Redan i januari 1937 började Jugoslaviens flygvapen att intressera sig för Spitfire. I juni 1938 bjöds jugoslaviska testpiloter in till England för att provflyga Spitfire. Bara en pilot (Radoslav Đorđević) hann flyga Spitfire innan andra världskrigets utbrott satte stopp före vidare planer på export. Efter att kungariket Jugoslavien kollapsade i april 1941 lämnade många piloter landet och tog sig till Egypten eller Palestina. Många av piloterna var lojala mot det kommunistiska NOVJ vilket gjorde att de till en början inte fick bilda en egen division i likhet med andra expatrierade piloter från Östeuropa. Många flög Hurricanes i No.94 Squadron, men när divisionen 1944 började sättas in i Grekland bedömde RAF att risken för konflikter var överhängande då Storbritannien stödde Georgios Papandreous regering mot Greklands kommunistparti. De jugoslaviska piloterna flyttades i stället över till den nybildade heljugoslaviska No.352 Squadron i Benina, Libyen i april 1944. En bidragande orsak var att Storbritannien vid Teherankonferensen gått med på att erkänna NOVJ som en allierad krigförande part. Divisionen var till en början utrustade med Hawker Hurricane men uppgraderade i juni till Spitfire för att i augusti flyttas fram till Cannae i Italien. Från augusti 1944 började divisionen använda flygbasen på ön Vis för att i januari 1945 baseras där permanent. Den 16 maj 1945 upplöstes divisionen officiellt bara för att tillsammans med No.351 Squadron två dagar senare återuppstå som jugoslaviska flygvapnets 1:a jaktflygregemente.