克里滕登在这个任期里始终直言不讳地批评杰克逊和继任总统马丁·范布伦。他支持克莱对各州出售公共用地所获收益的分配计划，而且也像后者一样反对行政部门支持的第二次塞米诺尔战争。不过，他还是支持了行政部门为数不多的几项举措，其中之一就是承认新成立的得克萨斯共和国。奴隶制在克里滕登的这个参议员任期里变成突出问题，对此他的立场属温和派，力求让各派保持团结。1836年，贵格会呼吁首都华盛顿哥伦比亚特区废除奴隶制，对此克里滕登表示反对；但是，他也反对激进的支持奴隶制举措，如约翰·卡德威尔·卡尔霍恩禁止废奴文学作品在南方各州流通的提议。