Вентер выступал на разных уровнях за сборные ЮАР: за команду школьников, сборную до 20 лет, второй состав «Спрингбокс» и основную сборную. Дебютировал 4 июня 1994 года в Претории матчем против Англии (поражение 15:32). Всего он сыграл 26 матчей, в том числе 17 тестовых (11 побед, 5 ничьих, 1 поражение) и 9 нетестовых. Отличился 10 очками, заработанными благодаря двум попыткам. Участвовал в двух турне сборной ЮАР 1994 года: турне по Новой Зеландии и турне по Уэльсу, Шотландии и Ирландии. В 1995 году Вентер был в составе сборной ЮАР, выигравшей домашний чемпионат мира: в финальном матче против Новой Зеландии он вышел вместо . Дважды участник Кубка трёх наций 1996 (три матча) и 1999 годов (один матч). В 1999 году выступал в составе сборной на чемпионате мира в Уэльсе, где его команда стала бронзовым призёром. В игре группового этапа от 15 октября 1999 года против Уругвая, ставшей для него последней в сборной, на 40-й минуте Брендан был удалён с поля за то, что наступил на голову уругвайцу .