2016 wechselte Chilton zu Chip Ganassi Racing in die IndyCar Series. Mit einem siebten Platz als bestem Ergebnis beendete er die Saison auf dem 19. Gesamtrang. Er war der einzige Ganassi-Pilot, der es nicht unter die ersten Zehn der Gesamtwertung schaffte. 2017 beendete er das Indianapolis 500 auf dem vierten Platz. Mit 50 Runden führte er die meisten Runden. Die Saison beendete er auf dem elften Rang. 2018 fuhr er für das Team Carlin, das neu in die Serie eingestiegen war. In der Fahrerwertung belegte er den 19. Platz. Im Laufe der Saison 2019 gab er bekannt, keine Ovalrennen mehr fahren zu wollen. Als Grund gab er Sicherheitsbedenken an.