В Крымскую войну командовал 16-й пехотной дивизией, участвовал в защите Севастополя и за отличия в сражениях произведён в генерал-лейтенанты, с утверждением в должности начальника дивизии; в особенности важны были действия Жабокритского в сражении при Инкермане, где он командовал резервами и прикрывал отступление русских войск. Во многом пассивные действия Жабокритского определили неудачу сражения. В дальнейшем, при обороне Селенгинского и Волынского редутов, а также Камчатского люнета — ключевых позиций обороны Севастополя, своими необоснованными распоряжениями Жабокритский значительно ослабил обороняющие их гарнизоны (сократив численность) перед самым штурмом 26 мая 1855 года, что привело к потере этих важных оборонительных рубежей. Когда солдаты с наблюдательных постов к вечеру заметили сбор и движение во французских траншеях и сообщили, что нужно ожидать немедленного штурма, все устремились за распоряжениями к генералу Жабокритскому, виновнику ослабления редутов и люнета. Но, узнав о готовящемся штурме, генерал Жабокритский внезапно объявил, что ему нездоровится, и, бросив все на произвол судьбы, не сделав никаких распоряжений, оставил позиции и уехал от назойливых вопросов на другой конец города. Это дало повод некоторым обвинять Жабокритского в прямой измене, в чем его подозревали тогда и позже многие. Дело было вовсе не в «измене», а в бездарности, военной невежественности, полном равнодушии к делу. Генерал Тотлебен пишет: «Но, вместо того, чтобы принять меры для усиления гарнизонов этих укреплений, генерал Жабокритский рапортовался больным и уехал на Северную сторону».