Subito dopo il ritiro fu ingaggiato dallo staff tecnico della "franchise" di Celtic League dei Cardiff Blues con il ruolo dell'allenatore dei tre quarti e, nel gennaio 2008, fu cooptato dal nuovo C.T. del Warren Gatland come suo assistente; nel 2012, con Gatland nel frattempo nominato allenatore dei British and Irish Lions, assunse l"'interim" della Nazionale gallese che vinse il Sei Nazioni di quell'anno; un anno più tardi lo stesso Gatland volle Howley nel suo staff per il "tour" dei Lions in Australia (come allenatore dei tre quarti), che la formazione interbritannica vinse per 2 a 1.