จีร์คอฟลงเล่นให้กับทีมชาติ 75 นัดนับตั้งแต่ ค.ศ. 2005 เขาเคยเข้าร่วมฟุตบอลชิงแชมป์แห่งชาติยุโรป 2008 ซึ่งรัสเซียจบรอบรองชนะเลิศ เขาติดทีมยอดเยี่ยมของการแข่งขัน และได้รับรางวัลนักฟุตบอลแห่งปีของรัสเซีย เขายังติดทีมชาติในการแข่งขันฟุตบอลชิงแชมป์แห่งชาติยุโรป 2012, ฟุตบอลโลก 2014 และฟุตบอลโลก 2018