Setelah akhir dari Kekaisaran Asiria, Erbil mulai dikuasai oleh bangsa Mede dan kemudian dimasukkan ke dalam Kekaisaran Akhemeniyah sebelum menjadi bagian dari Kekaisaran Aleksander Agung setelah Pertempuran Gaugamela, yang terjadi di sekitar Erbil pada 331 SM. Kemudian, setelah pembagian wilayah Kekaisaran Aleksander Agung oleh jenderalnya (yang dikenal sebagai Diadochoi), kota ini disebut Arabella atau Arbela dan menjadi bagian dari Kerajaan Seleukia Helenistik. Setelah abad pertama SM, Kekaisaran Romawi dan Parthia merebut kekuasaan Erbil, atau yang dikenal sebagai Arbira pada masa itu. Setelah abad pertama Masehi, Arbela menjadi pusat penyebaran agama Kristen. Selama periode Sasaniyah, Erbil menjadi tempat kedudukan "satrap" (gubernur). Pada 340 M, penganut Kristen di Erbil dipersekusi dan pada 358 gubernur Erbil menjadi martir setelah pindah ke agama Kristen. Sebuah sekolah Nestorianisme dibangun di Erbil dari Sekolah Nisibis pada "c". 521. Selama periode tersebut, Erbil juga menjadi situs dari kuil api Zoroastrianisme.