Z reprezentacją Anglii, w której barwach rozegrał 57 meczów, zdobył brązowy medal na Mistrzostwach Europy 1996, uczestniczył także w Mistrzostwach Świata 1998 (1/8 finału), Mistrzostwach Europy 2000 (runda grupowa) i Mistrzostwach Świata 2002 (ćwierćfinał). Podczas piłkarskiej kariery grał kolejno dla takich klubów jak Crystal Palace, Aston Villa oraz Middlesbrough. Z tym ostatnim w sezonie 2005/2006 dotarł do finału Pucharu UEFA. Southgate dwa razy zdobył Puchar Ligi Angielskiej - w 1996 z Aston Villą i w 2004 z Middlesbrough.