Cunningham fikk sin debut for i en kamp mot den 24. april 1996. Han ble tatt ut i troppen til VM i fotball 2002 av landslagstrener Mick McCarthy, hvor han spilte to kamper mot henholdsvis og . Han fikk tilsammen 72 kamper i perioden fra debuten i 1996 og frem til han ga seg med landslagsfotball i 2005.