આ સીરીઝ એ Agent Carter One-shot પહેલા અને Captain America: The First Avenger પછી સેટ થયેલી છે, જેમાં Agent Carter એ હજી Strategic Science Reserve (SSR) માં એક એજન્ટ તરીકે કામ કરે છે. આમાં Agent Carter તરીકે Hayley Atwell તથા Howard Stark (Tony Stark ના પિતા અને Cap ના મિત્ર) તરીકે Dominic Cooper એ (રીકરીંગ કાસ્ટ તરીકે) પોતાનો રોલ રીપ્રાઈઝ કર્યો છે. આ સિરીઝની શરૂઆતમાં જ અમુક ઘટનાઓને કારણે Howard Stark દેશદ્રોહી છે એવી છાપ ઉભી થાય છે અને SSR તેની શોધમાં છે, પરંતુ Howard એ Agent Carter ને મળીને પોતાને નિર્દોષ સાબિત કરવામાં મદદ કરે એવી વિનંતી કરે છે અને ત્યાંથી ચાલુ થાય છે સિરીઝની ડબલ પ્લોટ લાઈન કે જેમાં એક બાજુ Agent Carter એ SSR માટે કામ કરવાનું છે અને બીજી તરફ Howad ને નિર્દોષ સાબિત કરવા SSR માં જ રહીને અંડર કવર SSR ની વિરુદ્ધમાં પણ કામ કરવાનું છે. આમાં વળી Howard Stark નો નોકર-કમ-મિત્ર Edwin Jarvis, Agent Carter ના side-kick તરીકે કામ કરે છે.