Natural enemies for the conservation biological control of Myzus persicae in Mediterranean peach orchards
Authors:   , Aparicio del Moral Yahana Michelle 
Published: July 2023

Peach and nectarine tree belongs to the species Prunus persica and is the third most produced fruit species in the world. Within Europe, Spain is a leading producer. Most of the crops are located in Catalonia (northeastern Spain). Peach tree is the primary host of Myzus persicae, which is one of the most damaging pests of the crop. To date, its management has mainly based on insecticides, but the risk they pose to the human health and the environment, requires a reduction in their usage. Biological control could be a good tool to improve its control because of the wide array of natural enemies. Among the different strategies, conservation of already natural enemies present in the agroecosystem seems the more promising. Therefore, the present thesis was undertaken to determine the possibility of implementing conservation biological control against M. persicae in peach orchards in the Mediterranean area.
The identification of the key natural enemies has to be the first step to start a conservation biological control program. The inclusion of floral resources close to the orchards might help to enhance the control by providing natural enemies with food sources, therefore improving aphid biological control. The first two chapters of this thesis, are dedicated to identify the key natural enemies of M. persicae in the Segrià area (Catalonia) and to evaluate in field conditions, the potential contribution of insectary plants to enhance aphid natural enemy populations. Sentinel plants, were used to recruit the natural enemies, and molecular and morphological methods were used to identify them. Then, their attraction to Achillea millefolium, Lobularia maritima, Moricandia arvensis, and Sinapis alba was evaluated. Results showed that, the most abundant natural enemies were parasitoids with the species Aphidius matricariae the most prevalent. Regarding predators, Aphidoletes aphidimyza and Episyrphus balteatus were the most prevalent, followed by Orius majusculus. Insectary plants were highly attractive to hoverflies and parasitoids, and none of the plants was a reservoir of damaging aphids for peach crops. Lobularia maritima was one of the more suitable plants. However, the proximity of these plants did not increase the abundance of natural enemies, probably due to the size of the orchards.
To effectively contribute to natural enemy fitness, flowering insectary plants have to provide profitable food. The third chapter focused on assess whether the insectary plant L. maritima is a potential food source for Aphidius ervi and A. aphidimyza. Results showed that L. maritima, with and without flowers, attracted both natural enemies. However, this attractiveness was disrupted when compared with peach shoots infested with aphids. L. maritima flowers did not improved the fitness of A. aphidimyza, since the floral morphology prevented females to feed on the nectar. Nevertheless, flowers increased the longevity of A. ervi. The high diversity of natural enemies increases the probability of intraguild predation, additionally the presence of natural enemies in an aphid colony can also produce behavioral changes in aphids. The last chapter had the aim to evaluate the interactions among predators and parasitoids, and how these interactions may influence the biological control of the aphid. The contribution of E. balteatus, A. aphidimyza and O. majusculus was determined. The changes in the aphid’s behavior mediated by the aphid cornicle exudate and the interaction of these predators with the parasitoid A. matricariae were also evaluated. The most voracious predator was E. balteatus. O. majusculus did not reduce pest population. The cornicle exudate triggers fecundity compensation A. aphidimyza and O. majusculus preferred to kill nonparasitized aphids, and avoid to feed on mummies. The results of this thesis, suggest that the conservation biological control can be a useful tool to improve M. persicae control in peach and nectarine crops.

El melocotero y la nectarina pertenecen a la especie Prunus persica (L.) Batsch y es el tercer cultivo frutal con mayor producción a nivel mundial. En Europa, España es uno de los mayores países productores representando más del 30% del total de la producción. La mayoría de las plantaciones de melocotoneros y nectarinas están localizados en Cataluña, al noreste de España. Prunus persica es el huésped primario de Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae), comúnmente conocido como el pulgón verde del melocotonero, que es una de las plagas más dañinas para el cultivo. Hasta la fecha el control de este pulgón se ha basado en la utilización de insecticidas pero, debido al riesgo que representan tanto para la salud humana como para el medio ambiente, se requiere reducir el uso de estos productos. El control biológico puede ser una buena herramienta para mejorar el control de la plaga en este cultivo debido a que los pulgones tienen un amplio rango de enemigos naturales que podrían contribuir a su control. Dentro de las diferentes estrategias de control biológico que se han utilizado contra los pulgones, la conservación de los enemigos naturales ya existentes en el agroecosistema parece ser la más prometedora para los cultivos frutales. Con estos antecedentes, la presente tesis se llevó a cabo para determinar la posibilidad de implementar el control biológico por conservación contra M. persicae en cultivos de melocotón y nectarina en el área del Mediterráneo.
El control biológico por conservación, se basa en preservar a los enemigos naturales presentes en la zona e implementar estrategias para mejorar sus poblaciones. Por lo tanto, la identificación de los enemigos naturales clave involucrados en el control de M. persicae, debe ser el primer paso para comenzar un programa de control biológico por conservación. La inclusión de recursos florales cerca del cultivo, podría ayudar a mejorar el control al ofrecer a los enemigos naturales recursos alimenticios como néctar y polen, contribuyendo así a aumentar sus poblaciones en el momento adecuado para controlar eficazmente la plaga. Los dos primeros capítulos de esta tesis, están dedicados a identificar los depredadores y parasitoides clave de M. persicae en la comarca del Segrià (Cataluña), y a evaluar, en condiciones de campo, el potencial de ciertas plantas insectarias para mejorar sus poblaciones. Para recolectar a los enemigos naturales de M. persicae, se utilizaron plantas centinela, es decir plantones de melocotonero expresamente infestados con M. persicae, y para identificar a las especies más abundantes se utilizaron métodos moleculares y morfológicos. Posteriormente se evaluó la atracción de los enemigos naturales hacia manchas florales que incluían las siguientes especies: Achillea millefolium L. (Compositae), Lobularia maritima L. (Brassicaceae), Moricandia arvensis L. (Brassicaceae) y Sinapis alba L. (Brassicaceae). Los resultados mostraron que los enemigos naturales más abundantes de M. persicae fueron parasitoides. A pesar de que existió un amplio rango de especies, Aphidius matricariae Haliday (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) fue con mucho la más abundante. De los pulgones parasitados se identificaron, así mismo, diez especies de hiperparasitoides. Sin embargo, la ausencia de hiperparasitoides a principio de la temporada, cuando las poblaciones de M. persicae son elevadas, sugiere que el control biológico de este pulgón no se vería afectado negativamente. En cuanto a los depredadores, Aphidoletes aphidimyza Rondani (Diptera: Cecidomyiidae) y Episyrphus balteatus DeGeer (Diptera: Syrphidae) fueron los más abundantes, seguidos de Orius majusculus Reuter (Hemiptera: Anthocoridae). Los experimentos de campo realizados en esta tesis, mostraron que la presencia de manchas florales fue atractiva para los sírfidos y para los parasitoides y ninguna de las plantas evaluadas fue reservorio de pulgones dañinos para los cultivos de melocotón y nectarina. Entre las cuatro plantas insectarias evaluadas, L. marítima fue uno de los mejores para los enemigos naturales. Sin embargo, la proximidad de las plantas insectarias al cultivo no incrementó la abundancia de las poblaciones de enemigos naturales en las plantas centinela, probablemente a causa del tamaño de las parcelas.
Para poder contribuir de manera positiva al estado físico (fitness en inglés) de los enemigos naturales, y por lo tanto al control biológico de M. persicae, las flores de las plantas insectarias deben proporcionar a los parasitoides y depredadores un alimento que puedan aprovechar, tanto en términos de calidad como de accesibilidad. En base a ello, el tercer capítulo de esta tesis se centró en evaluar si la planta insectaria L. marítima es una fuente de alimento adecuada para el parasitoide Aphidius ervi (Haliday) (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) y el depredador A. aphidimyza. Con este objetivo, se realizaron experimentos de laboratorio para investigar si ambos enemigos naturales eran atraídos hacia L. marítima en presencia y ausencia de flores. También se evaluaron los efectos de las flores en cuanto a la longevidad y el potencial reproductivo de estos insectos. Los resultados de los experimentos llevados a cabo en el olfactómetro mostraron que los compuestos volátiles producidos por L. maritima, con y sin flores, atraían a ambos enemigos naturales. Sin embargo, esta atracción se vio afectada cuando se comparó la L. marítima con brotes de melocotón infestados con M. persicae. Aunque A. aphidimyza se benefició de una alimentación rica en azúcar, la disponibilidad de L. marítima no mejoró ni la longevidad ni la reproducción del depredador, ya que la morfología floral de esta especie impidió que las hembras se alimentaran del néctar. En cambio, las flores de L. maritima incrementaron la longevidad de las hembras de A. ervi en ausencia de pulgones. Por lo tanto, la provisión de otros recursos azucarados, como nectarios extraflorales o flores con nectarios expuestos, pueden ser un recurso alimenticio viable para los enemigos naturales y por lo tanto ayudarían a mejorar el control biológico de M. persicae.
Debido a la gran diversidad de enemigos naturales que atacan a M. persicae en el área de estudio, existe una alta probabilidad de que ocurra depredación intragremial porque estos enemigos naturales no solo compiten por el mismo recurso alimenticio, sino que también pueden depredarse entre sí. Además, dado que el desarrollo de las larvas de los parasitoides ocurre dentro del pulgón, los depredadores pueden comérselos al alimentarse del pulgón. Por otro lado, la presencia de enemigos naturales en una colonia de pulgones también puede producirles cambios en su comportamiento. El último capítulo de esta tesis tuvo como objetivo evaluar las interacciones entre depredadores y parasitoides, y estudiar cómo estas interacciones pueden influir en el control biológico de M. persicae. En ensayos de laboratorio, se determinó la contribución de E. balteatus, A. aphidimyza y O. majusculus al control de M. persicae. También se evaluaron los cambios en el comportamiento del pulgón asociados por las secreciones de los cornículos o sifones, y la interacción de estos depredadores con el parasitoide A. matricariae. Los resultados mostraron que el depredador más voraz fue E. balteatus, seguido de A. aphidimyza. Orius majusculus no redujo la población de M. persicae. La secreción de los cornículos de M. persicae desencadenó una compensación de la fecundidad, es decir, un aumento de la descendencia. Aunque, A. aphidimyza y O. majusculus prefirieron matar los pulgones no parasitados, ambos depredadores fueron capaces de matar a los individuos de M. persicae parasitados pero aún no momificados. Su preferencia por matar pulgones no parasitados indica que la coexistencia de parasitoides y depredadores no sería negativa para el control biológico de M. persicae.
Los resultados de esta tesis, sugieren que el control biológico por conservación puede ser una herramienta útil para mejorar el control de M. persicae en cultivos de melocotón y nectarina.

Els préssecs i les nectarines Prunus persicae (L.) Batsch és el tercer conreu fruiter amb més producció a escala mundial. Dins d'Europa, Espanya és un dels majors productors amb el 30% del total de la producció europea. La majoria de camps de presseguer i nectarina estan localitzats a Catalunya, al nord-est d'Espanya. Prunus persicae és l'hoste primari del pugó verd del préssec, Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae) que és una de les plagues més nocives per al cultiu. Fins a la data actual, el control d'aquest pugó s'ha basat en l'ús d'insecticides, però el risc que representen tant per a la salut humana com per al medi ambient, fa necessari reduir-ne l’ús. El control biològic pot ser una bona eina per millorar el control d’aquesta plaga en els camps de cultiu, ja que els pugons tenen un ampli rang d'enemics naturals que podrien contribuir al seu control. Dins de les diferents estratègies de control biològic que s'han utilitzat contra els pugons, la conservació dels enemics naturals ja existents en l'agroecosistema sembla ser la més prometedora pels cultius de fruiters. Amb aquests antecedents, la present tesi es va dur a terme amb l'objectiu de determinar la possibilitat d'implementar el control biològic per conservació contra M. persicae en cultius de préssec i nectarina en l'àrea del Mediterrani.
El control biològic per conservació es basa en preservar als enemics naturals presents a la zona i en la implementació d'estratègies per millorar les seves poblacions en l'agroecosistema. Per tant, la identificació dels enemics naturals clau involucrats en el control de M. persicae ha de ser el primer pas per a començar un programa de control biològic per conservació. La implementació de recursos florals prop dels camps, podria ajudar a millorar el control, ja que ofereixen als enemics naturals recursos alimentaris com nèctar i pol·len, contribuint així a augmentar les seves poblacions en el moment adient per a controlar eficaçment la plaga. Els dos primers capítols d'aquesta tesi, estan dedicats a identificar els depredadors i parasitoides clau de M. persicae en la comarca del Segrià (Catalunya), així com a avaluar, en condicions de camp, el potencial de certes plantes insectàries per incrementar les poblacions d’enemics naturals. Per a determinar els enemics naturals de M. persicae es van utilitzar plantes sentinella, plançons de presseguer expressament infestats amb M. persicae. Per identificar les espècies més abundants es van utilitzar mètodes moleculars i morfològics. Posteriorment es va avaluar l'atracció dels enemics naturals clau cap a marges florals que incloïen les següents espècies: Achillea millefolium L. (Compositae), Lobularia maritima L. (Brassicaceae), Moricandia arvensis L. (Brassicaceae) i Sinapis alba L. (Brassicaceae). Els resultats van mostrar que els enemics naturals predominants de M. persicae eren els parasitoides. Tot i l’ampli rang d'espècies, Aphidius matricariae Haliday (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) va ser amb diferència la més abundant. Dels pugons parasitats es van identificar també deu espècies d'hiperparasitoides. Amb tot, l'absència d'hiperparasitoides a principi de la temporada, quan les poblacions de M. persicae són elevades, suggereix que el control biològic d'aquest pugó no es veuria afectat negativament. Pel que fa als depredadors, Aphidoletes aphidimyza Rondani (Diptera: Cecidomyiidae) i Episyrphus balteatus DeGeer (Diptera: Syrphidae) van ser els més abundants, seguits de Orius majusculus Reuter (Hemiptera: Anthocoridae). Els experiments de camp realitzats en aquesta tesi, mostren que la presència de taques florals va ser atractiva per als sírfids i per als parasitoides, i cap de les plantes avaluades va ser reservori de pugons nocius per al cultiu. Entre les quatre plantes insectari avaluades, L. marítima va ser un bon recurs per als enemics naturals. No obstant això, la proximitat de les plantes insectàries no va incrementar l'abundància de les poblacions d'enemics naturals en les plantes sentinella, probablement degut a la mida de les parcel·les.
Per a poder contribuir de manera positiva al estat físic (fitness en anglès) dels enemics naturals, i per tant al control biològic de M. persicae, les flors de les plantes insectàries han de proporcionar als parasitoides i depredadors aliment que puguin aprofitar tant pel que fa a la qualitat com a l’accessibilitat. Basat en l'anterior, el tercer capítol d'aquesta tesi es va centrar en avaluar si la planta insectària L. marítima és una font d'aliment adequada per al parasitoide Aphidius ervi (Haliday) (Hymenoptera: Braconidae: Aphidiinae) i el depredador A. aphidimyza. Amb aquest objectiu, es van realitzar experiments de laboratori per investigar si tots dos enemics naturals eren atrets cap a L. marítima en presència i absència de flors. També es van avaluar els efectes de les flors pel que fa a la longevitat i el potencial reproductiu. Els resultats dels experiments duts a terme en l'olfactòmetre van mostrar que els compostos volàtils produïts per L. maritima, amb i sense flors, atreien tots dos enemics naturals. Amb tot aquesta atracció es veia afectada quan L. marítima es van comparar amb brots de presseguer infestats amb M. persicae. Tot i que A. aphidimyza es va beneficiar d'una alimentació rica en sucre, la disponibilitat de L. maritima no va millorar ni la longevitat ni la reproducció d’aquest depredador, ja que la morfologia floral d'aquesta espècie va impedir que les femelles s'alimentessin del nèctar. D'altra banda, la disponibilitat de flors de L. maritima va incrementar la longevitat de les femelles d’ A. ervi en absència de pugons. Per tant, la provisió d'altres recursos rics en sucre, com nectaris extraflorals i flors amb nectaris exposats poden ser una opció per millorar el control biològic de M. persicae.
A causa de la gran diversitat d'enemics naturals que ataquen a M. persicae en l'àrea d'estudi, existeix una alta probabilitat que hi hagi depredació intragremial, ja que aquests enemics naturals no només competeixen pel mateix recurs alimentari, sinó que també poden depredar-se entre ells. A més, degut al desenvolupament de les larves dels parasitoides dins del pugó, els depredadors se’ls poden menjar en alimentar-se de pugó. D’altra banda, la presència d'enemics naturals en una colònia de pugons també pot produir-los-hi canvis de comportament. L'últim capítol d'aquesta tesi va tenir com a objectiu avaluar les interaccions entre depredadors i parasitoides, i com aquestes interaccions poden influir en el control biològic de M. persicae. Es va determinar la contribució d’E. balteatus, A. aphidimyza i O. majusculus al control de M. persicae. També es van avaluar els canvis en el comportament del pugó derivats de el líquid secretat per les cornícules o sifons i la interacció d'aquests depredadors amb el parasitoide A. matricariae. Els resultats van mostrar que el depredador més voraç va ser E. balteatus, seguit d’ A. aphidimyza. Orius majusculus no va reduir la població de M. persicae. El líquid secretat per les cornícules de M. persicae va desencadenar una compensació de fecunditat, és a dir, un augment en la descendència. Tot i que, A. aphidimyza i O. majusculus van preferir matar pugons no parasitats, els dos depredadors van ser capaços de matar als individus de M. persicae parasitats que encara no estaven momificats. La seva preferència per matar pugons no parasitats suggereix que la coexistència de parasitoides i depredadors no seria negativa pel control biològic de M. persicae.
Els resultats d'aquesta tesi, suggereixen que el control biològic per conservació, pot ser una eina útil per millorar el control de M. persicae en cultius de préssec i nectarina.