Pe 29 noiembrie 1963, președintele Lyndon Baines Johnson l-a numit pe Dulles ca unul din cei șapte membri ai Comisiei Warren pentru investigarea asasinării președintelui american John F. Kennedy. Numirea a fost ulterior criticată de unii istorici, care au remarcat faptul că Kennedy l-a concediat și era, prin urmare, puțin probabil ca el să fie imparțial în adoptarea hotărârilor Comisiei Warren. În opinia jurnalistului și autorului Stephen Kinzer, Johnson l-a numit pe Dulles în primul rând pentru a „ghida” Comisia cum să-i interogheze pe martorii CIA și ce întrebări să le pună deoarece Johnson și Dulles au fost nerăbdători să se asigure că Comisia nu va descoperi implicarea secretă a lui Kennedy în planurile ilegale ale administrației de asasinare a lui Castro și a altor lideri străini.