Am 1. September 1944 wurde das Freiburger wie alle deutschen Theater geschlossen. Wenig später, im Zuge der Bombenangriffe auf Freiburg im November 1944 wurde das Theater massiv beschädigt. Schon im Oktober 1945 wurde der Spielbetrieb jedoch wieder aufgenommen; das erste Stück war Nathan der Weise von Lessing. Gespielt wurde in nicht zerstörten Sälen in der Innenstadt und der Wiehre. Die "Kammerspiele" bekamen 1946 eine neue Spielstätte in der Wiehre. Das eigentliche Theatergebäude wurde nach dem Zweiten Weltkrieg unter Oberbürgermeister Wolfgang Hoffmann wieder aufgebaut – der Oberbürgermeister warb durch eigene Klavierkonzerte persönlich für den Wiederaufbau und erspielte zudem einen Betrag von 120.000 DM zur Finanzierung des Wiederaufbaus. Im Dezember 1949 konnte das "Große Haus" mit einer Aufführung von Richard Wagners Meistersingern von Nürnberg wieder eröffnet werden. Im unteren Bereich des nur vereinfacht wieder errichteten Gebäudes eröffneten die beiden Kinos "Kamera" (heute Winterer-Foyer) und "Kurbel" (heute Kleines Haus) – auch diese kommerzielle Nutzung sollte der Finanzierung des Wiederaufbaus dienen. 1958 wurden die Kammerspiele in der Wiehre aufgegeben, dafür aber im Theatergebäude das Kammertheater mit Max Frischs Biedermann und die Brandstifter eröffnet.