Toen de nationale politiek vanaf 1450 meer en meer verdeeld begon te raken en de Rozenoorlogen uitbraken, koos John de Vere niet meteen partij, hoewel hij lid was van de raad die onder leiding van Richard van York in 1453-1454 Engeland bestuurde tijdens de mentale inzinkingen van Hendrik VI. Op 28 mei 1454 besloot hij samen met zes andere edelen en zijn broer Robert de Vere voor drie jaar de Engelse zeeën te bewaken. In mei 1455 kwamen hij en John Mowbray een dag te laat aan om te kunnen deelnemen aan de Eerste Slag bij St Albans. Pas in 1459 koos John de Vere partij in de Rozenoorlogen: hij schaarde zich achter de zijde van Margaretha van Anjou en dus niet achter die van Richard van York. In december 1459 en april 1460 werd hij belast met de aanvoering van de anti-Yorkse troepen in Essex.