Avec la sélection A, il connaît sa première sélection sous Konstantin Beskov le lors d'un match amical contre la Yougoslavie. Il participe par la suite à la phase éliminatoire du championnat d'Europe 1976, marquant un but contre la Suisse le avant de prendre part au barrage perdu contre la Tchécoslovaquie. Par la suite, Vemereyev dispute principalement des rencontres amicales entre 1977 et 1978, restant inutilisé pour les qualifications à la Coupe du monde 1978. Il joue finalement son dernier match en sélection le contre la Finlande dans le cadre des éliminatoires de l'Euro 1980.