John Cunniff begann seine Karriere in seiner Heimat am Boston College, wo er für die "Eagles" in der ECAC auflief, einer Liga im Spielbetrieb der National Collegiate Athletic Association (NCAA). Nachdem er als Freshman bereits als Rookie des Jahres geehrt wurde, steigerte er seine persönliche Statistik im Folgejahr auf über zwei Scorerpunkte pro Spiel und wurde daher auch als Spieler des Jahres geehrt. Ferner fand er in beiden Saisons im "ECAC First All-Star Team" Berücksichtigung. Seine Leistungen im Collegebereich führten dazu, dass der Flügelstürmer in die Nationalmannschaft der USA berufen wurde und für das Team zwischen 1966 und 1968 regelmäßig auflief. Nachdem er mit ihr bei der Weltmeisterschaft 1967 den fünften Platz belegt hatte, war er auch Teil der olympischen Auswahl, die bei den Winterspielen 1968 im französischen Grenoble den sechsten Rang erreichte.