В 1860 году влиятельный республиканец Фрэнсис Престон Блэр лоббировал кандидатуру Бэйтса на пост президента США, рассматривая его как компромиссный вариант между сторонниками сохранения рабства из южных штатов и радикальными аболиционистами (бывший рабовладелец, Бэйтс предоставил своим невольникам свободу и оставался твёрдым приверженцем республиканской позиции: рабство должно быть строго ограничено границами рабовладельческих южных штатов и не распространяться на вновь приобретаемые страной территории). Первоначально и сам Бэйтс изъявлял намерение сделать этот решительный политический шаг, но в конечном итоге партия выдвинула на президентские выборы кандидатуру Авраама Линкольна, который и стал новым главой государства. С 5 марта 1861 по 24 ноября 1864 года Бэйтс являлся в его кабинете генеральным прокурором в ходе Гражданской войны. Он поддержал ограничение федеральными властями законодательства, защищавшего неприкосновенность личности (habeas corpus), а также рекомендовал блокаду портов Юга, установленную Линкольном. В 1863 году одобрил решение о захвате торговых судов противника и поддержал прокламацию об освобождении рабов, но выступил против вооружения освобождённых чёрных невольников и в сентябре 1864 года подал в отставку из-за накопившихся противоречий в отношениях с президентом и другими членами кабинета.