In der ersten Amtsperiode der Regierung Bush war sie von 2001 bis 2005 Nationale Sicherheitsberaterin. Im Juli 2001, zwei Monate vor den Anschlägen vom 11. September, wies CIA-Chef George Tenet gemeinsam mit dem Leiter der Anti-Terrorismus-Abteilung der CIA, Cofer Black, sie darauf hin, dass ein Angriff der al-Qaida auf die USA unmittelbar bevorstehe.