Spatiotemporal coordination of collective activity in neuronal ensembles
Authors:   , Barardi Alessandro 
Published: October 2023

The brain is a complex multiscale dynamical system made of neurons, connected with each other by synapses. Neurons are multidimensional nonlinear systems able to exhibit dynamical activities at different temporal and spatial scales. The correct operation of the brain requires a carefully orchestrated activity across these scales, which includes the establishment of synchronized behavior within and among multiple neuronal populations. In this thesis we study different collective dynamical phenomena in brain networks that reveal exquisite coordination, by means of different models of cortical neuronal networks.

First we study temporally coordinated patterns in the thalamus. During the sleep and awake states, this brain area is characterized by the presence of two dynamical regimes: in the sleep state the activity is dominated by spindle oscillations, weakly affected by external stimuli, while in the awake state the activity is primarily driven by external stimuli. We have developed a simple thalamic model that exhibits two dynamical regimes with different information-processing capabilities, and study the transition between them. Our results give a novel description of the role that thalamocortical and reticular thalamic cells, and their connectivity, play in the dynamical regimes observed in the thalamus, and in the transition between them.

Secondly we study the synchronization of neuronal oscillations in the gamma range. Collective oscillations emerging from the synchronized activity of several neurons can increase the functional connectivity between neural assemblies by coherently coordinating their phases. This synchrony could involve distant regions in the brain. We study the dynamics of two delayed-coupled populations using spiking models, examining how different synaptic delays give rise to in-phase/anti-phase transitions at particular frequencies within the gamma range, how this behavior is related to the phase coherence between the two populations at different frequencies and how information is exchanged between the two networks. The results confirm that zero-lag synchronization maximizes information transmission, although out-of-phase synchronization allows for efficient communication under specific conditions.

The brain self-organizes in different spatiotemporal organized patterns across temporal and spatial scales. We examine how these scales interact in the functioning brain, by considering the coupled behavior of two mesoscopic neural masses (NM) that communicate with each other through a microscopic neuronal network (NN). We use the synchronization between the two NM models as a tool to probe the interaction between the mesoscopic scales of those neural populations and the microscopic scale of the mediating NN. Our results show that the neuronal network, which operates at a fast temporal scale, is indeed sufficient to mediate coupling between the two mesoscopic oscillators, which evolve dynamically at a slower scale. We also establish how this synchronization depends on the topological properties of the microscopic NN.

When synchronized neuronal oscillations exhibit a consistent phase pattern across recording sites, spatiotemporal phenomena arise in the form of brain waves. We study traveling waves emerging from a one-dimensional network of inhibitory neurons with asymmetric synaptic coupling. These networks exhibit anomalous dispersion with counter-intuitive backward propagating waves. When neurons at the head of the chain are periodically forced, waves emerge with wavefronts moving in a direction opposite to that of the synaptic connectivity. We investigate the generality of this phenomenon by studying an integrate-and-fire continuum model approximation, and derive a self-consistency condition for the existence of traveling waves which allows the calculation of the dispersion curve. Our results reveal how wave propagation depends on a variety of neuronal properties.

El cerebro es un complejo sistema dinámico multiescala de neuronas, que se conectan a través de conexiones sinápticas. Las neuronas son sistemas no lineales multidimensionales con actividad dinámica en diferentes escalas temporales y espaciales. El correcto funcionamiento del cerebro requiere una actividad cuidadosamente orquestada a través de estas escalas, que incluye el establecimiento de un comportamiento sincronizado tanto entre las neuronas de una población neuronal como entre varias poblaciones neuronales, que es el objeto de estudio de esta Tesis. Primero estudiamos patrones coordinados temporalmente en el tálamo. Durante los estados de sueño y vigilia, esta área del cerebro se caracteriza por la presencia de dos regímenes dinámicos: en el estado de sueño la actividad está dominada por oscilaciones spindle, débilmente afectadas por estímulos externos, mientras que en estado de vigilia la actividad está impulsada principalmente por estímulos externos. Hemos desarrollado un modelo simple del tálamo que exhibe dos regímenes dinámicos con diferentes capacidades de procesamiento de la información, y hemos estudiado la transición entre ellos. Nuestros resultados ofrecen una novedosa descripción del papel que las células reticulares y talamocorticales, y su conectividad, juegan en los regímenes dinámicos observados en el tálamo y en la transición entre ellos. En segundo lugar estudiamos la sincronización de oscilaciones neuronales en el rango de ondas gamma. Las oscilaciones colectivas que emergen de la actividad sincronizada de grupos de neuronas pueden aumentar la conectividad funcional entre poblaciones neuronales coordinadas coherentemente en fase. Esto podría favorecer la sincronía de regiones distantes del cerebro. Estudiamos la dinámica de dos poblaciones acopladas con retardo mediante modelos de disparo neuronal, examinando cómo diferentes retrasos sinápticos dan lugar a transiciones de fase en determinadas frecuencias dentro del rango de gamma, observando cómo este comportamiento está relacionado con la coherencia de fase entre dos poblaciones con diferentes frecuencias y cómo se intercambia información entre las dos redes. Los resultados confirman que la sincronización a retraso cero maximiza la transmisión de información, aunque incluso sin sincronización de fase se puede dar una comunicación eficiente bajo condiciones específicas. Examinamos cómo interactúan estas escalas en el funcionamiento cerebral, considerando el comportamiento de dos modelos mesoscópicos de masa neural acoplados que se comunican entre sí a través de una red neuronal microscópica. Utilizamos la sincronización entre los dos modelos de masa neural como una herramienta para investigar la interacción entre la escala mesoscópico de esas poblaciones neuronales y la escala microscópica de la red neuronal. Nuestros resultados muestran que la red neuronal, que opera en una escala temporal rápida, es, de hecho, suficiente para mediar el acoplamiento entre los dos osciladores mesoscópicos, que evolucionan dinámicamente en una escala más lenta. También establecemos cómo esta sincronización depende de las propiedades topológicas de la red neuronal microscópica. Cuando oscilaciones neuronales sincronizadas exhiben un patrón de fase coherente en distintos puntos de medida del tejido neural, se puede inferir la existencia de fenómenos espaciotemporales en forma de ondas cerebrales. Estudiamos dichas ondas en una red unidimensional de neuronas inhibidoras con acoplamiento sináptico asimétrica. Estas redes presentan dispersión anómala con una propagación en la dirección opuesta a la del acoplamiento. Investigamos la generalidad de este fenómeno mediante una aproximación continua al modelo integrate-and-fire, que nos permite obtener una condición de consistencia para la existencia de ondas viajeras, que permite el cálculo de la curva de dispersión. Nuestros resultados revelan cómo la propagación de la onda depende de diversas propiedades neuronales