Op 26 mei 1426 werd hij in Leicester tot ridder geslagen, samen met 34 anderen zoals zijn broer Robert en koning Hendrik VI. Op 4 juli 1429 werd hij officieel geïnstalleerd in zijn landerijen en in 1431 werd hij benoemd tot lid van de Koninklijke Raad. In de jaren 1430 en 1440 was John de Vere vooral betrokken in de lokale politiek in East Anglia, maar diende ook als vrederechter in Suffolk en Cambridgeshire. In 1435 kreeg hij de toestemming om naar Palestina te gaan, maar er is geen bewijs dat hij dat ook deed. In juli 1436 rekruteerde hij zijn vazallen in Sandwich voor een expeditie die het beleg van Calais door de Bourgondische hertog Filips de Goede moest opheffen. Op 23 juli 1437 woonde de Vere de begrafenis van Johanna van Navarra, weduwe van koning Hendrik IV van Engeland, in Canterbury bij. In juni 1439 werd hij samen met onder andere Henry Beaufort, bisschop van Winchester, afgevaardigd naar Frankrijk om er een vredesverdrag te onderhandelen en in juni 1441 zeilde hij vanuit Portsmouth naar Frankrijk, samen met Richard van York, net benoemd tot luitenant-generaal en gouverneur van Frankrijk en Normandië. In juni 1450 was hij ook een van de edelen die belast werd met de onderdrukking van de opstand aangevoerd door Jack Cade tegen de corruptie door de overheid.