W reprezentacji Anglii Sheringham występował w latach 1993-2002 (debiut 29 maja w meczu z Polską w Chorzowie). W drużynie narodowej rozegrał 51 meczów, w których strzelił jedenaście bramek. Wystąpił na Mistrzostwach Europy 1996, Mistrzostwach Świata 1998 oraz 2002.