Lodewijk IV trad op als adviseur van de latere koning Hendrik III en was een invloedrijk lid van de koninklijke raad, waardoor hij een belangrijke rol speelde in de Hugenotenoorlogen. Als diepgelovige katholiek was hij een fervent tegenstander van de Hugenoten en hij wordt beschouwd als een van de aanstokers van de Bartholomeusnacht. Lodewijk trad echter niet toe tot de Heilige Liga en bleef loyaal aan Hendrik III. Na de troonsbestijging van de protestantse Hendrik IV in 1589 bleef Lodewijk aanvankelijk neutraal tegenover de Franse kroon. Later steunde hij Hendrik IV en werd hij diens buitengewoon adviseur bij de Heilige Stoel, waar Lodewijk de verzoening van Hendrik IV met de Kerk moest regelen. Ook werd hij door Hendrik IV naar Picardië gestuurd om tegen Alessandro Farnese te vechten, die hertog van Parma en gouverneur van de Spaanse Nederlanden was.