Kort efter starten på borgerkrigen blev Tilghman udnævnt til oberst for 3rd Kentucky Infantry den 5. juli 1861. Han blev forfremmet til Brigadegeneral i den konfødererede hær den 18. oktober. Da general Albert Sidney Johnston søgte efter en officer til at bygge forsvarsstillinger lands de sårbare Tennessee- og Cumberland-floder, var Tilghmans tilstedeværelse i hans område ikke kendt, og opgaven gik til en anden officer. Regeringen i Richmond pegede imidlertid på Tilghmans baggrund som ingeniør og han blev til sidst udvalgt til opgaven. De oprindelige placeringer af forterne Henry og Donelson var udvalgt af en anden general, Daniel S. Donelson, men Tilghman blev sat i spidsen for at bygge dem. Den geografiske placering af Fort Henry var usædvanlig dårlig, på en flodslette ved Tennessee floden, men Tilghman protesterede ikke over placeringen inden det var for sent (Senere skrev han bitter i sin rapport, at Fort Henry var i en "nederdrægtig militær position ... I den militære ingeniørhistorie findes der ingen paralleller til dette eksempel"). Han var også planløs i bygningen af den og det lille Fort Heiman, som lå på Kentucky siden af Tennessee floden, og skændtes med ingeniørerne som var tildelt opgaven. Han udførte et bedre stykke arbejde i bygningen af Fort Donelson, som lå på tørt land, og havde overblik over floden.