Ещё во время студенческой карьеры Рут Райли стали приглашать на сборы национальной сборной США, а первым крупным турниром в её послужном списке стала летняя Универсиада 1999 года, которая проходила в испанской Пальма-де-Мальорка, на которой звёзднополосатые завоевали только серебряные медали, уступив в финале хозяйкам первенства. В 2002 году Райли принимала участие в подготовке сборной США к домашнему чемпионату мира в Индианаполисе, однако не попала в окончательную заявку команды. В 2004 году всё-таки смогла отобраться в ростер сборной для участия в летних Олимпийских играх в Афинах, на которых американки оказались вне конкуренции, выиграв все восемь матчей турнира и завоевав заслуженную золотую медаль, а Райли сыграла в семи из них, не приняв участия только в полуфинальном матче против сборной России.