Finalement relégué à l'issue de la saison 1955, après dix saisons de suite dans l'élite, le club retrouve cependant ce niveau dès l'année suivante après avoir remporté la deuxième division. Ce cas de figure se reproduit quelques années plus tard avec une descente en saison 1960 elle aussi immédiatement rattrapé à l'exercice suivant. Après avoir été à nouveau finaliste de la coupe en 1964, où il est cette fois vaincu par le Dynamo Kiev, le Krylia Sovetov connaît une troisième descente en 1969. Celle-ci est cependant plus durable, l'équipe passant cette fois six années au deuxième échelon avant de retrouver la première division en 1976 pour retomber dès l'année suivante. Elle connaît finalement sa dernière année dans l'élite lors de la saison 1979, étant ensuite reléguée au deuxième puis au troisième échelon pour la première fois de son histoire en 1981. Les années 1980 la voient par la suite faire deux fois l'ascenseur entre le deuxième et le troisième échelon. Durant cette période, le club devient par ailleurs le premier à enregistrer un joueur non-soviétique, en recrutant l'international bulgare Tenyo Minchev qui évolue dans l'équipe lors de la saison 1989. À la dissolution de l'URSS et de son championnat, le Krylia Sovetov cumule ainsi quarante-huit saisons disputées, dont vingt-six en première division, treize au deuxième échelon et neuf au troisième niveau.