Im Zuge der Hochrüstung im Vorfeld des Zweiten Weltkrieges wurde 1937 mit dem Bau begonnen, aber erst ein Jahr nach Kriegsausbruch begann im Herbst 1940 der Flugbetrieb in RAF Coningsby. Der Platz war im Krieg eine Basis der No. 5 Bomber Group des RAF Bomber Command. Bomber aus RAF Coningsby waren regelmäßig an den meist nächtlichen Einsätzen über dem besetzten Kontinent und dem Deutschen Reich im Einsatz. Lediglich zwischen September 1942 und August 1943 ruhte der Betrieb, da erst in diesen Monaten die befestigte Start- und Landebahn gebaut wurde. Auch die berühmte No. 617 Squadron „Dambusters“ lag einige Monate nach der "Operation Chastise" und der Wiedereröffnung auf der Station. Gegen Ende des Krieges lag hier ein Teil der sogenannten "Marker Force", die die gleichen Aufgaben wie die berühmtere "Pathfinder Force" der "No. 8 Group" hatte.