Als Brigadegeneral fungierte Dunford von 1999 an als stellvertretender Kommandeur der 1. US-Marineinfanteriedivision; während dieser Zeit war er insgesamt 22 Monate im Irak stationiert. Anschließend war er von 2005 bis 2007 zunächst "Director of Operations Division, Plans, Policies and Operations" im Hauptquartier des Marine Corps in Washington, dann etwa ein halbes Jahr lang "Vice Director for Operations (J-3)" im Vereinigten Generalstab; den für diese Dienststellung vorgesehenen Rang eines Generalmajors hatte Dunford, trotz Nominierung, effektiv nie inne, schon im April 2008 wurde er als "Commandant of Operations Division, Plans, Policies and Operations" wiederum ins Marine-Hauptquartier nach Washington versetzt und direkt zum Generalleutnant ernannt. Von 2009 bis 2010 kommandierte er die I. Marine Expeditionary Force und die "Marine Forces" im U.S. Central Command, bevor er am 22. Oktober 2010 unter Beförderung zum General schließlich den Posten des "Assistant Commandant of the Marine Corps" antrat, den er bis zum 15. Dezember 2012 innehatte.