Seit 2004 steht Akinfejew regelmäßig im Aufgebot der Nationalmannschaft. Sein Debüt gab er am 28. April 2004 im Spiel gegen Norwegen. Mit 18 Jahren und 20 Tagen war der bis dahin jüngste Spieler der russischen Nationalmannschaft. Kurz darauf nahm der Torhüter an der Europameisterschaft 2004 in Portugal teil, bei der er hinter Sergei Owtschinnikow und Wjatscheslaw Malafejew aber nicht zum Einsatz kam.