Najstarszą częścią kościoła jest postgotyckie prezbiterium z lat 1595–1600, które wzorowane było na grodzieńskiej Farze Witoldowej. W 1601 roku fundację bernardyńską zatwierdził król Zygmunt III Waza, który przekazał na budowę 3200 florenów. Kolejnym etapem, było wzniesienie w latach 1602–1617 nowej nawy głównej przez muratorów z Lublina, przez co świątynia ta jest najstarszym przykładem przerzutu architektury w tzw. typie lubelskim na ziemie Wielkiego Księstwa Litewskiego. Legenda głosi, że przebudowę tę sfinansowano z datków żołnierzy wracających po zdobyciu Smoleńska w 1611 roku podczas wojny polsko-rosyjskiej, którzy ofiarowali po talarze od końskiego kopyta. Na pamiątkę tego zdarzenia herby fundatorów umieszczono w głównej nawie. Kościół konsekrował biskup wileński Eustachy Wołłowicz w dniu 13 maja 1618 roku. Fasada została zbudowana na wzór rzymskiego kościoła Il Gesù.