Huddlestone tekende in januari 2005 een contract bij Tottenham Hotspur, dat hem overnam van Derby County. Twaalf maanden later debuteerde hij voor Tottenham, dat hem eerst een half jaar bij Derby County liet en in 2006 verhuurde aan Wolverhampton Wanderers. In augustus 2013 ging Huddlestone naar Hull City. Hij stond met Hull City in de finale van de strijd om de FA Cup 2014, die de ploeg van trainer-coach Steve Bruce met 3-2 verloor van Arsenal. Hij tekende in juli 2017 een contract voor 2 jaar, met optie tot een derde jaar, bij de club waar hij zijn debuut in het betaald voetbal maakte, Derby County. Hij scoorde zijn eerste goal voor Derby tijdens een 3-0 overwinning in eigen huis tegen Brentford, meer dan 14 jaar na zijn debuut voor de club.