В 1977—1987 гг. — спикер Палаты представителей Конгресса США. Отношения с президентом-демократом Джимми Картером у него были напряженными, происходили столкновения по вопросам некоторых законопроектов. С приходом к власти республиканца Рональда Рейгана спикер-демократ становится главным противником его оборонной политики, он даже назвал нового главу государства самым невежественным человеком из находившихся в Белом доме, заявив затем, что его президентство превратилось в одну большую рождественскую вечеринку для богатых. В ответ Рейган сравнил действия спикера с игрой Pac-Man, пояснив, что тот напоминает «круглый предмет, который поглощает деньги». Однако в личном плане оба политика были в хороших отношениях. К тому же с молчаливого согласия спикера администрация Рейгана получила возможность на многомиллиардные ассигнования на поддержку моджахедов в Афганистане (см. доктрина Рейгана). Как выходец из Ирландии внес значительный вклад в урегулирование вооруженного конфликта в Ольстере.