מספטמבר 2006 עד ינואר 2009 היה דמרס חבר בצוות ההנהגה הראשון של האגף לביטחון לאומי במחלקת המשפטים. הוא שימש כיועץ בכיר לעוזר התובע הכללי של ארצות הברית ולאחר מכן כסגן עוזר התובע הכללי באגף למשפט ולמדיניות מאוקטובר 2007 עד השבעתו של ברק אובמה לנשיאות. במרץ 2009 החל את תפקידו כסגן נשיא ועוזר היועץ המשפטי של תאגיד בואינג, שם הועסק ד חזרתו אל השירות הציבורי ב-2017. כמו כן, הוא מרצה מן החוץ למשפט הביטחון הלאומי בבית הספר למשפטים של אוניברסיטת ג'ורג'טאון.