Popham venait d'une famille presbytérienne. Il soutint la cause parlementaire et combattit dans l'armée parlementaire avec le grade de colonel. Une garnison était alors stationnée à Littlecote House. En dépit de son presbytérianisme, ses sympathies allaient vers l'armée pendant la seconde guerre civile, et il survécut à la purge de Pride à la fin de 1648. Après l'exécution du roi et la fondation du Commonwealth, il siégea au Conseil d'État .