Po &lt;a href="Eredivisie%20%281991/1992%29"&gt;sezonie 1991/1992&lt;/a&gt; talent błyskotliwego, prawonożnego zawodnika dostrzegli działacze wielkiego Ajaxu Amsterdam, z którym Overmars podpisał kontrakt i od razu stał się jednym z kluczowych zawodników drużyny prowadzonej przez Louisa van Gaala oraz w tym samym roku zdobył tytuł "Talentu Roku w Holandii". Zdobył z tym klubem trzykrotne mistrzostwo Holandii (1994, 1995, 1996), zajął 3. miejsce w &lt;a href="Eredivisie%20%281992/1993%29"&gt;Eredivisie 1992/1993&lt;/a&gt;, Puchar oraz Superpuchar Holandii w sezonie 1992/1993, a także został nagrodzony "Złotymi Butami". 24 maja 1995 roku po zdobył Ligę Mistrzów 1995 po wygranej 1:0 z AC Milanem w meczu finałowym rozegranym na Ernst-Happel-Stadion w Wiedniu oraz Puchar Interkontynentalny. Wkrótce doznał bardzo groźnej kontuzji kolana, która powstrzymała jego szybką karierę, a także wykluczyła go z udziału w finale Ligi Mistrzów &lt;a href="Liga%20Mistrz%C3%B3w%20UEFA%20%281995/1996%29"&gt;1995/1996&lt;/a&gt;, w którym jego zespół przegrał w serii rzutów karnych 4:2 z włoskim Juventusem Turyn (1:1 po dogrywce) na Stadio Olimpico w Rzymie oraz mistrzostwa Europy w Anglii. Po powrocie na boisko ponownie stał się kluczowym zawodnikiem Ajaxu Amsterdam ("Piłkarz Roku Ajaxu Amsterdam 1996").