W reprezentacji Jugosławii Oblak zadebiutował 21 kwietnia 1971 roku w przegranym 0:1 meczu z reprezentacją Rumunii. W 1972 wielkim honorem dla Oblaka był występ w pożegnalnym meczu Pelé w Rio de Janeiro. W 1974 Branko został powołany do kadry na Mistrzostwa Świata w RFN i wraz z Danilo Popivodą stał się pierwszym Słoweńcem, który wystąpił na mistrzostwach świata. Na boiskach RFN rozegrał 5 meczów dla swojej reprezentacji będąc jej podstawowym zawodnikiem i zdobył jednego gola w rekordowym zwycięstwie 9:0 z Zairem. W finałach grał na tyle dobrze, że został wybrany do najlepszej jedenastki mistrzostw wśród pomocników. Kolejną wielką imprezą, na której wystąpił Oblak były Mistrzostwa Europy w 1976 odbywające się w ojczyźnie Branko. Szczególnie zapamiętano go podczas półfinałowego meczu z RFN, gdy zaliczył świetną asystę przy pierwszym golu Pipivody dla Jugosłowian. Jednak Jugosławia przegrała to spotkanie 2:4 po dogrywce, a w meczu o 3. miejsce nie sprostała Holandii i ostatecznie zajęła 4. miejsce w Europie. Ostatni mecz w kadrze Oblak rozegrał 8 maja 1977 roku w przegranym 0:2 meczu z Rumunią rozegranym w ramach kwalifikacji do Mistrzostw Świata 1978. Ogółem w jugosłowiańskiej kadrze rozegrał 46 meczów i zdobył 6 bramek.