Храм был построен на Новом княжеском дворе Черниговского детинца по заказу киевского князя Святослава Всеволодовича, который ранее правил в Чернигове. Согласно сведениям летописи, в 1186 году «Святослав Всеволодичь святи церков в Чернигове святаго Благовещения, юже бе сам создал». Храм значительно пострадал во время монголо-татарского нашествия в середине XIII века и позднее был разобран, так как стал непригодным для использования. На его месте в XVII веке была возведена деревянная Благовещенская церковь. Фундамент средневекового храма был обнаружен в 1876 году вследствие обвала берега реки Стрижень в районе Черниговского детинца. Его археологические исследования проводились в 1878 и 1909 годах. В 1946—1947 годах состоялись раскопки под руководством Бориса Рыбакова.