Na zijn studie was Koenders werkzaam als beleidsmedewerker van de PvdA-Tweede Kamerfractie, was hij European director Parlementarians for Global Action, politiek adviseur van de Verenigde Naties in zuidelijk Afrika en medewerker van de Europese Commissie. In 1997 kwam hij tussentijds in de Tweede Kamer, als opvolger van de verongelukte Maarten van Traa. Koenders ontpopte zich als woordvoerder buitenlandse zaken en hield zich verder bezig met internationaal monetair- en handelsbeleid. Hij was onder meer woordvoerder bij de debatten over de militaire missies in Irak en Afghanistan. Koenders was lid van de enquêtecommissie Srebrenica. Als woordvoerder buitenlandse zaken in de Tweede Kamer maakte hij zich meermaals nadrukkelijk sterk voor een parlementair onderzoek naar de Nederlandse steun aan de internationaal zeer omstreden invasie van Irak. Van 2006-2007 was Koenders President van de Parlementaire Assemblee van de NAVO, de "lange arm van de NAVO in de Tweede Kamer". In die speech wees hij op de grote betekenis van de eenheid van de lidstaten inzake de oorlog tegen Afghanistan ("Failure [...] is not an option"). Voorts gaf hij ook als continue aandachtspunten aan: de afstand tot de EU beëndigen; mogelijk nationale bedenkingen van lidstaten uit de weg ruimen omwille van de efficiency van de NAVO in die gebieden; 100% ontplooiing van de vereiste capaciteiten op straffe van het in gevaar brengen van "de operaties".