Da den dynastiske borgerkrig, kendt som Rosekrigene, brød ud, kæmpede Wiltshire på Huset Lancasters side og blev en af dronning Margrete af Anjous mest loyale støtter. Han rejste en betydelig styrke af gæliske irske tropper til at gøre tjeneste i England. Han var til stede under Det 1. slag ved St Albans i 1455, Slaget ved Wakefield i 1460, Slaget ved Mortimer's Cross i 1461 og i Slaget ved Towton.