L'adhésion du comte de Surrey au régime des Despenser prend fin à l'automne 1326, lorsque la reine Isabelle et Roger Mortimer de Wigmore entament l'invasion du royaume afin de chasser Édouard II et ses favoris du pouvoir. John de Warenne, bien que considéré par les rebelles comme un proche soutien du roi, parvient à survivre à cette période tumultueuse en assurant la reine de sa loyauté. Il échappe ainsi au sort funeste des Despenser et du comte d'Arundel, qui sont capturés et exécutés. Au cours des mois qui suivent, le comte regagne rapidement les faveurs de la reine et de Roger Mortimer, tous deux dirigeants effectifs du royaume après la capture du roi et son incarcération à Kenilworth. En , il fait partie de la délégation parlementaire envoyée auprès d'Édouard II afin de le sommer d'abdiquer. Par la suite, il est présent au couronnement du jeune Édouard III le février suivant, et figure parmi le conseil de régence chargé d'assister le nouveau souverain. Une preuve supplémentaire de son retour en grâce est sa désignation le par le conseil pour aller maintenir l'ordre dans l'Oxfordshire. Même s'il doit rétrocéder l'Isle of Axholme à John de Mowbray, baron Mowbray, John de Warenne ne perd pas pour autant la confiance royale, puisqu'il reçoit Édouard III le , qui lui verse 1 600 marcs en guise de reconnaissance, puis lui assure le suivant le versement de 2 000 marcs de l'Échiquier.