Tornou-se a capitânia da força de porta-aviões japoneses durante os primeiros anos da Segunda Guerra Mundial. O "Akagi" participou do Ataque a Pearl Harbor em dezembro de 1941, do ataque contra Rabaul em janeiro de 1942, do Bombardeio de Darwin em fevereiro, da conquista das Índias Orientais Holandesas, em março, e de um ataque contra forças britânicas no Oceano Índico e Ceilão entre março e abril. Em junho, durante a Batalha de Midway, foi seriamente danificado por ataques aéreos norte-americanos e deliberadamente afundado para não ser capturado. A perda do "Akagi" e de outros três porta-aviões de grande porte na batalha foi uma enorme derrota estratégica para o Japão.