Il 13 luglio 2006 viene nominato tecnico dello Zenit San Pietroburgo. Conquista il campionato, a 23 anni dall'ultimo successo in campionato della squadra russa. Nella stagione seguente ha condotto il club russo al sesto posto in campionato, viene eliminato dal Tom' Tomsk ai quarti di finale della Coppa di Russia e ottiene la finale della Coppa UEFA dopo aver eliminato il Villarreal nei sedicesimi di finale, l'Olympique Marsiglia negli ottavi, il Bayer Leverkusen (battuto per 4-1 in casa) nei quarti di finale, lo Zenit ha estromesso dalla competizione anche il più qotato Bayern Monaco in semifinale (1-1 all'Allianz Arena e 4-0 nel ritorno allo Stadio Petrovskij, sconfitta più netta del club tedesco nella storia delle coppe europee). Il 14 maggio 2008 al Etihad Stadium di Manchester, lo Zenit di Advocaat ha battuto i Rangers per 2 a 0 conquistando così la Coppa UEFA, primo alloro del club in campo europeo. L'allenatore olandese non si è però fermato, ed è andato a vincere anche la Supercoppa di Russia battendo per 2 a 1 il Lokomotiv Mosca e la Supercoppa UEFA, il 29 agosto contro il Manchester United di Alex Ferguson. A seguito degli scarsi risultati nella Prem'er-Liga 2009, viene esonerato il 10 agosto 2009.