Der rasante Aufstieg erhielt nach wenigen Spielen in der Saison 2005/06 einen Dämpfer. Downing fiel fünf Monate wegen einer schweren Knieverletzung aus und kam erst im Januar 2006 zu seinem Comeback. Die Rückkehr zu voller Leistungsstärke gelang schnell und Downing war maßgeblich am UEFA-Pokal-Finaleinzug seines Klubs beteiligt, als er gleich drei Tore zum späten 4:2-Rückspielsieg gegen Steaua Bukarest vorbereitete. Das Endspiel selbst ging zwar anschließend deutlich mit 0:4 gegen den FC Sevilla verloren, aber Englands Nationaltrainer Eriksson befand die Leistungen als gut genug, um Downing – vordergründig als „zweite Wahl“ hinter Joe Cole – im linken Mittelfeld für die anstehende Weltmeisterschaft in Deutschland zu nominieren. Seine Einsätze im Turnier blieben auf drei Einwechslungen gegen Paraguay, Trinidad &amp; Tobago sowie in der Nachspielzeit der Achtelfinalpartie gegen Ecuador beschränkt. Unter Erikssons Nachfolger Steve McClaren kam Downing erstmals in Englands Startelf zum Zuge und nach dem 4:0-Sieg gegen Griechenland war er auch in den anschließenden Qualifikationsspielen zur Euro 2008 im Team. Beim Anhang der „Three Lions“ stand Downing jedoch unter massiver Kritik; er galt während der misslungenen Qualifikation zur Europameisterschaft als „Günstling“ seines ehemaligen Boro-Trainers McClaren und musste nach schlechten Leistungen häufig als Sündenbock herhalten.