ב-1861 מונה בראונינג לאייש את המושב של אילינוי בסנאט של ארצות הברית במקומו של סטיבן דאגלס שנפטר. הוא כיהן בסנאט עד ינואר 1863 ושב לעיסוקו בעריכת דין. לאחר רצח לינקולן היה בראונינג לתומך של יורשו, אנדרו ג'ונסון. ב-1866 מינה ג'ונסון את בראונינג כמזכיר הפנים של ארצות הברית, תפקיד בו הוא כיהן עד לתום נשיאותו של ג'ונסון במרץ 1869.