Im anschließenden NHL Entry Draft 2018 wurde Boqvist an achter Position von den Chicago Blackhawks ausgewählt und wenig später mit einem Einstiegsvertrag ausgestattet. Demzufolge entschloss sich der Schwede zu einem sofortigen Wechsel auf nordamerikanisches Eis, indem er sich den London Knights aus der kanadischen Ontario Hockey League (OHL) anschloss. Auch bei den Knights etablierte er sich als Offensivverteidiger, so verzeichnete er 60 Scorerpunkte in 54 Spielen und wurde im "OHL Second All-Star Team" berücksichtigt. Mit Beginn der Spielzeit 2019/20 wechselte er fest in die Organisation der Blackhawks, die ihn zu Saisonbeginn vorerst bei ihrem Farmteam aus der American Hockey League (AHL) einsetzten, den Rockford IceHogs. Bereits Anfang November jedoch wurde der Verteidiger erstmals nach Chicago berufen und debütierte somit in der National Hockey League (NHL), wo er seither regelmäßig zum Einsatz kam.