ภายหลักจากการซ่อมบำรุงในระยะเวลาอันสั้น อาคากิและเรือบรรทุกเครื่องบินอีกสามลำของคิโด บุไต ได้เข้าร่วมในยุทธนาวีที่มิดเวย์ ในเดือนมิถุนายน ค.ศ. 1942 ภายหลังจากการทิ้งระเบิดใส่กองทัพอเมริกันบนอะทอลล์ อาคากิและเรือบรรทุกเครื่องบินลำอื่นถูกโจมตีโดยเครื่องบินอเมริกันจากเกาะมิดเวย์ และเรือบรรทุกเครื่องบินสามลำ ได้แก่ เอนเทอร์ไพรซ์, ฮอร์เนต และยอร์กทาวน์ เครื่องบินดำดิ่งทิ้งระเบิดจากเรือบรรทุกเครื่องบินเอนเทอร์ไพรซ์ได้สร้างความเสียหายอย่างรุนแรงกับอาคากิ เมื่อเห็นได้อย่างชัดเจนว่าเรือลำนี้ไม่อาจที่จะสามารถกู้ซ่อมได้เลย ดังนั้นจึงลงเอยด้วยการจมเรือลำนี้ทิ้งโดยเรือพิฆาตญี่ปุ่นเพื่อป้องกันไม่ให้เรือลำนี้ไปตกอยู่ในเงื้อมมือของฝ่ายข้าศึก การสูญเสียของอาคากิและเรือบรรทุกเครื่องบินสามลำของกองทัพเรือจักรวรรดิญี่ปุ่นที่มิดเวย์เป็นความพ่ายแพ้ทางยุทธศาสตร์ที่สำคัญสำหรับญี่ปุ่นและมีส่วนที่สำคัญต่อชัยชนะอย่างล้นหลามของฝ่ายสัมพันธมิตรในมหาสมุทรแปซิฟิก