La RIrAF se utilizó por primera vez en combate contra las revueltas de las tribus en Diwaniya y Rumaytha, en el sur de Irak, en 1934, bajo la orden de Bakr Sidqi, donde sufrió su primera derrota de combate. Su primer combate contra otro ejército convencional fue en la guerra anglo-iraquí de 1941, cuando el gobierno iraquí hizo un intento de independencia total luego de un golpe de estado de Rashid Ali contra líderes iraquíes pro británicos. El RIrAF fue destruido como una fuerza de combate, lo que resultó en una alianza con el Eje que involucró a la alemana Luftwaffe (pintada con marcas iraquíes) y a la italiana Regia Aeronautica que asiste a las fuerzas terrestres iraquíes. Las unidades alemanas eran personal especial F y Fliegerführer Irak. Sin embargo, las pérdidas, la falta de repuestos y de reemplazos resultaron en su partida, tras lo cual el golpe fue derrotado por las fuerzas británicas.