Cuando el cuerpo de caballería del Ejército del Potomac fue reorganizado bajo el mayor general Philip Sheridan, en 1864, Custer tomó parte en diversas acciones de caballería durante la campaña "Overland". En esa campaña Custer obtuvo, por primera vez, el mando de una división tras la batalla de Wilderness, y combatió en la batalla de Yellow Tavern —en la que Jeb Stuart resultó mortalmente herido— y la batalla de Trevilian Station, donde Custer sufrió la humillación de ver los suministros de la división —que incluía su equipaje personal— capturados por el enemigo. Cuando el general confederado Jubal A. Early se desplazó al valle de Shenandoah, amenazando la misma capital de los EE. UU., la división de Custer fue enviada junto a Sheridan a las llamadas Campañas del Valle de 1864. Custer persiguió a los confederados hasta provocar la batalla de Opequon, y destruyó con eficacia el ejército de Early durante la batalla de Cedar Creek.