Debbonaire démissionne de ses fonctions le 27 juin 2016 à la suite d'une série d'autres démissions, affirmant qu'elle ne pense pas que Corbyn soit la bonne personne pour diriger le Parti travailliste aux élections suivantes. Elle s'oppose également à l'appel de Corbyn pour que l'article 50 soit déclenché le lendemain du référendum sur l'Union européenne . Debbonaire soutient Owen Smith lors de l'élection à la direction travailliste de 2016 . Après que Corbyn ait battu Smith, le 12 octobre 2016, Debbonaire accepte une nomination en tant que whip de l'ombre dans l'équipe de Corbyn.