John Klingberg został wybrany przez Dallas Stars ze 131. numerem w piątej rundzie NHL Entry Draft 2010. W maju 2011 zawodnik podpisał z drużyną z Dallas 3-letni entry-level contract. Po debiutanckim sezonie 2014–15 w NHL, w którym zdobył 40 punktów w 65 spotkaniach, w kwietniu 2015 roku przedłużył umowę wiążącą go z zespołem z Teksasu na kolejne 7 lat. Zarobi w tym czasie 29,75 mln dolarów. w styczniu 2018 po raz pierwszy w swojej karierze wystąpił w NHL All-Star Game.