Beim Ausbruch des Byzantinischen Bürgerkriegs (1341) stand Johannes Asanes auf der Seite seines Schwagers Johannes VI., der ihn aus dem Gefängnis holte und als Heerführer verpflichtete. 1342 besetzte er Melnik, wo er bis zur Ablösung durch Hrelja als Statthalter amtierte. 1343 war er Gouverneur in der Landschaft "Morrha" an der mittleren Mesta in den Rhodopen, wurde dort aber bald von dem bulgarischen Warlord Momtschil verdrängt. In der Schlacht von Peritheorion (nahe Xanthi) am 7. Juli 1345 war Johannes Asen als Führer der schweren Kavallerie an der endgültigen Niederschlagung Momtschils beteiligt.