« Le Filarète » – ainsi qu'il est généralement appelé – est probablement né à Florence et pourrait s'être formé auprès de Lorenzo Ghiberti dont il est l'assistant pour la réalisation des portes du Baptistère. Exécutant une commande du Pape Eugène IV, Averlino met douze ans à réaliser les portes de bronze de l'ancienne basilique Saint-Pierre à Rome qu'il termine en 1445. Il y sculpte le Christ, la Vierge en majesté, saint Paul et saint Pierre, mais aussi les évènements marquants du règne du pontife, dont le concile de Florence et la réunion des Eglises grecque et romaine, prélude à la croisade. Le Filarète espère rivaliser avec les portes de bronze exécutées par Ghiberti pour le baptistère Saint-Jean (Florence). Lorsque la basilique est détruite au siècle suivant, les portes du Filarète sont démontées, mises en lieu sûr, puis réinstallées sur la nouvelle basilique.