Entre 1938 i 1940, Bottomley va ser Oficial Superior de l'Estat Major de l'Aire al Quarter General de la Comandància de Bombarders, iniciant-se un ràpid ascens dins del comandament de bombarders. Allà organitzà un Cos de Bombarders per ser enviats a França amb la petició del Component de l'Aire, sense autorització superior (prova de la manca de mesures per contenir l'avanç alemany). Al novembre de 1940 va ser nomenat com a Comandant del 5è Grup. Posteriorment va ser nomenat Adjunt al Cap de l'Estat Major de l'Aire el 1943. Va ser un dels principals defensors de la tàctica d'Àrea de Bombardeig, sent instrumental en l'acceptació d'aquesta política. No obstant això, amb els preparatius d'"Overlord" intenta que Sir Arthur Harris modifiqués la política al bombardeig de precisió, tasca en la que faria que ambdós topessin sovint. Al final de la guerra es retirà com a Comandant de la Comandància de Bombarders. El 1947 va esdevenir Inspector General de la RAF, retirant-se del servei actiu l'1 de gener de 1948. Entre 1948 i 1956 treballà com a Director d'Administració de la BBC.