Cunningham trat im Januar 1897 in die Royal Navy ein. Im Ersten Weltkrieg nahm er als Kommandant des Zerstörers "HMS Scorpion" am Dardanellenfeldzug teil. Er diente während der folgenden zwanzig Jahre vornehmlich bei den Zerstörerflottillen. Zu Beginn des Zweiten Weltkriegs war er Oberbefehlshaber der Mittelmeerflotte. In dieser Eigenschaft befehligte er die britische Seestreitkräfte beim Luftangriff auf die italienische Schlachtflotte in Tarent am 12. November 1940 und in der Schlacht bei Kap Matapan am 28. März 1941. Im Juli 1943 war Cunningham Oberbefehlshaber der alliierten Seestreitkräfte bei der Landung auf Sizilien (siehe Operation Husky), im Oktober 1943 folgte die Ernennung zum Ersten Seelord und Chef des Admiralstabs.