Al comienzo de la invasión alemana a la Unión Soviética en junio de 1941. Tolbujin continuaba como jefe de Estado Mayor del Distrito Militar de Transcaucasia. Desde esta posición ayudó a planificar y ejecutar la invasión anglosoviética de Irán (agosto-septiembre de 1941), junto a tropas británicas, de la Commonwealth, el objetivo de la operación era asegurar los yacimientos petrolíferos persas y crear un corredor a través de Irán, para transportar los suministros de la Ley de préstamo y arriendo a la Unión Soviética.