À Vichy, le contre-amiral Auphan fait partie des proches de l'Amiral Darlan, et des tenants d'une politique d'attentisme. Nommé chef d'état-major des forces maritimes, en août 1941, il maintient le contact avec la représentation diplomatique américaine à Vichy en lui transmettant des informations. Secrétaire d'État à la Marine à partir d'avril 1942, il s'oppose aux exigences allemandes en matière de tonnage marchand, se montrant, avec le général Weygand, l'un des plus farouches opposants à la politique de collaboration au sein du gouvernement de Vichy. Partisan d'une suspension des combats entre Français et Américains lors du débarquement anglo-américain en Afrique du Nord, le , il s'oppose à ceux qui veulent continuer le combat aux côtés de l'Allemagne, tel le vice-amiral Platon.