スターリンの死後に政治局員を解任されるが、1954年にソ連最高会議連邦会議外交委員長に選出され、続く1955年には政治局改め党幹部会員として復活した。そして、1955年以後に引き続き党幹部会員（のち党政治局員）の地位を維持した唯一の人物となる。スターリン亡き後の権力闘争（1957年の「反党グループ事件」など）では、ニキータ・フルシチョフを支持した。1956年の第20回党大会でフルシチョフがスターリン批判を展開した際には、イデオロギー報告でスターリンと彼の個人崇拝を批判する方向に転換した。しかし、元来よりスースロフとフルシチョフの間には内外の政策に根深い相違があり、彼はフルシチョフの政策に対して次第に批判的になっていく。外交政策では、フルシチョフによる米ソ関係の改善及びスターリン時代に悪化したユーゴスラビアとの和解の路線に反対し、内政では、フルシチョフによる脱スターリン主義政策と経済的分権化政策に反対した。そして、1962年のキューバ危機の失策を機にフルシチョフの立場が弱体化すると、代わって、スースロフの力が増大することとなった。なお、スースロフは、1964年10月のフルシチョフ解任劇をアレクセイ・コスイギンとともに直前まで知らされていなかったことがペトロ・シェレストの回想録などから明らかになっている。