W latach 2001-2005 występował w Superlidze rosyjskiej w drużynie Dinama Moskwa, której jest wychowankiem. W 2004 roku został wybrany z numerem 1 w pierwszej rundzie draftu NHL przez amerykańską drużynę Washington Capitals. Jest drugim Rosjaninem wybranym z numerem 1 w drafcie NHL. W pierwszym sezonie występów w NHL (2005-06) Owieczkin zagrał w 81 spotkaniach, strzelając 52 bramki oraz zaliczając 54 asysty, co w klasyfikacji kanadyjskiej dało 106 punktów. W 2006 roku Owieczkin zdobył nagrodę Calder Memorial Trophy. Jednocześnie wybrano go debiutantem roku (NHL Rookie of the Year) oraz powołano do pierwszego składu gwiazd ligi NHL (NHL First All-Star Team). 11 stycznia 2008 Owieczkin podpisał kontrakt z Washington Capitals na 13 lat, ważny do 2021 i opiewający na sumę 124 milionów dolarów. Jest to pierwszy kontrakt w NHL na którym widnieje dziewięciocyfrowa liczba jeśli chodzi o wynagrodzenie. Od września 2012 roku do początku stycznia 2013 roku, tj. na okres lokautu w sezonie &lt;a href="NHL%20%282012/2013%29"&gt;NHL (2012/2013)&lt;/a&gt;, związał się kontraktem ze swoim macierzystym klubem Dinamo Moskwa (został mianowany także kapitanem drużyny).