Террі дебютував у ролі капітана національної збірної Англії, очолюваної на той час Свеном-Йораном Еріксоном, в червні 2003 року проти збірної Сербії і Чорногорії. Джон грав за свою країну на Євро-2004, коли тренер збірної Англії віддав перевагу Джону замість основного кандидата на місце центрального захисника — Сола Кемпбелла.