В составе сборной Англии дебютировал 4 апреля 1998 года в матче против сборной Ирландии в возрасте 18 лет. Участник четырёх Чемпионатов мира по регби (1999, 2003, 2007, 2011). Стал героем Чемпионата мира 2003 года в Австралии, забив на последней минуте дополнительного времени финального матча решающий дроп-гол, сделавший Англию победителем турнира. После этого Уилкинсон получил прозвище «Золотая нога».