L'Agència fou creada en 1824 amb el nom d"Office of Indian Affairs" com a una divisió del Departament de Guerra. Des de 1775 ja havien existit agències similars als EUA, quan el Segon Congrés Continental va crear un trio d'agències de relació amb els amerindis. Benjamin Franklin i Patrick Henry foren anomenats entre els primers comissionats per a negociar tractats amb els amerindis de cara a aconseguir llur neutralitat durant la Guerra d'independència dels Estats Units.