Dimitrios Papadopoulos a debutat în echipa națională a Greciei la 20 noiembrie 2002 împotriva Irlandei și a fost inclus în echipa Euro 2004 care a câștigat turneul. Pasa de gol dată lui Zisis Vryzas i-a permis Greciei să se califice din grupe în detrimentul Rusiei și Spaniei și apoi să devină câștigătoarea Campionatului European din 2004. El a participat, de asemenea, la toate cele trei meciuri ale Greciei, jucând și pentru echipa de fotbal olimpică la Olimpiada de vară din 2004 marcând 1 gol. În calitate de câștigător al Euro 2004, Dimitrios Papadopoulos a fost inclus în echipa Greciei pentru Cupa Confederațiilor FIFA din 2005 din Germania. Otto Rehhagel l-a inclus în lot și în meciurile de calificarie la UEFA Euro 2008, dar nu a mai fost convocat pentru turneul final care a avut loc în Elveția și Austria.