De kathedraal werd in opdracht van keizerin Elisabeth voor het personeel van de Admiraliteit gebouwd. Hiervoor werd opdracht gegeven aan de architect Savva Ivanovitsj Tsjevakinskij. Voor de aanvang van de bouw werd de grond met twee meter verhoogd omdat het gebied regelmatig overstroomd werd. De bouw begon in 1753 en in 1760 werd het hoofdaltaar gewijd in bijzijn van de keizerin. De vrijstaande, vier verdiepingen tellende en op flinke afstand van de kathedraal staande klokkentoren, met een lange vergulde spits, werd gebouwd in de jaren 1755-1758. De kathedraal bestaat uit twee aparte kerken, een donkere en mysterieuze benedenkerk gewijd aan de heilige Nicolaas en een lichte, uitbundige barokke bovenkerk gewijd aan de Epifanie. Op instigatie van tsarina Catharina II werd de kerk officieel een marinekathedraal. De belangrijkste reliek is een Griekse icoon van de heilige Nicolaas van Myra uit de 17e eeuw. In 1908 werd voor de kerk in de tuin een obelisk opgericht ter herdenking van de Slag bij Tsushima.