Великую Отечественную войну полковник Вершинин встретил в должности начальника тех же курсов, произвёл перестройку их работы в условиях военного времени. 26 сентября 1941 года назначен командующим ВВС Южного фронта. Руководил боевыми действиями ВВС фронта в Донбасской оборонительной операции в сентябре—ноябре 1941 года, в Ростовской оборонительной (ноябрь 1941 года) и Ростовской наступательной операции в ноябре—декабре 1941 года. Особенно высоко были оценены действия ВВС фронта в последней операции, где Вершинин сумел добиться сосредоточения своей немногочисленной авиации на решающем направлении в нарушение действовавшего тогда принципа придания ВВС отдельным армиям, и обеспечил пусть и временное, но превосходство в воздухе на направлении главного удара войск фронта. В первой половине 1942 года участвовал в Барвенково-Лозовской и Харьковской оборонительной операциях. Генерал-майор авиации (22.10.1941).