Le , il est le premier choix du repêchage d'expansion de 2017 par la nouvelle franchise, le Los Angeles FC. Il fait ses débuts en MLS contre son ancien club des Sounders de Seattle, c'est la première victoire historique de la nouvelle franchise (1-0). La franchise est éliminée au premier tour des séries éliminatoires face au Real Salt Lake (défaite 2-3). La saison suivante, il est l'un des meilleurs gardiens de MLS, mais pendant la Gold Cup, il n'a eu aucun temps de jeu pendant ces six semaines avec la sélection américaine (il est le troisième gardien derrière Zack Steffen et Sean Johnson). À son retour difficile de la Gold Cup, Bob Bradley annonce que Miller sera de nouveau le n°1 devant Pablo Sisniega. Il remporte son premier trophée, la Supporters' Shield avec LAFC. Le LAFC perd la finale de conférence face aux Sounders de Seattle (défaite 1-3), à un pas de la finale de la Coupe de la Major League Soccer. Cette rencontre est sa dernière sous le maillot du LAFC. Son contrat n'est pas renouvelé avec la franchise angéline. Il est l'un des joueurs le plus appréciés des supporters durant ces deux années.