Lorsque la Faculté rouvre ses portes en 1945, la reprise se révèle plus facile qu'en 1919, la majorité du corps professoral étant reconstituée. Cependant, de nouvelles têtes apparaissent. Par exemple, Edmond Jacob remplace Antonin Causse pour enseigner l'Ancien Testament et Roger Mehl est chargé d'enseigner la philosophie, puis l'éthique. La grande figure des années 1950 demeure Charles Hauter qui succède à Fernand Ménégoz en dogmatique. Comme dans toutes les universités de France, le nombre d'étudiants augmente peu à peu. En 1955, la Faculté compte 123 élèves ; après 1963, il y en a déjà plus de 200. En 1972, ils atteignent le nombre de 353. L'une des conséquences majeures de cette augmentation est la création de nouveaux postes de professeurs. En ce qui concerne l'organisation des études, celle-ci change en profondeur en quelques années. Du baccalauréat en théologie en cinq années (dont une est uniquement consacrée à la rédaction d'une thèse de baccalauréat), on passe après les décrets de 1954, 1957 et les évènements de mai 1968 à un alignement sur le système d'études des autres facultés, avec deux premières années de DEUG, une troisième de licence et une quatrième de maîtrise, au bout de laquelle il y a aussi une soutenance de mémoire. La thèse de l'ancienne licence, qui donnait le droit de passer un doctorat, est remplacée par deux certificats d'admissibilité en 1957.