Päästyään Dynamon ykkösmaalivahdiksi Jašin murtautui myös Neuvostoliiton maajoukkueeseen. Hän pelasi ensimmäisen ottelunsa 8. syyskuuta 1954. Jašinin ensimmäinen menestys maajoukkueessa oli olympiakulta Melbournen kesäolympialaisissa 1956 Neuvostoliiton kukistettua finaalissa Jugoslavian 1-0. Kansainväliseen tietoisuuteen Jašin nousi viimeistään 1958 MM-kisoissa Ruotsissa, joissa ensi kertaa kisoihin päässyt Neuvostoliitto eteni puolivälieriin ja Jašin loisti etenkin tulevaa mestaria, Brasiliaa, vastaan. Kaksi vuotta myöhemmin Neuvostoliitto voitti ensimmäiset Euroopan-mestaruuskilpailut ja Jašinia pidettiin yhtenä kisojen parhaista pelaajista. Chilen MM-kisoissa 1962 Jašin ei ollut parhaimmillaan ja hän teki tukun virheitä, mutta 1964 EM-kisoissa ja 1966 MM-kisoissa Jašin palasi jälleen huipulle. Neuvostoliitto sai EM-hopeaa 1964 ja 1966 MM-kisoissa se sijoittui neljänneksi. Uransa loppuvaiheilla, 40-vuotiaana, Jašin pääsi vielä Meksikon MM-kisoihin 1970, jossa hän oli varamaalivahti.