El 21 de octubre de 1943 Cunningham se convirtió en el Primer Lord del Mar del Almirantazgo y Jefe del Estado Mayor Naval, después de la muerte de Dudley Pound. Esta promoción significaba que tenía que dejar su querido cargo de Comandante en Jefe del Mediterráneo, recomendando para la tarea al Almirante John H.D. Cunningham como su sucesor. En la posición de Primer Lord del Mar, y como miembro del Comité de Jefes de Estado Mayor, Cunningham era responsable de la dirección estratégica de la Armada durante el resto de la guerra. Asistió así a las conferencias aliadas de El Cairo, Teherán, Yalta y Potsdam, donde los Aliados discutieron futuras estrategias, incluyendo el desembarco de Normandía y el despliegue de una Flota británica en el océano Pacífico.