Cocu memulai debutnya untuk pada tahun 1996 dan tampil di Piala Dunia 1998, ia mencetak dua gol tetapi gagal melakukan tendangan penalti di semifinal melawan . Ia juga bermain di Piala Dunia 2006, serta Kejuaraan Eropa 1996, 2000 dan 2004. Dengan 101 penampilan, Cocu berada di urutan kelima pada daftar pemain yang paling sering tampil untuk tim nasional Belanda. Selama kariernya, ia terutama bermain sebagai gelandang 'playmaker' bertahan, tetapi ia terkenal juga karena kemampuannya untuk terjun sebagai bek, pemain sayap belakang, pemain sayap ataupun pemain depan.