Det er bevart få kilder over John Websters liv og virke, og datoer for hans fødsel og død er ikke kjent. Han var sønn av en velhavende vognprodusent som også het John Webster. Den eldre John Webster var medlem av The Merchant Taylor Company, før han ble fristilt i 1571. Det finnes påstander om at han var del av den øvre middelklassen, men det er vanskelig å finne detaljerte kilder. Den eldre John Webster giftet seg med Elizabeth Coates den 4. november 1577, og det er rimelig å tro at dramatikeren John Webster ble født kort tid etter dette i eller i nærheten av London. Kirkeprotokoller gikk tapt i den store brannen i London i 1666.