En 1442 fue nombrado mayordomo mayor de la reina María y a finales del año siguiente Juan II le concedió el cargo de Alférez Mayor de Castilla. En 1445 enarboló el pendón real durante la batalla de Olmedo y luego asistió al cerco de Atienza. También ingresó en el Consejo Real, en el cual se mantuvo durante el reinado de Enrique IV. De las banderías y conjuras cortesanas tan frecuentes por esos años, Juan de Silva se excusó y mantuvo en todo momento su lealtad a la monarquía establecida, manifestandole a su cuñado Alonso de Carrillo, arzobispo de Toledo, que "«no hazía falta escritura para que le sirviera cuando fuere preçiso, pero que firmar con otros non quería pues luego se salvan de esas conjuras los grandes y son los medianos los que pierden»".