Cliffords karriere blev forandret, da hans far den 22. maj 1455 blev dræbt, kæmpende mod Richard, hertug af York og Yorks Neville-allierede, jarlerne af Salisbury og Warwick i Det 1. slag ved St Albans. John Clifford var stadig umyndig på det tidspunkt og kunne ikke få lov til at overtage sine landbesiddelsers liberi før den 16. juni 1456. Han modtog sin arv mindre end en måned senere og blev udnævnt fredsdommer i Westmorland. Clifford arvede baroniet Clifford, familiesædet på Skipton Castle og embedet "High Sheriff" af Westmorland. Han blev indkaldt til parlamentet den 30. juli 1460.