La prima vittoria in campionato arrivò nel 1937, la seconda volta che il club fece proprio il titolo della First Division fu l'inizio dell'epoca dell'oro per i "Citizens", sotto la guida dell'allenatore Joe Mercer e del suo assistente Malcolm Allison e con gli attaccanti inglesi Francis Lee, Colin Bell, Mike Summerbee ed il capitano Tony Book. Il momento più significativo in Europa fu la conquista della Coppa delle Coppe, nel 1970, battendo in finale, a Vienna, il Gornik Zabrze.