Keisarinna Anna ja hänen saksalainen neuvonantajansa Ernst Johann von Biron kutsuivat Bestužev-Rjuminin vuonna 1740 takaisin Pietariin, ja hänet nimitettiin senaatin jäseneksi, salaneuvokseksi ja ministeriksi. Anna kuoli myöhemmin samana vuonna ja Bironin tultua pian sen jälkeen syrjäytetyksi myös Bestužev-Rjumin vangittiin. Vuonna 1741 vallan kaapannut keisarinna Elisabet kuitenkin vapautti hänet ja nimitti hänet valtakunnan varakansleriksi. Bestužev-Rjumin piti Ranskaa ja Preussia Venäjän luonnollisina vihollisina ja halusi liittoutua Englannin ja Itävallan kanssa. Monet Elisabetin hovissa vastustivat ajatusta, mutta yhdessä veljensä Mihailin kanssa Bestužev-Rjumin sai järjestettyä joulukuussa 1742 solmitun puolustusliiton Englannin ja Venäjän välille. Vuonna 1743 päättyneen hattujen sodan jälkeen hän olisi halunnut pakottaa Ruotsin – joka oli Ranskan liittolainen – luovuttamaan koko Suomen Venäjälle, mutta hänen vastustajansa hovissa saivat aikaiseksi, että lopulta solmittiin Ruotsille edullisempi rauhansopimus. Bestužev-Rjuminin asema kuitenkin vahvistui, kun Elisabet nimitti hänet kansleriksi vuonna 1744. Toukokuussa 1746 hän sai solmittua liiton myös Itävallan kanssa, minkä myötä Venäjä liittyi Itävallan perimyssotaan uusien liittolaistensa puolelle.