Con la riapertura dei teatri dopo il bando puritano, Dryden si occupò della composizione di drammi. Benché la sua prima opera teatrale, "The Wild Gallant", apparsa nel 1663, non avesse avuto successo immediato, più tardi Dryden divenne un drammaturgo apprezzato, al punto che a partire dal 1668 scrisse tre drammi all'anno per la Compagnia del Re di cui egli era anche azionista. Fra il 1660 e il 1670 il lavoro teatrale divenne il suo mezzo di sostentamento. Egli aprì la via alla commedia della Restaurazione con il famoso "Marriage A-la-Mode" (1672), ma anche alla tragedia eroica e alla tragedia con "All for Love" (1678). Dryden non fu mai soddisfatto dei suoi scritti teatrali e spesso diceva che il suo talento era sprecato. Così decise di tentare di ottenere fama anche come poeta. Nel 1667, quando la sua carriera teatrale era appena iniziata, pubblicò "Annus Mirabilis", un poema storico sugli eventi del 1666: la vittoria inglese sulla flotta olandese e il Grande incendio di Londra. Era un poema epico moderno, in quartine di pentametri che lo portò ad essere il più importante poeta della sua generazione, e fu cruciale per la sua elezione a Poeta Laureato (1668) e come storiografo reale (1670).