Callaghan is, wat eremetaal betreft, samen met Phil Neal een van de meest gedecoreerde spelers in de geschiedenis van Liverpool. Hij debuteerde in 1959 in het eerste elftal, op zestienjarige leeftijd. In 1962 bracht hij Liverpool met promotie van de Football League Second Division naar de Football League First Division, wat sindsdien niet meer is veranderd. Na de promotie van 1962 heeft Callaghan het palmares van de club uitgebreid met onder meer vijf landstitels en vijf Europese bekers. Callaghan was een van de Liverpool-spelers die Club Brugge achtereenvolgens versloeg in de finale van de UEFA Cup (1976) en de Europacup I (1978). Callaghan was in die tijd al de meest ervaren speler. Twee seizoenen na de promotie naar de hoogste klasse volgde reeds een landstitel voor Callaghan. De middenvelder was een steunpilaar in een elftal met (voormalig) clubtopschutter Roger Hunt en aanvoerder en verdediger Ron Yeats. Callaghan verliet Liverpool in 1978, op 36-jarige leeftijd en na 19 seizoenen.