제2차 세계 대전 당시, 지중해 함대의 사령관으로써, 커닝엄은 지중해 전투의 여러 중요한 전투에서 영국 해군이 승리를 거둘 수 있도록 이끌었다. 이러한 전투에는 역사상 첫 공대함 공격인 1940년 타란토 전투와 1941년의 마타판 해전이 있다. 커닝엄은 알렉산드리아, 지브롤터와 몰타를 잇는 지중해 보급선을 방어하는데 주력했다. 그는 또한 서지중해 연안 지대의 여러 연합군 상륙에서 해군 지원을 맡기도 했다. 1943년 커닝엄은 제1해군경으로 승진했으며 1946년 은퇴할 때까지 그 직위를 맡았다. 1945년 그는 하인드호프의 커닝엄 남작이라는 기사 작위를 받았으며 1946년 하인드호프의 커닝엄 자작으로 직위가 올라갔다. 은퇴 후 그는 1953년 엘리자베스 2세의 즉위식에서 왕실 집사장을 맡기도 했다. 그는 1963년 6월 12일 80세의 나이로 사망했다.