Bien que né en Angleterre, John Aldridge est éligible pour jouer en équipe d'Irlande grâce à un grand-parent irlandais, tout comme son coéquipier de Liverpool Ray Houghton ou encore Tony Cascarino. Tous trois font ainsi partie des vingt joueurs sélectionnés par Jack Charlton pour participer au championnat d'Europe des Nations en 1988 où, malgré ces renforts, l'Irlande est éliminée dès le premier tour. John Aldridge est ensuite sélectionné parmi les vingt-deux joueurs pour disputer la coupe du Monde en 1990 en Italie, où les irlandais s'inclinent en 1/4 de finale contre justement le pays organisateur, sur un but de Salvatore Schillaci (score final 0-1). Lors de la coupe du Monde en 1994, âgé de 35 ans, John est encore sélectionné mais n'est utilisé que comme remplaçant par Jack Charlton. Il entre notamment en fin de match et réduit l'écart face au Mexique, qui l'emporte 2 à 1. Malgré cette défaite, les irlandais passent encore le premier tour, grâce aussi à leur victoire initiale contre l'Italie, futurs finalistes de l'épreuve. L'Irlande échoue en 1/8 de finale de finale devant les Pays-Bas sur un score final de 0-2. Avec un total de 19 buts, John Aldridge reste encore à ce jour l'un des meilleurs buteurs de la sélection irlandaise.