Pada era 1930an, dasar luar Horthy menyebabkan beliau bersahabat dengan Jerman Nazi. Dengan bantuan Adolf Hitler, Horthy dapat menuntut semula tanah etnik Hungary yang hilang selepas Perang Dunia I dalam empat peristiwa yang berasingan. Dibawah kepimpinan Horthy, Hungary terlibat dalam pencerobohan Soviet Union dan Yugoslavia. Walau bagaimanapun, keengganan Horthy untuk menyumbang kepada usaha perang Jerman dan kepada pengusiran Yahudi Hungary, ditambah dengan percubaan untuk mengadakan perjanjian rahsia bersama pihak Bersekutu, akhirnya menyebabkan pihak Jerman menceroboh dan menguasai negara tersebut pada Mac 1944. Pada Oktober 1944, Horthy mengumumkan Hungary akan menyerah kalah dan menarik diri dari Kuasa Paksi. Beliau telah dipaksa meletakkan jawatan, ditangkap dan dibawa ke Bavaria. Pada pengakhiran perang, beliau berada dibawah tahanan tentera Amerika.