Основну будівлю музею було зруйновано при проведенні Тартуської операції під час Другої світової війни. У 2005 році Міністерство культури Естонії та Союз естонських архітекторів оголосили разом з музеєм конкурс на створення нової будівлі Естонського національного музею. Переміг проект міжнародної асоціації архітекторів з роботою молодих архітекторів Р.Лусе і Т.Тухала "Поле пам'яті". Його будівництво розпочалося у 2009 році. У 2011 році нова будівля відкрила свої двері для відвідувачів.