Im Bauernkrieg wurde der Neuenstein von aufständischen Bauern eingenommen und zerstört, der Altenstein blieb hingegen unangetastet. Die Burgherren von Wenckheim hatten sich zum Schein auf die Seite der Bauern gestellt. Dreißig Jahre später wurde die militärisch längst veraltete Burg zu einem Schauplatz des Zweiten Markgräflerkrieges. Im Jahr 1554 fiel eine marodierende Söldnertruppe von Albrecht Alcibiades von Ansbach über das Schloss her, plünderte und verwüstete die Anlage. Drei Jahre später wurde der Wiederaufbau in bescheidenerem Umfang und im Baustil der Renaissance begonnen. Als Teil der Wenckheimer Erbschaft fiel das Amt Altenstein 1680 an die Herzöge von Sachsen-Meiningen. Der Altenstein ging am 27. März 1733 durch eine Brandstiftung in Flammen auf.