Według "Żywota Kolumbana" św. Adamnana około roku 580 św. Kolumban Starszy w trakcie podróży do Inverness, ochrzcił mieszkańców domostwa położonego w miejscu, gdzie później zbudowany został zamek Urquhart. W czasie I wojny o niepodległość Szkocji zamek zdobyły wojska angielskie króla Edwarda I. W latach 1689–1690 zamek oblegali jakobici. W 1692 główna brama zamku została wysadzona w powietrze, co pozbawiło zamek wartości obronnej. Podczas burzy w lutym 1715 roku runęła 5-kondygnacyjna wieża zamkowa. Od tego czasu zamek zaczął popadać w ruinę. W 1913 roku został przejęty przez państwo i oddany później w zarząd organizacji Historic Environment Scotland.