Nel 1413 suo padre morì e al trono salì suo fratello maggiore, che divenne Enrico V d'Inghilterra. Per suo volere l'anno seguente Giovanni ricevette i titoli di Conte di Kendal, Conte di Richmond e duca di Bedford. Nel 1422 anche Enrico morì, lasciando il trono al giovane nipote di Giovanni, Enrico VI d'Inghilterra di appena un anno. Lui e l'ultimo dei fratelli sopravvissuti, Humphrey di Lancaster, entrarono in lizza per la reggenza della nazione. Giovanni tuttavia dovette concentrarsi sulla Guerra dei cent'anni, che andava progredendo in Francia e benché, formalmente, fosse lui ad essere reggente, durante la sua assenza fu il fratello Humphrey ad agire come Lord protettore. Egli sconfisse più volte i francesi, catturando e facendo ucciderne i principali comandanti nella Battaglia di Verneuil, nel 1424. La situazione cambiò completamente dopo l'arrivo di Giovanna d'Arco, che risollevò le sorti dei francesi. Nel 1431 Giovanni ottenne l'arresto e l'esecuzione della futura Santa per l'accusa di Eresia, e nel 1431 tentò di nuovo e inutilmente di ottenere la corona di Francia per il nipote.