Zum Zentrum der Haschimiten wurde daraufhin die alte Kalifenstadt Bagdad, nunmehr Hauptstadt des Haschimiten-Königreichs Irak. Dorthin ging der aus Mekka vertriebene Zweig der Dynastie ins Exil. Ein Sohn des Ex-Königs Ali, der Emir Abd al-Ilah (ermordet im Juli 1958), stieg in der Folge zum langjährigen Prinzregenten des Iraks auf (1939–1953). Dass die Haschimiten-Herrschaft im Irak aufgrund ihrer Landesfremdheit und probritischen Haltung ernsthaft gefährdet war, wurde erstmals durch den arabisch-nationalistischen Putsch von 1941 deutlich, der jedoch durch britisches Militär niedergeschlagen wurde. Gegen das nationalrevolutionäre Ägypten unter Gamal Abdel Nasser, das ab 1952/53 und namentlich seit der Sueskrise von 1956 einen antiwestlichen gesamtarabischen Nationalismus vertrat, entwickelten sich die haschemitischen Königreiche Irak und Jordanien zur entscheidenden prowestlichen Gegenmacht (Bagdad-Pakt 1955, Union beider Reiche 1958), die jedoch innenpolitisch längst unterhöhlt war. Der blutige Militärputsch in Bagdad vom Juli 1958 stürzte die Haschimiten-Herrschaft im Irak, rottete den Großteil der dort lebenden Haschimiten aus (darunter König Faisal II. und dessen Onkel Abd ul-Ilah) und reduzierte die Dynastie damit auf den unbedeutenderen Nachbarstaat Jordanien.