До початку Німецько-радянської війни ескадрений міноносець входив до складу 1-го дивізіону есмінців. У ході війни брав участь в мінних постановках, ескортуванні транспортів на кавказькому узбережжя і обороні Одеси. З кінця вересня 1941 по березень 1942 «Дзержинський» перебував на середньому ремонті в ВМБ Поті, після закінчення якого брав участь в обороні Севастополя.