Op 17 juni 1964 maakte de slechts achttienjarige Džajić zijn debuut voor het Joegoslavische elftal tegen Roemenië. Uiteindelijk zou hij 85 wedstrijden spelen voor Joegoslavië, waarmee hij recordinternational werd. Zijn meest beroemde wedstrijd was die tegen Engeland, in de halve finale van het EK 1968. Na eerst zijn directe tegenstander Ray Wilson te hebben omspeeld, legde hij Bobby Charlton in de luren om tot slot de bal met een lobje over keeper Gordon Banks te wippen. Daarmee werd de regerend wereldkampioen met 1-0 verslagen en bereikte Joegoslavië de finale. Džajić wist daar vervolgens ook in te scoren, maar dit bleek niet genoeg te zijn. Na een gelijkspel (1-1) was Italië in de replay met 2-0 te sterk. Džajić werd na de halve finale in de Britse pers omschreven als 'Magic Dragan' en Beckenbauer vond dat de Joegoslaaf dat jaar de Gouden Bal had moeten winnen (in plaats van George Best). Op de Braziliaanse Onafhankelijkheidsbeker in 1972 scoorde hij vier keer en eindigde Joegoslavië als derde. Džajić kwam daarna nog in actie op het WK 1974 en het EK 1976. Hij beëindigde uiteindelijk zijn interlandcarrière op 16 september 1979 na een vriendschappelijk duel tegen Argentinië.