Britton speelde van 1996 tot 2000 in de televisieserie "Spin City". Ze verdween uit de serie toen Charlie Sheen de hoofdrol overnam van Michael J. Fox. In 2004 was ze te zien als vrouw van de trainer in de film "Friday Night Lights". Van 2006 tot 2011 speelde ze dezelfde rol met een andere naam in de "gelijknamige televisieserie". Ze werd in 2010 en 2011 genomineerd voor een Emmy Award voor deze rol en in 2010 won ze een Satellite Award in de categorie "beste actrice in een dramaserie". Vanaf 2011 was ze te zien als "Vivien Harmon" in verscheidene seizoenen van de televisieserie "American Horror Story".