In den Jahren 2008 und 2009 kam Heaton zu drei Einsätzen für die englische U-21-Nationalmannschaft, wurde von Auswahltrainer Stuart Pearce aber nicht für die U-21-Europameisterschaft 2009 berücksichtigt. Zuvor hatte er bereits in den Altersstufen U-16 bis U-19 gespielt. Als zumeist unterklassiger Torhüter im englischen Fußball schien die Beförderung zum A-Nationalspieler dann lange außer Reichweite, bis ihn in der Saison 2015/16 seine beständig guten Leistungen als Kapitän auf dem Weg zur Zweitligameisterschaft beim FC Burnley in den Fokus der „Three Lions“ katapultierten. Dabei profitierte er auch von einer Knöchelverletzung des dritten Torhüters Jack Butland und fortan empfahl er sich für erste Testeinsätze. Am 27. Mai 2016 kam Heaton zu seinem A-Länderspieldebüt, wobei er beim 2:1-Sieg gegen Australien in der 87. Spielminute für Fraser Forster – dem Ersatzmann hinter Stammkeeper Joe Hart – eingewechselt wurde (der FC Burnley hatte davor seit 1974 keinen englischen Nationalspieler mehr gestellt). Zusätzlich war er als zweiter Ersatztorwart in den englischen Kader für die Euro 2016 in Frankreich berufen worden, wo er aber nicht zum Einsatz kam.