2007年6月，在中共浙江省委第十二届委员会第一次会议上当选省委常委，同年7月任浙江省人民政府副省长，兼任中共浙江省委政法委副书记。2012年6月，葛慧君连任第十三届中共浙江省委常委，出任省委宣传部部长。在同年11月召开的中共十八大上，当选中央候补委员。2017年10月，中国共产党第十九次全国代表大会上当选中国共产党第十九届中央委员会候补委员。