Mais la première guerre d'indépendance de l'Écosse éclate en 1296. Dirleton, qui défend la route entre Édimbourg et la frontière anglaise, change plusieurs fois de main lors des invasions menées par le roi Édouard. Lors de l'été 1298, le château est assiégé par les troupes anglaises commandées par Antony Bek, l'évêque de Durham. Dirleton résiste aux assauts durant plusieurs mois, avant d'être finalement réduit par les engins de siège apportés à la suite de la victoire anglaise de Falkirk. Une garnison anglaise s'installe alors dans le château, avant d'en être vraisemblablement délogée par les Écossais avant 1306, car Dirleton est alors repris par des troupes anglaises menées par Aymar de Valence. Il est une nouvelle fois pris par les Écossais peu avant 1314 où ses trois principales tours sont rasées pour empêcher les Anglais de l'utiliser.