ดมีตรีเกิดในครอบครัวชนชั้นแรงงานในอาร์ฮันเกลสค์ เขาสำเร็จการศึกษาจากวิทยาลัยนาวีอาร์ฮันเกลสค์ (ภายหลังตั้งชื่อเป็นวิทยาลัยการเดินเรือแห่งรัฐแอดมิรัลมาคารอฟ) ในปี ค.ศ. 1929 และเริ่มต้นในฐานะนักเดินเรือบนเรือสินค้า ส่วนในปี ค.ศ. 1930 เขาเข้าร่วมกับกองทัพแดงที่ซึ่งเขารับใช้จนถึงปี ค.ศ. 1931 ตั้งแต่ ค.ศ. 1933 ถึง ค.ศ. 1935 เขาเป็นนักเรียนด้านการศึกษาด้านการดำน้ำที่ตั้งชื่อโดยเซียร์เกย์ คีรอฟ ส่วนในปี ค.ศ. 1935 เขาเริ่มออกเป็นผู้ช่วยผู้บังคับการกองเรือดำน้ำของกองเรือแปซิฟิก ซึ่งภายหลังได้กลายเป็นผู้บังคับการเรือดำน้ำตัวเอง (กองพลที่ 33 และกองพลที่ 31 ของเรือดำน้ำใน ค.ศ. 1939) ตั้งแต่ปี ค.ศ. 1940 เขาเป็นผู้บัญชาการฐานทัพเรือปิตราปัฟลัฟสค์ของกองเรือแปซิฟิก ดมีตรีเป็นผู้มีส่วนร่วมในสงครามโซเวียต–ญี่ปุ่น ในปี ค.ศ. 1945 ระหว่างการบุกครองหมู่เกาะคูริล เขาได้เตรียมพร้อม และในสภาพอากาศที่มีอุปสรรคได้ประสบความสำเร็จในการผ่านทางทะเล โดยดำเนินการปฏิบัติการยกพลขึ้นบกสู่เกาะที่มีป้อมของชูชาและปารามูเชอร์ รวมทั้งได้จัดวางการต่อต้านจุดแข็งและตำแหน่งอาวุธของศัตรู สำหรับความสำเร็จในปฏิบัติการนี้ ส่งผลให้เขาได้รับตำแหน่งวีรชนแห่งสหภาพโซเวียต หลังจากนั้น เขายังคงรับใช้กองทัพเรือต่อไป ในปี ค.ศ. 1948 โปโนมาเรฟได้จบหลักสูตรด้านวิชาการ ตั้งแต่ ค.ศ. 1954 เขาอาศัยอยู่ในเลนินกราด และเสียชีวิตในปี ค.ศ. 1982