Als es 1258 zu einer Krise zwischen ihrem Schwiegervater Heinrich III. und einer Adelsopposition kam, unterstützte Eleonore ihren Ehemann, der Partei für seine aus Frankreich stammenden Onkel, die Lusignans, ergriff. Diese waren wegen ihres Einflusses und ihrer Privilegien bei den englischen Baronen verhasst und mussten im Juli 1258 England verlassen. Nachdem die Adelsopposition die Macht in England ergriffen hatte, begleitete Eleonore ihren Mann, der sich von 1260 bis 1263 vornehmlich in Frankreich und der Gascogne aufhielt. Erst im Februar 1263 kehrten sie mit Söldnern, die mit Eleonores Mitteln im Ponthieu angeworben worden waren, nach England zurück, um König Heinrich zu unterstützen. Während der Unruhen von 1263 und dem folgenden offenen Krieg der Barone gegen den König blieb Eleonore vorwiegend in Windsor Castle. Nach der Schlacht von Lewes im Juni 1264, in der sich Simon de Montfort, der Führer der Adelsopposition, erneut die Macht erkämpft hatte, blieb sie im Gefolge des weitgehend entmachteten Königs Heinrich, während ihr in die Gewalt der Barone geratener Ehemann in anderen Burgen festgehalten wurde. Montfort befürchtete, dass Eleonore erneut Söldner aus Kastilien oder Frankreich anwerben würde und ließ sie deshalb überwachen. Nach dem Sieg der königlichen Partei in der Schlacht von Evesham im August 1265, bei der Montfort getötet wurde, sicherte sie sich auf Kosten der enteigneten Rebellen zahlreiche Ländereien. Damit schuf sie die Grundlage für ihren eigenen Grundbesitz, den sie später noch wesentlich erweiterte.