За сборную Италии Чиро Феррара провел 49 матчей, но безоговорочным игроком основного состава не был. На чемпионате мира 1990, когда Италия финишировала третьей, и на Евро-2000, когда она завоевала «серебро», Феррара провёл только по одной игре. Одной из причин этого была сильная конкуренция среди игроков его амплуа: за место в основе Феррара приходилось бороться с Франко Барези, Алессандро Костакуртой, Мауро Тассотти, Пьетро Верховодом, Риккардо Ферри, Джузеппе Бергоми, Паоло Мальдини, а позднее — с Фабио Каннаваро и Алессандро Нестой. Феррару постоянно преследовали травмы. Накануне чемпионата мира 1998 года, будучи на пике формы, Феррара получил травму за несколько недель до открытия мундиаля, и вместо него на турнир взяли Каннаваро, с тех пор Феррара стал его дублёром.