Флаэрти работала вместе со своим мужем, Робертом Флаэрти, над несколькими фильмами, включая «Луизианскую историю» (1948), за которую она получила номинацию на «Оскар» за «Лучший литературный первоисточник». Вместе со своим мужем, Флаэрти появилась в полнометражном документальном фильме о фильме «Скрытый и ищущий» (1971), режиссёром которого был Питер Вернер. Фрэнсис была важной частью успеха Роберта Флаэрти в кино. Временами она принимала роль режиссёра, помогала монтировать и распространять его фильмы, даже заключая правительственные контракты на съёмку фильмов для Англии.