The interplay between habitat fragmentation and life traits affects specialization in lichen symbioses
Authors: de Gea Alejandro Berlinches , Verdú Miguel , Villar-dePablo Mar , Pérez-Ortega Sergio 
Published: April 2022

Interactions between organisms are determined by species traits and differ in specialization, from generalist to highly specialized relationships. Although we expect that the effect of habitat loss and fragmentation on the abundance and survival of species depends on their degree of specialization, few studies have deepened into the interplay between interaction specialization and habitat loss.

Here, we investigate the combined effect of habitat fragmentation and life traits (growth type and reproductive mode) on the specialization of lichen-forming fungi (mycobionts) towards its photosynthetic partners (photobionts) in lichen symbioses.

We studied mycobiont specialization in epiphytic lichen communities present in ten fragments of Quercus rotundifolia trees embedded in an agricultural matrix. Both mycobionts and photobionts were identified through DNA sequencing and mycobiont specialization was measured through interaction parameters calculating the relative number of interactions (normalized degree; ND) and the specialization of each species based on its discrimination from a random selection of partners (d’). Phylogenetic generalized linear mixed models were used to analyze the effect of patch size as well as the life traits growth type (crustose, foliose, fruticose) and reproduction mode (sexual vs asexual) on mycobiont specialization.

Both mycobiont and photobiont richness along the patch size gradient followed a hump-back pattern, which was more pronounced in photobionts. Mycobionts forming crustose biotypes established the largest number of interactions. Mycobiont specialization (d’) was larger for fruticose and foliose biotypes and for species with vegetative reproduction. Along the gradient of fragment size, the relative number of interactions decreased and the specialization of mycobionts with vegetative reproduction increased.

Synthesis: The analysis of mycobiont specialization towards their photobionts in communities of epiphytic lichens in a fragmented Mediterranean forest revealed that the interaction between species life traits and habitat loss on specialization cannot be neglected. The results also pointed to the ability of some species to modulate their interactions to certain extent, suggesting that species might have a greater resilience to abiotic changes than expected, presumably creating extinction debt or even avoiding extinction processes to some extent.

Las interacciones entre organismos están determinadas por los rasgos funcionales de las especies y difieren en su grado de especialización, desde interacciones generalistas hasta las altamente especializadas. Aunque se espera que el efecto de la pérdida y fragmentación del hábitat sobre la abundancia y la supervivencia de las especies dependa de su grado de especialización, pocos estudios han profundizado en la interacción entre la especialización de las interacciones y la pérdida de hábitat.

En este artículo investigamos el efecto combinado de la fragmentación del hábitat y los rasgos funcionales de las especies (tipo de crecimiento y modo reproductivo) en la especialización de los hongos liquenizados (micobiontes) hacia sus socios fotosintéticos (fotobiontes) en las simbiosis de líquenes.

Se estudió la especialización de micobiontes en comunidades de líquenes epífitos presentes en diez fragmentos de árboles de Quercus rotundifolia incrustados en una matriz agrícola. Tanto los micobiontes como los fotobiontes fueron identificados mediante la secuenciación del ADN y la especialización de los micobiontes se midió a través de parámetros de interacción calculando el número relativo de interacciones (grado normalizado; ND) y la especialización de cada especie en función de su discriminación de una selección aleatoria de simbiontes (d’). Se utilizaron modelos lineales mixtos generalizados filogenéticos para analizar el efecto del tamaño del parche, así como los rasgos de tipo de crecimiento (crustáceo, folioso, frutal) y el modo de reproducción (sexual frente a asexual) sobre la especialización de los micobiontes.

Tanto la riqueza de micobiontes como de fotobiontes a lo largo del gradiente de tamaño de los parches siguió un patrón de U inversa, que fue más pronunciado en los fotobiontes. Los micobiontes que forman biotipos crustáceos establecieron el mayor número de interacciones. La especialización de los micobiontes (d’) fue mayor para los biotipos fruticulosos y foliosos y para las especies con reproducción vegetativa. A lo largo del gradiente del tamaño del fragmento, el número relativo de interacciones disminuyó y la especialización de los micobiontes con reproducción vegetativa aumentó.

Síntesis: El análisis de la especialización de los micobiontes hacia sus fotobiontes en comunidades de líquenes epífitos en un bosque mediterráneo fragmentado reveló que no se puede descartar la interacción entre los rasgos de vida de las especies y la pérdida de hábitat sobre la especialización. Los resultados también apuntaron a la capacidad de algunas especies para modular sus interacciones hasta cierto punto, sugiriendo que las especies podrían tener una resiliencia a los cambios abióticos mayor de lo esperado, presumiblemente creando una deuda de extinción o incluso evitando los procesos de extinción hasta cierto punto. Palabras clave: Bosque mediterráneo, epífitos, fotobiontes, hongos liquenizados, selectividad.