El 21 d'octubre de 1943 Cunningham va esdevenir el Primer Lord del Mar de l'Almirallat i Cap de l'Estat Major Naval, després de la mort de Dudley Pound. Aquesta promoció significava que havia de deixar el seu estimat càrrec de Comandant en Cap de la Mediterrània, recomanant per la tasca a l'Almirall John H.D. Cunningham com el seu successor. En la posició de Primer Lord del Mar, i com a membre del Comitè de Caps d'Estat Major, Cunningham era responsable de la direcció estratègica de l'Armada durant la resta de la guerra. Assistí a les conferències principals al Caire, Teheran, Ialta i Potsdam, on els Aliats discutiren les estratègies futures, incloent la invasió de Normandia i el desplegament d'una Flota britànica a l'Oceà Pacífic.