Nach der Gefangennahme von König Stephan in der Schlacht von Lincoln im Februar 1141 stand John eindeutig auf der Seite von Matilda. Im Juli gehörte er zu ihrem Gefolge in Oxford und im August und September unterstützte er die Belagerung von Winchester. Vermutlich war er der John, der mit einer Streitmacht eine Entsatzarmee der Anhänger des Königs abwehren sollte. In Wherwell Abbey geriet er in einen Hinterhalt des Söldnerführers Wilhelm von Ypern. Die Abtei ging in Flammen auf, wobei John ein Auge verloren haben soll. In den nächsten Jahren blieb John ein loyaler Gefolgsmann von Matilda, zumal sein Bruder William FitzGilbert ihr als Kanzler diente. Er nutzte den Bürgerkrieg jedoch weiter, um seine Besitzungen in Berkshire und in Wiltshire zu erweitern. Als Mittelpunkt seiner Besitzungen befestigte er seinen Sitz in Hamstead Marshall in Berkshire. Durch seine Gebietsansprüche geriet er dabei mit den Mönchen von Abingdon Abbey sowie mit Patrick of Salisbury in Konflikt. Noch 1141 hatte er zusammen mit Patricks älteren Bruder "William of Salisbury" Wiltshire für Matilda verwaltet, doch vor 1145 geriet er mit Patrick und dessen Familie in Streit, der zu einer Fehde zwischen diesen beiden Unterstützern von Matilda wurde. In dieser Fehde konnte sich jedoch der mächtige Earl Patrick gegen John durchsetzen, so dass John ein Abkommen mit ihm schließen musste. Danach musste er sich unter dem Vorwand, dass eine nahe Verwandtschaft mit seiner Frau Adelina entdeckt worden sei, von ihr scheiden lassen und um 1145 Sybil, eine Schwester von Earl Patrick heiraten.