John de la Pole begyndte at få opgaver fra omkring 1457. En af disse, til Oxfordshire i juli 1457, var at slå ned på "menigheder og ulovlige sammenkomster mod kongen". Da han stadig kun var femten år, var dette sandsynligvis en symbolsk position. På et tidspunkt inden februar 1458, i et arrangeret ægteskabt, af hans mor ser det ud til, giftede John sig med Elizabeth, den næstældste overlevende datter af Richard af York og Cecily Neville. Ægteskabet fandt sted på et politisk turbulent tidspunkt. Det 1. første slag ved St Albans havde fundet sted mindre end tre år tidligere, og kongen havde forsøgt at skabe en fred mellem York og hans allierede (som havde vundet slaget) og familierne til de stormænd, der var faldet der. York havde trods alt været en bitter fjende af Johns far, faktisk var det især takket være York, at der var blevet anlagt sag mod Suffolk i 1450.