Le premier avion atterrit sur la piste de Brnik le tout en marquant l’ouverture de l’aéroport. En 1965, l’aéroport accueillait 15 compagnies étrangères. La piste est allongée à mètres en 1973 et en 1978 elle est allongée jusque sa taille actuelle de mètres pour répondre aux critères internationaux. Le nombre de visiteurs grimpe à en 1987. En 1991, à la suite de la déclaration d’indépendance de la Slovénie, l'aéroport subit des dommages dus aux affrontements lors de la Guerre de Slovénie. Il ne fut rouvert qu’en 1992 après rénovation. Cette année, l’aéroport n’accueillit que .