Zwar hatte Sheringham schon im Mai 1988 in der englischen U-21-Auswahl gespielt und zum Ende der 1980er-Jahre mit dem FC Millwall auch in der höchsten englischen Spielklasse auf sich aufmerksam gemacht, aber er musste bis 1993 warten, bis ihm ein Länderspiel für die A-Nationalmannschaft vergönnt war. Im Alter von bereits 27 Jahren debütierte er am 29. Mai 1993 beim 1:1 gegen Polen und unter Trainer Terry Venables wurde der „Spätstarter“ zwischen 1994 und 1996 zum bevorzugten Sturmpartner von Torjäger Alan Shearer. Er setzte sich damit gegen Konkurrenten wie Andrew Cole, Ian Wright, Les Ferdinand und den jungen Robbie Fowler durch. Vor allem die Fähigkeit, sich als Angreifer ins offensive Mittelfeld „fallen zu lassen“ und Shearer Freiräume zu schaffen, war hier maßgeblich und machte einen Unterschied zu seinen Wettbewerbern, die zumeist selbst als Mittelstürmer in vorderster Front agierten. In dieser Formation ging die englische Elf 1996 in die Europameisterschaft im eigenen Land und der 4:1-Sieg in der Gruppenphase gegen die Niederlande gilt als der wohl beste Auftritt des Sturmduos Shearer-Sheringham – beiden Angreifern gelangen hier jeweils zwei Tore. Im Halbfinale gegen Deutschland verwandelte er seinen Strafstoß im Elfmeterschießen, das jedoch nach dem anschließenden Fehlschuss von Gareth Southgate verloren ging.