O "Ayanami" passou seus primeiros anos de serviço sem incidentes. Ele deu cobertura para desembarques em Xangai e Hangzhou na Segunda Guerra Sino-Japonesa. Já na Segunda Guerra Mundial, a embarcação participou das invasões da Malásia e Sumatra e então da Batalha de Midway. Com a invasão norte-americana de Guadalcanal, o "Ayanami" participou da Batalha das Salomão Orientais e de operações do "Expresso de Tóquio". O navio foi afundado em 15 de novembro de 1942 na Segunda Batalha Naval de Guadalcanal depois de ser alvejado pelo couraçado USS "Washington".