ઓગણીસો પચાસના દાયકામાં પોતાના પિતાના ભારતના પ્રથમ વડાપ્રધાન તરીકેના સત્ર દરમ્યાન તેમણે અનૌપચારિક ધોરણે તેમના અંગત મદદનીશની ભૂમિકા અદા કરી હતી. 1964માં તેમના પિતાના અવસાન બાદ, ભારતના રાષ્ટ્રપતિએ તેમને રાજયસભાના સદસ્ય તરીકે નિમણૂક આપી હતી અને તેઓ માહિતી અને પ્રસારણ મંત્રાલયના પ્રધાન તરીકે લાલ બહાદુર શાસ્ત્રીની કેબિનેટના મંત્રી બન્યા હતા. શાસ્ત્રીજીના અચાનક અવસાન બાદ ઈન્દિરાને વડાપ્રધાન બનાવવામાં ત્યારની કૉંગેસ પાર્ટીના પ્રમુખ કે. કામરાજનો મુખ્ય હાથ હતો. ઈન્દિરાએ થોડા જ વખતમાં ચૂંટણી જીતવાની અને લોકપ્રિયતાવાદના બળે દાવપેચ-યુકિતથી સામેવાળાને હરાવવાની ક્ષમતા બતાવવા માંડી હતી.