Tras el Pacto Ribbentrop-Mólotov, en septiembre de 1939 comenzó la ocupación de la región por parte de la Unión Soviética. La Alemania Nazi ocupó Kostopil el 1 de julio de 1941. Los judíos de Kostopil primero fueron sometidos a trabajos forzados y más tarde se estableció un Judenrat (consejo judío). Posteriormente se estableció un campo de trabajos forzados en la zona oeste de la ciudad. Se confiscaron todos los objetos valiosos a los judíos y les impusieron el pago de unas tasas. El 10 de agosto de 1941, 470 judíos escogidos entre los más ricos de la ciudad, fueron llevados y ejecutados en las afueras de la ciudad. El 1 de octubre de 1941 miembros de las familias del primer grupo fueron arrestadas y trasladadas al matadero que se encontraba en las afueras de la ciudad y allí fueron ejecutados y posteriormente enterrados en fosas que habían sido cavadas previamente. El 5 de octubre de 1941 se estableció un gueto para los judíos supervivientes, metiendo a 10 o 15 judíos por cuarto, Sólo los 100 miembros del Judenrat, la policía judía y algunos judíos cuyas profesiones eran esenciales pudieron seguir viviendo fuera del gueto. El 25 de agosto de 1942 los alemanes cercaron el gueto y los supervivientes fueron trasladados al pueblo vecino de Khotinka, donde fueron exterminados.