W 2002 roku dołączyła do Williamsa, gdzie zajmowała się mediami. W 2010 roku została szefem do spraw komunikacji. W kolejnym roku objęła dodatkowo stanowisko szefa relacji z inwestorami. W 2012 roku awansowała na stanowisko dyrektora marketingu i komunikacji. W marcu 2013 roku została zastępcą szefa zespołu Franka Williamsa, nadal pełni poprzednie funkcje. We wrześniu 2020 roku, zespół Williamsa ogłosił, że Claire Williams, wraz z rodziną, zakończy zarządzanie zespołem, w związku ze zmianą właściciela. Ostatni dzień w zespole to, zgodnie z wcześniejszymi planami, Grand Prix Włoch 2020, który kierowcy "Williams"a zakończyli na 11 i 14 miejscu.