Dulles war während des Zweiten Weltkrieges in der von den Achsenmächten umschlossenen neutralen Schweiz Gesandter des nach Kriegseintritt der USA gegründeten US-Auslandsgeheimdienstes Office of Strategic Services in Bern. Dulles tatsächliche Funktion war ein offenes Geheimnis: er diente als Anlaufstelle für Zuträger und Widerstandskämpfer aus Nazi-Deutschland. Er arbeitete an der Aufklärung deutscher Pläne und Aktivitäten und stand in enger Verbindung zum Mitverschwörer des 20. Juli 1944 Hans Bernd Gisevius. Als Leiter der Abwehr in der Schweiz war er im deutschen Generalkonsulat in Zürich in seiner Tarnung als Vizekonsul tätig. Dulles wichtigster Agent war der deutsche Diplomat Fritz Kolbe, der aufgrund der hohen Qualität seiner Informationen von den Geheimdiensten Großbritanniens und der USA für einen Doppelagenten gehalten wurde. Kolbe lieferte regelmäßig Geheimdokumente unter anderem über die Entwicklung des V-Waffenprogramms, den von Deutschland erwarteten Landungsort der alliierten Streitkräfte im Juni 1944 an der Atlantikküste, aktive deutsche Spione und Baupläne des Jagdflugzeugs Me 262.