Nació tan solo dos semanas después de que su padre fuese elegido como el 35º presidente de los Estados Unidos y estuvo en el ojo público desde su infancia. Vivió sus primeros tres años de vida en la Casa Blanca y bajo la mirada atenta de los medios de comunicación, hasta que su padre fue asesinado tres días antes de su tercer cumpleaños. El saludo militar que el pequeño John realizó ante el ataúd de su padre durante la procesión fúnebre se convirtió en una imagen icónica de los años 60.