Während der Abwesenheit seines Bruders in Frankreich nahm er die Position eines Stellvertreters in England wahr. Von 1421 bis 1425 war er Baron von Elbeuf. Nach dem Tod des Bruders 1422 übernahm der diplomatisch geschickte John die Regentschaft in dem von England beherrschten Norden Frankreichs für seinen unmündigen Neffen König Heinrich VI., der auch den französischen Königstitel führte. In dessen Namen führte er den Hundertjährigen Krieg (1337–1453) gegen den französischen Dauphin Karl VII. fort und siegte 1424 in der Schlacht von Verneuil über ein franko-schottisches Heer. Dies ermöglichte ihm der Vorstoß in das Loiretal und den Einschluss von Orléans.