Jay DeMerit honore sa première sélection avec l'équipe des États-Unis le , entamant un match amical contre le Guatemala. Il est membre de l'équipe des États-Unis pour la Gold Cup 2007. Lors de la Coupe des confédérations 2009, DeMerit commence comme arrière central en raison d'une blessure à la cuisse de Carlos Bocanegra. Le , DeMerit joue tout le match alors que les USA défont l'Espagne 2-0 en demi-finale. Le , DeMerit joue également la finale perdue contre le Brésil en intégralité. Le , Bob Bradley le sélectionne pour participer à la Coupe du monde 2010 où il est titularisé pour les trois matchs de poule des États-Unis (Angleterre, Slovénie et Algérie) ainsi que lors des huitièmes de finale (défaite 1-2a.p contre le Ghana), où il formera une excellente charnière centrale avec Oguchi Onyewu puis Carlos Bocanegra.