W rok po zakończeniu II wojny światowej, 21 maja 1946 roku, wznowiono prace na budowie leningradzkiego metra. 10 grudnia 1946 roku rozpoczął się I etap konkursu na architektoniczne projekty stacji, który został ostatecznie rozstrzygnięty po trzeciej rundzie, w 1950 roku. W 1954 roku władze miasta utworzyły przedsiębiorstwo komunalne zajmujące się obsługą metra w Leningradzie. W 1955 roku, z moskiewskiego metra, przekazano do Leningradu 59 pojazdów, a w marcu rozpoczęła się rekrutacja pracowników. 8 października metro przeszło pomyślnie testy, 14 listopada Rada Najwyższa ZSRR nadała mu imię Włodzimierza Lenina. Pierwsza linia (oznaczona kolorem czerwonym) została oficjalnie uruchomiona dla pasażerów dzień później, 15 listopada 1955 roku. W roku 1961 otwarta została druga linia (oznaczona kolorem niebieskim), w 1967 roku nastąpiło otwarcie trzeciej linii (zielonej), a w 1985 roku czwartej (pomarańczowej). Po rozpadzie Związku Radzieckiego i przemianowania Leningradu na Petersburg, także metro w mieście w dawnej stolicy Imperium Rosyjskiego zmieniło swą nazwę, a także straciło patronat Włodzimierza Lenina. W 2008 roku została otwarta piąta linia, którą oznaczono kolorem fioletowym. Od 2005 roku funkcjonuje Muzeum Metra. W dniu 3 kwietnia 2017 doszło do ataku terrorystycznego na linii 2.