Dopo l'interruzione dei campionati per via della seconda guerra mondiale, il Genoa tornò a giocare in A, ma senza lo smalto di un tempo: passarono circa 20 anni raggiungendo sempre posti bassi della classifica in A, venendo anche retrocessi in due casi, ottenendo comunque anche due promozioni. Nella stagione 1962-1963 il Genoa vinse la Coppa dell'Amicizia e raggiunse il quindicesimo posto in Serie A. Nel campionato seguente si piazzò all'ottavo posto e vinse la Coppa delle Alpi. Meno fortunata fu l'annata seguente, conclusasi con la retrocessione in Serie B. Dopo quattro anni in cadetteria, il Genoa retrocesse addirittura in Serie C. Tuttavia tornò immediatamente in cadetteria e, due anni dopo, in massima serie. Passò poi alcuni anni scendendo e risalendo di categoria.