Am 10. August 2006 wurde Terry von Englands neuem Trainer Steve McClaren als Nachfolger von David Beckham zum Mannschaftskapitän der Nationalelf ernannt. Bereits bei seinem ersten Spiel als neuer Kapitän erzielte er beim Freundschaftsspiel gegen Griechenland seinen ersten Treffer für England. Die Qualifikation für die Euro 2008 entwickelte sich jedoch enttäuschend und das englische Team verpasste erstmals nach 1994 wieder ein großes Endrundenturnier. Terry hatte dabei die „volle Verantwortung“ für ein eventuelles Scheitern auf sich genommen. Einer der wenigen Höhepunkte während dieser Zeit war sein Tor zum 1:1 im Freundschaftsspiel gegen Brasilien im neuen Wembley-Stadion. Im Februar 2010 wurde Terry von McClaren-Nachfolger Fabio Capello als Mannschaftskapitän abgesetzt.