Движение троллейбусов по всему кольцу города открылось 5 ноября 1951 года с пуском линий по улице Ленина и проспекту Нахимова. Сеть маршрутов оптимизировали и оставили два маршрута: № 2 «гора Матюшенко — Центр» по часовой стрелке и № 3 «Вокзал — Центр» против часовой стрелки. 14 марта 1954 года была сдана в эксплуатацию линия от Лабораторной площади до Ластовой площади, туда продолжили маршрут № 3. 6 ноября 1955 года был открыт односторонний участок на горе Матюшенко по улицам Коммунистической и Ивана Голубца, куда стали заезжать троллейбусы 2-го маршрута. 6 ноября 1957 года была открыта линия от улицы Розы Люксембург до улицы Адмирала Макарова и введён маршрут № 1 «Улица Адмирала Макарова — Центр» по часовой стрелке, как и № 2. 5 ноября 1958 года открылось движение по улице Адмирала Октябрьского от улице Большой Морской до площади Восставших, куда стал ходить маршрут № 4 «Площадь Революции (ныне Лазарева) — площадь Восставших». 2 ноября 1959 года было открыто движение троллейбусов от площади Восставших до Стрелецкой бухты, туда стал теперь ходить маршрут № 6 «Площадь Революции — Стрелецкая бухта». 17 апреля 1960 года открылось движение от улицы Льва Толстого через Пирогова и 5-ю Бастионную до площади Восставших, там пошёл маршрут № 5 «Улица Льва Толстого — Центр» против часовой стрелки. 29 апреля 1960 года открылось движение от Малахова Кургана до ул. Горпищенко, туда пошёл маршрут № 7 «Площадь Ушакова — Улица Горпищенко».