Начал службу ещё в царствование Михаила Фёдоровича, в 1636 году впервые упоминается в числе государевых стольников. В мае 1650 года «по крымским вестям» князь Иван Андреевич Хованский был отправлен на воеводство в Тулу, откуда в конце июня был переведен в Яблонов, а осенью отозван в Москву. В следующем 1651 году был назначен воеводой в Вязьму, где находился три года. Князь Иван Андреевич Хованский участвовал в русско-польской войне (1654—1667): во время второго похода царя Алексея Михайловича на Великое княжество Литовское он являлся головой московских дворян в царском полку, в 1656 году был назначен воеводой в занятый московскими войсками Могилёв, а в следующем 1657 году был переведён осадным и полевым воеводой в Псков.