Ilja Nikulin började sin karriär som juniorspelare i HK Dynamo Moskvas juniorlag samt i THK Tver i ryska juniorligan. Nikulin draftades som nummer 31 i 2000 års NHL draft av Atlanta Thrashers, ett lag Nikulin ännu dock inte spelat för. I stället blev han kvar i Dynamo Moskva, nu som seniorspelare. Efter säsongen 2004/2005 blev han rysk mästare för första gången.