The price of the plant induced defence: insights from Arabidopsis and Tetranychus urticae interaction
Authors:   , García García Alejandro 
Published: February 2025

Being sessile, plants constantly face a wide variety of environmental stresses present in the environment. These challenges disrupt their metabolism, ultimately leading to a decrease in their overall fitness and productivity. Consequently, plant survival relies on their ability to adapt to the continuous external events they confront. Among these stresses, biotic stresses, and specifically, phytophagous arthropods, cause significant crop yield losses, leading to substantial costs in agriculture. Particularly, Tetranychus urticae, commonly known as the two-spotted spider mite, is a polyphagous acari considered a serious threat to global agriculture, that in the current context of climate change, it is expected to increase their performance and distribution range. Therefore, the development of new alternative pest management strategies becomes a necessity for achieving an effective control of this pest.

Most previous studies evaluating plant responses to T. urticae have focused on the characterization of the plant defence response with the aim of increasing plant resistance. However, plant growth, development and reproduction throughout the infestation process have not been previously analysed. For this reason, this thesis provides a comprehensive evaluation of the defence-growth responses to T. urticae infestation, revealing the cost paid by the plants for implementing defence responses to this pest.

To achieve this goal, by evaluating previous research we identified relevant parameters to estimate plant fitness and determined the specific experimental conditions for evaluating the defence-growth trade-off. Growth, photosynthesis and reproductive parameters were found to be valuable in the final evaluation of plant fitness. Additionally, factors such as pest feeding guild, plant host and developmental stage, and the duration and intensity of infestation were found to significantly influence final responses.

Using this information, the experimental design for the evaluation of the defence-growth trade-off in spider mite infestations was established. Concretely, the evaluation was performed throughout the entire plant life cycle using the Arabidopsis thaliana T. urticae model system. This analysis included physiological, transcriptomic, and hormonal data collected across plant life cycle, providing a comprehensive perspective on the dynamic of plant responses that enables plant adaptation to the stress. In addition, during the analysis of physiological responses, we developed a fast, accessible and user-friendly automated method for trichome quantification, making this process a more reachable option for the scientific community. The integration of all the data enabled the generation of a transcriptional and hormonal model explaining the events of the plant-mite interaction during plant growth, development and reproduction. Interestingly, these molecular changes allowed plant adaptation with a penalty in plant fitness, showing the relevance of evaluating the long-term effects of mite infestation on plants.

From the data generated, the importance of the growth hormones in regulating defence-growth responses led us to analyse the performance of mutant and transgenic lines with altered gibberellin levels and DELLA regulation in response mite infestation. The results emphasized the importance of growth hormone regulation in modulating both defence and growth responses.

Overall, the present study provides new insights into the complexity of the defence-growth processes and their implications on plant fitness upon spider mite infestation. This research provides additional tools for the design of new pest management strategies and provides new potential directions for research in the evaluation of plant-pest interactions.

RESUMEN

Debido a su carácter sésil, las plantas están continuamente expuestas a una gran variedad de estreses presentes en el medio ambiente, lo que produce una alteración en su metabolismo que disminuye su fitness y su productividad. Por ello, para sobrevivir dependen de su habilidad para adaptarse a los cambios externos. Entre estos estreses, los estreses bióticos, y concretamente, los artrópodos fitófagos, producen pérdidas de rendimiento sustanciales en los cultivos que suponen importantes costes en agricultura. En particular, el ácaro Tetranychus urticae, conocido como araña roja, constituye una de las principales plagas a nivel mundial, que, en el contexto actual de calentamiento global, se estima que acelere su desarrollo y aumente su área de distribución. Por lo tanto, para lograr un control efectivo de esta plaga, el desarrollo de nuevas estrategias de manejo de plagas es necesario.

La mayoría de los estudios que evalúan las respuestas de las plantas frente a T. urticae se han centrado en la caracterización de su respuesta de defensa, con el objetivo de aumentar la resistencia de las plantas. Sin embargo, los efectos de la infestación sobre el crecimiento, desarrollo y reproducción de las plantas no han sido previamente estudiados. Esta tesis proporciona una evaluación exhaustiva de las respuestas de defensa y crecimiento frente a T. urticae, demostrando el precio que pagan las plantas al defenderse de este ácaro.

Para lograr este objetivo, mediante el análisis previo de otros estudios, identificamos parámetros relevantes que miden la fitness de las plantas y determinamos las condiciones experimentales adecuadas para evaluar el compromiso entre defensa y crecimiento. La evaluación de parámetros de crecimiento, fotosíntesis y reproducción proporcionaron datos valiosos para la estimación final de la fitness de las plantas. Además, factores como la forma de alimentación de la plaga, la planta huésped y su estadio de desarrollo, así como la duración e intensidad de la infestación, influyeron significativamente en las respuestas finales de la planta.

Con esta información, se estableció el diseño experimental para la evaluación del compromiso entre defensa y crecimiento. Utilizando el sistema Arabidopsis thaliana T. urticae, el estudio incluyó análisis fisiológicos, transcriptómicos y hormonales recopilados a lo largo del ciclo de vida de la planta, proporcionando una perspectiva completa sobre la dinámica de las respuestas que les permiten adaptarse al estrés. Adicionalmente, durante el análisis de las respuestas fisiológicas, desarrollamos un método automatizado accesible y fácil de usar para la cuantificación de tricomas de potencial uso para la comunidad científica. La integración de todos los datos permitió generar un modelo transcripcional y hormonal detallando los eventos de la interacción planta-ácaro durante el desarrollo de la planta. Curiosamente, a pesar de que estos cambios permitieron la adaptación de las plantas al estrés, su fitness se vio afectada negativamente, demostrándose la importancia de los efectos a largo plazo de la infestación por ácaro.

A partir de los datos generados, se observó la importancia de las hormonas de crecimiento en la regulación de las respuestas de defensa y crecimiento. Esto llevó a analizar el rendimiento de líneas mutantes y transgénicas con alterados niveles de giberelinas y de su regulación en respuesta a la infestación por ácaro. Los resultados destacaron la relevancia de la regulación de esta hormona en la modulación de las respuestas de defensa y crecimiento.

En conjunto, el presente estudio proporciona nuevas perspectivas sobre los procesos de defensa y crecimiento y sus implicaciones en la fitness de las plantas tras la infestación con ácaros. Esta investigación aporta herramientas adicionales para el diseño de estrategias de manejo de plagas y abre la puerta a nuevas investigaciones en el campo de las interacciones planta-plaga.