Er ist seit 1. Oktober 2019 Vorsitzender des Vereinigten Generalstabs der Streitkräfte der Vereinigten Staaten (engl. "Chairman of the Joint Chiefs of Staff", kurz: CJCS). Milley ist der 20. Vorsitzende der JCS seit deren Einführung 1949. Am 1. Juni 2020 begleitete Milley Präsident Donald Trump, der sich im Rahmen der Proteste infolge des Todes von George Floyd in Washington, D.C. vor die nahegelegene Kirche St. John’s Episcopal Church begab, welche am Tag zuvor durch ein Feuer beschädigt wurde, zu einem Fototermin, bei dem Trump mit der Bibel posierte. Später distanzierte sich Milley von dem Fototermin sowie den Forderungen nach einem Militäreinsatz im Inland. Im Juli 2021 wurde bekannt, dass Milley bereits im Vorfeld des Sturms auf das Kapitol in Washington 2021 vor einem „Reichstag-Moment“ gewarnt und Parallelen zwischen Trump und Hitler gezogen haben soll.