27 મે 1964ના નહેરુનું અવસાન થયું અને નવા વડાપ્રધાન લાલ બહાદુર શાસ્ત્રીની વિનવણીને માન આપીને ઈન્દિરા ચૂંટણી લડ્યા અને સરકારમાં જોડાયાં. તરત જ તેમને માહિતી અને પ્રસારણ મંત્રાલયના પ્રધાન નીમવામાં આવ્યાં.[૮] હિન્દીને રાષ્ટ્રભાષા બનાવવાના મુદ્દે હિન્દી ન બોલતા તામિલનાડુ રાજયમાં ફાટી નીકળેલાં તોફાનો વખતે તેમણે મદ્રાસની મુલાકાત લીધી. તેઓએ ત્યાં સરકારી અધિકારીઓ સાથે વાત કરી, ત્યાંના સામાજિક નેતાઓના ક્રોધને શાંત પાડ્યો અને નુકસાન પામેલા વિસ્તારોમાં પુનઃબાંધકામની કામગીરીનું નીરિક્ષણ કર્યું.તેમની આ પહેલ જોઈને, પોતે આ પ્રકારનું પગલું ન લીધું હોવાથી શાસ્ત્રી કે અન્ય અનુભવી નેતાઓએ ક્ષોભ પામ્યા. મંત્રી ઈન્દિરાએ સંભવતઃ આ પગલું શાસ્ત્રી કે અન્ય અનુભવી નેતાઓને ક્ષોભિત કરવા માટે કે પોતાની રાજકીય ઉન્નતિ સાધવા માટે નહોતું લીધું. પોતાના મંત્રાલયના રોજબરોજના કામકાજમાં તેઓ પૂરતો રસ નહોતા લેતા એવું કહેવાય છે પરંતુ તેઓ સમાચાર-માધ્યમોની સારી જાણકારી ધરાવતાં હતાં અને રાજકારણ તેમ જ દઢ પ્રતિભા છોડી જવાની કળામાં દક્ષ હતાં.