Quirinus, von dem der Hügel seinen Namen hat, galt seit dem 3. Jahrhundert v. Chr. als der vergöttlichte Romulus. Er dürfte dort schon vorher in einem Hain oder an einem Altar verehrt worden sein. Während des Galliersturmes zu Beginn des 4. Jahrhunderts v. Chr. vergruben die Vestalinnen an dieser Stelle die heiligen Gegenstände aus dem Vestatempel. Der Bau des Tempels geht auf L. Papirius Cursor zurück, der 310 oder 309 v. Chr. während einer Schlacht gegen die Samniten für den Fall eines Sieges einen Tempel gelobt hatte. Eingeweiht wurde er jedoch erst 293 v. Chr. von seinem Sohn, dem Konsul Lucius Papirius Cursor (nach dem vorcaesarischen Kalender der "fasti Antiates" am 17. Februar, dem Tag der Quirinalien). Vielleicht ersetzte er sogar einen bereits bestehenden Tempel – jedenfalls galt er als einer der ältesten in Rom. Im Jahr 206 v. Chr. wurde er vom Blitz getroffen und ein Jahr später restauriert, wie eine durch den Praetor Lucius Aemilius angebrachte Widmung mitteilt. Gaius Memmius schenkte 56 v. Chr. dem Tempel möglicherweise eine neue Kultstatue. 49 v. Chr. wurde der Tempel durch ein Feuer beschädigt, wenn nicht fast zerstört. Er muss sehr bald repariert worden sein, denn der Senat errichtete darin 45 v. Chr. eine Statue für Cäsar als ϑeός ἄνίκτoς, „unbesiegbarer Gott“. Im Jahre 16 v. Chr. wurde der Tempel von Augustus vollständig wieder aufgebaut und am 29. Juni neu geweiht. Erwähnt wird der Tempel in der Literatur bis ins 4. Jahrhundert. Nach dem Verbot heidnischer Kulte wurde er wahrscheinlich im 4./5. Jahrhundert n. Chr. geschlossen.