Lineker nousi maajoukkueeseen toukokuussa 1984, jolloin hän pääsi vaihdosta kentälle Skotlantia vastaan. Hän pelasi Meksikon MM-kisoissa 1986 viisi ottelua, joissa hän teki kuusi maalia. Englanti selvisi puolivälieriin, ja Lineker oli kisojen paras maalintekijä. Vuoden 1988 EM-kisat menivät Linekeriltä ja Englannilta surkeasti. Myöhemmin paljastui, että maaleitta jäänyt Lineker oli kärsinyt hepatiitista. Vuoden 1990 MM-kisoissa Lineker onnistui tekemään neljä maalia. Englanti eteni aina välieriin asti, joissa se hävisi rangaistuspotkukilpailun Saksaa vastaan. Linekerin maajoukkueura päättyi vuoden 1992 EM-kilpailuihin.