In 1998 maakte Howard zijn debuut in het betaald voetbal in het shirt van &lt;a href="NY/NJ%20MetroStars"&gt;NY/NJ MetroStars&lt;/a&gt;, waar hij zes seizoenen verbleef. Hij werd er op zijn 22ste als jongste doelman ooit verkozen tot 'keeper van het jaar' in de Major League Soccer. Manchester United haalde hem in 2003 tegen een vergoeding van 3,2 miljoen euro naar Europa, als opvolger van de naar Frankrijk teruggekeerde Fabien Barthez. Na 45 competitiewedstrijden voor Manchester verhuisde Howard voor aanvang van het seizoen 2006/07 op huurbasis naar Everton. De club uit Liverpool maakte in februari 2007 gebruik van de koopclausule in de huurdeal en Howard verruilde Manchester United op permanente basis voor Everton. Met die club stond hij op 30 mei 2009 in de finale van de strijd om de FA Cup. Daarin verloor de ploeg van trainer-coach David Moyes met 2-1 van Chelsea door goals van Didier Drogba en Frank Lampard. Op 20 maart 2016 maakte Howard bekend dat hij Everton zou verlaten en zou terugkeren naar de Major League Soccer. Hij ging spelen voor Colorado Rapids. Tevens was Howard zijn basisplaats kwijtgeraakt aan Joel Robles. Op 22 januari 2019 kondigde de doelman via Twitter het einde van zijn carrière aan. Hij maakte kenbaar aan het eind van het MLS seizoen 2019 afscheid te nemen van het profvoetbal. Op 6 oktober 2019 keepte hij zijn laatste wedstrijd voor Colorado Rapids, een nederlaag. Op bezoek bij Los Angeles FC werd met 3-1 verloren.