Októbrová revolúcia priniesla veľké zmeny aj v samotnej galérii. 3. júna 1918 bola galéria dekrétom Rady národných komisárov znárodnená a premenovaná na "Štátnu Tretiakovskú galériu". Z mestskej galérie sa rozhodnutím najvyšších miest stala hlavná galéria novovznikajúceho sovietskeho štátu. V zmysle nastúpenej línie budovania múzea ako celonárodnej zbierky ruského umenia do galérie putovali tie najvzácnejšie diela, ale i celé zbierky znárodnené či skonfiškované súkromným osobám alebo súkromným inštitúciám, ako aj predmety zo zaniknutých, vyplienených a opustených šľachtických usadlostí. Štátna Tretiakovská galéria sa tak stala galériou s najväčšou zbierkou ruského výtvarného umenia na svete. Staronovým riaditeľom galérie bol menovaný Igor Grabar.