W czasie II wojny światowej Brama Smoleńska odegrała podobną rolę, jak we wszystkich wcześniejszych wojnach z Rosją. W początkach niemieckiego ataku na Związek Radziecki latem 1941 rozegrała się kilkutygodniowa bitwa pod Smoleńskiem (6 lipca – 5 sierpnia), która otworzyła Wehrmachtowi drogę na Moskwę.