1954 yılında 30.000 £ gibi bir fiyat karşılığında Tottenham Hotspur'a giden Blanchflower, on yıl boyunca formasını giydiği kulüple 337 lig maçına çıktı ve 21 gol kaydetti. 1960-61 sezonunun ilk on bir maçını da kazanan Blanchflower'ın kaptanlığındaki Tottenham, sezon sonunda en yakın rakibine 8 puan fark atarak şampiyonluğa ulaştı. FA Cup finalinde ise Leicester City karşısında alınan 2-0'lık galibiyetle kupa şampiyonluğu da elde edilerek sezon iki kupayla tamamlandı.