En los inicios del Festival de Salzburgo, una vez se decidió construir un teatro que sirviera como sede de las representaciones operísticas, se desechó el proyecto de construcción en los jardines del Palacio de Hellbrunn, en favor de la idea de transformar alguno de los edificios del complejo de las caballerizas de la corte de los Príncipes-Arzobispos de Salzburgo, más cercanos al centro de la ciudad. Se puso en funcionamiento un teatro provisional para el festival de 1925 en la Escuela de Equitación de Invierno. El arquitecto austriaco Clemens Holzmeister puso en marcha un proyecto de construcción de un teatro estable que presentó su primera ópera ("Fidelio", dirigida por Franz Schalk) en el festival de 1927. El edificio sufrió constantes remodelaciones en los años sucesivos, siendo la más importante la de 1937, en la que se giró completamente la estructura del edificio, y se construyó una nueva torre escénica. En 1939 se produjo una intensa remodelación del auditorio, dirigida por Benno von Arent, que adaptó la decoración a los gustos de los nuevos dirigentes austriacos, tras la anexión por parte del III Reich alemán. Como consecuencia, se eliminaron los frescos originales del "foyer", pintados por Anton Faistauer.