Haar hoogste notering op de WTA-ranglijst is de eerste plaats, die zij bereikte op 11 juni 2018, samen met landgenote Jekaterina Makarova. Vanaf dat moment tot maart 2021 was Vesnina op het internationale circuit afwezig, wegens zwangerschaps­verlof. Na haar terugkeer bereikte zij in juni 2021 de finale van het gemengd dubbelspel op Roland Garros, met landgenoot Aslan Karatsev aan haar zijde – zij verloren de eindstrijd van Desirae Krawczyk en Joe Salisbury. Vier weken later bereikte Vesnina de finale van het vrouwen­dubbel­spel op Wimbledon, samen met landgenote Veronika Koedermetova – deze verloren zij van Hsieh Su-wei en Elise Mertens. Op het vrouwendubbelspel van de Olympische spelen 2020 in Tokio grepen zij net naast de medailles, maar op het gemengd dubbelspel aldaar won Vesnina een zilveren medaille, terug met Aslan Karatsev – zij verloren de finale van hun landgenoten Anastasija Pavljoetsjenkova en Andrej Roebljov.