Lilly, Nickname "Mister Cowboy" oder "Mister Defense", wurde in der NFL Draft 1961 in der 1. Runde an der 13. Stelle durch die Dallas Cowboys gewählt – einer Mannschaft, die ein Jahr zuvor in die NFL aufgenommen worden war. 1960 wurde Tom Landry der erste Coach dieser Mannschaft. Lillys unvergleichliche Karriere begann. Mit ihm in der Abwehr, wobei er zuerst als Defensive End spielte und im Laufe der Saison 1961 von Landry auf die Position des Tackle gestellt wurde, sollten sich die Cowboys zu einem Spitzenteam der Liga entwickeln. Nachdem sie 1967 noch im sogenannten Ice Bowl im NFC Championship Game an den Green Bay Packers knapp gescheitert waren, konnten sie 1970 und 1971 das NFC-Meisterschaftsspiel jeweils gewinnen und in den Super Bowl einziehen. Im Super Bowl V traten die Cowboys gegen die Baltimore Colts an und verloren knapp mit 16:13. Ein Jahr darauf, im Super Bowl VI, spielten sie gegen die Miami Dolphins und gewannen mit 24:3.