이들은 멘하탄 730 5번가에 있는 헥셔빌딩에 새 박물관을 위한 숙소를 빌렸고, 1929년 월스트리트 대폭락 9일 후인 1929년 11월 7일에 처음 일반에 공개되었다. 애비 록펠러는 올브라이트 아트 갤러리의 이사회 회장이었던 A. Conger Goodyear를 초대했고, 그가 초대 박물관 회장, 애비는 회계사로 록펠러 박물관 경영에 참여했다. 록펠러 박물관 초기직원 중에는 일본계 미국인인 사진작가 수나미 소이치가 있었는데, 1930년부터 1968년까지 공식 다큐멘터리 사진작가로 박물관을 역임했다.