Na het toernooi ging de spits door met scoren en bereikte hij in 2009 na twintig duels al het aantal van twaalf doelpunten. Slechts vijf naoorlogse voetballers hadden een betere reeks kunnen neerzetten dan Huntelaar (Wilkes, Van der Linden, Cruijff, Bosman en Van Melis). Begin juni plaatste Huntelaar zich met het Nederlands elftal voor het WK voetbal dat een jaar later zou plaatsvinden in Zuid-Afrika, door een 2-0-overwinning op IJsland. Overigens kwalificeerde Nederland zich voor Zuid-Afrika zonder puntenverlies. Twee maanden voor aanvang van het mondiale eindtoernooi werd bekend dat Huntelaar behoorde tot de dertig koppige voorselectie. Eind mei werd bekend dat hij het ook tot de definitieve selectie had geschopt. Van Persie kreeg van bondscoach van Marwijk echter de voorkeur in de punt van de aanval, zowel in de WK-oefenduels als tijdens de groepswedstrijden. Huntelaar maakte echter in het groepsduel tegen Japan toch zijn WK-debuut toen hij drie minuten voor het eindsignaal inviel. In de laatste groepswedstrijd tegen Kameroen viel hij een kwartier na rust in voor Van Persie. De spits besliste in de laatste minuten van het duel de wedstrijd, door een schot van Arjen Robben op de binnenkant van de paal in de rebound binnen te schieten waardoor het duel eindigde in een 2-1-overwinning. Oranje bereikte uiteindelijk de finale, na te hebben gewonnen van Slowakije (2-1), Brazilië (2-1) en Uruguay (3-2). Voor Huntelaar waren er enkel twee korte invalbeurten weggelegd tijdens de achtste finale en kwartfinale. In de halve finale en in de eindstrijd tegen Spanje kwam de spits niet in het stuk voor. De finale werd in de laatste minuten van de verlenging beslist door een winnend doelpunt van Andrés Iniesta, waardoor Nederland zijn derde WK-finale in de geschiedenis verloor.