Kevään 1945 eduskuntavaaleissa Hakkila luopui vapaaehtoisesti ehdokkuudesta, vaikka olikin vielä saanut kannatusta puolueen jäsenäänestyksessä. Hänet oli mainittu jopa yhtenä sotasyyllisistä, joten hän oli sillä hetkellä liian suuri rasite puolueelleen. Keväällä 1946 SKDL:n kannattajien mielenosoituksissa vaadittiin Hakkilan eroa myös Tampereen pormestarin virasta "taantumuksellisuuden" vuoksi, mutta siihen hän ei taipunut. Sen sijaan hän palasi eduskuntaan vaaleissa 1948 vielä kymmeneksi vuodeksi, joista ensimmäiset kolme vuotta SDP:n eduskuntaryhmän puheenjohtajana. Hänen asemansa puolueessa ei kuitenkaan ollut enää entisensä ja häntä pidettiin menneen maailman miehenä. 1950-luvun alussa Hakkilan kielteinen asennoituminen Urho Kekkoseen alkoi muodostua ongelmaksi puolueelle, ja Kekkosen kohottua lähes jatkuvaksi pääministeriksi Hakkilaa ei enää valittu eduskuntaryhmän johtoon, ettei SDP jäisi oppositioon. Hän jätti eduskunnan lopulta vapaaehtoisesti 76-vuotiaana vuoden 1958 vaaleissa. Hän kuoli vain 11 päivää näiden vaalien jälkeen.