Struktury eparchii zostały niemal całkowicie zniszczone w czasie masowych prześladowań prawosławnych w ZSRR w latach 30. XX wieku. Część świątyń zwrócono Kościołowi prawosławnemu dopiero po agresji niemieckiej na ZSRR. W latach 1959–1989 biskupi czernihowscy byli równocześnie "locum tenens" eparchii sumskiej. W latach 80. XX wieku, razem ze zmianami politycznymi w ZSRR, rozpoczęło się odbudowywanie struktur administratury.