Tuhatševski palasi Venäjälle 1917 ja liittyi vallankumouksen jälkeen bolševikkipuolueeseen. Hänestä tuli Puna-armeijan upseeri, ja hän eteni urallaan nopeasti kyvykkyytensä ansiosta. Sisällissodassa hän puolusti Moskovaa ja sai puolustuksen kansankomissaari Lev Trotskilta viidennen armeijan komennon 1919. Hän valloitti Aleksandr Koltšakin joukkojen hallitseman Siperian ja löi Anton Denikinin Krimillä 1920. Tuhatševskin joukot kukistivat sekä Kronstadtin että Tambovin kapinat.