Wilayah Darwin Raya sendiri merupakan rumah dari para leluhur suku Larrakia yang merupakan salah satu dari sekian banyak suku Aborigin di wilayah Australia. Suku Larrakia menyebut wilayah yang sekarang menjadi kota Darwin dengan sebutan Garramilla yang merupakan nama bagi bebatuan berwarna putih yang umum dijumpai di wilayah kota Darwin sekarang. Pada 9 September 1839, kapal HMS Beagle berlabuh di wilayah pelabuhan Darwin untuk melakukan survei di wilayah tersebut. John Clements Wickham yang merupakan kapten kapal HMS Beagle menamai wilayah tempat kapalnya berlabuh sebagai "Port Darwin" (Pelabuhan Darwin) dalam rangka menghormati rekan sepelayarannya Charles Darwin. Permukiman pertama di wilayah ini kemudian dinamai sebagai kota Palmerston pada tahun 1869, hingga akhirnya diubah kembali menjadi Darwin pada tahun 1911. Semenjak didirikan, kota ini sudah empat kali mengalami pembangunan kembali akibat beberapa bencana yang memorakporandakan kota ini, yaitu bencana siklon tropis tahun 1897 dan 1937, Pengeboman Darwin oleh Jepang, serta bencana Siklon Tracy tahun 1974.