Rita Tushingham war bereits im Schultheater ihres Convents aktiv und besuchte dann den Schauspielunterricht am Liverpool Playhouse. Sie hatte ihr professionelles Bühnendebüt 1960 in ihrer Heimatstadt. 1961 gab sie ihr Filmdebüt mit dem Film "Bitterer Honig" unter der Regie von Tony Richardson, der ihr gleich den Darstellerpreis bei den Filmfestspielen von Cannes 1962 sowie den Golden Globe- und British Film Academy Award als "Beste Nachwuchsdarstellerin" einbrachte. In diesem zur British New Wave gehörenden Filmdrama spielte sie die damals riskante Rolle einer Jugendlichen aus ärmlichen Verhältnissen, die aus Langeweile Affären eingeht und schließlich schwanger wird. 1965 trat sie in "Doktor Schiwago" innerhalb der Rahmenhandlung des Films als einfache Arbeiterin auf, um deren Herkunft sich ein Geheimnis rankt. Ein Jahr später beeindruckte sie in einer Hauptrolle in "Wie ein Schrei im Wind" an der Seite von Oliver Reed. James Ivory nutzte ihr Image als Vertreterin des „Swinging London“ für seinen Film "The Guru" (1969), der Entwicklungen der britischen Musikszene betrachtet.