伊凡·霍尔姆斯基少年时被称为容貌秀美的美男子，在父亲仍在世时作为人质在特维尔接受教育，名将米哈伊尔·卡申斯基曾经担任过他的指导者，但他的主要教导者是康斯坦丁·谢苗诺维奇。1364年父亲弗谢沃洛德公去世，由长兄尤里继位，但因尤里是残疾人，因此弗谢沃洛德公遗命两子共治领地，直至其长孙出生。同年多罗戈布日战争爆发，由伊凡·霍尔姆斯基带兵服役参战并攻取斯摩棱斯克公国大片领土。1368年特维尔政变时，伊凡·霍尔姆斯基支持米哈伊尔·亚历山德罗维奇一方。同年爆发的第二次特维尔－莫斯科战争中，伊凡·霍尔姆斯基作为公国西部主要封臣被重用。相较卡申斯基在东部前线的大量掠杀，伊凡·霍尔姆斯基用兵较为克制，但常常陷入后勤紧绌的困境。1368年11月26日，在特罗斯纳战役与立陶宛盟军一同打败莫斯科军队，成功进抵莫斯科城下，因补给耗尽退兵。1469年3月，在维亚济马战役打败莫斯科方名将勇者弗拉基米尔。同年7月也在布良斯克战役打败伊凡·康斯坦丁诺维奇·奥博连斯基。虽连战连胜，但以近万兵力控制近4万平方公里的占领地变得困难，且连续作战军队也损耗严重。最终在1370年8月22日，伊凡·奥博连斯基在柳别奇战役决定性打败伊凡·霍尔姆斯基。及后一度转为守势，因卡申斯基在东部战线的活跃，莫斯科调兵向东防守。伊凡·霍尔姆斯基因此再出兵攻打莫斯科西部领地。1372年，立陶宛军队再入侵莫斯科大公国，伊凡·霍尔姆斯基亦出兵支援，但被莫斯科军队打败。同年特维尔的米哈伊尔大公不满卡申斯基无法打败莫斯科军，出兵征伐卡申，伊凡·霍尔姆斯基在劝说大公失败后拒绝参加围城战。1375年，莫斯科方大举进攻特维尔大公国，伊凡·霍尔姆斯基领兵坚守公国西部战线，战至最后因米哈伊尔大公投降而决定放弃抵抗向莫斯科方将领奥博连斯基投降。战后因为其善战的名声，金帐汗国权臣马麦多次征召他为汗庭服役。1377年，因为匈牙利王洛约什一世的入侵，马麦再征召伊凡·霍尔姆斯基。1377年3月16日，他率领的特维尔军队在科罗斯滕战役被匈牙利军大败，全军覆没，是次败战严重打击其声望，遭大公禁闭处分。根据《罗戈日斯基编年史》1380年条，因为米哈伊尔大公拒绝出兵支援莫斯科大公国对抗汗庭，霍尔姆斯基自己带亲兵队参加库里科沃之战挽回名誉，宿敌奥博连斯基在战役中战亡，霍尔姆斯基将其佩剑予奥博连斯基陪葬以示敬意。1382年继续对抗莫斯科方，然而其领地久经战乱，已经无法支撑其军队，1383年主导了最后一次对莫斯科的入侵，然而攻至沃洛科拉姆斯克时因逃兵只剩不到3000人的军队，最终为莫斯科方所败。1386年底，霍尔姆斯基已经无力阻止特维尔军的败势，暗地与莫斯科方联络投降事宜。1387年初，霍尔姆斯基献城投降，2个月后，特维尔官廷亦投降。战后米哈伊尔大公与霍尔姆斯基不和。霍尔姆斯基因此转向亲莫斯科方。1389年，德米特里·顿斯科伊去世，米哈伊尔大公打算出兵报复莫斯科，遭到霍尔姆斯基劝阻轻率开战，必然亡国。此事件后霍尔姆斯基离开特维尔返回领地，并不再前往朝见米哈伊尔大公。1397年，霍尔姆斯基转而向莫斯科方宣誓效忠，同年9月23日娶莫斯科大公瓦西里一世之妹阿纳斯塔西娅，获得托尔若克作为嫁妆领地。后被瓦西里公派至北方的普斯科夫共和国抵抗诺夫哥罗德帕萨德尼克亚历山大·斯纳尼茨基对普斯科夫的入侵。1400年，霍尔姆斯基返回特维尔，与新大公伊凡·米哈伊洛维奇和解，次年对抗卢格维尼公的入侵，在托尔若克战役大败卢格维尼公。1402年，伊凡·霍尔姆斯基去世，由于无子他赠送了部分领地给与他关系甚佳的大公次子，时任霍尔姆神甫堂孙亚历山大·伊凡诺维奇作教会领地。其馀领地交给兄长和长侄德米特里。