Dixon hade med motorer från Honda en realistisk chans att tävla om segrar, men i säsongens inledning var det Wheldon som hade övertaget, med seger på Homestead, samtidigt som Dixon blev femma. I den andra tävlingen i Saint Petersburg blev han däremot tvåa, men en niondeplats på Motegi och en sjätteplats i Indianapolis 500 gjorde att han såg ut att vara på väg att bli avhängd ifrån titelfajten, samtidigt som Wheldon låg 19 poäng före. Dixon tog sin femte seger i IndyCar på Watkins Glen, då han upprepade bedriften från året innan. Det var första gången IndyCar Series hade kört en tävling på blött underlag, något som Dixon behärskade perfekt. Hans titelrivaler Hélio Castroneves, Sam Hornish Jr. och Wheldon misslyckades alla med att ta högre poäng, vilket gav Dixon andraplatsen i serien efter fem omgångar. Dixon förlorade därefter knappt till Castroneves på Texas Motor Speedway, men slutade tvåa för andra gången under säsongen. Sommaren gav inga större resultat, förrän Dixon vann på Nashville Superspeedway precis före Wheldon, vilket med Castroneves svaga formkurva gjorde att Dixon låg tvåa bakom Hornish. De två kommande tävlingarna orsakade att han inte skulle bli en allvarlig konkurrent till titeln, då han inte tog några framskjutna placeringar. Dixon och Wheldon kom ändå att ta flest poäng av titelkandidaterna under de tre sista racen, men Dixons hade inte samma tur med andra förares resultat som under hans titelsäsong 2003, och fick till slut nöja sig med en fjärdeplats. Hans insats hade dock gjort att alla tvivel kring hans förmåga som förare hade tystnat.