Joesta on saanut nimensä inkeroisten kansanheimo. Se muodostaa ”parin” viereisen Venjoen (&lt; "Venäjä") kanssa. Vuonna 1240 Aleksanteri Nevskin johtamat Novgorodin ja Laatokankaupungin joukot löivät ruotsalaisten armeijan Nevan taistelussa Nevan ja Inkereenjoen yhtymäkohdassa. Keskiajalla seutu kuului Novgorodin Vatjan viidenneksen Inkereen pogostaan. 1600-luvulla joen rannoille syntyi suomalaisasutus, joka kuului Inkereen, Venjoen ja Skuoritsan luterilaisiin seurakuntiin. 1700-luvun alussa perustettiin Isoran Lopotin postiasema ja joelle rakennettiin ”sahamyllyjä”, joista saivat alkunsa Inkereen tehtaat nykyisessä Kolpinassa. Näihin aikoihin joen rannalle syntyi myös saksalaisia siirtokuntia. Suomalaisasutus tuhoutui toisen maailmansodan aikaisten pakkosiirtojen seurauksena.