בנובמבר 1956 הוקם גף "החרב המתהפכת" כחלק מטייסת "הגמל המעופף" בבסיס תל נוף. ב-1 בינואר 1958, הפך הגף לטייסת עצמאית. מפקדה הראשון ומקימה היה רס"ן אורי ירום. הטייסת שימשה להטסת לוחמי סיירת מטכ"ל למבצעים מיוחדים, ולקחה חלק במלחמת ששת הימים, מלחמת ההתשה, מלחמת יום הכיפורים, מבצע ליטני, מלחמת לבנון הראשונה ומלחמת לבנון השנייה. במלחמת לבנון השנייה זכתה בצל"ש יחידתי על חלקה הרב בהובלת לוחמים וחילוץ נפגעים, כאשר הידוע יותר התבצע תחת אש כבדה בקרב בבינת ג'בייל שבדרום לבנון.