Lo sviluppo del Mi-38 è iniziato negli anni ‘80 come una modernizzazione del Mil Mi-8, ma le differenze si sono rivelate notevoli, con due motori Pratt &amp; Whitney, suite di avionica Thales e un’aerodinamica completamente nuova. Per via delle sanzioni imposte dalla Russia è fornita anche la motorizzazione con due Klimov TV7-117V e avionica russa. La necessità di un motore russo proviene anche dalle ostilità politiche da occidente a fornire il PW127/TS in seguito al conflitto con la Georgia del 2008. Il primo volo del prototipo è stato effettuato il 22 dicembre 2003. I primi voli di prova si sono svolti presso gli stabilimenti di Kazan'. Il Mi-38 è stato esposto al pubblico nel 2011 al MAKS, dove ha effettuato un volo di dimostrazione. Nel 2017 il Ministero della Difesa russo ha assegnato un primo contratto per la costruzione di due elicotteri, iniziata nello stesso anno, per poi cominciare la produzione in serie l’anno successivo. Il 23 novembre 2018 ha effettuato il primo volo la variante militare Mi-38T. Nel 2019 sono stati effettuati con successo più di 50 voli di prova nell’Oblast' di Astrachan', confermando la possibilità di operare a temperature fino a +45 °C, mentre sul Monte Elbrus sono stati effettuati i test ad alta quota, dimostrando la capacità di volare a 3000 m s.l.m. Nel dicembre 2019 è stato consegnato il primo esemplare al ministero della difesa russo nella versione Mi-38T e destinato, insieme al secondo esemplare, a operare con la Rossija Airlines per il trasporto dei vertici politici e militari russi.