В июне 2015 года Барклай был включён в расширенный состав сборной Шотландии на чемпионат мира 2015 и провёл один тестовый матч перед ним, занеся свою третью попытку итальянцам. Однако Джон не получил вызов на сам турнир, что вновь подняло волну возмущения. В феврале 2016 года регбист впервые за 4 сезона сыграл на Кубке шести наций, где занёс попытку и провёл свой пятидесятый матч за «чертополохов».