Ще під час студентської кар'єри Рут Райлі стали запрошувати на збори національної збірної США, а першим великим турніром у її послужному списку стала літня Універсіада 1999 року, яка проходила в іспанській Пальма-де-Майорці, на якій зорянострічкаті завоювали лише срібні медалі, поступившись у фіналі господаркам першості. У 2002 році Райлі взяла участь у підготовці збірної США до домашнього чемпіонату світу в Індіанаполісі, проте не потрапила в остаточну заявку команди. 2004 року все-таки змогла потрапити до складу збірної для участі в літніх Олімпійських іграх в Афінах, на яких американки виявилися поза конкуренцією, вигравши всі вісім матчів турніру і здобувши заслужену золоту медаль, а Райлі зіграла у семи з них, не взявши участі лише в півфінальному матчі проти збірної Росії.