Nach der Weltmeisterschaft erhielt Cunningham nach dem Rückzug von Roy Keane von McCarthy auf fixer Basis das Kapitänsamt. Unter seiner Ägide verpasste Irland jedoch die folgende Euro 2004 in Portugal und als ein Remis im Oktober 2005 gegen die Schweiz auch das Scheitern in der Qualifikation für die WM 2006 in Deutschland bedeutete, beendete Cunningham seine Laufbahn in der irischen Nationalmannschaft.