Depuis 1999, Harrington est devenu un membre important de l'équipe européenne de Ryder Cup. Pour sa première participation, il apporte 1 point et demi en trois rencontres à son équipe, qui est devancée par les États-Unis sur le score de 14 ½ à 14 ½. Lors de l'édition suivante, la Ryder Cup 2002, l'Europe remporte la victoire sur le score 15 ½ à 12 ½, Harrington remportant une victoire pour deux défaites. L'Europe, sous la direction de l'Allemand Bernhard Langer, conserve son trophée lors de la Ryder Cup 2004 disputée sur le parcours de Oakland Hills aux États-Unis, sur le score sans appel de 18 ½ à 9 ½. Harrington dispute cinq rencontres, avec quatre victoires et une défaite. L'édition 2006 voit de nouveau l'Europe, dont le capitaine est le Gallois Ian Woosnam, conserver son trophée. Cependant, Harrington est moins en réussite, subissant quatre défaites pour une seule victoire. L'Anglais Nick Faldo compte beaucoup sur lui lors de l'édition 2008 pour que l'Europe conserve son bien. Mais les cadres européens, dont Harrington, ne sont pas au rendez-vous et les États-Unis renouent avec la victoire. Harrington subit trois défaites pour une seule victoire.