Trong sự nghiệp cầu thủ, Southgate đã giành chức vô địch Cúp Liên đoàn bóng đá Anh với cả Aston Villa và Middlesbrough (lần lượt trong mùa giải 1995–96 và 2003–04), và là đội trưởng của Crystal Palace giành chức vô địch First Division năm 1993–94. Ông cũng từng tham dự Chung kết Cúp FA 2000 với Villa và Chung kết UEFA Cup 2006 với Middlesbrough. Ở cấp độ đội tuyển, Southgate đã có 57 lần ra sân cho Đội tuyển quốc gia Anh từ năm 1995 đến năm 2004, thi đấu tại Giải vô địch bóng đá thế giới 1998 và cả hai Giải vô địch bóng đá châu Âu 1996 và 2000. Sự nghiệp thi đấu của ông kết thúc vào tháng 5 năm 2006 ở tuổi 35, sau hơn 500 lần ra sân.