2010 trat Cunningham für Sam Schmidt Motorsports nur zu zwei Indy-Lights-Rennen an. Er beendete beide Rennen auf dem Podium und gewann das Indy-Lights-Rennen von Indianapolis zum dritten Mal in seiner Karriere. In der Gesamtwertung belegte er den 15. Platz. 2011 gab Cunningham sein Debüt in der IndyCar Series. Für Sam Schmidt Motorsports nahm er an einigen Rennen teil. Beim Saisonfinale auf dem Las Vegas Motor Speedway löste Cunningham einen Massenunfall aus, in dem sein Teamkollege Dan Wheldon tödliche Verletzungen erlitt. Cunningham wurde 37. in der Fahrerwertung. Ein siebter Platz war sein bestes Resultat. 2012 erhielt Cunningham ein IndyCar-Cockpit für das Indianapolis 500 bei A. J. Foyt Enterprises. Er schied im Rennen aus. Darüber hinaus absolvierte er das letzte Saisonrennen der IndyCar Series für A. J. Foyt Enterprises, da der reguläre Pilot Mike Conway kurzfristig auf eine Teilnahme verzichtet hatte. In der IndyCar-Gesamtwertung wurde er 28. In der zweiten Hälfte des Jahres 2012 nahm Cunningham zudem an drei Veranstaltungen der V8SuperTourer, einer neuseeländischen Tourenwagenserie, teil. Dort teilte er sich ein Fahrzeug mit Jonny Reid.