Virginia se separó de la Unión el 17 de abril de 1861, después de la Batalla de Fort Sumter, entregó a sus militares y en junio del mismo año ratificó la constitución de los Estados Confederados de América. Los Confederados decidieron trasladar su Capitolio a Richmond. En 1863 cuarenta y ocho condados del noroeste del estado se separaron de Virginia para formar el estado de Virginia Occidental. Durante la Guerra Civil Estadounidense, se desarrollaron más batallas en su territorio que en ningún otro estado, incluidas la Primera batalla de Bull Run, la Batalla de Chancellorsville y la decisiva Batalla de Appomattox Court House. También se desarrolló en la bahía de Chesapeake la batalla naval de Hampton Roads. Después de la captura de Richmond, el Capitolio Confederado fue trasladado a Danville. Con el trabajo del llamado «Comité de los Nueve» durante la Reconstrucción de la posguerra, se reincorporó formalmente a la Unión el 26 de enero de 1870, y adoptó una Constitución que aseguraba el sufragio de la población negra, un sistema de escuelas públicas gratuitas y la garantía de derechos civiles y políticos.