В 1917 году покинул армию и вступил в отряд Красной гвардии в городе Череповец. Прибыв с отрядом в Петроград, участвовал в подавлении выступления Керенского — Краснова, воевал в районе Гатчины. Активный участник Гражданской войны. С февраля 1918 года действовал с отрядом на Восточном фронте, где был в полном составе зачислен в Рабоче-крестьянскую Красную армию и преобразован в 1-й Оренбургский кавалерийский полк, а Крючёнкин стал в этом полку помощником командира эскадрона. Участвовал в боях против восставших оренбургских казаков атамана А. И. Дутова, с мая 1918 года полк воевал на Туркестанском фронте против белогвардейских войск, местных басмаческих формирований и английских интервентов у Чарджуя, Ашхабада, Красноводска. В конце 1918 года полк переброшен назад на Восточный фронт и воевал против армий адмирала А. В. Колчака. В сентябре 1919 года полк реорганизовал в 13-й кавалерийский полк и передан в 3-ю Туркестанскую кавалерийскую бригаду, передан на Южный фронт и воевал против армий А. И. Деникина, а В. Д. Крючёнкин назначен в нём командиром эскадрона. В конце 1919 года зачислен в 64-й кавалерийский полк 11-й кавалерийской дивизии Первой Конной армии, участвовал в Ростово-Новочеркасской и Кубано-Новороссийской наступательных операциях, с мая 1920 года воевал на Юго-Западном фронте против польских войск. Участвовал в Киевской, Новоград-Волынской, Ровенской и Львовской операциях. Осенью 1920 года вся Первая Конная армия была передана на Южный фронт, участвовала в Северо-Таврийской наступательной операции. После завершения основных боевых действий в Гражданской войну весь 1921 год продолжал воевать против отрядов Н. И. Махно и многочисленных более мелких бандформирований.