Město je relativně mladé, založeno bylo teprve v roce 1818. V 80. letech 19. století jej obsadili Rusové a postavili pevnost. V této době bylo město rozvíjeno jako provinční centrum, a to vzhledem ke svému významu pohraničního města ležícího u důležité hranice Ruska s Persií. Roku 1917 zde byla ustanovena sovětská moc, město bylo přejmenováno na "Poltorack" () po místním revolucionářovi, bolševiku P. G. Poltorackém. V roce 1927 však byl po obnovení Turkmenistánu v rámci SSSR jako svazové republiky původní název obnoven. Za sovětských časů probíhal rozvoj, spojený s industrializací a stavbou panelových sídlišť. Toto narušilo pouze silné zemětřesení 6. října 1948, které si vyžádalo až 110 000 obětí (60 % tehdejšího počtu obyvatel metropole), po kterém bylo třeba město znovu vybudovat. Po roce 1991 se stal Ašchabad hlavním městem a během autokratické vlády prezidenta Saparmurata Nijazova tu vzniklo mnoho paláců a monumentů.