Regulärer Bestandteil des Nationalteams wurde er erst in seiner Zeit bei Melbourne Victory unter dem deutschen Nationaltrainer Holger Osieck. So war er auch bei der WM 2014 in Brasilien als Stammspieler vorgesehen, fehlte aber nach seinem Einsatz im ersten Gruppenspiel bei der 1:3-Niederlage gegen Chile verletzungsbedingt. 2015 gewann er mit Australien die Asienmeisterschaft im eigenen Land und spielte bis auf das erste Spiel in jeder Partie. In der Qualifikation für die Fußball-Weltmeisterschaft 2018 war er Stammspieler und auch beim Confederations Cup 2017 stand er in allen drei Partien Australiens in der Startformation. Bei letzterem Turnier war Milligan Kapitän der Mannschaft und erzielte beim 1:1 gegen Kamerun per Elfmeter das Ausgleichstor. Australien schied unter anderem durch eine Niederlage gegen die deutsche Fußballnationalmannschaft nach der Vorrunde aus. 2018, bei seiner vierten WM-Teilnahme in Russland, verpasste Milligan keine Minute. Neben Tim Cahill war Milligan der einzige Spieler, der bei allen vier Weltmeisterschaften Australiens seit 2006 im Kader stand. Im Gegensatz zu Cahill, der bei jedem Turnier zum Einsatz kam, war es für Milligan jedoch erst die zweite Endrunde, bei der er ein Spiel absolvierte. Australien schied nach Niederlagen gegen Frankreich und Peru und einem Unentschieden gegen Dänemark zum dritten Mal in Folge in der Vorrunde aus.