Auch unter Venables-Nachfolger Glenn Hoddle blieb Sheringham zunächst erste Wahl bei den „Three Lions“, bis 1998 mit dem Teenager Michael Owen ein neues hoffnungsvolles Talent auf sich aufmerksam machte und ihn während der Weltmeisterschaft in Frankreich auf die Ersatzbank verdrängte. Bei der Euro 2000 in Belgien und den Niederlanden blieb er unter dem damaligen Trainer Kevin Keegan komplett unberücksichtigt und so schien die internationale Laufbahn des mittlerweile 34-jährigen Sheringham beendet. Erst der Rücktritt des vier Jahre jüngeren Alan Shearer bereitete ihm den Weg zurück in den Kader. Unter Trainer Sven-Göran Eriksson kam er ab 2001 jedoch ausschließlich über Einwechslungen zum Zuge, wobei besonders sein intelligentes Spiel und die Fähigkeit „den Ball zu halten“ geschätzt wurde. Ein wichtiges Tor gelang ihm am 6. Oktober 2001 kurz nach seiner Einwechslung gegen Griechenland, das mit dazu beitrug, das sich England mit einem 2:2 direkt für die WM 2002 in Japan und Südkorea qualifizierte. Während der Endrunde selbst kam er in allen vier englischen Partien über eine Einwechslung zum Einsatz. Der Auftritt beim 1:2 gegen Brasilien war das 51. und letzte Länderspiel in seiner Laufbahn; dabei standen insgesamt elf Tore zu Buche.