Az 1961-ben, John Fitzgerald Kennedy elnöksége idején Robert McNamara védelmi miniszter által alapított szervezet nagy szerepet vállalt a hidegháború hírszerző harcaiban. A 2001. szeptember 11-ei terrortámadások nyomán tevékenysége gyorsan tovább bővült. A szervezet tevékenysége az utóbbi évtizedekben többször került viták középpontjába az Egyesült Államokban, különösen amiatt, hogy időnként megkísérelte tevékenységét kiterjeszteni hazai területre is.