Bereits seit 1919 gab es einen Flugplatz in Darwin, der im Zweiten Weltkrieg ausschließlich militärisch genutzt wurde. Am 19. Februar 1942 fand der erste japanische Luftangriff auf Darwin statt, der den ersten Luftangriff auf dem australischen Kontinent darstellte. Es war zugleich der massivste und zerstörendste Angriff der japanischen Luftstreitkräfte auf Australien im Verlauf des Pazifikkriegs mit 242 Bombern und Kampfflugzeugen, bei der in der zweiten Angriffswelle der Flughafen bombardiert wurde. 1945 wurde der Flughafen Darwin für die zivile Luftfahrt freigegeben, wird aber weiterhin auch militärisch genutzt und teilt sich die Start- und Landebahnen mit der RAAF Base Darwin. Die neuen Terminal-Gebäude wurden 1991 eröffnet, seitdem heißt der Flughafen „Darwin International Airport“. Geführt wurde der Flughafen von der "Federal Airports Corporation" der australischen Bundesregierung.