La performance la plus notable du club date de 2008, année qui le voit remporter successivement la Coupe UEFA contre les Glasgow Rangers puis la Supercoupe de l'UEFA contre Manchester United. Dans les autres compétitions européennes, le Zénith prend notamment part à la Coupe Intertoto en 2000, dont il atteint la finale avant d'être battu par le Celta Vigo, ainsi qu'à la Ligue des champions à dix occasions, arrivant notamment au stade des huitièmes de finale par trois fois en 2012, 2014 et 2016.