Während der Bombardierung Dresdens in der Nacht vom 13. zum 14. Februar 1945 brannte die Sophienkirche vollkommen aus. Sie war damit eine von 27 zerbombten Kirchen der Stadt. Überreste bedeutender Kunstwerke, darunter die Porträts der Hofprediger und anderes bewegliches Kunstgut, wurden im Juni 1945 aus der Kirche entfernt und in das Grüne Gewölbe, den erhaltenen Heizungskeller der Frauenkirche, das Stadtmuseum und die Annenkirche gebracht. Einzelne Teile lagerte man in das Museum für Mittelalterliche Kunst auf der Albrechtsburg in Meißen aus. Eine Sicherung der Sophienkirchruine war aufgrund der finanziellen und materiellen Notlage der kirchlichen Denkmalpflege 1945 nicht möglich. Der erste Winter setzte dem Sandstein der Ruine weiter zu, sodass die Gewölbe und Pfeiler der Sophienkirche am 28. Februar 1946 zusammenstürzten. Nur drei Tage zuvor war die Bergung der Kunstwerke abgeschlossen worden; wertvolle Grabsteine hatte man eingemauert.