W reprezentacji Irlandii Cunningham zadebiutował 24 kwietnia 1996 w meczu z reprezentacją Czech, który Irlandia przegrała 0:2. Występował na Mistrzostwach Świata 2002, a Irlandia doszła do 1/8 finału, skąd odpadła po meczu z Hiszpanią. W reprezentacji Irlandii rozegrał 72 mecze.