Dopo essere tornato a St. Louis, Colter sposò una donna di nome Sallie ed acquistò una fattoria vicino a "Miller's Landing", Missouri, (oggi New Haven, Missouri). Intorno al 1810, visitò con William Clark (suo vecchio comandante della Spedizione di Lewis e Clark) e fornì rapporti dettagliati sulle sue esplorazioni dall'ultima volta che si erano incontrati. Da queste informazioni, Clark creò una mappa abbastanza completa e prodotta dalla regione delle esplorazioni per i successivi settantacinque anni. Durante la Guerra anglo-americana, Colter si arruolò e combatté con i rangers di Nathan Boone. Le fonti non sono chiare su quando John Colter è morto o la causa esatta della morte. In ogni caso, dopo essersi improvvisamente ammalato, si dice che Colter fosse morto di ittero il 7 maggio 1812; altre fonti indicano che morì il 22 novembre 1813. Fu sepolto vicino a Miller's Landing, ma la locazione della sua tomba è andata perduta.