В составе сборной Англии Шерингем дебютировал в возрасте 27 лет в 1993 году и выступал за неё на протяжении почти десяти лет. Однако чаще всего он использовался как футболист ротации, довольствовавшись выходами на замену. Несмотря на это он принял участие в Евро 1996 (где отметился дублем в ворота сборной Нидерландов и реализованным пенальти в серии со сборной Германии) и на чемпионатах мира 1998 и 2002 годов.