1956-ban leigazolta a Ferrari, s élete végéig ebben a csapatban maradt. Az év harmadik világbajnoki futamán, a belgiumi Spában megszerezte első győzelmét. Ezt még egy diadal követte a francia nagydíjon, és a további három második helyének köszönhetően harmadikként végzett a pontversenyben Juan Manuel Fangio és Stirling Moss mögött. Lehetett volna második is, ám az utolsó versenyen, a Monzában tartott Olasz Nagydíjon a harmadik helyen állt, amikor csapattársa, az akkor már háromszoros világbajnok Juan Manuel Fangio az autójának a kormányműhibája miatt kiállni kényszerült. Akkoriban még lehetséges volt a versenyzőcsere (a pontokat ilyenkor elosztották az autón osztozó pilóták között), és mivel Collins látta, hogy a szintén ferraris, olasz Luigi Musso nem akarja átadni az autóját az argentin versenyzőnek, úgy döntött, hogy ő viszont ezt megteszi. Fangio végül másodikként ért célba, és bár végül nem volt szükség az így szerzett pontokra, megnyerte negyedik világbajnoki címét. Collins pedig ezzel elvesztette az esélyét, hogy második legyen a pontversenyben.