In seinem Amt als Bürgermeister war Montaigne stets bemüht, zwischen Reformierten und Katholiken zu vermitteln, wobei er 1583 Verhandlungen zwischen Heinrich von Navarra, der 1584 zum engsten Anwärter auf den Thron aufgerückt war, und König Heinrich III. anbahnte. Es gelang ihm 1585, Bordeaux von einer militärischen Beteiligung auf Seiten der Katholischen Liga abzuhalten, die Heinrich von Navarra bekriegte. Am 19. Dezember 1584 wurde Montaigne zum ersten Mal von Heinrich von Navarra, dem zukünftigen König – und Anführer der calvinistischen Partei – Heinrich IV. besucht. Er bewirtete ihn auf seinem Schloss Montaigne. Heinrich blieb vier Tage und schlief im Bett des Hausherren; Montaigne und Heinrich gingen gemeinsam auf die Hirschjagd. Während des achten Hugenottenkrieges, auch "Krieg der drei Heinriche" genannt (Heinrich von Navarra, Heinrich von Guise und König Heinrich III.), in der Zeit zwischen 1585 und 1598, übernahm Montaigne für die u. a. in religiösen Fragen miteinander konkurrierenden, herrschenden Administrationen die Aufgabe eines Emissärs. Beide herrschende Könige, sowohl König Heinrich III. als auch Heinrich von Navarra, ernannten Montaigne zu ihrem Kammerherren, "gentilhomme ordinaire de la Chambre du Roi". Auf diese Weise trat er vermittelnd zwischen Heinrich von Navarra und Heinrich von Guise, einen exponierten Vertreter der katholischen Heiligen Liga. So kam es am 24. Oktober 1587, kurz nach dem Sieg Heinrichs von Navarra bei Coutras über die "Heilige Liga", unter der Führung von Anne de Joyeuse, zu einem zweiten Treffen Montaignes mit dem zukünftigen König Heinrich IV. auf Schloss Montaigne. Aber auch zwischen Heinrich von Guise und dem noch herrschenden König Heinrich III. wurde er in dieser Aufgabe aktiv.