オフラハーティはアイルランド、コーク県キスキーム（Kiskeam）のリスロビン（Lisrobin）で4人兄弟の長男として生まれた。オフラハーティは後に素人離れしたゴルフの腕前で知られることになるが、学生時代からスポーツ万能でボクシングやハンドボールも得意だった。司祭を志してキラーニーの神学校に学んだが、当時のアイルランドは対英独立戦争で荒れていたため、1922年にローマへわたって勉学を続けた。1925年12月20日、司祭に叙階されると教皇庁での職務を命ぜられ、ローマにとどまった。オフラハーティはさらに教皇使節に任じられ、エジプト、ハイチ、サン・ドミンゴからチェコスロバキアなど各地をまわって経験をつんだ。1934年には高位聖職者であることを示す「モンシニョール」の称号を受けた。