W roli reżysera zadebiutował w 1928 wespół z Jefimem Dziganem rewolucyjnym dramatem pt. "Pierwszy kornet Strieszniew". Od tego momentu aż do połowy lat 30. konsekwentnie reżyserował probolszewickie filmy. Był scenarzystą pierwszego gruzińskiego filmu dźwiękowego – "Ostatnia maskarada" z 1934 roku. W 1937 roku kolejnym rewolucyjno-historycznym dramatem pt. "Arsen" zwrócił na siebie uwagę dyktatora Stalina. Nie bez znaczenia był tu fakt, że podobnie jak satrapa pochodził z Gruzji. Rok później (1938) wyreżyserował dramat rewolucyjny o „rewolucji październikowej” pt. "Wielka łuna", gdzie po raz pierwszy wyolbrzymił rolę Stalina w opisywanych wydarzeniach. W roli dyktatora obsadził Micheila Gelowaniego (później najbardziej znanego odtwórcę ról Stalina w kinie radzieckim). Film bardzo spodobał się Stalinowi – Cziaureliego uhonorowano dwiema Nagrodami Stalinowskimi I-ego stopnia za dotychczasowy dorobek filmowy. W sumie, w późniejszych latach, otrzymał ich pięć. W 1946 roku Cziaureli wyreżyserował "Przysięgę" – kolejny socrealistyczny obraz, który przedstawiał Józefa Stalina jako jedynego, prawowitego spadkobiercę idei Lenina. Film ten przyniósł Cziaureliemu międzynarodową sławę, bowiem na MFF w Wenecji otrzymał najwyższe wyróżnienie – Złoty Medal. W ZSRR stał się niekwestionowanym numerem jeden pośród twórców filmowych. Jego pozycję ugruntowały "Upadek Berlina" z 1949 i "Niezapomniany rok 1919" z 1952. 1946–1955 reżyser studia filmowego „Mosfilm”.