Beim Bau des Streckenabschnitts Yokohama–Kōzu der Tōkaidō-Hauptlinie hatte die staatliche Eisenbahnverwaltung bereits einen Trennungsbahnhof für die ebenfalls zu errichtende Zweigstrecke zur Miura-Halbinsel eingeplant. Es gab jedoch Meinungsverschiedenheiten bezüglich der genauen Lage, weshalb die Züge hier zunächst über ein Jahr lang ohne Halt durchfuhren. Die Eröffnung des Bahnhofs Ōfuna erfolgte am 1. November 1888, jene der hier abzweigenden Yokosuka-Linie über Kamakura nach Yokosuka siebeneinhalb Monate später am 16. Juni 1889. Der Güterumschlag wurde am 25. Mai 1894 aufgenommen. Aufgrund des starken Verkehrswachstums musste der Bahnhof nach nur drei Jahrzehnten markant ausgebaut werden; die entsprechenden Arbeiten waren im Mai 1917 abgeschlossen. Das Große Kantō-Erdbeben richtete am 1. September 1923 schwere Schäden. Alle Gebäude mit Ausnahme des Brennstoffdepots fielen in sich zusammen oder waren nicht mehr benutzbar. Neun Tage später fiel auch die Wasserversorgung aus, sodass das Wasser für den Betrieb der Dampflokomotiven sechs Wochen lang aus dem Sunaoshi-Bach gepumpt werden musste. Der Wiederaufbau des Bahnhofs dauerte bis August 1925.