이고리 아킨페예프는 2004년에 러시아 축구 국가대표팀에 처음으로 발탁됐으며, 유로 2004에서 세르게이 이바노비치 옵친니코프, 뱌체슬라프 말라페예프와 함께 러시아 국가대표팀의 골키퍼로 대회에 참가하였다. A매치 데뷔전은 2005년 3월 30일에 에스토니아와의 2006년 FIFA 월드컵 유럽 지역 예선 경기였다. 뱌체슬라프 말라페예프의 장기 부상 이후, 아킨페예프는 러시아 국가대표팀의 주전 골키퍼가 되었다.