Cahill begon zijn carrière als voetballer bij Sydney Olympic en later Sydney United. Vanaf 1997 speelde hij voor Millwall in de Engelse First Division. In het seizoen 2003/04 was Cahill een van de dragende spelers in de winstreeks van Millwall in de FA Cup die tot de finale leidde, waarin Manchester United met 3–0 te sterk was. Aangezien Manchester United zich via de competitie van Europees voetbal had verzekerd, plaatste Millwall FC zich met dit resultaat voor de UEFA Cup. Cahill werd in de zomer gecontracteerd door toenmalig Premier League-club Everton. In zijn eerste jaar werd hij daar met elf competitiedoelpunten clubtopscorer. Met die club stond hij op 30 mei 2009 in de finale van de strijd om de FA Cup. Daarin verloor de ploeg van trainer David Moyes met 2–1 van Chelsea door doelpunten van Didier Drogba en Frank Lampard.