ポーハタンは南北戦争中も現役に留まった。1860年10月にはベラクルーズのメキシコ湾艦隊の旗艦となり、 1861年4月にはデイビッド・ディクソン・ポーター中佐を艦長とし、フロリダ州のの開放とアラバマ州のモービルの封鎖に従事する。7月から8月にかけて、ポーハタンはミシシッピ川の封鎖に加わる。8月から10月にかけてカリブ海で南軍の艦船を追跡、1862年10月から1863年8月にかけてはサウスカロライナ州チャールストン沖で活動、少将の旗艦として10月から1864年9月にかけて再びカリブ海に戻る。1864年12月24日から25日にかけて第一次フィッシャー砦の戦い、続いて1865年1月13日から15日にかけ、第二次フィッシャー砦の戦いに参加した。