Futbolculuk kariyerini sonlandırmasının ardından, 1952 yılında, teknik direktör Frank Taylor'ın yardımcısı olarak Stoke City'de antrenörlük yapmaya başladı. 1960 yılında Taylor'ın görevine son verilmesinin ardından tekımın teknik direktörlüğüne getirildi. Stoke City'de uyguladığı defansif taktik, "Waddington'ın Duvarı" ("Waddington's Wall") adıyla tanındı. 1962-63 sezonunda takım, Football League Second Division şampiyonluğuna ulaştı. 1963-64 sezonunda Football League Cup (günümüzdeki adıyla EFL Cup) finaline yükselen takım, finale karşılaştığı Leicester City'ye kaybetti. 1967'de, kulübün bazı oyuncuları geçici olarak Cleveland Stokers forması giyerken takımın teknik direktörlüğünü de yine geçici olarak Waddington üstlendi. 1972 Football League Cup Finali'nde Stoke City, Chelsea karşısında alınan 2-1'lik skorla şampiyonluğa ulaştı. Mart 1977'de buradaki görevinden ayrıldı. 1979-1981 yılları arasında ise Crewe Alexandra'nın teknik direktörlüğünü üstlendi.