John Stoddert erhielt eine private Schulausbildung und studierte danach bis 1810 am Princeton College. Nach einem anschließenden Jurastudium und seiner Zulassung als Rechtsanwalt begann er in diesem Beruf zu arbeiten. Er nahm auch aktiv am Britisch-Amerikanischen Krieg von 1812 teil. Danach schlug er eine politische Laufbahn ein. Im Jahr 1820 wurde er in das Abgeordnetenhaus von Maryland gewählt. In den 1820er Jahren schloss er sich Andrew Jackson an und wurde Mitglied der von diesem 1828 gegründeten Demokratischen Partei.