Akinfeev melakukan debut untuk tim nasional Rusia di pertandingan persahabatan melawan pada tanggal 28 April 2004, berusia 18 tahun dan 20 hari. Akinfeev masuk skuat di Piala Eropa 2004, Piala Eropa 2008, Piala Eropa 2012, dan Piala Dunia di Brasil.