Сразу после смерти отца Моубрей начал вникать в дела, несмотя на юный возраст (в связи с этим историки отмечают, что он, по-видимому, был развит не по годам). Джон заседал в судебных комиссиях трёх графств, а в Войнах Алой и Белой розы вслед за отцом поддержал Йорков. Так, в 1462 году он снабжал провизией армию графа Уорика, осаждавшего замок Уоркворт, в 1464 году подавлял восстание сторонников Ланкастеров в Уэльсе, в лордстве Денби. Вероятно, платой за лояльность стало разрешение короля Эдуарда IV вступить в права наследования, выданное в марте 1465 года — за несколько месяцев до наступления совершеннолетия Джона. Весной 1470 года герцог был рядом с королём во время борьбы с мятежниками на севере. В конце того же года, когда Уорик перешёл на сторону Ланкастеров и Эдуарду пришлось бежать из страны, Моубрей сохранил верность Йоркам; он был арестован, позже его отпустили, но в марте 1471 года, узнав о приближении к берегам Англии йокистского флота, арестовали опять. Известно, что герцога не было 14 апреля при Барнете, где Эдуард разбил Уорика. 4 мая Джон сражался при Тьюксбери, где Йорки одержали окончательную победу. После битвы он как граф-маршал возглавлял вместе с констеблем Англии Ричардом Глостерским (братом Эдуарда IV и впоследствии королём Ричардом III) суд над взятыми в плен лордами из числа сторонников Ланкастеров. Все подсудимые были приговорены к смерти и обезглавлены 6 мая. 21 мая Моубрей был рядом с королём во время его триумфального въезда в Лондон, позже он сопровождал Эдуарда в Кент для принятия капитуляции Томаса Невилла, бастарда Фоконберга, и присутствовал в Кентербери при казни мэра этого города Николаса Фаунта. В 1472 году герцог стал кавалером Ордена Подвязки. В 1475 году, во время экспедиции во Францию, он командовал отрядом из 40 латников и 300 лучников.