I 1460, det sidste år under Huset Lancasters styre, blev John udnævnt til fredsdommer, men dette var ikke nok til at forhindre ham i at støtte Huset York, som efter Slaget ved Wakefield den 30. december 1460 tilfaldt den afdøde hertug af Yorks søn, Edvard, jarl af March. John ser ud til at have betragtet sig selv, fra en alder af 18 år, som en potentiel styrke i engelsk politik, og i slutningen af 1450'erne ser det ud til at han bevidst undgik at vise støtte til nogen af fraktionerne. Imidlertid havde Suffolk i begyndelsen af 1461 valgt at gå over på Huset Yorks side. Han kæmpede sammen med Richard Neville, jarl af Warwick, i Det 2. slag ved St Albans i februar 1461 og i Slaget ved Towton i marts, hvilket resulterede i et knusende nederlag for Lancaster -hæren. Som resultat af denne sejr blev Suffolks fætter Edvard udråbt til konge som Edvard 4. af England, og Suffolk fungerede som Lord Steward ved kroningen.