טילקובסקי ערך את הופעת הבכורה שלו בנבחרת גרמניה המערבית בשנת 1957. בשנת 1962 נסע טילקובסקי עם הנבחרת למונדיאל 1962 שנערך בצ'ילה, אך לא שותף באף משחק, ושימש גיבוי מהספסל לוולפגנג פאהריאן. במונדיאל 1966 שנערך באנגליה טילקובסקי הפך לשוער ראשון, והיה השחקן המבוגר ביותר בסגל הגרמני לאותו מונדיאל, כאשר היה בן 31. טילקובסקי עמד בשער בכל המשחקים, לרבות משחק הגמר, בו הפסידה נבחרת גרמניה המערבית בתוצאה 4:2 לאחר הארכה לנבחרת אנגליה. בשנת 1967 ערך את הופעתו האחרונה בנבחרת.