Коли в Англії 1558 року трон посіла Єлизавета І Тюдор, протестантка за віросповіданням, Френсіс Волсінгем повернувся в Лондон. За підтримки впливового Вільяма Сесіла став членом Палати громад, нижньої палати англійського парламенту. Стабільність влади за часів Єлизавети І сприяла кар'єрі Френсіса Волсінгема. Саме його 1570 року королева обрала для перемов з королем Франції Карлом IX в питанні підтримки французьких протестантів. В тому ж 1570-му він посів посаду англійського посла в Парижі, замінивши Генрі Норріса. 24 серпня 1572 року Френсіс Волсінгем стане свідком масових убивств протестантів Франції в Варфоломіївську ніч в Парижі, жахи якої зміцнили його протестантські погляди. Він використав власну резиденцію в Парижі як прихисток для протестантів (серед яких був і англійський поет Філіп Сідні (1554—1586)), чим врятував їм життя.