リンカーン大統領はスタントンの能力を評価したが、意思統一はうまく図られず、ことある毎に意見調整に迫られた。かつてスタントンが陸軍省電報局長トマス・エッカートを更迭しようとしたとき、リンカーン大統領はエッカートを擁護して解任を防ぎ、エッカートの仕事ぶりが良好であることを伝えた。また、人気の低い閣僚を罷免するようリンカーン大統領に提言したとき、リンカーン大統領は「（その人気の低い閣僚と同程度に仕事ができる）別の陸軍長官を見つけてきてくれれば、私は喜んでその人を任命しましょう」と返答した。スタントンは共和党に加わり、徐々にリンカーンに対する自身の見解を、好ましい方向へと変えていった。リンカーン大統領が暗殺されると、スタントンは「いま、大統領は時代の真っ只中にいる」と述べ、「この世界で最も完璧な統治者が横たわる光景は、今まで見たことがない」と悲しんだ。スタントンはリンカーン大統領暗殺に関与した共謀者らを逮捕・起訴するよう強く求めた。暗殺共謀者に対する訴訟手続きは、通常裁判所によってではなく軍法会議で扱われ、スタントンの監督下に置かれた。スタントンは目撃者らを買収し、裁判の結果を歪曲しようとしたとして、告訴された。