1944年（昭和19年）年5月，以父島要塞守備隊为基础再次編成，并编入大本營直属的小笠原兵团（兵团長：栗林忠道，兼任第109师团長）隷下。混成第1旅团部署于父岛，独立第2旅团部署于硫磺岛，混成第1联队部署于母岛以防备来自美军的攻击。在1945年（昭和20年）年2月16日开始的硫磺岛战役中，栗林师团持续进行长期作战，同年3月26日硫磺島守備隊全滅（玉碎）。此后，仅剩在父島的混成第1旅团的第109师团进行重新整编，尽管遭受美軍的空襲，依然执行防御任务直到終战。