Tras la conquista castellana en 1512, se reestructura en las Cortes de 1525, pasando a estar constituido por un regente y seis consejeros, reservándose el rey el nombramiento del regente y dos consejeros extranjeros, castellanos, cargos que se conocían con el nombre de "castellanías". Fueron constantes e infructuosas las protestas de las Cortes para conseguir que la totalidad de sus miembros fueran naturales del reino.