W czerwcu 2014 r. objął stanowisko Zastępcy Komendanta Wojewódzkiego Policji we Wrocławiu. 1 lutego 2016 r. został Komendantem Wojewódzkim Policji w Krakowie, zastępując Mariusza Dąbka; odpowiadał m.in. za wizytę papieża Franciszka podczas Światowych Dni Młodzieży. 26 kwietnia 2017 r. powołany na stanowisko Szefa Biura Ochrony Rządu przez Prezes Rady Ministrów Beatę Szydło, w miejsce Tomasza Kędzierskiego. Miał kierować instytucją do czasu jej przekształcenia w "Państwową Służbę Ochrony" (ówcześnie planowana nazwa dla urzędu). Funkcjonariusz Tomasz Miłkowski został pierwszym Szefem BOR przeniesionym bezpośrednio z Policji.