הנרי הוגדר כבלתי כשיר למלוכה סמוך ללידת בנו וריצ'רד, דוכס יורק מונה לעוצר בשמו. יורק, שראה בעצמו טוען לגיטימי לכתר, מלך כמלך, קיבץ את תומכיו מבית יורק ותבע את הכתר לעצמו. לבית לנקסטר, אליו השתייך הנרי, לא היה מנהיג ממשי מאז מותו של המפרי, דוכס גלוסטר ב-1447 וקיים היה חשש אמיתי שריצ'רד יהפוך למלך ללא התנגדות. לחלל הזה נכנסה מרגרט, שביקשה להבטיח שבנה ישב על הכס. לאחר שהנרי שב לאיתנו, פיזרה מרגרט את מועצת העוצרים, הדיחה את בני יורק ממשרותיהם, וכאשר הם איימו בתקיפה חמושה על לונדון, קיבצה כוח תומכים ויצאה להילחם נגד בית יורק במסגרת קרב סנט אולבנס הראשון ב-1455. בין ראשי צבאה היה דוכס סאמרסט, שנפל בקרב. כוחות יורק ניצחו והנרי נלקח בשבי. ב-1457 פלשו כוחות צרפתיים לאי הבריטי, תוך ניצול הסכסוכים הפנימיים, ומרגרט הואשמה בשיתוף פעולה עמם.