През 42 пр.н.е. Агрипа вероятно се сражава заедно с Октавиан и Антоний в Битката при Филипи. След завръщането им в Рим, изиграва главна роля в потушаването на бунта на Луций Антоний и Фулвия Антония (брат и жена на Марк Антоний), започнал през 41 пр.н.е. и завършил през 40 пр.н.е. с т.нар. Перузинска война. Въпреки това Квинт Руф е главен генерал на Октавиан по това време. След Перузинската война Октавиан заминава за Галия и оставя Агрипа като градски претор в Рим със задача да защитава Италия от Секст Помпей (син на Помпей Велики). Бившия адмирал на морските сили на Рим и враг на триумвирата окупира Сицилия и създава пиратска държава, присъединявайки към себе си Корсика, Сардиния, Сицилия и Пелопонес, като по този начин блокира снабдяването на Рим със стоки. През месец юли 40 пр.н.е. докато Агрипа се занимава с организирането на "Ludi Apollinares" (ежегодни тържествени игри в чест на бог Аполон) Секст започва нахлуване в Южна Италия. Агрипа напредва за да го пресрещне принуждавайки го да отстъпи. Въпреки това триумвиратът се оказва нестабилен и през месец август 40 пр.н.е. и Секст и Марк Антоний нападат Италия (но не като съюзници). Агрипа успешно успява да си върне Сипонто от Антоний, което помага да се сложи край на конфликта. Агрипа е един от посредниците, чрез които Антоний и Октавиан се споразумяват за нов мир. По време на преговорите Октавиан научава, че Квинт Руф е имал намерение да го предаде в полза на Антоний, което довежда до преследването на Руф и смъртта му (не е ясно дали хората на Октавиан са го убили или Руф е предпочел да се самоубие). След смъртта на Руф, Агрипа става главният генерал на Октавиан.