Venasque bylo sídlem biskupa a centrem hrabství. Původně patřilo i s oblastí Vaucluse k panství hrabat z Toulouse, které během albigenské křížové výpravy připadlo královské koruně. Král Filip III. postoupil roku 1274 hrabství Venasque papeži Řehoři X., které poté patřilo Svatému stolci až do roku 1791, kdy během Velké francouzské revoluce přešlo Francii. Během hugenotských válek bylo město v letech 1562 a 1564 obléháno protestanty, ale nedobyto. V pozdějších letech jeho význam upadl. V roce 1727 mělo město přes 1700 obyvatel, ale v roce 1946 již jen 371. Ve druhé polovině 20. století se nicméně počet obyvatel opět zvýšil.