במלחמת העולם השנייה החיל פעל בעיקר בזירת האוקיינוס השקט, נגד הצבא היפני. במהלך המלחמה מבנה החיל התרחב, משתי חטיבות בלבד לשש דיוויזיות חיל רגלים וחמש כנפות, עם 132 טייסות אוויר. הקרבות הקשים ביותר של החיל במלחמה נערכו באיים גואדלקנל, איוו ג'ימה ואוקינאווה. אחרי המלחמה, שתי דיוויזיות פורקו.