سیدورف که از دستاوردهای آکادمی آژاکس بود فوتبالش را در اوایل ۱۹۹۰ در آژاکس و به عنوان هافبک راست آغاز کرد. او نخستین بازی حرفه ایش را در تاریخ ۲۹ نوامبر ۱۹۹۲ برابر خرونینگن و در حالی که تنها ۱۶ سال و ۲۴۲ روز سن داشت انجام داد، که این امر او را جوانترین بازیکن تاریخ آژاکس کرد. او در فصل ۹۴–۱۹۹۳ که دومین فصل حضورش در آژاکس بود، خودش را به سرعت در ترکیب اصلی آژاکس زیر نظر لوئی فان خال تثبیت کرد و به این باشگاه کمک کرد که بتواند برنده سه‌گانهٔ داخلی که شامل اردویسه، جام حذفی فوتبال هلند و سوپر جام فوتبال هلند بود، شود. در فصل بعد او به آژاکس کمک کرد تا قهرمان پیاپی اردویسه و سوپر جام در کنار به دست آوردن چهارمین قهرمانی در جام باشگاه‌های اروپا پس از شکست دادن میلان در فینال شود. گل دیر هنگام پاتریک کلایورت در فینال مایه پیروزی آژاکس برابر غول ایتالیا شد. در آژاکس او عضو گروه د کابل به همراه ادگار داویدس پاتریک کلایورت و بعد تر وینستون بوگارد و مایکل ریزیگر بود؛ این دوستی‌ها در جام ملت‌های اروپا ۱۹۹۶ نیز ادامه یافت.