צ'ולוקאשווילי נולד למשפחת אצילים גאורגית והיה קצין מעוטר בצבא הרוסי הקיסרי במהלך מלחמת העולם הראשונה. לאחר המהפכה הרוסית של 1917 הוא שירת בשורות צבא הרפובליקה הדמוקרטית של גאורגיה. לאחר פלישת הצבא האדום לגאורגיה ומפלתה של הדמוקרטיה הגאורגית קצרת המועד, נמלט צ'ולוקאשווילי יחד עם קומץ תומכים צפונה להרים ופתח במלחמת גרילה נגד השלטון הסובייטי בקאחתי. לאחר כישלון המרד באוגוסט 1924, שבמהלכו פיקד צ'ולוקאשווילי על קבוצת מורדים גדולה, הוא נמלט לצרפת. שם נפטר משחפת בשנת 1930. שרידי גופתו הועברו מבית העלמין לוויל שליד פריז ונקברו מחדש בהלוויה ממלכתית בפנתאון מתאצמינדה בטביליסי, בשנת 2005.