Године 1955. изабрана је у извршно тело Конгресне странке (Радни комитет), постајући тако самостална национална политичка фигура. Године 1959. постала је председник странке на период од годину дана. Године 1962. за време Кинеско-индијског пограничног рата координирала је активности цивилне одбране. Након смрти његог оца у мају 1964. Ганди је постала министар информација и портпарол у влади Лала Бахадура Шастрија. Боравећи на тој дужности повећала је време емитовања радијског и телевизијског програма, омекшала цензуру и одобрила пројекат планирања породице преко телевизијских образовних емисија. Када је у јануару 1966. године Шастри изненада преминуо Индира га је, након кратког прелазног периода, наследила на премијерском месту, а наредне године је изабрана на рок од пет година за премијерку у парламенту у којем је Конгресна странка имала већину. На изборима 1971. године била је челна особа странке и освојила на националним изборима убедљиву већину гласова. Године 1975. оптужена је за мањи изборни прекршај за време изборне кампање одржане 1971. године. Остајући неокаљана у тој афери, оптужила је део своје странке да је покушава уклонити са положаја, и уместо подношења оставке у држави прогласила 26. јуна 1975. године ванредно стање, све док индијски Врховни суд није одбацио оптужбе упућене против ње.