Valkininkai werd voor het eerst genoemd in een brief van grootvorst Jogaila aan zijn broer Skirgaila in 1387. De nederzetting ontwikkelde zich op een (inmiddels aan het land vastgegroeid) eiland in de Merkys. DE plaats lag op de route Vilnius - Varėna-Grodno, en groeide aan belang door de Unie van Krevo, vanwege het belang van de verdere verbinding van Grodno naar de toenmalige Poolse hoofdstad Kraków. Er was een landgoed met jachtslot van de Groothertogen, geschonken door Vytautas de Grote aan zijn vrouw Juliana Olhanska in 1418. In 1503 werd de stad genoemd als een zetel van een volost. In 1516 ontving koning Sigismund I van Polen er de koning van Spanje Karel de Vijfde, de latere keizer van het Heilige Roomse Rijk.