В войнах Алой и Белой розы сэр Джон сначала примкнул к Ланкастерам. На их стороне он сражался в первой битве при Сент-Олбансе в 1455 году, где был ранен. По-видимому, вскоре после этого Венлок стал йоркистом, так как в парламенте 1455 года, созванном герцогом Йоркским, он занимал пост спикера. В 1458 году сэр Джон вёл на континенте переговоры о браке дочери графа Шароле (будущего Карла Смелого) с одним из сыновей Ричарда Йоркского. В Англию он вернулся, по-видимому, вместе с Уориком в 1459 году. Годом позже Венлок участвовал в походе на Сэндвич, где был взят в плен Осберт Мандефорд, а потом осаждал Лондонский Тауэр, из-за чего пропустил битву при Нортгемптоне. Сэр Джон был рядом с Эдуардом Йоркским (позже королём Эдуардом IV), когда тот вошёл в Лондон в феврале 1461 года. Вскоре после этого сэр Джон стал кавалером ордена Подвязки. Он сражался при Феррибридже 28 марта 1461 года и при Таутоне на следующий день. В том же году сэр Джон получил титул барона Венлок, должность главного дворецкого Англии, земельные пожалования. В декабре 1462 года он снова был на севере и вместе с бароном Гастингс осаждал замок Данстенборо.