Cunningham absolvierte 72 Länderspiele für die irische A-Nationalmannschaft. Dabei gab er nach vier Auftritten für die U-21-Auswahl sein Debüt an der Seite von Paul McGrath im Abwehrzentrum gegen Tschechien (0:2) im April 1996. Als kurze Zeit später sein ehemaliger Millwall-Trainer und Förderer Mick McCarthy die sportliche Leitung übernahm, blieb Cunningham auch in den folgenden Jahren eine feste Größe, als dieser die Mannschaft mit Spielern wie ihm, Gary Breen und Ian Harte verjüngte. Zunächst scheiterte Cunningham in zwei Play-off-Spielen zur Teilnahme an den Endrundenturnieren der WM 1998 in Frankreich (gegen Belgien) sowie der Euro 2000 in den Niederlanden und Belgien (gegen die Türkei), bevor er – auch verletzungsbedingt – in den erfolgreichen Qualifikationspartien für die WM 2002 in Japan und Südkorea seltener zum Zug kam, da in der Defensive zumeist Gary Kelly, Stephen Carr, Richard Dunne, Gary Breen und Steve Staunton bevorzugt wurden. Im Turnier selbst kam er dann zu zwei Einsätzen per Einwechslung für Staunton, zunächst kurz vor Schluss gegen Deutschland (1:1) und bereits nach etwa 50 Minuten im Achtelfinale gegen Spanien, das mit dem Ausscheiden nach Elfmeterschießen endete.