Van oudsher was er aan de noordzijde een nederzetting met de naam "Caghryariff", maar het huidige Milltown Malbay is grotendeels planmatig aangelegd. Het dorp kwam in de 18e eeuw tot stand onder impuls van de familie Moroney. Zij ontwikkelden het vanuit wat tegenwoordig "The Square" is en bouwden tal van huizen aan weerszijden van een brede marktstraat. De naam werd ontleend aan het nabijgelegen townland "Poll A Mhuillin" (Poulawillin), wat in het Engels vertaald werd als "Town of the Mills". In de 19e eeuw werden de bewoners van het landbouwdorp getroffen door de Ierse hongersnood en een landoorlog met de Moroneys. In 1920, tijdens de Ierse Onafhankelijkheidsoorlog, vond er een hinderlaag plaats net buiten het dorp.