Howard on ollut pitkään myös Yhdysvaltojen maajoukkueen ykkösmaalivahti. Hän debytoi maajoukkueessa 2002 ja on sen jälkeen pelannut MM-kisoissa 2006, 2010 ja 2014 sekä Maanosaliittojen cupissa 2003 ja 2009. Yhdysvallat voitti CONCACAF Gold Cupin 2007 ja Howard valittiin turnauksen parhaaksi maalivahdiksi. Kaikkiaan Howard on pelannut vuoden 2017 loppuun mennessä 121 maaottelua.