Ponedelnik memulai kariernya di tim lokal, Rostselmash tahun 1956. Pada tahun 1958, dia pindah ke "SKA Rostov-on-Don" dan mendapat undangan untuk bergabung dengan tim nasional Uni Soviet. Di Kejuaraan Eropa 1960, satu-satunya gelar yang pernah diraih oleh Uni Soviet, Ponedelnik memcetak gol kemenangan di waktu tambahan pada pertandingan final menghadapi Yugoslavia. Ponedelnik pensiun pada tahun 1966 setelah mendapatkan kelebihan berat badan dan menjalani operasi usus buntu. Dia mencetak 20 gol dalam 29 pertandingan untuk negaranya.