В службу вступил в 1812 году юнкером в 39-й егерский полк, в том же году, за отличия в сражениях Отечественной войны, произведён в прапорщики и в 1814 г. переведён в Лейб-гвардии Финляндский полк. Произведённый в 1824 г. в чин полковника, Ахлёстышев в следующем году получил в командование Ревельский пехотный полк, но вскоре, по домашним обстоятельствам, уволен в отставку. По возвращении в 1827 г. вновь на службу, он был назначен командиром Софийского пехотного полка и направлен в Дунайскую армию, действующую против турок, в 1831 г. — командиром 2-й бригады 2-й пехотной дивизии и принял участие в Польском походе, в этой должности, в 1833 г., произведён в генерал-майоры. Затем, последовательно, состоял в должностях: в 1834 г. управляющего Имеретией, Мингрелией, Гурией и Абхазией, в 1837 г. — командира 2-й бригады 15-й пехотной дивизии, в 1838 г. — исправляющим должность Грузинского губернатора, а с 1840 г. — Одесского военного губернатора и градоначальника (должность которого исполнял до 1848 года); 1 декабря 1838 года получил орден Св. Георгия 4-й степени за беспорочную выслугу 25 лет в офицерских чинах (№ 5689 по списку Григоровича — Степанова), в 1845 году был произведён в генерал-лейтенанты.