Drogheda entstand aus zwei getrennt verwaltete Städten: "Drogheda-in-Meath" (in der normannischen Lordschaft Meath, dem 1194 eine Charta erteilt wurde) und "Drogheda-in-Oriel" in der Grafschaft Louth. Im Jahr 1412 wurden die beiden Städte jedoch vereint. Der Fluss Boyne teilt die Stadt aber weiterhin zwischen den Diözesen Armagh und Meath. Eine erste Belagerung Droghedas in den Irischen Konföderationskriegen fand 1641 bis 1642 statt. 1649 war der Ort dann Schauplatz eines blutigen Massakers von Oliver Cromwells Truppen. Mit dem Local Government (Ireland) Act 1898 wurde das Gebiet Droghedas vollständig dem County Louth zugeordnet und wurde 1921 Teil des irischen Free State und später der Republik Irland.