Staden blev efter Tsarrysslands sammanbrott sovjetisk, för att sedan först förloras och därefter återtas 1917. Mellan 1917 och 1927 kallades staden "Poltoratsk" efter en lokal revolutionär. Asjchabad blev huvudstad i Turkmenska SSR år 1924. Staden växte kraftigt och industrialiserades, men en jordbävning, som mätte 9 på Richterskalan, förstörde den 6 oktober 1948 staden och 110 000 människor (två tredjedelar av befolkningen) miste livet; sovjetiska medier talade dock om endast 14 000 döda. Staden återuppbyggdes och 1962 invigdes Karakumkanalen, en av de längsta kanalerna i världen, som förbinder staden med Amu-Darja.