Werkmäster var son till kyrkvärden Werkmäster Anders Jonsson och Blylods Kerstin Ersdotter och från 1927 gift med Dagmar Vougt samt far till formgivaren Jerk-Olof Werkmäster. Han utexaminerades från Mora folkhögskola 1915, studerade vid Högre konstindustriella skolan i Stockholm 1916–1919 och Konstakademien 1919–1922. Med stipendium från Konstakademien reste han till Berlin och München. Medan han vistades i Tyskland fick han en förfrågan om han var villig att assistera Oscar Brandtberg vid dennes arbete med utsmyckningen av Göteborgsutställningen 1923. Efter att arbetet var inlett blev det en schism mellan ledningen för utställningen och Brandtberg som ledde till att Brandtberg avsade sig uppdraget. Werkmäster fick då överta ledningen av arbetet och har därefter medverkat i arrangerande av ett sjuttiotal större utställningar. Han var konstnärlig ledare för bland annat "Öresundsutställningen" 1930, svenska avdelningen på Helsingforsutställningen 1938, svenska avdelningen på Liègeutställningen 1939, Falun 1941, Växjö 1942, Skellefteå 1945 och Hedemora 1946.