Johann III. war zuvor bereits 1398 erster Regent des Fürstentums Kulmbach („oberhalb des Gebirges“) geworden. Markgraf Albrecht Alcibiades verlegte 1542 den Regierungssitz von der – ab 1530 zur Festung ausgebauten – Kulmbacher Plassenburg nach Bayreuth. Ab 1604 wurde das Land daher Fürstentum Bayreuth genannt. Johanns Bruder Friedrich VI. war ebenfalls ab 1398 der erste Regent des Fürstentums Ansbach („unterhalb des Gebirges“). Die Markgrafen und Mitglieder der Familienzweige Brandenburg-Kulmbach und Brandenburg-Ansbach führten „Brandenburg“ in ihrem Namen, da erst mit der "Dispositio Achillea" von 1473 eine Trennung zwischen der Mark Brandenburg und den fränkischen Besitzungen bestimmt wurde. Die beiden Fürstentümer befanden sich auf dem Gebiet der vorherigen Burggrafschaft und blieben der Familie. Die Burggrafenburg wurde 1420 im Bayerischen Krieg von Ludwig VII. von Bayern weitgehend zerstört; ein Wiederaufbau durch die Hohenzollern unterblieb. Im Jahr 1427 wurde die Burggrafenburg an die Reichsstadt Nürnberg veräußert.