Während des Französisch-Englischen Kriegs diente John als Castellan von Falaise in der Normandie. Nach der Eroberung des Großteils der Normandie durch Frankreich zog sich John Anfang 1204 nach England zurück. Sein Onkel schickte ihn im April 1204 nach Leinster, wo er als Seneschall die dortigen irischen Besitzungen seines Onkels verwaltete, bis im Februar 1207 William Marshal selbst nach Irland kam. Obwohl sein Onkel 1205 beim König in Ungnade gefallen war und trotz seiner eigenen unehelichen Abstammung verlor John nicht die Gunst des Königs, was er vielleicht den Diensten seines Vaters für Johann verdankte, als dieser noch Graf von Mortain war. Zusammen mit William Marshal kehrte John im Herbst 1207 nach England zurück. Johann Ohneland ernannte ihn zum "Marshal of Ireland" und übergab ihm verschiedene Ländereien auf der Insel. John blieb weiter am Königshof und nahm 1210 als Knight Banneret am Feldzug des Königs nach Irland teil. Als sein Onkel im Mai 1213 wieder die Gunst des Königs erlangte, wurde John wieder sein Stellvertreter. Er gehörte zum Gefolge des Königs, als dieser im Juni 1215 in Runnymede die Magna Carta bestätigte. Anschließend verwaltete er für den König Somerset, Dorset und Worcestershire, wo sein Onkel umfangreiche Besitzungen hatte, bis ihn der König im September 1215 als Botschafter zu Papst Innozenz III. nach Rom sandte.