Als die Engländer 1429 Orléans belagerten, stieß er mit einer Schar zu den Verteidigern und behauptete die Stadt, bis sie von Jeanne d'Arc entsetzt wurde. Jean de Dunois war ab ihrem Auftreten in Chinon (März 1429) ein treuer Waffengefährte der Jungfrau von Orléans und nahm an vielen ihrer militärischen Aktionen teil. Nach der Schlacht bei Patay am 18. Juni 1429 durchzog er die Gebiete der Engländer. Auch nach Jeannes Gefangennahme (23. Mai 1430 bei Compiègne) und Hinrichtung (30. Mai 1431 in Rouen) zeichnete er sich weiterhin im Kampf gegen die Engländer aus. 1433 nahm er Chartres, 1436 zog er in Paris ein und wurde mit der Grafschaft Dunois belehnt. 1442 vertrieb er den gefürchteten John Talbot, 1. Earl of Shrewsbury von Dieppe, wofür er mit der Grafschaft Longueville belehnt wurde. 1448 übernahm er den Befehl in der Normandie und entriss diese Provinz bis 1455 sowie Guyenne den Engländern. Ludwig XI. schickte ihn 1462 als Gouverneur nach Genua, das sich für Frankreich entschieden hatte. Kurze Zeit später beraubte der König Dunois aus Argwohn und Eifersucht aber wieder seiner Ämter.