예부터 규슈와 중국 대륙으로부터의 혼슈의 관문으로서 번창하였고 7세기에 나가토 국의 국부를 현재의 조후 지구에 설치했다. 1185년에 단노우라 전투가 벌어진 곳으로 이 전투로 다이라 씨가 멸망하고 안토쿠 천황이 투신 자살했으며 겐페이 전쟁은 종결되었다. 1600년에 모리 히데모토가 조후에 관직을 받아 조슈 번의 지번으로서 조후 번이 성립하였고 1607년에 조선통신사가 이곳을 방문하였다. 이후 시모노세키는 조선통신사를 접대하는 장소의 하나가 되었다. 1864년에 외국에 대해 강경 자세를 취하던 조슈 번이 열강의 군대와 무력 충돌한 시모노세키 전쟁이 발발하였다.