Jesse Blacker spielte in seiner Jugend für die Windsor Spitfires und Owen Sound Attack in der Ontario Hockey League (OHL), einer der drei großen kanadischen Juniorenligen. Dabei gewann er 2009 und 2011 den J. Ross Robertson Cup als Meister der OHL sowie 2009 den Memorial Cup. Darüber hinaus wurde er 2011 ins "OHL Third All-Star Team" gewählt. Mit Beginn der &lt;a href="AHL%202011/12"&gt;Saison 2011/12&lt;/a&gt; wechselte Blacker fest zu den Toronto Marlies in die American Hockey League (AHL), die als Farmteam der Toronto Maple Leafs fungieren, die ihn im NHL Entry Draft 2009 an 58. Position ausgewählt hatten. Nach drei Jahren ohne NHL-Einsatz in Toronto gaben ihn die Maple Leafs im November 2013 an die Anaheim Ducks ab, die ihn ebenfalls in der AHL einsetzten, bei den Norfolk Admirals. Allerdings kam der Verteidiger während der Spielzeit 2014/15 zu seinem Debüt in der National Hockey League (NHL) für die Ducks, wobei es jedoch bei diesem einen Einsatz blieb. Bis zum Ende der Saison 2015/16 war der Kanadier weiterhin in der AHL für Norfolk, die San Antonio Rampage und Texas Stars aktiv.