Die schottische Bedrohung hielt weiter an und 1402 nahm der Konstabler von Dunstanburgh Castle, vermutlich in Begleitung seiner Garnison, an der Schlacht am Humbleton Hill teil. Heinrich VI. erbte den Thron 1422 und in den nächsten Jahrzehnten wurden zahlreiche Reparaturen an den Gebäuden und den äußeren Wehren der Burg durchgeführt, die verfallen waren. Die Rosenkriege, ein dynastischer Konflikt zwischen dem Haus Lancaster und dem Haus York, brachen Mitte des 15. Jahrhunderts aus. Die Burg war zunächst von den Anhängern des Hauses Lancaster besetzt und der Konstabler, "Sir Ralph Babthorpe", starb in der Schlacht von St. Albans 1455, als er für Heinrich VI., also auf der Seite des Hauses Lancaster, kämpfte.