Ihre erste größere Filmrolle hatte Hawkins im Jahr 2002 in Mike Leighs "All or Nothing". Zwei Jahre später spielte sie, wieder unter der Regie Leighs, an der Seite von Imelda Staunton in "Vera Drake". Im gleichen Jahr war sie in "Layer Cake" zu sehen. Ihr Fernsehdebüt war 2005 der BBC-Film "Fingersmith". Im Jahr 2007 spielte sie mit Ewan McGregor und Colin Farrell in Woody Allens "Cassandras Traum". Ebenfalls 2007 erhielt sie die goldene Nymphe als beste Schauspielerin auf dem Monte Carlo TV Festival für ihre Mitwirkung in Adrian Shergolds "Persuasion" (nach dem Roman von Jane Austen). 2008 spielte sie in Mike Leighs "Happy-Go-Lucky". Für ihre Darstellung erntete sie zahlreiche Auszeichnungen, darunter den Silbernen Bären der Berlinale 2008, den Golden Globe und eine Nominierung für den Europäischen Filmpreis 2008. Im Jahr 2009 war sie in Sherry Hormanns Film "Wüstenblume" zu sehen, 2010 in "Submarine" und 2011 in einer Neuverfilmung von "Jane Eyre". In Mike Newells Verfilmung von Charles Dickens’ Roman "Große Erwartungen" aus dem Jahr 2012 übernahm sie die Rolle der "Mrs Joe". Die Rolle der "Ginger" in Woody Allens prämierten Drama "Blue Jasmine" im Jahr 2013 brachte ihr eine Nominierung als "Beste Nebendarstellerin" bei der Oscarverleihung 2014 ein. Sie spielte an der Seite von Cate Blanchett, Alec Baldwin und Peter Sarsgaard.