La campagne des îles Gilbert et Marshall commença le 20 novembre 1943 avec l'invasion américaine de Tarawa et de Makin dans les îles Gilbert. Ce jour-là, le "I-40" et les sous-marins "I-19", "I-21", "I-35", "I-39", "I-169", "I-174", "I-175" et "Ro-38" reçurent tous l'ordre de se rendre aux Gilbert et de s'opposer à l'invasion. Le 22 novembre 1943, le "I-40" quitta Truk pour entamer sa première patrouille de guerre, à laquelle on lui assigna une zone de patrouille au large de l'île Makin.