Cardiac and Respiratory Correlations with Unit Discharge in Epileptic Human Temporal Lobe
Authors: Frysinger Robert C. , Harper Ronald M. 
Published: February 2012

Summary We recorded respiratory activity and electrocardiogram (ECG) together with single cell activity from the amygdala and hippocampus of epileptic patients who later received anterotemporal lobectomy. Cross‐correlation histograms were used to test for neuronal discharge timing relationships with inspiration or ECG. Linear regression was used to test for correlations of inspiratory time, respiratory period, and heart rate (HR) with tonic unit rate for each breath. Of 129 cells from 16 patients who later had resection, 89 were contralateral and 40 were ipsilateral to the resected lobe. Of the contralateral cells, 19% had a timing relationship with the cardiac cycle and only 1% had such a relationship with the respiratory cycle. Tonic correlations with HR were noted in 22% and with respiratory period and inspiratory time in 11 and 6%. Neither these percentages nor mean discharge rate differed between structures, although variance in rate was much higher on the resected side. Amygdala cells on the resected side showed more correlations with the cardiac cycle (55 vs. 20%), respiratory period (46 vs. 3%), and inspiratory time (27 vs. 7%) and were more likely to show several types of correlation. The results suggest a selective loss of ipsilateral amygdala cells and/or afferents, favoring relationships with cardiac‐ and respiratory‐related systems and a possible synaptic reorganization of remaining cardiorespiratory afferents.RÉSUMÉLes auteurs ont enregistré l'activité respiratoire et l'électrocardiogramme en corrélation avec les décharges neuronales unitaires de l'amygdale et de l'hippocampe de patients épileptiques qui ont bénéficié secondairement d'une lobectomie temporale antérieure. Les histogrammes de corrélations croisées ont été utilisés pour évaluer les relations temporelles entre la décharge neuronale et l'inspiration ou l'électrocardiogramme. Le test de régression linéaire a été utilisé pour les corrélations entre temps d'inspiration, période expiratoire et rythme cardiaque et le taux de décharge tonique unitaire pour chaque mouvement respiratoire. Parmi 129 cellules, enregistrées chez 16 patients qui ont bénéficié secondairement d'une résection temporale, 89 étaient contralatérals et 40 étaient ipsilatérales au lobe réséqué. Parmi les cellules controlatérales, 19% présentaient une relation temporelle avec le cycle cardiaque, seulement 1% avec le cycle respiratoire. Des corrélations toniques avec le rythme cardiaque ont été trouvées chez 22%, avec la période respiratoire et le temps d'inspiration chez 11% et 6%. Aucun de ces pourcentages, ni d'ailleurs le taux de décharges moyen, ne présentait de différences selon les structures, bien que la variance du taux ait été beaucoup plus élevée du côté réséqué. Les cellules de l'amygdala du côté réséqué ont été davantage corrélées au cycle cardiaque (55% contre 20%), à la période respiratoire (46% contre 3%), et au temps d'inspiration (27% contre 7%), et présentaient plus probablement plusieurs types de corrélations. Ces résultats suggèrent qu'il existe une perte sélective des cellules amygdaliennes ipsilatérales et/ou de leurs afférents, phénomènes qui favorisent les relations avec les systèmes liés à la fréquence cardiaque et respiratoire; ces résultats suggèrent également qu'il existe une possibilité de réorganisation synaptique des afférents cardiorespiratoires résiduels.RESUMENEn enfermos que posteriormente fueron sometidos a una lobectomía temporal anterior hemos registrado la actividad respiratoria y el ECG simultaneamente con las descargas de la amígdala y del hipocampo. Se han utilizado histogramas interrelacionados para determinar la relación temporal de las descargas neuronales con la inspiración o el ECG. Se utilizó un test de regresión lineal para calcular las correlaciones del tiempo de inspiración, del periodo respiratorio y del rítmo cardiaco o con la frecuencia de unidades tónicas durante cada respiración. De las 129 células de 16 pacientes que fueron resecadas con posterioridad, 89 eran contralaterales y 40 ipsilaterales al lóbulo extirpado. De las células contralaterales, 19% tenían una relación temporal con el rítmo cardiaco y solamente 1% con el ciclo respiratorio. Se observaron correlaciones tónicas con el ritmo cardiaco en 22% y con el periodo respiratorio y el tiempo de inspiración en el 11% y en el 6% respectivamente. Ninguno de estos porcentajes y tampoco el ritmo medio de descargas, mostraron diferencias entre las estructuras a pesar de que la proyección de varianza fue mucho más elevada en el lado resecado. Las células de la amigdala del lado resecado mostraron más correlaciones con el ciclo cardiaco (55% vs. 20%), el periodo respiratorio (46% vs. 3%), el tiempo de inspiración (27% vs. 7%) y tenían tendencia a mostrar más tipos de correlación. Estos resultados sugieren una pérdida selectiva de las células de la amigdala ipsilateral y/o sus aferencias que favorecen la relación con los temas cardiacos respiratorios y también porque indican una posible reorganización sináptica de las aferencias cardiorespiratorias restantes.ZUSAMMENFASSUNGDie respiratorische Aktivität sowie das Elektrokardiogramm wurde zusammen mit neuronalen Entladungen vom Amygdalon und Hippokampus bei epileptischen Patienten abgeleitet, bei denen später eine vordere temporale Lobektomie vorgenommen wurde. Mit Hilfe von Cross‐Korrelationshistogrammen wurde der zeitliche Zusammenhang zwischen neuronalen Entladungen und Inspiration oder Elektrokardiogramm untersucht. Mit linearen Regressionen wurden die Korrelationen von Inspirationszeit, Respirationsperiode und Herzfrequenz zu tonischer Entladungsrate bei jedem Atemzug untersucht. Von insgesamt 129 abgeleiteten Zellen von insgesamt 16 Patienten, bei denen später eine Resektion vorgenommen wurde, lagen 89 kontralateral und 40 ipsilateral im resezierten Lappen. Von den Neuronen der kontralateralen Seite zeigten 19% eine zeitliche Beziehung mit dem kardialen Zyklus, und nur 1% mit dem Respirationszyklus. Eine Korrelation der tonischen Aktivität zur Herzfrequenz war bei 22% festzustellen und bei 11 bzw. 6% mit der Respirationsperiode bzw. Inspirationszeit. Zwischen den einzelnen Strukturen gab es keine Unterschiede, weder bezüglich dieser Prozentzahl, noch der mittleren Entladungsrate, obwohl die Varianz der Entladungsrate auf der resezierten Seite deutlich höher lag. Amygdalazellen der resezierten Seite zeigten eine höhere Korrelation zum kardialen Zyklus (55% gegenüber 20%), zur Respirationsperiode (46% gegenüber 3%) und zur Inspirationszeit (27% gegenüber 7%) und korrelierten mit größerer Wahrscheinlichkeit auf unterschiedliche Art und Weise. Diese Ergebnisse legen den selektiven Verlust von ipsilateralen Amygdala‐Zellen und/oder von Afferenzen nahe, die eine Beziehung zwischen kardialen und respirationsbezogenen Systemen begünstigen, sowie eine mögliche synaptische Reorganisation der verbleibenden kardio‐ respiratorischen Afferenzen.