Званични такмичарски деби имао је 30. марта 2005. године у квалификацијама за Светско првенство 2006. против Естоније, а након тога постао је први избор репрезентације, пошто се Малафејев теже повредио. Акинфејев је задржао место у стартној постави репрезентације под вођством Сјомина и касније под вођством Хидинка. Дана 6. маја 2007. године у ремију свог тима резулатотм 1-1 против Ростова, доживео је повреду колена због које је морао да паузира 4 месеца. Због тога је изгубио место првог голмана од Вјачеслава Малафејева, а касније Владимира Габулова. Вратио се у репрезентацију почетком новембра, али је био неспреман за меч квалификација за Европско првенство 2008. против Израела. Акинфејев је касније повратио место првог голмана и наступио са репрезентацијом на Европском првенству 2008. и дошао до полуфинала.