Oakley was afkomstig uit de jeugd van Southampton en maakte als zeventienjarige zijn debuut tegen Everton op 6 mei 1995. In 11 seizoenen op The Dell, vanaf 2001 het St. Mary's Stadium, speelde hij meer dan 300 officiële wedstrijden voor de "Saints", waarvan 261 wedstrijden in competitieverband. Het summum van zijn carrière aan de zuidkust was het bereiken van de finale van de FA Cup in 2003. Arsenal versloeg het Southampton van Oakley met 1–0. Oakley speelde centraal naast Anders Svensson. Een doelpunt van de Franse middenvelder Robert Pirès gaf de doorslag. De club stond destijds onder leiding van Gordon Strachan en rekende even af met de degradatienood van de jaren negentig, een net waarin de club verstrengeld was geraakt ondanks de aanwezigheid van sterspeler en icoon Matthew Le Tissier, met wie Oakley nog tot 2002 de kleedkamer mocht delen. In 2005 degradeerde Oakley onder leiding van Harry Redknapp met Southampton uit de Premier League.