הוא התבלט לראשונה במהלך המלחמה הכרמונידית. אלכסנדר השני, מלך אפירוס פלש למוקדון דרך מעלה הנהר אאוס (aoos), ואביו לא יכל לטפל בפלישה בעצמו (המלחמה התנהלה במקביל באטיקה ובפלופונסוס), ולפיכך הפקיד כוח גדול בפיקודו של דמטריוס כדי שיהדוף אותה עבורו. דמטריוס הנחיל לאלכסנדר מפלה מוחצת, והוא נאלץ לבקש הסכם שלום. לא ידוע טיבם המדויק של יחסיו עם אביו, אולם נראה שכמקובל בחצרות המלוכה דאז, אביו העביר לו עוד בחייו חלק מסמכויות שלטונו.