Popescu se înscrie în Partidul Muncitoresc Român în 1953. În 1962 devine vicepreședinte al Comitetului de Stat pentru Cultură și Artă (altfel spus, ministru adjunct al Culturii), funcție pe care o va avea până în 1965. În același an devine membru al Comitetului Central al P.C.R. și rămâne aici până la căderea regimului politic (1989). Din 1968, este secretar al Comitetului Central, iar un an mai târziu devine membru al CPEx (Comitetul Politic Executiv) al Comitetului Central. Dumitru Popescu a fost deputat în Marea Adunarea Națională în sesiunile din perioada 1965 - 1989.