30. prosince 1960 se letka VF-121 „Pacemakers“ na námořní letecké základně Miramar stala první letkou US Navy, která byla vybavena letouny F4H-1F (F-4A). Letka VF-74 „Bedevilers“ na námořní letecké základně Oceana se stala v říjnu 1961 první operačně nasaditelnou letkou Phantomů amerického námořnictva, poté co byla 8. července 1961 vybavena letouny F4H-1 (F-4B). Její Phantomy vykonaly svou první palubní službu mezi srpnem 1962 a březnem 1963 na palubě letadlové lodi USS "Forrestal" (CV-59). Druhou nasaditelnou letkou americké atlantické flotily se stala letka letounů F-4B VF-102 „Diamondbacks“, která byla okamžitě po dodání nových letounů dodána k testování na palubě letadlové lodi USS "Enterprise" (CVN-65). První operačně nasaditelnou letkou pacifické flotily amerického námořnictva se stala letka VF-114 „Aardvarks“ vybavená letouny F-4B, která začala od září 1962 působit z paluby letadlové lodi USS "Kitty Hawk" (CV-63). V té době vrcholila kubánská raketová krize, a proto byly třetí bojeschopná letka atlantické flotily VF-41 „Black Aces“ převelena na Floridu na námořní leteckou základnu Key West, přičemž letky na lodích USS "Enterprise" a USS "Independence" prováděly blokádu Kuby.