Als speler van Vitesse was Cocu al een aantal keren dicht bij zijn debuut voor het Nederlands elftal. Er was zelfs even sprake van deelname aan het WK 1994 in de Verenigde Staten. Het debuut zou komen op 24 april 1996 in De Kuip; tijdens een vriendschappelijke wedstrijd tegen Duitsland viel Cocu in de 56e minuut in voor Richard Witschge. Ook mocht Cocu mee naar het EK 1996 in Engeland. Hij speelde mee in de groepswedstrijden tegen Schotland en Engeland (beide invalbeurten). In de verloren kwartfinalewedstrijd stond Cocu voor de eerste keer in de basis van Oranje. Ook bij het WK 1998 in Frankrijk was Cocu van de partij. Met Cocu als vaste waarde van het elftal reikte Oranje tot de halve finales tegen Brazilië, waar het evenals in 1996 na strafschoppen uitgeschakeld werd. Anders dan in 1996 nam Cocu ditmaal wél een strafschop. Het was Claudio Taffarel die hem het scoren belette. Tijdens het WK scoorde Cocu tweemaal (tegen Zuid-Korea en Mexico). Ook was Cocu actief op het EK 2000 en op het EK 2004, waar Oranje het beide keren tot de halve finale schopte. Voor het WK 2002 in Japan en Zuid-Korea wist Nederland zich niet te kwalificeren. Zijn laatste internationale toernooi met het Nederlands elftal was het WK 2006 in Duitsland, waar Oranje in de achtste finales werd uitgeschakeld door Portugal. Na dit WK stopte Cocu als international.