Od svého dokončení až po vstup USA do války "Conyngham" sloužil zejména na pacifickém pobřeží země a v Karibiku. V době japonského útoku na Pearl Harbor dne 7. prosince 1941 se podílel na jeho obraně. V roce následujícím se účastnil bitvy u Midway, bitvy u ostrovů Santa Cruz a dalších operací guadalcanalské kampaně. Na začátku listopadu se "Conyngham", při ostřelování ostrova Kokumbona, srazil s jiným torpédoborcem a musel odplout do Pearl Harboru k opravám.. Do služby se vrátil v únoru 1943 a zbytek tohoto roku operoval zejména v oblasti Nové Guineje. V květnu 1944 pak doprovázel bitevní lodě operačního svazu TF 58 při vylodění na Marianách a později v témže roce se též podílel na znovuobsazení souostroví Filipíny. Palbou svých děl například podporoval vylodění na Luzonu, Mindanau, Palawanu a Borneu.