Skønt kong Henrik uden tvivl havde til hensigt at knytte politiske modstandere sammen, kan Johns ægteskab med Elizabeth af York have haft den utilsigtede konsekvens, at det knyttede Suffolk til Yorks fremtidige kamp mod Henrik. Og som Hicks skriver, "satte [Suffolk] endnu engang sit hus' fremtid på spil" ved at involvere sig i nationalpolitik. Året efter deres ægteskab var Yorks politiske modstand mod Henrik blevet til et væbnet felttog. Efter at de var blevet slået på flugt ved Ludford Bridge i oktober 1459 var Suffolks svigerfar York og svoger Edvard, jarl af March, og allierede blevet tvunget i eksil og blevet frataget deres ære, liv og gods af parlamentet i Coventry. Suffolk selv ser ud til ikke at have deltaget i Yorks militære felttog, men ifølge en samtidig krønikeskriver blev Suffolk af samme parlament frataget sit hertugdømme og degraderet til rang af jarl, fordi han havde giftet sig med en datter af York. Officielle optegnelser henviste fortsat til John som hertug, og da han under alle omstændigheder stadig strengt taget var mindreårig og ikke officielt havde modtaget nogen af sine titler, kan det måske ikke have været sandt. Eller hvis det var sket, kan det godt have været på grund af hans skattemæssige manglende evne til at opretholde en hertugs status.