Ông trở về New York năm 1953 và tiếp tục công việc làm mũ. Năm 1958, một nhà báo của "New York Times" viết rằng ông thực hiện "một vài trong số những chiếc mũ cocktail trang nhã nhất từng thấy." Ông cũng làm việc cho Chez Ninon, một tiệm thời trang cao cấp với những nhãn hiệu của Chanel, Givenchy và Dior. Khách hàng của ông vào những năm 1950 bao gồm Marilyn Monroe, Katharine Hepburn và Đệ nhất phu nhân tương lai Jacqueline Bouvier. Được khách hàng ủng hộ, ông bắt đầu viết bài cho báo "Women's Wear Daily" và sau đó là "Chicago Tribune". Ông đóng cửa tiệm bán mũ năm 1962. Sau vụ ám sát Tổng thống Kennedy năm 1963, Jacqueline Kennedy gửi cho Cunningham một bộ y phục Balenciaga màu đỏ mà bà mua lại từ Chez Ninon. Ông nhuộm bộ quần áo thành màu đen và bà mặc chúng đến buổi tang lễ.