Коллинз дебютировал в составе национальной сборной Шотландии 17 февраля 1988 года в товарищеском матче, в котором «тартановая армия» встречалась со сборной Саудовской Аравии. Первый «блин» не оказался «комом» — поразив ворота «зелёных» на 49-й минуте игры, Джон сравнял счёт в этом поединке, принеся своей команде ничью, 2:2. Коллинз был в составе «тартановой армии» на мировом первенстве 1990 года, но не сыграл на турнире ни одного матча. Позже Джон защищал цвета сборной на двух крупных международных форумах — чемпионате Европы 1996 года и чемпионата мира 1998 года. В матче открытия мундиаля 1998 года, реализовав пенальти, Коллинз сравнял счёт в матче против Бразилии, тем не менее в итоге шотландцы проиграли 1:2. О завершении своей карьеры в национальной команде Джон заявил в ноябре 1999 года после того, как «тартановая армия» не смогла пробиться на чемпионат Европы 2000 года, уступив в стыковых встречах англичанам.