Ο Ιωάννης παρέμεινε στην Ήπειρο ως κυβερνήτης έως τον θάνατο του Ανδρόνικου Γ΄ τον Ιούνιο του 1341. Τότε αποχώρησε και μετέβη μαζί με διπλωματική αποστολή αποτελούμενη από υψηλόβαθμους αξιωματούχους στο Διδυμότειχο, προκειμένου να συναντήσει τον Καντακουζηνό. Με το ξέσπασμα τού εμφυλίου πολέμου κατά τις απαρχές του φθινοπώρου, ο ίδιος τάχθηκε με το μέρος του Καντακουζηνού, ενώ ήταν παρών κατά την ανακήρυξη του τελευταίου ως Αυτοκράτορα στο Διδυμότειχο στις 26 Οκτωβρίου 1341. Κατά την διάρκεια της άνοιξης του 1342, ο Άγγελος ακολούθησε τον Καντακουζηνό στην αποτυχημένη εκστρατεία του έως την Θεσσαλονίκη και την επακόλουθη φυγή του στη Σερβία και την Αυλή του ηγεμόνα της Στεφάνου Ούρου Δ΄ "Δουσάν" (βασίλευσε μεταξύ 1331-1346).