1984'te, Wolverhampton Wanderers formasıyla profesyonel futbolculuk kariyerine başladı. 1985-86 sezonu sonunda Southampton'a transfer oldu. 1987'de Swindon Town'a kiralandığı dönem hariç, 1993'e kadar Southampton forması giydi. Sonrasında transfer olduğu Blackburn Rovers ile 1994-95 sezonunda Premier League şampiyonluğu yaşadı. 1999'da Leicester City kadrosuna dahil olan Flowers; 2001'de Stockport County'e, 2002'de ise Coventry City ve ardından Manchester City'ye kiralandı. 2003 yılında futbolculuk kariyerini sonlandırdı. 1993-1998 yılları arasında İngiltere millî takımı forması giyerken, ülkesinin 1996 Avrupa Şampiyonası ile 1998 Dünya Kupası kadrolarında yer aldı.