In precedenza, il 14 novembre 2012 aveva già fatto il suo esordio con la nazionale maggiore, nel corso dell'amichevole contro gli : in appena 11 minuti di gioco (giocò titolare ma fu sostituito da Maksim Grigor'ev per infortunio) riuscì subito a mettere a segno una rete. Viene convocato dalla Nazionale russa per gli Europei 2016 in Francia, nel 2017 per la Confederations Cup e nel 2018 per i Mondiali (competizioni entrambe giocate nella madrepatria Russia). In quest'ultima gioca tutte e 5 le partite della squadra subentrando (prima partita esclusa) sempre a gara in corso. Gli "Orsi" riescono ad arrivare sorprendentemente ai quarti di finale, battendo la Spagna ai rigori agli ottavi (Smolov ha segnato il primo dei rigori calciato dalla sua squadra); tuttavia nei quarti Smolov è protagonista in negativo: subentrato al 67º minuto nella sfida contro la Croazia Smolov non entra mai in partita e poi tira nuovamente il primo rigore della Russia ma lo sbaglia, e il suo errore (oltre a quello di Mario Fernandes) risulterà decisivo nell'eliminazione della Russia.