Die Schauspielerin wurde besonders häufig in Historienfilmen und Literaturverfilmungen eingesetzt, beispielsweise in dem oscarprämierten Western "Pioniere des wilden Westens" von 1931 und in "Vier Schwestern" aus dem Jahr 1933 an der Seite von Katharine Hepburn. Nach 1933 arbeitete Edna May Oliver ohne festen Studiovertrag und spielte zahlreiche Nebenrollen, unter anderem in den Dickens-Verfilmungen "David Copperfield" als Tante Betsey sowie in "Flucht aus Paris" als Miss Pross. 1936 war sie in George Cukors "Romeo und Julia" als Julias Dienerin zu sehen. Für ihren Auftritt als kriegserfahrene Offizierswitwe neben Claudette Colbert und Henry Fonda in John Fords "Trommeln am Mohawk" war sie auf der Oscarverleihung 1940 für den Oscar als beste Nebendarstellerin nominiert. Eine ihrer letzten Rollen übernahm Edna May Oliver 1940 als Lady Catherine de Bourgh in "Stolz und Vorurteil" neben Greer Garson und Laurence Olivier.