Após o fim do Império Assírio, Arbil foi primeiramente controlada pelos Medas e então incorporada ao Império Aquemênida antes de se tornar parte do império de Alexandre o Grande após a Batalha de Gaugamela, que foi travada em O Império Romano e o Império Parta lutaram para obter o controle de Arbil ou Arbira, como era conhecida no período, e a cidade tornou-se um importante centro do Cristianismo. Durante o período Sassânida, Arbil foi usada como sede do governo. Em 340, os cristãos de Arbil foram perseguidos e em 358, o governador tornou-se mártir quando converteu-se à Cristandade. Uma escola Nestoriana foi fundada em Arbil pela Escola de Nísibis em cerca de 521. Durante este período, Arbil foi também local de um templo de Zoroastrismo.