context: Drogas y enfermedades ganaderas: La combinación fatal detrás del fracaso de la crianza en los buitres de barba amenazadahttps://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC2994777/SHA: f4f804bac7b32c84ad6572776df684df2a2e5fdaAutores: Blanco, Guillermo; Lemus, Jesús A. Fecha: 2010-11-30DOI: 10.1371/journal.pone.0014163Licencia: cc-byAbstract: Existe una creciente preocupación por el impacto de las drogas veterinarias y los patógenos del ganado como factores perjudiciales para la salud de la vida silvestre, especialmente de los scavengers aviares amenazados que se alimentan de canales de ganado medicamentoso. Se realizó un estudio exhaustivo de los huevos fracasados y los nidos muertos en buitres barbudos (Gypaetus barbatus) para tratar de dilucidar las causas próximas del fracaso de la cría tras la reciente disminución de la productividad en los Pirineos españoles. Se encontraron altas concentraciones de múltiples medicamentos veterinarios, principalmente fluoroquinolonas, en la mayoría de los huevos y nidos fracasados, asociados con múltiples daños en órganos internos y patógenos del ganado que causan enfermedades, especialmente septicemia por patógenos porcinos y enfermedad bursal infecciosa. El impacto combinado de los medicamentos y enfermedades como factores estocásticos puede resultar en efectos potencialmente devastadores exacerbando un riesgo ya alto de extinción y debe ser considerado en los actuales programas de conservación de buitres barbudos y otras especies de cigüeña, especialmente en lo que respecta a medicamentos veterinarios peligrosos y virus altamente patógenos de aves de corral. Texto: Los contaminantes ambientales están cada vez más documentados como un motor de peligro para la vida silvestre debido a su papel en el daño a los órganos, la alteración hormonal y la alteración del sistema inmunitario [1, 2]. La enfermedad también puede facilitar la amenaza y la extinción a escala mundial y local, especialmente cuando los patógenos interactúan con otros factores como los contaminantes [3]. Hay una creciente preocupación por el impacto de los medicamentos veterinarios y los patógenos del ganado como factores que dañan la salud de la vida silvestre [4] [5] [6], e incluso causando disminuciones que se aproximan a la extinción [7]. Estas amenazas pueden ser especialmente perjudiciales para la vida silvestre ya que cada vez conviven e interactúan como consecuencia de la eliminación de residuos de ganado que contienen productos farmacéuticos veterinarios y patógenos resistentes debido a las crecientes operaciones intensivas de ganado en todo el mundo [6, 8, 9]. En particular, la ingestión de antimicrobianos, principalmente fluoroquinolonas, se ha relacionado recientemente con la adquisición mediada por la inmunodepresión de patógenos y enfermedades oportunistas, así como con el daño a los órganos en buitres anidantes [6, 10, 11]. Los residuos de fluoroquinolona también se han encontrado en huevos de hueva aviares y están asociados con graves alteraciones en el desarrollo del cartílago y los huesos embrionarios que podrían impedir el movimiento embrionario y su posterior desarrollo normal, la posición pre-hatch y el éxito de la incubación [12]. Por lo tanto, los antimicrobianos y otros fármacos pueden afectar negativamente a la salud embrionaria y a la anidación con consecuencias potencialmente devastadoras para el éxito de la cría y la conservación de buitres y otros scavengers aviares amenazados. En los Pirineos españoles se han registrado recientemente descensos crecientes de la productividad (número medio de crías incipientes por pareja territorial) asociados a procesos de saturación del hábitat [13, 14]. Dado que los buitres barbudos pueden aumentar sólo un intento de cría, esta disminución de la productividad debe estar relacionada con un creciente fracaso de la cría cuando la proporción de parejas territoriales que se reproducen no varía mucho con el tiempo [15]. Se han investigado los mecanismos próximos por los que la densidad puede afectar a la productividad, incluida la heterogeneidad del hábitat, con el uso de territorios progresivamente más pobres, la contracción del territorio y la interferencia con criadores y flotadores [13]. Sin embargo, las causas próximas del fracaso de la cría son poco conocidas a pesar de los intereses a largo plazo en la conservación de esta especie [16]. Para evaluar estas causas, es imprescindible el examen de los huevos fracasados y los nidos muertos, incluyendo el estudio de la presencia y el impacto de lesiones, problemas de desarrollo, mal estado nutricional, contaminantes, daño a los órganos, patógenos causantes de enfermedades, etc. Para determinar la causa más probable del fracaso de la cría, se realizó un estudio exhaustivo de los huevos fracasados y buitres barbudos muertos recogidos durante los últimos años en los Pirineos. Tanto las tasas de productividad y supervivencia de adultos y aves jóvenes han alcanzado los valores más bajos desde la crisis de la encefalopatía espongiforme bovina (EEB) [13, 14, 17]. Este declive temporal podría estar relacionado con envenenamiento ilegal [17] y cambios recientes en la abundancia, distribución y calidad de la carroña disponible para los carroñeros de aves como consecuencia de la normativa de la UE derivada de la crisis de la EEB [6, [18] [19] [ En particular, la crisis de la EEB causó la falta o escasez de ganado inestable disponible para los carroñeros y su posterior aumento en el consumo de carne de ganado estable, que es intensamente medicado [21]. Por lo tanto, nos centramos específicamente en determinar si el fracaso de la cría de buitres barbudos está relacionado con la ingestión de medicamentos veterinarios a partir de la carne de ganado estable, como se documenta en otras especies de carroñeros aviares [12]. También evaluamos los posibles efectos de los medicamentos veterinarios sobre el daño embrionario y la inmunodepresión, aumentando la probabilidad de adquisición y proliferación de patógenos causantes de enfermedades mortales [6, [10] [11] [12] 21]. Debido a que los medicamentos veterinarios deben adquirirse exclusivamente a partir de la ingestión de carne de ganado medicado para combatir la enfermedad, predecimos que su presencia debe estar asociada a la de patógenos adquiridos del mismo ganado, Alternativamente, si la disminución temporal de la productividad se asoció principalmente con el fracaso de la cría debido a los efectos de los procesos de saturación del hábitat [13, 17], debemos esperar que la mortalidad por huevo y nido esté directamente relacionada con problemas nutricionales y de desarrollo que indiquen territorios progresivamente de menor calidad (por ejemplo, emaciación embrionaria, inanición de nidos) e interferencias por parte de ambos conspectivos y heteroespecíficos (por ejemplo, fallo en la incubación, lesión debido a intentos de depredación o perturbación).Huevos fallidos (n = 5) y nidos muertos (n = 4) fueron recolectados de nidos buitres barbudos ubicados en los Pirineos españoles entre 2005 y 2008. El estudio de este material no requirió la aprobación de un comité ético porque fue recolectado después del fracaso de la cría (egg o muerte de nido) Se recogieron huevos y nidrillas después de un fallo en la cría y se congelaron. Se realizaron necropsias en todos los especímenes de acuerdo con los protocolos estándar [12]. Se estimó la edad de embriones y nidrillas según su tamaño y desarrollo. Se fijaron muestras de hígado, riñón, bazo, intestinos gruesos y delgados, pulmones, cerebro, órganos linfoides (timo, bursa de Fabricius, parches de Peyer) y articulaciones de rodilla en formalina amortiguada al 10%, seccionadas a 4 mm y manchadas para análisis histopatológico [10, 12]. Para la determinación de la presencia de medicamentos veterinarios, como fluoroquinolonas (enrofloxacino y ciprofloxacino), otros antimicrobianos (amoxicilina y oxitetraciclina), antiinflamatorios no esteroideos (AINE) como diclofenaco, flunixina meglumina, ketoprofeno, ibuprofeno, meloxicam, salicilato sódico, acetaminofeno y antiparasitarios (metronidazol, diclazuril, fenbendazol, ivermectina) como se ha descrito anteriormente [12]. Los límites de cuantificación, porcentaje de recuperación y la reproducibilidad intra-ensayo fueron adecuados [10, 12]. Se determinaron otros contaminantes que podrían afectar a óvulos y embriones en el hígado, incluidos metales pesados (Cd, Zn, Pb y Hg), después de Blanco y otros [23], ditiocarbamato tiram, disulfuram, éteres de difenilo polibromados, organoclorados y pirorretardantes bromados, después de Lemus y otros [12] y plaguicidas carbamato y organofosfato (carbofurano, aldicarb y fentión) después de Elliot y otros [24]. Medimos la actividad de colinesterasa cerebral para evaluar la exposición temprana a plaguicidas anticolinesterasa [25]. La posible contaminación se evaluó en comparación con los niveles de aves silvestres aparentemente normales de otras especies [26] en ausencia de niveles basales para buitres barbudos. La determinación de patógenos bacterianos y fúngicos se realizó mediante muestreo de orofaringe, pulmón, hígado, riñón, bazo e intestino con hisopos estériles y cultivados mediante protocolos de microbiología estándar [10, 12, 27, 28]. Se determinaron serotipos de Salmonella y tipos de fagos en el Laboratorio de Referencia Español (Laboratorio Central Veterinario, Algete, Madrid). Para la confirmación de la identificación del estreptocococo alfa hemolítico pneumoniae se utilizó una prueba de identificación específica (Accuprobe, Salem, MA) basada en la detección de secuencias específicas de ARN ribosómicos. Además, se determinó la presencia de patógenos aviares seleccionados, incluidos patógenos bacterianos, virales, fúngicos y protozoarios mediante métodos basados en PCR (véase el cuadro S1 para más detalles). La presencia de Chlamyophila psittaci y Mycoplasma sp. en sangre se determinó como se ha descrito anteriormente [29, 30]. La presencia de poxvirus, el paramixovirus causante de la enfermedad de Newcastle, los serotipos H5, H7 y H9 de gripe aviar, halcon adenovirus, circovirus, herpesvirus, poliomavirus, reovirus y el virus del Nilo Occidental se determinaron siguiendo los métodos basados en PCR disponibles en la literatura [31] [32] [34] [36] [37] [38] [39]. También buscamos helmintos y protozoos en el tracto gastrointestinal mediante observaciones macroscópicas y microscópicas utilizando protocolos estándar [40]. Se utilizaron procedimientos inmunocitoquímicos específicos para la detección del virus mielodepresor, incluyendo el alfaherpesvirus causante de la enfermedad de Marek [41] en riñón y bursa de Fabricius, el girovirus causante de la anemia infecciosa de pollo [42] en timo y médula ósea, el birnavirus causante de la enfermedad de bursal infecciosa (IBD, [43] ) en bursa de Fabricius, y el coronavirus causante de la bronquitis infecciosa de pollo en riñón [44]. Además, se llevó a cabo un procedimiento inmunocitoquímico específico para la detección de antígenos del virus del Nilo Occidental [45] en cerebro, médula espinal, timo y tiroides. Todos los análisis de inmunohistoquímica se realizaron en el Departamento de Anatomía Veterinaria, Facultad Veterinaria, Universidad Complutense de Madrid, España y en el Departamento de Patología de la Facultad Veterinaria, Universidad de Utrecht, Países Bajos. La presencia de estos virus también fue determinada por métodos basados en PCR [43, [46] [47]. Todos los nidos muertos y tres de los cinco embriones sin enganche mostraron de dos a seis fármacos veterinarios diferentes en el hígado (nido) y yema de huevo (embriones); además, los dos embriones con fluoroquinolonas en la yema también los tenían en el hígado (Tabla 1). Las fluoroquinolonas fueron los fármacos más prevalentes y mostraron las concentraciones más altas (Tabla 1). Otros compuestos tóxicos fueron detectados en menor prevalencia y concentraciones (ver Tabla 1 para los valores más relevantes; todos los insecticidas fueron encontrados en concentraciones,0,001 ppb), que fue apoyado además por niveles basales de colinesterasa cerebral (Tabla 1). Los embriones muertos y los nidos mostraron un estado nutricional moderado a bueno. Las lesiones histopatológicas mayores fueron localizadas principalmente en el riñón, incluyendo glomerulonefritis y/o glomerulonefrisis presentes en todos los individuos con fluoroquinolonas, pero no en aquellos sin fármacos (Tabla 1 ). Todos los individuos con fluoroquinolonas también mostraron lesiones articulares, incluyendo artritis y/ o artrosis de las articulaciones óseas largas, así como estroma óseo masivo de los huesos esponjosos. Enterotoxigenic Escherichia coli y Salmonella spp. fueron aislados en cuatro casos (Tabla 1 (cont.) * Muestras del mismo territorio en diferentes años. 1 Medicamentos veterinarios. EN: enrofloxacino (mg/g), IC: ciprofloxacino (mg/g), OX: oxitetraciclina (mg/g), FL: flunixina meglumina (mg/g), AS: salicilato de sodio (ng/g), IV: Ivermectina (mg/g). 2 Otros tóxicos. O: organoclorina (ng/g), Pb: plomo (ng/g). 12. z29 (tres casos, véase el Cuadro 1). Un individuo mostró infección por Salmonella enterica enteritidis (ver arriba) y enterotoxigenic Escherichia coli O86 en todos los órganos examinados (septicemia) excepto en el cerebro, que rechazó la posibilidad de contaminación post mortem. Pasteurella multocida fue aislada en un solo individuo que también mostró enterotoxigenic Escherichia coli O86 (Tabla 1) ; todos estos individuos contenían fluoroquinolonas. Uno de los embriones fracasados sin medicamentos veterinarios mostró miocarditis supurativa, múltiples microabscesos en los músculos de la cabeza, leptomeningitis supurativa, así como inflamación gangrenasa de mandíbula inferior con pérdida del estroma óseo debido a una infección mixta con Streptococcus suis y Streptococcus pneumoniae en cerebro, meninges y músculos del cuello; este embrión también Tanto la inmunocitoquímica para la detección de virus avícolas como el estudio de patógenos PCR fueron positivos para el IBDV en seis individuos con fluoroquinolonas (Tabla 1). Los procedimientos inmunocitoquímicos no detectaron antígenos del virus del Nilo Occidental en individuos en los que la PCR para este virus había sido positiva. La parasitología fue negativa para todos los helmintos, huevos helmintos y protozoos. Encontramos múltiples medicamentos veterinarios, principalmente fluoroquinolonas, en la mayoría de los huevos fracasados y buitres barbudos anidados muertos de los Pirineos. También mostraron múltiples daños en órganos internos y patógenos potencialmente adquiridos a partir de la carroña medicada, especialmente virus que a menudo infectan a las aves de corral. Los AINE y los antiparasitarios se encontraron en menor prevalencia que las fluoroquinolonas, pero en mayor concentración que los encontrados en otros escavengers aviares, especialmente para flunixina meglumina y salicilato de sodio [6, 12, 21]. Por el contrario, no encontramos óvulos estériles, malas condiciones nutricionales o lesiones en ningún embrión o anidación fallidos. Otros contaminantes se encontraron en baja prevalencia y concentraciones que presentan bajo riesgo para la salud embrionaria y de los nidificantes. Las fluoroquinolonas pueden causar daño generalizado directo al desarrollo que impide la incubación de embriones, alteraciones fisiológicas debido a su impacto en el hígado y el riñón e inmunodepresión, reduciendo la resistencia a patógenos oportunistas [6, [10] [11] [12] 21]. Estos patógenos pueden adquirirse al mismo tiempo que se ingeren los fármacos utilizados para tratar el ganado enfermo Por lo tanto, a pesar del tamaño relativamente pequeño de la muestra resultante de la baja abundancia, peligrosidad y dificultades logísticas para llegar a los nidos de esta especie, los resultados proporcionan evidencia de un impacto combinado de medicamentos veterinarios y enfermedad ganadera como la causa principal del fracaso de la cría en los individuos muestreados.La presencia del virus del Nilo Occidental no es probable que se asocie con la enfermedad de anidación o la mortalidad debido a la falta de lesiones en tejidos diana y partículas de antígeno viral en el estudio de inmunohistoquímica.La septicemia fatal causada por Streptococcus suis, uno de los patógenos porcinos más importantes del mundo [49], en combinación con la septicemia por Streptococcus pneumoniae y la infección por el virus de la bronquitis infecciosa de pollo se encontraron en un solo embrión.Esta concentración de patógenos del ganado no Otros patógenos registrados en embriones y nidos, incluyendo los serotipos de Salmonella y los fagos típicos del ganado [50], y la enterotoxigénica Escherichia coli O86 que causa septicemia, fueron potencialmente transmitidos por el consumo de canales de aves de corral infectadas y otros animales [22, 27, 28]. Además, encontramos que el virus de la EII infectaba a la mayoría de los individuos solo o junto con otros patógenos potencialmente adquiridos a partir de la carroña del ganado. Este virus causa una enfermedad inmunosupresora altamente contagiosa bursal en aves de corral [51] y puede transmitirse a la fauna silvestre en contacto con los residuos de aves de corral o por ingestión de canales [22, 52]. Los nidos son especialmente susceptibles a la EII debido al papel principal de bursa de Fabricius en el desarrollo de la función inmune a esta edad. De hecho, la inmunosupresión debida a la IBD fue indicada por la inflamación, necrosis y pérdida de linfocitos en la bursa de Fabricius junto con la presencia de antígenos virales registrados mediante procedimientos inmunocitoquímicos.El impacto potencial de los virus altamente patógenos y contagiosos de las aves de corral ha sido previamente reconocido como una amenaza para la salud de la fauna silvestre debido al creciente contacto de la fauna silvestre con las operaciones ganaderas en general, y las granjas avícolas y sus residuos en particular, en áreas naturales de todo el mundo [52] [53] [54]. Sin embargo, el daño causado por el virus de la IBD en la bursa de Fabricius representa, hasta nuestro conocimiento, la primera evidencia de enfermedad clínica compatible con la muerte causada por este virus avícola en la vida silvestre.La presencia de IBD no ha sido previamente registrada en embriones de Este sorprendente y preocupante resultado podría estar relacionado con el mayor desarrollo de óvulos e incubación de buitres barbudos en comparación con aves de corral, y/o debido a condiciones ambientales contrastantes durante la incubación entre buitres barbudos y aves de corral. Así, la infección embrionaria con IBD puede ocurrir a través de la hembra o durante la incubación como consecuencia del contacto de huevos entre el huevo y las aves de corral permanecen en los nidos de buitres barbudos, lo que requiere más investigación. A pesar de sus posibles efectos en la dinámica y conservación de la población a través de una reducción de la productividad y cambios en el comportamiento del apareamiento [13, 14], los procesos de saturación del hábitat aparentemente no estaban directamente relacionados con causas próximas particulares de fracaso del huevo y la anidación en este estudio o en estos individuos muestreados. Como explicación alternativa no mutuamente exclusiva, sugerimos que la reciente disminución de la productividad también podría estar relacionada con la creciente ingestión de medicamentos veterinarios y la adquisición de patógenos a partir de canales de ganado medicadas estables debido a la disminución de la disponibilidad de canales de ganado inestables -el alimento primario tradicional de buitres barbudos [16] desde la crisis de la EEB [21], acompañado de un posible aumento del uso de antibióticos en las operaciones de ganado estable. En este sentido, es notable que los buitres barbudos se alimentan principalmente de huesos de ganado, que son uno de los principales tejidos objetivo de las fluoroquinolonas en animales medicados [56], por lo que esta especie es especialmente sensible a las consecuencias de un aumento del consumo de ganado medicado intensamente estable. La presencia de medicamentos veterinarios en huevos implica su presencia previa al menos en hembras reproductoras [12], pero también probablemente en machos reproductores y no reproductores frecuentemente utilizando lugares de alimentación artificial y vertederos de canales de ganado [17], donde los medicamentos veterinarios pueden ser ingeridos a partir de canales de ganado medicamentoso [10, 21]. Por lo tanto, es necesario seguir investigando el impacto de los medicamentos veterinarios y las enfermedades del ganado en la aptitud de las personas adultas, incluidos los efectos potencialmente sutiles, subletales o indirectos de estos factores en la dinámica de la población.El vínculo entre los medicamentos veterinarios y las enfermedades del ganado debe investigarse más a fondo en las especies carroñeros, porque ambas amenazas pueden coincidir en los alimentos y porque los efectos inmunodepresivos y otras alteraciones fisiológicas causados por los medicamentos pueden facilitar la adquisición y proliferación de patógenos [6, 11, 21]. Dado que ambas amenazas que actúan juntas pueden contribuir en gran medida a reducir la productividad reproductiva, su potencial como factores estocásticos con efectos potencialmente devastadores que aumentan el riesgo de extinción no debe pasarse por alto en los actuales programas de conservación de buitres barbudos y otras especies carroñeros, especialmente en lo que respecta a los medicamentos veterinarios peligrosos y los virus altamente patógenos que frecuentemente infectan a las aves de corral. Además, una distribución geográfica restringida y una baja variabilidad genética [57] común a muchas especies amenazadas pueden favorecer la transmisión de patógenos y reducir la capacidad de un sistema inmunitario ingenuo para luchar contra nuevos patógenos [3, 28, 58], haciéndolos especialmente vulnerables a la posible transmisión de cepas de virus altamente virulentos capaces de causar brotes importantes, como se ha informado en aves de corral [59] [60] [61]. Estos procesos pueden facilitar el contacto e interacciones específicas que también pueden aumentar las tasas de transmisión intra e interespecíficas de patógenos en las zonas de reproducción y alimentación, especialmente de enfermedades avícolas altamente contagiosas [22], lo que podría mejorarse con el número artificialmente elevado de buitres barbudos y otros carroñeros atraídos a los puntos de alimentación y a los vertederos de basuras de canal, tanto como resultado de la gestión como debido a la escasez de canales de ganado inestables desde la crisis de la EEB [17, 21]. Cualquiera que sea la contribución potencial de los mecanismos finales subyacentes que reducen la productividad, nuestros resultados ponen de relieve la necesidad de determinar las causas próximas del fallo en la reproducción y la mortalidad en las poblaciones de fauna y flora silvestres a fin de comprender los procesos que regulan la demografía desde una perspectiva ecológica.
question: ¿Dónde se encuentra comúnmente el buitre barbudo (Gypaetus barbatus)?
answers.text: los Pirineos