Met Ajax beleefde Overmars zijn grootste successen, zoals het veroveren van de UEFA Champions League in 1995, de wereldbeker voor clubteams in 1995, de UEFA Super Cup van 1995 en voorts 3 landskampioenschappen op rij tussen de tweede helft van 1993 en de eerste helft van 1996. In 2009 beëindigde Overmars, na een korte comeback, zijn carrière wegens een blessure. Sinds juli 2012 is Overmars de directeur voetbalzaken bij Ajax.