Howard debuteerde op 19 maart 2002 tegen Ecuador in het Amerikaanse nationale team. Vervolgens was hij tweede doelman achter Kasey Keller op het WK 2006 en speelde hij voor de Amerikanen op onder meer het toernooi voor de gewonnen CONCACAF Gold Cup 2007, de FIFA Confederations Cup 2009, het WK 2010 en het WK 2014. Op dit WK brak hij een record door 16 saves te maken in de achtste finale tegen België. Niettemin verloren de VS de wedstrijd met 2-1 en waren ze dus uitgeschakeld. In augustus 2014 maakte Howard bekend dat hij minstens tot en met september 2015 niet zou spelen voor de nationale ploeg.