Później powrócił do ojczyzny. W Spartaku Moskwa od czerwca 2006 pełnił obowiązki dyrektora sportowego. Dokładnie rok później zmienił Władimira Fiedotowa na stanowisku pierwszego trenera. W sierpniu 2008 został zdymisjonowany. 6 października 2015 został trenerem Legii Warszawa. Co ciekawe 6 grudnia 1995, Czerczesow wystąpił w barwach Spartaka Moskwa w meczu przeciw Legii, w Lidze Mistrzów, w sezonie &lt;a href="Liga%20Mistrz%C3%B3w%20UEFA%20%281995/1996%29"&gt;1995/1996&lt;/a&gt;. W pierwszym sezonie swojej pracy szkoleniowej w Legii zdobył z warszawskim zespołem krajowy dublet, uświetniając tym samym jubileusz 100-lecia istnienia klubu. 2 maja 2016 prowadzona przez niego ekipa pokonała w finale na Stadionie Narodowym w Warszawie 1:0 Lecha Poznań i sięgnęła po Puchar Polski, a niespełna dwa tygodnie później zdobyła Mistrzostwo Polski (odrabiając z nawiązką 10 punktową stratę do lidera). Były to pierwsze trofea w trenerskiej karierze Rosjanina. 31 maja 2016 roku, za porozumieniem stron, rozwiązał swój kontrakt z Legią Warszawa. 11 sierpnia 2016 został selekcjonerem reprezentacji Rosji. Reprezentacja pod jego wodzą awansowała do ćwierćfinału Mistrzostw Świata w Piłce Nożnej w 2018 roku, pokonując w 1/8 finału reprezentację Hiszpanii; w ćwierćfinale natomiast przegrała w serii rzutów karnych z Chorwacją. Po występie reprezentacji na Euro 2020, 8 lipca 2021, przestał pełnić funkcję selekcjonera reprezentacji Rosji.