Джон Генри Уиндер родился 21 февраля 1800 года в округе Сомерсет, штат Мэриленд, США в семье бригадного генерала армии США Уильяма Генри Уиндера и его жены Гертруды Полк (1781—1872). Его отец был участником англо-американской войны 1812—1815 годов, командовал американской армией и был разбит в сражении при Бладенберге в 1814 году. Биографы Уиндера считают, что на него оказало сильное влияние это событие. Двоюродный брат Чарльз Сидни Уиндер.