Tendo retornado a Chicago em 1938 após as mortes de seu pai e irmão, ela deixou Trotsky em 1939 quando ele continuou a afirmar que a União Soviética era um "Estado operário" mesmo depois do Pacto Molotov-Ribbentrop. Ela opôs-se a qualquer noção de que se deveria pedir aos trabalhadores que defendessem este "Estado operário" aliado à Alemanha nazista numa guerra mundial. Junto com teóricos como C. L. R. James, e mais tarde Tony Cliff, Dunayevskaya argumentou que a União Soviética havia se tornado um "capitalista de Estado". Perto do fim de sua vida, ela afirmou que o que chamou de "meu verdadeiro desenvolvimento" só começou após seu rompimento com Trotsky.