Dywizja została sformowana w listopadzie 1943 r. w Wenecji. W jej skład weszły oddziały 2 Dywizji Strzelców Spadochronowych. Ponadto silny kontyngent stanowili ochotnicy włoscy, którzy służyli przed wyjściem Włoch z wojny na początku września 1943 r. w 184 Dywizji Spadochronowej „Nembo” i 185 Dywizji Spadochronowej „Folgore”. Na czele 4 Dywizji Strzelców Spadochronowych stanął gen. Heinrich Trettner. Pod koniec stycznia 1944 r. weszła ona do walki w składzie I Korpusu Spadochronowego przeciwko wojskom alianckim, które wylądowały pod Anzio (patrz: Operacja Shingle). Następnie pełniła zadania ochronne i patrolowe w Rzymie. Jako ostatnia niemiecka jednostka opuściła 4 czerwca stolicę Włoch. Wycofywała się przez Viterbo – Sienę – Firenzę, zajmując pozycje obronne na przełomie 1944/1945 r. na Przełęczy Futa na Linii Gotów. W marcu 1945 r. z dywizji odeszły II Batalion, 12 Pułk Strzelców Spadochronowych i 2 kompania batalionu saperów do nowo formowanej w Austrii 10 Dywizji Strzelców Spadochronowych. 4 Dywizja Strzelców Spadochronowych walczyła z aliantami pod Nettuno, Florencją i Bolonią, poddając się w rejonie Viacenza – Bozen pod koniec kwietnia 1945 r.