I landslaget debuterade Bergkamp efter VM 1990 och kunde etablera sig omgående. För Holland gjorde Bergkamp mästerskapsdebut i och med EM i fotboll 1992 i Sverige. Bergkamp tillhörde turneringens utropstecken men Holland förlorade på straffar mot blivande mästarna Danmark. Han gjorde tre mål och valdes in i turneringens lag. Bergkamp spelade två VM-slutspel 1994 och 1998 och deltog i tre EM-slutspel 1992, 1996 och 2000. Han var under en period den bästa målskytten i landslaget då han gick om 1950-talets stora anfallare i Nederländerna Faas Wilkes. Under VM 1998 gjorde han ett uppmärksammat mål då han elegant tog ner en lång och hög passning från Frank de Boer, vände bort Roberto Ayala och elegant sköt in matchavgörande 2–1.