Venäjän sisällissodan aikana Smilga komensi puna-armeijan 7. armeijaa Uralin rintamalla. Vuoden 1920 Puolan–Neuvosto-Venäjän sodassa hän toimi komentajana Mihail Tuhatševskin rinnalla. Smilgan muita tehtäviä olivat Neuvostoliiton talousneuvoston Vesenkhan (1921–1928) sekä valtiollisen suunnittelukomitean Gosplanin (1924–1936) varapuheenjohtajan virat. Vuonna 1926 Smilga liittyi Lev Kamenevin ja Grigori Zinovjevin johtamaan kommunistisen puolueen sisäiseen ”uuteen oppositioon”, joka arvosteli Josif Stalinia ja yhdistyi myöhemmin Lev Trotskin vasemmisto-opposition kanssa niin sanotuksi yhtyneeksi oppositioksi. Tämä johti Smilgan erottamiseen ensin NKP:n keskuskomiteasta ja lopulta koko puolueesta. Smilga sai puoluejäsenyytensä takaisin luovuttuaan Stalinin kritiikistä vuonna 1929. Myöhemmin hänet kuitenkin karkoitettiin Habarovskiin ja vangittiin vuonna 1935 Sergei Kirovin murhan jälkeen. Smilga tuomittiin kuolemaan ja teloitettiin Stalinin vainoissa vuonna 1937. Hänet rehabilitoitiin 1987.