A pesar de que el rey Enrique indudablemente intentaba mantener a los adversarios políticos juntos, el matrimonio de John con Elizabeth de York pudo haber tenido la indeseada consecuencia de ligar a Suffolk con la futura oposición yorkista a Enrique. Y, cuando Hicks dice, Suffolk "una vez más se jugó el futuro de su Casa" al implicarse en la política nacional. Al año siguiente de su boda, la oposición política de York hacia Enrique se había convertido en una campaña armada. Tras su derrota en el Puente de Ludford en octubre de 1459, el cuñado de Suffolk y sus aliados habían sido obligados al exilio y desposeídos en el parlamento de Coventry. Suffolk no parece haber tomado parte en la campaña militar de York, pero según un cronista contemporáneo, en el mismo parlamento, Suffolk fue desposeído de su ducado y reducido al título de conde, al estar casado con una hija de York. Los registros oficiales continúan refiriéndose a John como duque, y de todas formas, al ser estrictamente un menor, y no en posesión oficial de ninguno de sus títulos, esto puede no haber sido cierto. O, si sucedió, pudo haber sido por su incapacidad fiscal para mantener el estatus de un duque.