בעקבות יכולתו הטובה בהגנת צסק"א ברזוצקי זכה למקום קבע בנבחרת רוסיה. הוא התחיל לשחק בנבחרת בשנת 2003, וזומן לסגלה לטורניר יורו 2008 על ידי המאמן חוס הידינק. הוא היה שותף לטורניר המוצלח של הנבחרת הרוסית שהגיעה עד לחצי הגמר, שם הפסידה לספרד. בניגוד למספרו בצסק"א מוסקבה, בנבחרת מספר חולצתו הוא 2. ברזוצקי זומן למונדיאל 2014 על ידי מאמן הנבחרת פאביו קאפלו. בנוסף, ברזוצקי זומן גם ליורו 2016 על ידי המאמן לאוניד סלוצקי וכבש את שער השוויון מול נבחרת אנגליה במשחק הראשון בטורניר.