Leighton speelde 300 competitiewedstrijden voor Aberdeen tussen 1977 en 1988. In die periode werd de uit Johnstone afkomstige doelman twee keer Schots landskampioen met de toenmalige topclub Aberdeen, in 1984 en 1985 onder leiding van de legendarische Schotse trainer Sir Alex Ferguson. Het allergrootste succes uit de clubgeschiedenis én de loopbaan van Leighton was evenwel de winst van de voormalige Europacup II of UEFA Beker voor Bekerwinnaars in 1983 onder Ferguson. In de finale werd het roemrijke Real Madrid CF van trainer en Real-icoon Alfredo di Stéfano verbazend genoeg door Aberdeen verslagen met 2–1.