За «Болтон» Хопкинсон играл с августа 1952 по ноябрь 1969, проведя в его составе 578 матчей во всех турнирах (в том числе 519 в разных лигах Англии). Дебютный сезон в Первом дивизионе ознаменовался 42 проведёнными матчами. До февраля 1956 года проходил службу в британских ВВС: некоторое время рассматривалась возможность его отчисления из команды как бесперспективного, однако в канун сезона 1956/1957 карьеру завершил вратарь Стэн Хэнсон, а его потенциальный сменщик, австралийский крикетчик , который выступал за футбольные клубы Англии с 1947 по 1958 годы (в т.ч. и за «Болтон»), ушёл из команды и позже вернулся в крикет. Матч в новом сезоне против «Блэкпула» позволил Хопкинсону закрепиться на позиции вратаря команды. В 1958 году с командой стал обладателем Кубка Англии: в финале 4 мая 1958 года его команда обыграла «Манчестер Юнайтед» со счётом 2:0, а сам Эдди не раз спасал команду.