Zusammen mit seinem Bruder Alexander hatte John im Gefolge ihres Vaters am 20. September 1286 an dem Treffen in Turnberry Castle teilgenommen. Bei diesem Treffen hatten sich nach dem Tod von König Alexander III. eine Reihe von Baronen versammelt, die den Thronanspruch von Robert de Brus unterstützten. Während des Kriegs gegen England ab 1296 gerieten sowohl John wie auch Alexander nach der Schlacht bei Dunbar in englische Gefangenschaft. John wurde zusammen mit Sir "Edmund Comyn of Kilbride" im Mai 1296 als Gefangener nach Nottingham Castle gebracht. Für seine Freilassung musste er 1297 am englischen Feldzug nach Flandern teilnehmen. Er wurde zum Ritter geschlagen und durfte 1298 nach Schottland zurückkehren, wo er seinen Landbesitz zurückerhielt. Wenig später schloss er sich aber den Rebellen an, die gegen die englische Besatzung kämpften. Danach wird er erst im September 1303 wieder erwähnt, als er zusammen mit Sir "Alexander Menzies" den englischen Statthalter Aymer de Valence in Linlithgow aufsuchte und vermutlich im Namen des schottischen Guardian Sir John Comyn of Badenoch um Frieden bat. Zu dieser Zeit hatte der englische König Eduard I. einen Feldzug bis weit nach Nordostschottland geführt, so dass die Schotten keine andere Möglichkeit mehr sahen, als sich zu unterwerfen. Menzies und Menteith erkannten aber, dass die irischen Fußsoldaten im Dienst der Engländer hungerten und stark geschwächt waren. Sie hielten deshalb eine Fortsetzung des Kampfes für möglich, doch die Mehrheit der schottischen Barone, einschließlich des Guardian und vermutlich schließlich auch Menteith selbst, ergaben sich im Februar 1304.