W reprezentacji Irlandii Sheridan zadebiutował w 1988 roku za kadencji trenera Jacka Charltona. W tym samym roku wystąpił na mistrzostwach Europy, na których Irlandczycy nie wyszli z grupy. W 1990 roku Sheridan wziął natomiast udział w mistrzostwach świata, na których podopieczni Jacka Charltona dotarli do ćwierćfinału, w którym zostali wyeliminowani przez Włochów. John był również uczestnikiem Mistrzostw Świata 1994, na których reprezentacja Irlandii w 1/8 finału przegrała z Holendrami. Łącznie dla drużyny narodowej Sheridan rozegrał 34 pojedynki, w których zdobył pięć goli.