John de la Pole comenzó a ser incluido en comisiones alrededor de 1457. Una de estas, a Oxfordshire en julio de 1457, era para suprimir "congregaciones y reuniones ilícitas contra el rey"; como solo tenía quince años, esta fue probablemente una posición simbólica. En algún momento antes de febrero de 1458, en un acuerdo arreglado, parece que por su madre, John se casó con Isabel, la segunda hija superviviente de Richard de York y Cecilia, "née" Neville. El matrimonio tuvo lugar en una época políticamente turbulenta. La Primera Batalla de St. Albans había tenido lugar menos de tres años antes, y el rey intentaba lograr la paz entre York y sus aliados (que habían ganado la batalla) y las familias de aquellos lores que habían muerto allí. York después de todo había sido un enemigo amargo del padre de John—de hecho, había sido principalmente gracias a York que el proceso de destitución contra Suffolk fuera promovido en 1450.