Després de tornar a Chicago, el 1938, després de la mort del seu pare i germà, va trencar amb Trotsky el 1939 quan aquest va continuar mantenint que la Unió Soviètica era un "estat obrer" fins i tot després del pacte Molotov Ribbentrop. Es va oposar a qualsevol idea que implicàs que els treballadors haguessin de defensar aquell "estat obrer" aliat amb l'Alemanya nazi en una guerra mundial. Juntament amb teòrics com C. L. R. James i posteriorment Tony Cliff, Dunayevskaya va argumentar que la Unió Soviètica s'havia convertit en un "capitalisme d'estat". Cap al final de la seva vida, va afirmar que el que ella va anomenar "el meu veritable desenvolupament teòric" només va començar després del seu trencament amb Trotski.