Nachdem am 12. Februar 1412 Johanns Vater gestorben war, übernahm Johann dessen Mitregentschaft über Foix-Béarn gemeinsam mit seiner Mutter, im gleichen Monat erhielt er vom König die Statthalterschaft im Languedoc und der Guyenne. In den folgenden Jahren wurde auch Johann in den Bürgerkrieg der Armagnacs gegen die Bourguignons hineingezogen, der zwischen diesen Parteien um die Regentschaft für den unmündigen König Karl VI. entbrannte. Zunächst kämpfte er dabei gegen die Armagnacs und den Dauphin Karl VII. Dieser Kampf wurde unterbrochen von der Invasion des englischen Königs Heinrich V. im Sommer 1415, der am 25. Oktober desselben Jahres in der Schlacht bei Azincourt einen vernichtenden Sieg über das französische Heer errang, in dem auch Johann kämpfte. Danach wechselte Johann in die Partei des Dauphin, was ihm die erneute Ernennung zum Statthalter des Languedoc und der Dauphiné einbrachte. Nachdem jedoch am 10. September 1419 Gefolgsmänner des Dauphin in dessen Anwesenheit den Burgunderherzog Jean sans Peur auf der Brücke von Montereau erschlagen hatten, ein Attentat bei dem auch ein Bruder Johanns von Foix getötet wurde, wechselte er wieder in das Lager Burgunds und wurde so auch ein Alliierter Englands. Doch schon nach dem Tod Heinrichs V. und dem Auftreten der Jungfrau von Orléans unterwarf er sich im Mai 1423 erneut und endgültig dem nunmehrigen König Karl VII.