Guillaume Fouquet entame ses études à Paris, puis en 1578, par l'intermédiaire de son père, il entre au service de Catherine de Bourbon, la sœur du futur roi. C'est là qu'Henri de Navarre le remarque et qu'il décide de l'engager en qualité de "portemanteau" en 1580. Guillaume Fouquet entre ainsi au service du futur roi et participe activement aux évènements importants du règne, jusqu'à l'assassinat d'Henri IV en 1610. Très vite, Guillaume Fouquet montre ses qualités de soldat et de diplomate. En 1580, il prend la place forte d’Angoulême, tenue par les Ligueurs, et fait prisonnier le lieutenant de la ville. Quelques années plus tard, il se distingue au cours des batailles de Coutras, d'Arques, d'Ivry et de Fontaine-Française. Henri IV le charge ensuite de missions diplomatiques, à Londres ou en Espagne.