Während der Herrschaft von Alfons XI bekam er Häuser in Algeciras und Sevilla als Anerkennung für die Dienste seines Vaters im Krieg gegen die Meriniden, die Kastilien bedroht hatten. Genauso wie sein Vater wurde er Seemann. Während der Regierungszeit von Peter I. von Kastilien war Ambrosio Boccanegra seit 1359 bei der kastilischen Marine und war beteiligt, genauso wie sein Vater, an dem erfolglosen Seefeldzug Peters I gegen Barcelona während des Krieges der beiden Peter. Während des Ersten kastilischen Bürgerkrieges, der parallel zu dem Krieg der beiden Peter stattfand, wechselte er 1366 zusammen mit seinem Vater auf die Seite des späteren Königs Heinrich II. Ein Jahr später wurde sein Vater in Sevilla von Peter I wegen seiner Handlung und seiner Loyalität gegenüber Heinrich hingerichtet und seine Ländereien in Palma del Río wurden konfisziert. Nach der Schlacht von Montiel, in der Heinrich II. Peter I. besiegen und töten konnte, bekam Ambrosio Boccanegra die Ländereien seines Vaters wieder und half den König, seine Herrschaft zu konsolidieren. Als Dank wurde er 1370 Oberbefehlshaber (Admiral) der kastilischen Flotte an Stelle seines toten Vaters. So wurde er der 19. Oberbefehlshaber der kastilischen Flotte.