Efter at Stafford var kommet tilbage fra Frankrig, forblev han i England i resten af sit liv og tjente kong Henrik. Han fungerede som kongens livvagt og chefforhandler under Jack Cades oprør i 1450 og hjalp med at slå det ned. Da kongens fætter, Richard, hertug af York, gjorde oprør to år senere, undersøgte Stafford Yorks støtter. I 1453 blev kongen syg og mistede evnen til at regere. Lov og orden brød yderligere sammen, og da borgerkrigen begyndte i 1455, kæmpede Stafford for kongen i Det 1. slag ved St Albans, som begyndte Rosekrigene. Begge blev taget til fange af York-styrkerne og Stafford tilbragte det meste af sine sidste år med at forsøge at mægle mellem York- og Lancaster-fraktioner, sidstnævnte nu ledet af Henriks hustru, Margrete af Anjou. Dels på grund af en fejde med en førende York-støtte, Richard Neville, jarl af Warwick, erklærede Stafford sig til sidst på kong Henriks side, og hertugen af York blev besejret i 1459 og tvunget i eksil. Da oprørerne vendte tilbage det følgende år angreb de den kongelige hær i Northampton. Som kongens personlige livvagt i den efterfølgende kamp, blev Stafford dræbt, og kongen blev igen taget til fange. Staffords ældste søn var død af pest to år tidligere, og Hertugdømmet Buckingham gik i arv til Staffords fem år gamle barnebarn, Henry, en myndling under kongen, indtil han blev myndig i 1473.