Nach dem Tod seiner Mutter Jolanthe im Jahr 1322 erbte Johann die Grafschaft Montfort. Sein älterer Halbbruder, Herzog Johann III., versuchte, ihn vom Erbe auszuschließen. Als Johann III. 1341 ohne männliche Nachkommen starb, erhob Johann IV. sofort einen Anspruch auf die Nachfolge in der Bretagne, besetzte wichtige Städte und ließ sich im Mai 1341 in Nantes zum Herzog proklamieren. Gegen ihn wandten sich seine Nichte Johanna von Penthièvre und ihr Ehemann Karl von Blois, die ihrerseits die Herrschaft in der Bretagne beanspruchten. Daher brach der Bretonische Erbfolgekrieg aus.