En 1460, el último año de dominio lancastriano, John fue nombrado justicia de paz, pero esto no bastó para impedirle tomar el bando yorkista, ahora bajo el control del hijo del fallecido duque de York, Eduardo, Conde de la Marca. John parece haberse considerado a sus dieciocho años como una fuerza potencial en política inglesa, y a finales de los años 1450 parece haber evitado deliberadamente intimar con cualquiera de las facciones. Sin embargo, a comienzos de 1461 Suffolk había tomado la opción yorkista firmemente. Luchó junto al Conde de Warwick, en la segunda batalla de St. Albans en febrero de 1461, y en la Batalla de Towton en marzo, que resultó en una derrota aplastante para el ejército Lancastriano. A raíz de esta victoria, el primo de Suffolk, Eduardo, fue proclamado rey como Eduardo IV de Inglaterra, y Suffolk actuó como Lord Mayordomo en la coronación.