W reprezentacji Szkocji debiutował w wieku 24 lat 13 października 1982 roku i przez następne szesnaście lat był pierwszym bramkarzem drużyny narodowej. Był rezerwowym na Mundialu 1982. W kolejnych turniejach o Puchar Świata, w których występowała Szkocja – w 1986, 1990 i 1998 – grał już we wszystkich meczach. Wraz z Andy Goramem stanowił parę bardzo trudnych do przejścia bramkarzy (wspieranych przez twardą i nieustępliwą grę defensorów reprezentacji Szkocji), co udowodniły wyniki: w eliminacjach do Euro 1996 i Mistrzostw Świata 1998 Szkoci w 20 meczach ponieśli tylko dwie porażki (z Grecją w grudniu 1994 oraz Szwecją w kwietniu 1997) i stracili łącznie tylko 6 bramek, z czego dwie z rzutów karnych. Jednym z ostatnich meczów Jimiego Leightona w kadrze było przegrane 0:3 spotkanie z Marokiem na Mundialu w 1998 roku. Niestety, 40-letni wówczas bramkarz zagrał słabo i przyczynił się do przedwczesnego odpadnięcia Szkotów z turnieju.