Als Mitglied des Petrograder Revolutionären Militärkomitees beteiligte er sich aktiv an der Vorbereitung und Durchführung des Oktoberaufstandes in Petrograd. Er leitete die Aufstellung von Abteilungen revolutionärer Matrosen und Kampfschiffe und ihre Verlegung in die Hauptstadt. Die revolutionären Kräfte im Raum von Krasnoje Selo und Gattschina befehligte er bei der Zerschlagung des Krasnow-Aufstands. Vom bis März 1918 gehörte Dybenko der ersten Sowjetregierung (Rat der Volkskommissare) als Volkskommissar für Militär- und Marineangelegenheiten an. Dybenko war mit Alexandra Kollontai verheiratet.