В 1922 г. поддержал Коллинза и англо-ирландское соглашение, ставшее причиной Гражданской войны. Он оставил свой пост в ИРА и перешёл в Национальную Армию. После смерти Коллинза именно он стал главнокомандующим проправительственных сил. В этой должности ему пришлось иметь дело с партизанской войной, которую ИРА развязала после своего поражения в Манстере. Мулкахи был сторонником крайне жесткой линии в отношении партизан, и именно он отдал приказ, согласно которому любой захваченный с оружием в руках боевик ИРА мог быть казнён на месте (таким образом в ходе войны, без суда и разбирательств, было казнено 77 человек). Кроме того, именно он являлся автором идеи казни заключённых оппозиционеров в ответ на убийства чиновников Ирландского Свободного государства со стороны ИРА. С января по март 1924 г. исполнял обязанности министра обороны, однако был отправлен в отставку из-за острой критики, обрушившейся за его политику в сфере так называемых «армейских бунтов» — акций протеста демобилизованных после гражданской войны солдат и офицеров Национальной Армии.