Op 21 oktober 1943 werd Cunningham na de dood van Dudley Pound de First Sea Lord van de Admiraliteit van Engeland en de Chief of the Naval Staff. Hij werd in zijn functie van opperbevelhebber van de Mediterranean Fleet opgevolgd door zijn naamgenoot John Cunningham. In zijn functie van First Sea Lord was Cunningham verantwoordelijk voor de strategie van de marine tijdens de rest van de oorlog. Hij was betrokken bij de Conferentie van Caïro, Conferentie van Teheran, Conferentie van Jalta en de Conferentie van Potsdam.