De op dat moment al zwaar zieke Hendrik VIII stelde John Dudley op 30 december 1546 aan als lid van de zestienkoppige regentenraad die namens zijn minderjarige zoon Eduard Engeland zou besturen. Op 28 januari 1547 stierf de koning. Edward Seymour, oom van de kroonprins, hield zijn overlijden geheim zolang niet duidelijk was of hij als "Lord Protector" de Koninklijke Raad zou leiden. Nadat Edward Seymour deze functie had gekregen, werd hij op 4 februari 1547 benoemd tot hertog van Somerset en dezelfde dag kreeg John Dudley de titel van graaf van Warwick. Zijn functie van "Lord High Admiral" moest hij echter afstaan aan Thomas Seymour, de jongere broer van de "Lord Protector". Als "Lord Lieutenant" van de Protector ondersteunde Dudley Edward Seymour bij de campagne tegen Schotland. In september 1547 versloeg hij de Schotten in de Slag bij Pinkie Cleugh.