2012 spielte sie an der Seite von Sam Riley und Kristen Stewart in der Romanverfilmung "On the Road – Unterwegs" die Rolle der "Camille". Außerdem stand sie für Leslye Headlands Komödie "Die Hochzeit unserer dicksten Freundin" in einer Hauptrolle vor der Kamera. 2015 übernahm sie eine Hauptrolle in der zweiten Staffel der Fernsehserie "Fargo". Für ihre Darstellung wurde sie für den Golden Globe in der Kategorie „Beste Hauptdarstellerin in einer Mini-Serie oder TV-Film“ und für den Emmy in der Kategorie „Beste Hauptdarstellerin in einer Miniserie oder einem Fernsehfilm“ nominiert. 2016 wurde sie in die Wettbewerbsjury der 69. Internationalen Filmfestspiele von Cannes berufen. Die deutsche Synchronstimme von Dunst stammt von Marie Bierstedt und Natascha Geisler. Ende August 2019 wurde Dunst mit einem Stern auf dem Hollywood Walk of Fame ausgezeichnet. Die Ehrung wurde jedoch von einem Shitstorm rund um einen darauf bezogenen Tweet der Nachrichtenagentur Reuters überschattet, der Dunst auf ihre Rolle als „Freundin des Spidermans“ im gleichnamigen Film reduzierte, woraufhin der Tweet gelöscht wurde.