Paxson, którego ojciec Jim Sr. oraz brat Jim Jr. również grali w NBA, został wybrany przez San Antonio Spurs z numerem 19 w drafcie w 1983. W 1985, po dwóch sezonach spędzonych w San Antonio, John jako wolny agent podpisał kontrakt z Chicago Bulls, którzy liczyli, że w linii obrony będzie wspomagał Michaela Jordana. Paxson zrobił nie tylko to, po co został sprowadzony, ale, w czasie, gdy Bulls sięgali po pierwsze trzy mistrzowskie tytuły, udowodnił także, że jest wartościowym strzelcem rzutów za 3 punkty i kluczowym graczem drużyny.