Po wybuchu II wojny światowej Coningham został dowódcą 4 Grupy Lotnictwa Bombowego (GBC), a od 1941 roku tzw. Desert Air Force (alianckie siły lotnicze walczące w Afryce Północnej), którymi dowodził w czasie walk w Tunezji, na Sycylii i we Włoszech. Wsławił się rozwojem współdziałania między lotnictwem a wojskami lądowymi. W 1943 roku otrzymał stopień marszałka lotnictwa, rok później zaś został dowódcą 2 Floty Lotnictwa Taktycznego, walczącej na szlaku bojowym od Normandii do Niemiec.