Hughes stond de gehele periode waarin Portsmouth in de Premier League uitkwam (2003–2010) onder contract. Portsmouth kreeg echter financiële problemen en degradeerde. De club moest vervolgens een doorstart maken. In 2011 verliet hij Portsmouth om die reden. Hij was een jeugdproduct van Arsenal, alhoewel Hughes zijn eerste voetbalstappen in Italië zette bij de jeugd van Atalanta Bergamo. In 1998 werd hij door AFC Bournemouth overgenomen van Arsenal. Bij Bournemouth zou hij slagen in het eerste elftal. In 2003 promoveerde hij met Portsmouth naar de Premier League. In 2008 won Portsmouth de FA Cup, maar Hughes speelde de finale niet. Met Portsmouth en Cardiff City stonden twee verrassende clubs in de finale. Nwankwo Kanu, gewezen spits van AFC Ajax en Arsenal, scoorde het enige doelpunt.