Akinfejevov debutoval v ruskom národnom tíme 28. apríla 2004 v zápase proti Nórsku. Keď nastúpil na zápas mal len 18 rokov a 20 dní čím sa stal najmladším ruským hráčom v histórii. Na EURO 2004 cestoval ako tretí brankár. Ale významnejší debut prežil v zápase kvalifikácii na majstrovstvá sveta 2006 proti Estónsku 30. marca 2005. Po tomto zápase bol odporúčaný na brankársku jednotku na majstrovstvá sveta, lebo Malafejev bol dlhodobo zranený. Ale Rusi na záverečný turnaj nepostúpili. No 6. mája 2007 utrpel zranenie kolena v ligovom zápase proti tímu FC Rostov. Doba liečenia bola štyri mesiace. Následok zranenia bola strata pozícii v reprezentácii. Na EURO 2008 dostal dôveru od trénera Guusa Hiddinka a odchytal celý turnaj. S tímom získal bronzovú medailu.