Le club, fondé en 1928, jouait initialement l’Irish League, le championnat domestique nord-irlandais. Il en gagna le titre en 1965. En 1971, la sécurité du stade devient impossible à garantir à cause des Troubles politiques. Les matches furent donc délocalisés à trente kilomètres de là à Coleraine. Les forces de sécurité nord-irlandaises levèrent les objections sécuritaires l’année suivante, mais sur l’insistance de la ligue irlandaise qui souhaitait la prolongation de ces mesures, le club préféra se retirer du championnat. Après 13 années passées dans les championnats de jeunes, le club rejoignit le championnat d’Irlande en 1985. Une année après son arrivée Derry gagne la First Division et accède ainsi à l’élite du football irlandais. Il gagne le championnat en 1997 et devient un des rares clubs à avoir gagné le championnat de deux pays différents.