לאחר כיבוש רצועת עזה במלחמת ששת הימים הוקמה החטיבה בגלגולה הראשון כנפת חאן יונס, וישבה בעיר ח'אן יונס. אולם, עם פרוץ האינתיפאדה הראשונה והקמת המפקדה האוגדתית של עוצבת שועלי הדרום, שונה ייעוד הנפה והיא הפכה לחטיבה מרחבית ומפקדה הראשון היה יצחק אברכהן. עם חתימת הסכמי אוסלו בשנת 1993 יצאה מפקדת החטיבה מהעיר ועברה למחנה נוריה שליד נוה דקלים. בשנת 1995 אוחדה החטיבה הדרומית עם זו המרכזית, ונקראה מאז "חטמ"ר דרומית". לאחר יציאת כוחות צה"ל מרצועת עזה ב-2005, עברה מפקדת החטיבה לשבת בכרם שלום. כיום (2011) שוכנת מפקדת החטיבה במחנה האוגדתי בסמוך לקיבוץ רעים.