digestive system efficiency. On the other hand, microbes may be induced into a reversible state of dormancy under unfavorable conditions. The mechanisms by which this microbial habitat is regulated and the resulting impact on the hydraulic properties frame the scope of this contribution.

The main outcome of the thesis consists in a new soil microbial model framework that can be used as an explorative tool to elucidate the processes occurring in bio-amended soils. Based on extensive empirical evidence, the model includes: (i) the relevant microbial compartments that permit capturing the complexity of biofilms, (ii) some mechanisms to modulate microbial dynamics according to environmental conditions; and (iii) the feedbacks between biofilms, the soil hydraulic properties and the overall conditions in the vicinities of cells.

This document is structured in five chapters. In Chapter 1 the main characteristics of microbial proliferation and its impact on soils are described. In Chapter 2, two laboratory experiments aimed at unraveling the spatiotemporal biogeochemical dynamics in soils under continuous or intermittent ponding conditions are described. Several direct and indirect measurements of biomass and activity reported evidence of microbial adaptation to the environmental circumstances. Chapter 3 presents a mechanistic model to study the impact of biomass accumulation on the variably saturated hydraulic properties of soils. Special emphasis is laid on the mechanisms behind water flow and retention. The biofilm represents bacterial cells and extracellular polymeric substances (EPS), displaying a complex channeled geometry that shrinks/swells with suction. New analytical solutions of the soil-water retention curve and the relative permeability are derived and discussed. In Chapter 4 a model that can simulate the proliferation of multi-compartment biofilms is presented. Such an approach permits unraveling the microbial dynamics in different environments and the underlying mechanisms controlling the response to stress. To achieve this, the model is equipped with indicators to monitor environmental and biological factors and react accordingly. Finally, Chapter 5 comprises a summary of the most important conclusions drawn during the course of the thesis. In general, the model is able to reproduce meaningfully a number of complex experimental processes. The most important mechanisms behind microbial and geochemical dynamics in soils and their impact on the hydraulic properties have been partially elucidated.
La major part dels microorganismes de la Terra es troben agrupats en biofilms. Aquestes comunitats microbianes poden proliferar a tot arreu on hi pugui existir vida, sempre que disposin de nutrients i d'una superfície on adherir-se. Alguns biofilms són beneficiosos per a la societat o pel funcionament dels ecosistemes, mentre que altres comporten problemes de salut, ecològics i econòmics. Una caracterització adequada de les dinàmiques microbianes pot ser útil per al disseny i la gestió d'un gran nombre d'aplicacions tecnològiques. La literatura conté nombrosos experiments i models que han contribuït a millorar la seva comprensió. No obstant això, les forces motrius que regulen la seva proliferació en sòls encara no estan ben enteses. Principalment, això és degut a la complexa interacció entre els components biològics, el sòl i les condicions ambientals. En primer lloc, els microorganismes lideren l'activitat biogeoquímica. En segon lloc, l'acumulació de biomassa en sòls altera les propietats hidràuliques d'aquests, tot modificant-ne la capacitat per transportar i retenir aigua i soluts. Per últim, els organismes disposen de mecanismes per combatre l'estrès ambiental. D'una banda, els biofilms ofereixen avantatges a les colònies que hi habiten, augmentant-ne la hidratació i l'eficiència del sistema digestiu. D'altra banda, alguns microbis es poden autoinduir un estat reversible d'inactivitat quan es troben en condicions desfavorables. L'estudi del conjunt de mecanismes que regulen aquests hàbitats defineix l'abast d'aquesta contribució científica. L'objectiu principal de la tesi és el desenvolupament d'un model utilitzat com a eina d'exploració per entendre els processos que succeeixen en sòls. Basat en evidències empíriques, aquest model inclou: (i) els principals compartiments que permeten copsar la complexitat dels biofilms, (ii) els mecanismes que regulen les dinàmiques microbianes a partir de condicions ambientals; i (iii) les interaccions que es donen entre els biofilms, les propietats hidràuliques del sòl i el medi. Aquest document s'estructura en cinc capítols. En el Capítol 1, es revisen les principals peculiaritats de la proliferació de comunitats microbianes i del seu impacte en els sòls. En el segon capítol, es descriuen dos experiments de laboratori, utilitzats per esbrinar les dinàmiques biogeoquímiques espaciotemporals en sòls sota condicions de recàrrega contínua o intermitent. Diferents mesures de biomassa i activitat biològica van mostrar una clara adaptació de la població microbiana a les circumstàncies ambientals. El Capítol 3 presenta un model mecanístic que permet estudiar l'impacte de la biomassa en les propietats hidràuliques de sòls amb saturació variable. El biofilm és representat per un aglomerat de cèl·lules bacterianes i substàncies polimèriques extracel·lulars (EPS), en forma de canals i que augmenta/disminueix el seu volum en funció de la succió. Es deriva i discuteix una nova solució analítica per a la corba de retenció i la permeabilitat. En el Capítol 4, aquestes definicions s'acoblen a un nou model de proliferació de biofilms multi-compartimental. El model resultant permet explorar el comportament microbià sota diferents condicions i també els mecanismes que controlen la resposta a l'estrès. Per aconseguir això, el model està equipat amb indicadors que permeten monitorar diversos factors ambientals i biològics i reaccionar en conseqüència. La generació d'EPS, la capacitat d'inactivació, la producció d'enzims extracel·lulars i el repartiment/reutilització dels recursos han demostrat ser de gran rellevància. Finalment, el Capítol 5 conté les conclusions més importants extretes durant el transcurs de la tesi. En general, el model és capaç de reproduir un nombre de processos d'alta complexitat. D'aquesta manera, s'ha pogut millorar el coneixement sobre els principals mecanismes que regulen les dinàmiques microbianes i geoquímiques en sòls i el seu impacte en les propietats hidràuliques
La mayor parte de los microorganismos de la Tierra se encuentran agrupados en colonias denominadas biofilms. Estas comunidades microbianas pueden proliferar en todas partes donde pueda existir vida, siempre y cuando se disponga de nutrientes y de una superficie donde adherirse. La gran variabilidad ambiental y microbiana hace que algunos biofilms sean beneficiosos para la sociedad o por el funcionamiento de los ecosistemas, mientras que otros son potencialmente problemáticos y comportan problemas de salud, ecológicos y económicos. Particularmente, en medios porosos, una caracterización adecuada de las dinámicas microbianas puede ser de gran utilidad en el diseño y la gestión de un gran número de aplicaciones tecnológicas.
Debido a la relevancia de algunos de estos procesos regulados biológicamente, la literatura contiene un gran número de experimentos y de modelos que, sin duda, han contribuido a mejorar su comprensión. Sin embargo, todavía queda mucho camino por recorrer, ya que las fuerzas motrices que regulan la proliferación microbiana en suelos todavía no están bien entendidas. Principalmente, esto es debido a la compleja interacción que se establece entre los componentes biológicos, el medio poroso y las condiciones ambientales. En primer lugar, los microorganismos lideran la actividad biogeoquímica y, por tanto, regulan la capacidad de degradación de materia orgánica y de contaminantes. En segundo lugar, la acumulación de biomasa en suelos altera las propiedades hidráulicas de éstos, modificando su capacidad para transportar y retener agua y solutos. Por último, los organismos disponen de mecanismos para combatir el estrés ambiental. Por un lado, la matriz del biofilm ofrece una serie de ventajas a las colonias que crecen en ella, aumentando su estado de hidratación y mejorando la eficiencia de su sistema digestivo. Por otra parte, algunos microbios pueden autoinducirse un estado reversible de inactividad cuando se encuentran en condiciones que no les son favorables, disminuyendo su mortalidad. El estudio del conjunto de mecanismos que regulan estos hábitats y el impacto resultante sobre las propiedades hidráulicas de los suelos definen el alcance de esta contribución científica.
El objetivo principal de la tesis es el desarrollo de un modelo microbiano que se puede utilizar como una herramienta de exploración para entender mejor los procesos que suceden en suelos. Basado en evidencias empíricas, este modelo incluye: (i) los principales compartimentos microbianos que permiten captar la complejidad de los biofilms, (ii) los mecanismos que regulan las dinámicas microbianas a partir de las condiciones ambientales; y (iii) las interacciones que se dan entre los biofilms, las propiedades hidráulicas del suelo y el medio. Un estudio de estas características necesita un enfoque claramente interdisciplinario que combine y adapte conceptos y metodologías provenientes de diferentes campos.
Este documento se estructura en cinco capítulos. Los dos primeros se centran en la identificación de las principales características de los biofilms y de los procesos biogeoquímicos.
En el Capítulo 1, a partir de una extensa revisión bibliográfica, se describen las principales peculiaridades de la proliferación de comunidades microbianas y de su impacto en los suelos.
En el segundo capítulo, se describen dos experimentos de laboratorio. Estos tienen como objetivo averiguar las dinámicas biogeoquímicas espaciotemporales que se producen en suelos bajo condiciones de recarga continua (Experimento I) o intermitente (Experimento II).
Varias medidas directas e indirectas de biomasa y de actividad biológica mostraron una clara adaptación de la población microbiana a las circunstancias ambientales. Además, durante la recarga, la proliferación de biomasa indujo cambios significativos en las capacidades de infiltración y de retención del suelo (colmatación), mientras que los periodos secos causaron una recuperación parcial de las condiciones iniciales.
En los dos capítulos siguientes, se muestra el desarrollo y descripción de la parte de modelización. El Capítulo 3 presenta un modelo mecanístico que permite estudiar el impacto de la biomasa en las propiedades hidráulicas de los suelos a diferentes saturaciones.
Se hace especial énfasis en los mecanismos a escala de poros detrás del flujo y de la retención de agua. El biofilm modelado representa un aglomerado de células bacterianas y sustancias poliméricas extracelulares (EPS), que presenta una geometría en forma de canales y que aumenta/disminuye su volumen con la succión del suelo. Se deriva y discute una nueva solución analítica para la curva de retención y otra para la permeabilidad relativa. En el Capítulo 4, estas definiciones se acoplan a un nuevo modelo de simulación de proliferación de biofilms de varios compartimentos. El modelo resultante permite explorar el comportamiento microbiano bajo diferentes condiciones y también los mecanismos subyacentes que controlan la respuesta al estrés por falta de agua o de nutrientes. Para lograr esto, el modelo está equipado con varios indicadores que permiten monitorizar diversos factores ambientales y biológicos y reaccionar en consecuencia. La generación de EPS, la capacidad de inactivación, la producción de enzimas extracelulares y el reparto/reutilización de los recursos han demostrado ser esenciales para la modelización.
Finalmente, el Capítulo 5 contiene un resumen de las conclusiones más importantes extraídas durante el transcurso de la tesis. En general, el modelo que se ha desarrollado es capaz de reproducir un número de procesos de alta complejidad. De este modo, se considera que se ha podido mejorar el conocimiento sobre los principales mecanismos que regulan las dinámicas microbianas y geoquímicas en suelos y su impacto en las propiedades hidráulicas de éstos