Иоанн был губернатором Эпира вплоть до гибели Андроника III в июне 1341 года. После этого его лишили должности, и вместе с делегацией аристократов он отправился навестить Кантакузина в Дидимотике. С момента начала гражданской войны он поддержал своего родственника и присутствовал на его провозглашении императором 26 октября 1341 года. Летом 1342 года Ангел сопровождал Иоанна в его неудачном походе на Фессалонику и в последующем бегстве к сербскому правителю Стефану Душану (пр. 1331—1346).