World Trade Centerin pommi-isku 1993 ja syyskuun 11. päivän iskut vuonna 2001 saivat FBI:n vaihtamaan pääkohteekseen terrorismin torjunnan. Virastolle myönnettiin laajat kansalaisten seurantavaltuudet Patriot Act -lain myötä. Vuonna 2003 FBI perusti tiedusteluviraston, jonka avulla se myös koordinoi yhteistyötään CIA:n kanssa. Vuonna 2006 paljastui, että FBI oli vakoillut Yhdysvalloissa lukuisia poliittisia aktivistiryhmiä. Patriot Actin tilalle tuli vuonna 2015 USA Freedom Act, joka säilytti suuren osan FBI:n valvontaoikeuksista.