Collison spędził cztery lata na uczelni UCLA. W ostatnim roku uzyskał średnie 14,4 punktu, 4,7 asysty i 1,6 przechwytu na mecz. Został wybrany z 21 numerem draftu 2009 przez New Orleans Hornets. Z powodu kontuzji Chrisa Paula, wystąpił w 37 meczach jako podstawowy rozgrywający. 19 lutego 2010, przeciwko Indiana Pacers, jako zaledwie drugi debiutant w sezonie osiągnął triple-double: 18 punktów, 13 zbiórek i 12 asyst. 28 lutego ustanowił swój rekord punktowy – 35, w spotkaniu z Dallas Mavericks. 8 marca pobił, ustanowiony wcześniej przez siebie, klubowy rekord asyst przez pierwszoroczniaka, rozdając ich 20 w spotkaniu z Golden State Warriors. W głosowaniu na debiutanta roku zajął czwarte miejsce. 11 sierpnia 2010 razem z Jamesem Poseyem zostali wytransferowani do Indiana Pacers. W lipcu 2012 roku trafił do Dallas Mavericks. 10 lipca 2013 podpisał kontrakt z Los Angeles Clippers. Po raz drugi został zmiennikiem grającego w pierwszej piątce All-Stara Chrisa Paula. W związku z kontuzją ramienia Paula, zastępował go w wyjściowym składzie przez 18 meczów, w trakcie których zdobywał średnio 13,3 punktu i 6,5 asysty, a Clippers zanotowali wynik 12–6.