Tras la victoria de los laboristas en las elecciones de 1945 y el nombramiento de Clement Attlee como primer ministro, Eden pasó a la oposición política como jefe adjunto del Partido Conservador. Muchos sintieron que Churchill debía haberse retirado, apartarse de la política activa y dejar paso a jóvenes promesas del partido; Eden era uno de los favoritos para sucederlo al frente de la formación, algo que Churchill rehusó considerar, manteniéndose férreo en la idea de que él era la imagen del conservadurismo, merced a su pasada actuación como primer ministro durante los momentos más duros de la Segunda Guerra Mundial (crisis de Dunkerque, batalla de Inglaterra, el "blitz" o el desembarco de Normandía). Ya en la primavera de 1946, Eden le pidió abiertamente a Churchill que se retirara y le cediese el puesto. En cualquier caso, estaba deprimido al final de su primer matrimonio y a causa de la muerte de su hijo mayor. Churchill era, en muchos sentidos, sólo «líder de la oposición a tiempo parcial» debido a sus muchos viajes al extranjero y su trabajo literario; dejaba buena parte del trabajo diario a Eden, que se consideraba en gran parte como un elemento de la mentalidad urbana, del hombre moderno de postguerra. En los años de la oposición, sin embargo, desarrolló algunos conocimientos sobre asuntos internos y creó la idea de una «democracia propietaria», que el gobierno de Margaret Thatcher intentó lograr décadas más tarde. Su programa de política interior se consideraba en general de centro izquierda.