Babası Kral V. Henry 31 Ağustos 1422'de ölünce birinci kez 1 yaşında iken İngiltere Krallığı kral tahtına çıkartılmıştır. 1437'ye kadar hükümdarlık döneminde Lancasterlı John, I. Bedford Dükü; Lancasterlı Humphrey, I. Gloucester Dükü; Henry Beaufort ve Richard Plantagenet, III. York Dükü adlı kral naipleri krallığı yönetmişlerdir. Zamanından kalan belgelere göre çok barışsever ve dindar bir kişiliği bulunan VI. Henry'nin, hükümdarlığı döneminde başlayan ve İngiltere Güller Savaşı adı verilen çok entrikalı, kanlı iç savaşlara şahsiyeti yeterli değildi. VI. Henry'nin bazı dönemlerde psikolojik hastalık geçirdiği, bazen de saflık derecesinde iyilik yapma dönemleri gösterdiği için bunlar yaşadığı dönemde "delilik alameti" sayılmış ve sonunda karısı Anjoulu Margaret'ın devlet idaresini ele almasına neden olmuştur. Onun gayet yeteneksiz idaresi nedeni ile hem VI. Henry'nin hükümdarlığı; hem bağlı olduğu Plantagenet Hanedanı'nın Lancaster Hanedanı dalının çöküp ortadan kalmasına ve York Hanedanı'nın ilerleyerek İngiltere Devleti idaresini eline geçirmesine neden olmuştur.