Nie wiadomo kto i kiedy położył podwaliny pod budowę świątyni. Pierwsze udokumentowane zapiski, w których wspomina się o monastyrze, pochodzą z XVI wieku. W czasie piątej wojny austriacko-osmańskiej (1683-1699) klasztor został prawdopodobnie zniszczony. Odbudowali go mnisi serbscy, którzy przybyli na te tereny pod koniec XVII wieku w ramach wielkiej migracji Serbów, przeprowadzonej przez patriarchę Arsenija III Crnojevicia. Obecna świątynia powstała w latach 1732–1740 w tradycjonalnym stylu bizantyjsko-serbskim z elementami gotyku. Fundatorami klasztoru byli Milovije Milaković wraz ze swoim synem Piotrem, którzy wyłożyli 9000 forintów na odbudowę świątyni. Monastyr w Beočinie jest jedną z nielicznych prawosławnych świątyń Fruškiej Gory, które nie doznały poważnych uszkodzeń w czasie II wojny światowej.