אחת מתרומותיו הייחודיות של לוטון לאמנות הקולנוע היא סרט הקולנוע "ליל הצייד" (1955). לוטון לקח חלק בבימוי בסרט "האיש על מגדל אייפל" (1949), בשיתוף עם ברג'ס מרדית' ואירווינג אלן, וכן בכתיבת התסריט ל"מדרכות לונדון", אך בסרט "ליל הצייד" היה הבמאי היחיד, ואף נטל חלק בכתיבת התסריט. הסרט הוא מעין פנטזיית אימה, המעמתת את הטוב המוחלט בדמותם של שני ילדים ואישה זקנה (ליליאן גיש, כוכבת הסרט האילם, באחד מתפקידיה הגדולים בקולנוע), אל מול הרע המוחלט, מטיף פסיכופת (רוברט מיצ'ם), הרודף אחר הילדים היודעים את סודו של אוצר קבור. הסרט הוא סרט אפל השואב הרבה מעולם הדימויים של הקולנוע האקספרסיוניסטי הגרמני, ששותפו לשעבר של לוטון, אריך פומר היה אחד מהיוצרים הבולטים בו. הדימוי של המטיף הפסיכופת, שהמילה LOVE מקועקעת על אצבעות ידו האחת, ו-HATE על אצבעות ידו השנייה, הוא אחד הדימויים החזקים הקשורים בסרט. הסרט לא היה להצלחה קופתית, ולוטון התאכזב מהדרך בה התקבל. כיום נחשב הסרט לאחד הסרטים החשובים בתולדות הקולנוע.