Po zajęciu Estonii przez III Rzeszę wskutek agresji na ZSRR sobór został w 1941 r. zamknięty. Niemieckie władze okupacyjne rozważały jego całkowite zniszczenie. Do ponownego otwarcia cerkwi w marcu 1945 r. doprowadził arcybiskup narewski Paweł. W 1947 r. wiernym odebrano piwnice świątyni, gdzie znajdowała się dolna cerkiew św. Andrzeja, po czym zaadaptowano je na schron, a następnie magazyn książek. W latach 60. XX wieku istniał projekt przebudowy całego soboru na planetarium, czemu skutecznie przeciwstawił się biskup talliński i estoński Aleksy.