У вересні 1939 згідно секретного протоколу пакту Молотова — Ріббентропа Супрасль було окуповано військом СРСР. У монастирських будівлях розмістився 4-й мотоциклетний полк 10-ї армії РККА. У церкві св. Івана Богослова розмістили кухню, кузню, у церкві Благовіщення надалі розміщувався спортивний зал, ремонтні майстерні. З них винесли і знищили ікони, а бароковий іконостас, амвон, бічні вівтарі були використані для опалення зимою 1941 р. Парох православної парафії Супраслі о. Олексій Мулярчук отримав 1942 згоду окупаційної німецької влади на відкриття церкви св. Івана Богослова. За згадками свідків у церкві мали місце випадки агресії католиків проти православних. Інциденти припинились після погрози окупаційної влади вжити жорстких заходів в разі нанесення шкоди пароху і парафіянам. У палаці архімандритів поселилось декілька ченців, що, вірогідно, прийшли з теренів СРСР. При відступі 28 липня 1944 німці змусили ченців покинути монастир. У Супраслі підірвали усі висотні будівлі і серед них церкву Благовіщення.