С началом операции «Барбаросса» летом 1941 года, эскадра в полном составе действовала в составе 1-го Воздушного флота, оперировавшим совместно с группой армии «Север» (при этом являлась единственной истребительной эскадрой, действовавшей на данном стратегическом направлении); базировалась на аэродромах Красногвардейск и Сиверский. Основные части эскадры оставались на этом фронте до самого окончания войны, до мая 1945 года сражаясь в Курляндии.