Decyzja o budowie stadionu została podjęta przez władze Marsylii po przyznaniu Francji prawa organizacji Mistrzostw Świata 1938, a plan inwestycji został zatwierdzony w 1934. Zgodnie z nim, w przeciągu kilkunastu miesięcy miał powstać nowoczesny obiekt przy jednej z głównych alei miasta – "Le boulevard Michelet", prowadzącej od centrum na południe, w kierunku morza, na terenach dawnych koszar miejskich. Przyjęto założenie, że budowla będzie pełniła - bardzo wówczas modną - funkcję piłkarską i kolarską, dlatego futbolowe boisko otaczał betonowy tor do kolarstwa torowego (stąd nazwa obiektu). Prace wykonawcze rozpoczęto 28 kwietnia 1935, a zakończono w maju 1937. W ceremonii otwarcia wzięło udział ponad 30 000 widzów, a zwieńczyło ją towarzyskie spotkanie piłkarskie, w którym miejscowy Olympique pokonał włoskie Torino 2:1. Władze miasta zakładały, że obiekt powstaje z myślą o piłkarzach OM, którzy od 1904 rozgrywali swoje mecze na - o połowę mniejszym – Stade de l'Huveaune (ufundowanym częściowo przez kibiców). Mimo początkowej niechęci klubu, od 1937 Stade Vélodrome stanowi domowy stadion OM.