בקהאם היה שחקן מפתח בנבחרת אנגליה אך בטורנירים האחרונים (מונדיאל 1998, יורו 2004) הוא נכשל ברגעי האמת. במונדיאל 1998 הוא הורחק בשמינית הגמר עקב התחזות תיאטרלית של דייגו סימאונה הארגנטינאי, וברבע גמר טורניר יורו 2004 הוא החטיא פנדל מכריע מול פורטוגל שגרם לסיום דרכה של הנבחרת האנגלית בטורניר. בעקבות המקרים הללו בקהאם נחשב לעיתים לשנוא האוהדים האנגלים, למרות זאת, בקהאם היה קפטן הנבחרת האנגלית ואחד משחקני המפתח בה. השער הראשון שהבקיע בקהאם במדי נבחרת אנגליה היה בבעיטה חופשית במונדיאל 1998 במשחק מול נבחרת קולומביה בניצחון 2:0.