В 1572 году, после смерти своей матери Жанны д’Альбре, Генрих стал королём Наварры под именем Генриха III. По настоянию королевы Екатерины Медичи 18 августа 1572 года, в возрасте 18 лет, он женился в Париже на Маргарите Валуа — сестре короля Карла IX, известной также под именем королевы Марго. Этот политический брак, против которого выступала Жанна д’Альбре, был задуман с целью примирить католиков и протестантов, как считали Наваррские, однако оказался ловушкой. Поскольку новобрачные принадлежали к разным конфессиям, венчание происходило не внутри Собора Парижской Богоматери, а на его паперти. Последовали несколько праздничных дней. Несколько дней спустя, 24 августа, началось массовое убийство гугенотов католиками, организованное Екатериной Медичи, известное как Варфоломеевская ночь. Таким образом она пыталась разжечь религиозную войну. Генрих избежал смерти благодаря своему высокому положению и своевременному обращению в католицизм. Вынужденный находиться при французском дворе, Генрих сблизился с братом короля Франциском Алансонским и участвовал в осаде Ла-Рошели 1573 года. В апреле 1574 года, после так называемых «заговоров недовольных», он и Алансон были заключены в Венсенский замок. Впоследствии Карл IX помиловал его и оставил при дворе. С воцарением Генриха III, который стремился успокоить столкновения и примирить страну, он получил новое королевское прощение в Лионе и присутствовал на коронации в Реймсе.