Henriket római katolikusnak keresztelték, de protestánsként nevelték; anyja a kálvinizmust rendelte Navarra államvallásává. Henrik tizenévesen csatlakozott a hugenottákhoz. 1572-ben, anyja halálával Navarra királya lett. A húga, Bourbon Katalin ettől kezdve Henrik elsőszülött törvényes fiának, Lajosnak a megszületéséig, 1601-ig volt a Navarrai Királyság trónörököse. Még a navarrai trónra lépésének évében augusztus 18-án elvette Valois Margitot, IX. Károly francia király testvérét. Anyósa, Medici Katalin titokban megszervezte az esküvőre érkező protestánsok lemészárlását (Szent Bertalan éjszakája). Augusztus 24-én Párizsban és környékén több ezer protestánst mészároltak le. Maga Henrik csak úgy menekült meg, hogy színleg áttért a római katolikus vallásra, de ezt követően kb. négy évig gyakorlatilag házi őrizetben tartották, ahonnan sikerült megszöknie és visszatért Navarrába.