## Pengaruh Dosis/Konsentrasi Subletal Terhadap Berbagai Perilaku Serangga

## Victor George Siahaya
Jurusan Budidaya Pertanian, Fakultas Pertanian, Universitas Pattimura, Jl. Ir. M. Putuhena, Kampus Poka, Ambon 97233, Indonesia vg.siahaya@faperta.unpatti.ac.id

## ABSTRAK
Sebagian besar studi dampak insektisida selalu menggunakan toksisitas akut dengan indikator kematian, padahal efek letal  tidak  dapat  mendeterminasi  secara  keseluruhan pengaruh  insektisida  pada  serangga.  Secara  keseluruhan, pengaruh  dosis/konsentrasi  subletal  insektisida  dapat  menyebabkan  efek  biologis,  mengganggu  jumlah  telur,  masa peneluran, berat larva dan pupa, masa perkembangan, lama hidup dan tingkat fertilitas, disamping pengaruh terhadap perilaku makan, sistem lokomotor dan mengurangi atau meningkatkan produksi serta respons terhadap feromon, efek fisiologis pada sistem reproduksi dan sistem kekebalan serta status nutrisi serangga. Hal ini menunjukkan bahwa efek subletal  sangat  penting  menjadi  landasan  untuk  analisis  resiko  insektisida.  Disamping  itu,  efek  subletal  juga mempengaruhi keberadaan musuh alami dan serangga berguna lainnya, sehingga diharapkan lebih banyak lagi studi tentang dampaknya terhadap serangga bukan sasaran.
Kata kunci: pengaruh biologis, musuh alami, feromon, pengaruh subletal

## Effect of Sublethal Dose/Concentration on Various Insect Behaviors

## ABSTRACT
Most of the studies on the impact of insecticides have always used acute toxicity with an indicator of death, whereas the  lethal  effect  cannot  fully  determine  the  effect  of  the  insecticide  on  insects.  Overall,  the  effect  of  sublethal dose/concentration of insecticides can cause biological effects, disrupt egg  number, laying period, larva and pupal weight, development period, life span and fertility rate, in addition to influencing feeding behavior, spawning period, locomotor system and reducing or increasing production and response to pheromones, physiological effects on the reproductive and immune systems and the nutritional status of insects. This suggests that the sublethal effect is very important to form the basis for analysis of insecticide risk. In addition, the sublethal effect also affects the presence of natural enemies and other useful insects, so it is hoped that  more studies on their impact on non-target insects are expected.
Key word: biological effects, natural enemies, pheromones, sublethal effect

## PENDAHULUAN
Meskipun
cukup banyak cara pengendalian pada program pengelolaan hama terpadu, namun insektisida  tetaplah menjadi metode  yang  paling  dapat  diandalkan  untuk pengendalian  serangga. Pengaruh insektisida dan  racun  lainnya  pada  hama  serangga  dan arthropoda  lainnya  telah  menjadi  subjek penelitian yang cukup banyak diteliti [1] . Metode  untuk  menguji pengaruh samping
racun  telah  dikembangkan  sebagai  fungsi evaluasi  pengendalian  serangga. Sebelum  itu metode laboratorium klasik untuk memperkirakan pengaruh samping insektisida pada  hama  serangga,  musuh  alami  dan arthropoda adalah dengan menentukan median dosis  mematikan  (LD 50 ) atau  konsentrasi mematikan (LC 50 ) [2] . Penilaian dosis/ konsentrasi  yang  mematikan  adalah cara terbaik untuk  membandingkan  toksisitas bahan  aktif  yang  berbeda  dan  formulasi
Siahaya, V.G. 2021. Pengaruh Dosis/Konsentrasi ...
insektisida  yang  berbeda  yang  mengandung bahan  aktif  yang  sama. Perkiraan  mematikan juga  dapat  menjadi  informasi  penting  ketika mengevaluasi  perkembangan  populasi  hama yang resisten terhadap insektisida.
Pada  tanaman  di  lapangan,  dosis/ konsentrasi  insektisida  yang  lebih  rendah biasanya  terjadi  setelah  aplikasi  awal,  karena terdegradasi  oleh  beberapa  faktor  abiotik, seperti curah hujan, suhu dan sinar matahari. Dengan  cara  ini,  dalam  kondisi lapangan,  serangga  dapat  terkena  dosis/ konsentrasi  insektisida  yang subletal  dan mungkin mengalami pengaruh subletal pula [3] . Pengaruh subletal  didefinisikan  sebagai pengaruh biologis, fisiologis, demografis, atau perilaku  pada  individu  atau  populasi  yang bertahan terhadap  paparan  toksikan  pada dosis/konsentrasi letal atau  subletal. Dosis/ konsentrasi subletal  didefinisikan  sebagai penyebab tidak adanya kematian yang terlihat pada  populasi  percobaan [2] . Secara  umum, dosis/konsentrasi insektisida di bawah median lethal (LD 50 /LC 50 ) dianggap sebagai
subletal.
Pengaruh sublethal
dapat diperlihatkan pada pengurangan  masa  hidup, tingkat perkembangan, pertumbuhan populasi, fertilitas, keperidian,  perubahan  rasio  jenis kelamin, kelainan bentuk, perubahan perilaku, makan,  pencarian  dan  oviposisi [4,  5] . Dengan demikian,  toksikan  dapat  memberikan  efek rendah dan nyata yang harus dipertimbangkan saat memeriksa dampak keseluruhannya.
Pengaruh subethal telah dilaporkan terjadi pada beberapa ordo serangga terhadap aspek  biologis,  fisiologis,  perilaku  dan demografis  yang  berbeda,  seperti pengaruh ekstrak air pada kelangsungan hidup Trichilla sp., dan  juga perkembangan serta berat  larva dan  kepompong dari Spodoptera  frugiperda [6] . Pengaruh fisiologis  dan  perilaku  diamati pada Aphis  mellifera L. yang  ketika  terkena dosis subletal dari  permethrin  menunjukkan tingkat  respon  belajar  yang  lebih  rendah daripada  lebah  yang  tidak  diberikan  dosis tersebut, tetapi mendapatkan kembali kemampuan belajar normalnya dengan bertambahnya waktu akibat terjadinya
degradasi insektisida [7] . Parameter demografis,  seperti  laju  fekunditas, laju peningkatan  intrinsik  dan  laju  kelahiran intrinsik pada Brevicoryne brassicae dipengaruhi  ketika diberikan konsentrasi subletal  dari  imidacloprid  dan  pymetrozine [8] . Selain  itu,  musuh  alami juga  dipengaruhi oleh dosis/konsentrasi  insektisida  subletal, seperti Catolaccus  grandis (Burks),  ekto- parasitoid dari Anthonomus grandis Boheman, dimana tidak terjadi pengembangan pupa dari parasitisme selama periode pengobatan  24  jam pada  saat  terkena malathion atau spinosad [9] .
Diantara  insektisida  yang  digunakan dalam  studi pengaruh subletal,  insektisida botani dan biologis, organoklorida, organofosfat,  karbamat,  diamida,  hidrazin, pengatur tumbuh, neonicotinoid dan piretroid menunjukkan  beberapa  efek  samping yang dapat dilihat pada Tabel 1.

## PENGARUH DOSIS SUBLETAL PADA BIOLOGI SERANGGA
Pengaruh dosis/konsentrasi subletal insektisida  pada  biologi  serangga  dapat muncul dengan sendirinya melalui berkurangnya  oviposisi,  peningkatan  periode perkembangan  tahap  dewasa  atau  penurunan waktu  hidup. Namun  demikian, pengaruh dosis subletal/konsentrasi beberapa insektisida neurotoksik  pada  fertilitas  dan  keperidian serangga  diduga  terkait  dengan  perubahan perilaku,  terutama  selama  tahap  reproduksi [10] . Beberapa pengaruh biologis telah dilaporkan terjadi karena penggunaan dosis/konsentrasi subletal, misalnya pengaruh subletal dari insektisida lufenuron, methoxyfenozide, spinosad, endosulfan, novaluron  dan  tebufenozide  pada Anticarsia gemmatalis Hübner, mengurangi berat kepompong, lama umur imago dan fertilitasnya [11] . Insektisida  hexaflumuron menurunkan  jumlah  telur,  periode  oviposisi, kepompong  dan  munculnya  imago Plutella xylostella (Linnaeus) [12] . Pengaruh  subletal dari cyantraniliprole pada Helicoverpa assulta
Guenée  menurunkan  berat  kepompong  dan fekunditasnya  dari  generasi  induk  pada LC 30 . Namun,  cyantraniliprole  tidak  secara
signifikan mempengaruhi periode kepompong, persentase imago betina dan lama umur imago pada generasi yang lain [13] .
Tabel 1. Kelompok kimia, bahan aktif dan mekanisme kerja insektisida yang digunakan dalam studi pengaruh subletal
Kelompok kimia Bahan aktif Mekanisme kerja Insektisida antibiotik (Spinosyn) Spinosad Reseptor asetilkolin nikotinic dan reseptor asam y-aminobutirat Insektisida nabati Azadirachtin Minyak atsiri dan senyawa utama pada umumnya Penghambat ekdisis Penghambat ekdisis, penghambat asetilkolinesterase, peniru octopamine Karbamat Methomyl Penghambat asetilkolinesterase Hidrazin Bisacylhydrazine Bisacylhydrazine (RH 5849) Agonis ekdisteroid Diacylhydrazines Metoksifenozid Tebufenozide Diamide Cyantraniliprole Klorantraniliprol Reseptor ryanodine (mempengaruhi saluran kalsium pd retikulum sarkoplasma) Pengatur tumbuh serangga Peniru hormon juvenile Pyriproxyfen Penghambat perkembangan ciri serangga dewasa Turunan urea Hexaflumuron Lufenuron Novaluron Triflumuron Penghambat sintesis kitin Tiadiazin Buprofezin Neonicotinoid Acetamiprid Clothianidin Imidacloprid Thiacloprid Peniru asetilkolin Organoklorida Endosulfan Mengganggu transmisi impuls saraf (fluks Na dan K) Organofosfat Klorpirifos Penghambat asetilkolinesterase Piretroid Deltametrin Saluran modulator natrium Beberapa  penelitian  juga  melaporkan pengaruh subletal  minyak  esensial  dan senyawanya terhadap biologi serangga. Aktivitas insektisida minyak esensial didasarkan  pada  konsentrasi  tinggi  senyawa utama  yang  termasuk  dalam kelas  terpene, fenolat,  dan  alkaloid [14] . Minyak  atsiri  cabai panjang  dan  cengkeh  menunjukkan  aktivitas
zat ini pada beberapa parameter biologis dari Spodoptera  frugiperda (JE  Smith), seperti periode  kelangsungan  hidup  yang  berkurang, perubahan  dalam  larva  dan  beratnya serta periode  kepompong,  penurunan lama  umur, fertilitas dan keperidiannya [15] . Minyak esensial dari Eucalyptus staigeriana F. Muell, Ocimum gratissimum L. dan Foeniculum
Siahaya, V.G. 2021. Pengaruh Dosis/Konsentrasi ...
vulgare Mill menunjukkan beberapa pengaruh subletal  pada  biologi S. frugiperda, yaitu berkurangnya berat larva dan kepompong pada dosis subletal
LD 10 ,
LD 20 dan LD 40 [16] . Minyak neem (10 g L -1 azadirachtin A)  memberikan pengaruh subletal  yang berbeda terhadap Bonagota salubricola (Meyrick), seperti periode larva yang berkepanjangan, berkurangnya viabilitas kepompong dan fertilitasnya [17] . Pada serangga Helicoverpa  armigera (Hübner), dilaporkan terjadi peningkatan periode kepompong  ketika  ngengat  terkena  minyak Mimba dengan cara menelannya [18] .
Penilaian pengaruh subletal  insektisida pada  biologi  serangga  sangat  penting bagi program  pengelolaan  hama  terpadu,  karena dosis/konsentrasi subletal tidak menyebabkan kematian  serangga,  tetapi hanya memberi gangguan  pada  sifat  biologis yang pada akhirnya dapat juga mengurangi  populasi serangga generasi berikutnya pada tanaman.

## PERILAKU SERANGGA SEBAGAI UKURAN PENGARUH DOSIS SUBLETAL
Paparan dosis/konsentrasi subletal insektisida  dapat  menyebabkan  perubahan beberapa parameter perilaku serangga, seperti mencari  makan,  pemilihan  lokasi bertelur, komunikasi  feromon  dan  lain-lain. Produksi dan emisi feromon oleh serangga betina, jantan dan pendeteksiannya bergantung pada mekanisme fisiologis kompleks yang melibatkan hormon dan neurohormon. Beberapa insektisida yang bekerja pada sistem endokrin  juga  dapat  mempengaruhi  perilaku reproduksi.
Dosis/konsentrasi  insektisida  subethal dapat  mengubah  sistem  komunikasi  kimiawi dan akibatnya kemungkinan menurunkan tingkat reproduksi pada serangga yang sangat bergantung  pada  komunikasi penciuman. Misalnya, pengaruh deltametrin pada perilaku panggilan  dan  produksi  feromon  seks pada
Ostrinia  furnacalis Guenée  menunjukkan  hal tersebut. O. furnacalis mengembangkan sistem  kompensasi,  dimana serangga  jantan yang terhindar  dari dari  paparan  insektisida menunjukkan  respon  yang  rendah  terhadap feromon,  sementara serangga  betina yang bertahan hidup memproduksi dan melepaskan lebih banyak feromon [19] .
Selain efek merugikan, insektisida pada dosis/konsentrasi subletal juga dapat menyebabkan  respon  positif  pada  saat reproduksi, yang dikenal sebagai hormesis dan hormoligosis. Namun informasi  tentang efek tersebut pada perilaku serangga masih sangat kurang [20] . Dosis rendah clothianidin  pada serangga  jantan Agrotis  ipsilon (Hufnagel) menunjukkan “efek bifasik” dengan peningkatan  atau  penurunan  respon feromon tergantung  pada  dosis  insektisida yang diberikan [21] .
Pengaruh dosis subletal deltametrin pada antena Spodoptera  littoralis (Boisduval) menyebabkan  peningkatan  respon  serangga jantan terhadap feromon seks (efek hormesis), tetapi tidak mempengaruhi responnya terhadap tanaman inang. Dosis  subethal  deltamethrin dapat  mengubah  ekspresi  beberapa  aktivitas antena  yang  terlibat  dalam  detoksifikasi insektisida. Perubahan  ini  dapat  diamati  pada tingkat  transkripsi  beberapa  gen  antena  yang terlibat dalam sistem detoksifikasi dan dalam pengenalan  bau/aroma serta pengangkutan, seperti  gen  dari  protein  pengikat  bau (OBP). Pada serangga jantan S. littoralis yang diberikan  deltametrin,  peningkatan  yang signifikan dalam tingkat transkripsi  gen  yang terlibat dalam detoksifikasi insektisida dilaporkan, seperti kromosom P450, glutathione S-transferases (GSTs) dan esterase. Proses  penciuman  juga  terpengaruh, karena  repolarisasi  pada  antena  berkurang, sementara  respon  cepat  dari  neuron  reseptor penciuman (ORN) diinduksi. Respon perilaku yang  lebih cepat  pada  serangga  jantan  untuk stimulasi feromon dapat  dilihat pada Gambar 1 [22] .
AGROLOGIA:  Volume 10, Nomor 1, April 2021, halaman 25-38 p-ISSN 2301-7287; e-ISSN 2580-9636
Gambar 1. Model pengaruh yang muncul dari dosis subletal deltamethrin pada sistem penciuman Spodoptera littoralis (Boisduval) (Lepidoptera: Noctuidae) [22]
Pengaruh dosis subletal LD 01 klorpirifos pada serangga jantan Trichogramma brassicae menunjukkan  bahwa  responnya terhadap feromon seks betina menurun secara signifikan. Di  sisi  lain,  ketika diaplikasikan insektisida  pada  serangga  betina,  respon serangga  jantannya terhadap  feromon  seks sedikit  tetapi  meningkat  secara  signifikan [23] . Serangga betina Trichogramma brassicae yang lolos dari  paparan  dosis subletal  deltamethrin  menunjukkan  tingkat parasitisme  yang  lebih  rendah terhadap telur Ephestia kuehniella Zeller [24] .
Mengubah  bau/aroma khusus  tanaman dengan aroma  yang nonspesifik  dapat menyebabkan  penolakan terhadap lokasi peneluran. Dengan cara yang sama, dosis/konsentrasi  subletal  insektisida  dapat menimbulkan efek jera terhadap peneluran dan pemberian  makan serangga. Konsentrasi subletal dari beberapa minyak atsiri menyebabkan berkurangnya kemampuan makan dan bertelur dari A. gemmatalis, karena adanya  komponen volatil  minyak  esensial yang  mengubah  perilaku  serangga tersebut
[25] . Dosis subletal dari metomil meningkatkan gangguan perilaku S. littoralis dalam mencium bau makanan [26] . Sitophilus zeamais Motschulsky yang terpapar oleh Cinnamomum
zeylanicum
L.
menunjukkan pengaruh pada perilaku lokomotor, seperti waktu, kecepatan dan jarak berjalan [27] .
Dosis subletal insektisida dapat menimbulkan  resurjensi  serangga  melalui pengaruhnya terhadap peningkatan pertumbuhan  dan  kandungan  nutrisi  tanaman (sebagai  pakan  serangga  hama)  dan terhadap perkembangan  sistem  reproduksi  serangga hama.  Kombinasi  dari  pengaruh  tersebut terlihat  pada  peningkatan  laju  makan, keperidian, dan lama hidup imago [28] .
Hasil  penelitian  pemberian konsentrasi subletal  insektisida  deltametrin  pada  wereng coklat Nilaparvata lugens membuktikan bahwa  aplikasi  deltametrin  pada konsentrasi subletal mendorong peningkatan keperidian N. lugens dan  laju peningkatannya  dipengaruhi oleh frekuensi N.  lugens terpapar  oleh insektisida  tersebut.  Semakin sering  terpapar
Siahaya, V.G. 2021. Pengaruh Dosis/Konsentrasi ...
maka  keperidian N.  lugens semakin  tinggi yang  akhirnya  menyebabkan  resurjensi.  Hal ini  menunjukkan  bahwa  aplikasi  deltametrin untuk suatu target spesies, dapat berpengaruh terhadap spesies hama padi lainnya [29] .
Penggunaan pengendalian perilaku bersama dengan pengendalian kimiawi dalam pengelolaan hama terpadu diakui sebagai suatu cara yang  menjanjikan  dan  efisien. Oleh karena itu,  evaluasi dari pengaruh subletal insektisida  pada  perilaku  serangga  sangat penting dalam pengembangan strategi baru.

## RESPON FISIOLOGIS TERHADAP DOSIS/KONSENTRASI SUBLETAL
Paparan dosis/konsentrasi subletal insektisida  yang menyerang sistem saraf  atau mengganggu  keseimbangan  hormonal  dapat mempengaruhi fisiologi serangga dan mengurangi kelangsungan hidup dan reproduksi [30] . Secara  potensial,  semua  kelas insektisida  dapat  mempengaruhi  reproduksi serangga  melalui pengaruh samping subletal terhadap parameter fisiologis, seperti pembuahan telur, oogenesis, ovulasi, spermatogenesis dan motilitas sperma [10] .
Pengatur tumbuh serangga (IGR) seperti agonis  ecdyson  dan  spesifik  untuk  larva Lepidoptera,  efektif  melawan  banyak  hama penting  tanaman [31] . Insektisida  HR  5849 bisacylhydrazine dan tebufenozide (RH-5992) yang  merupakan  IGR  berpengaruh  terhadap perkembangan  sistem  reproduksi serangga jantan dan besarnya testikuler dari Spodoptera litura (Fabricius) ketika larva diberikan dosis subletal [32] .
Studi  dengan  neonicotinoids,  yang bertindak  sebagai  agonis  reseptor  asetilkolin dan  mengganggu  transduksi  sinyal dari  saraf kolinergik,  menunjukkan  bahwa  thiacloprid, imidacloprid  dan  clothianidin  juga  dapat mengganggu  sistem  kekebalan  lebah  madu, mempengaruhi jumlah hemosit, respon enkapsulasi  dan  aktivitas  mikroba pada hemolimfa [33] . Selain  efek  pada  sistem kekebalan, neonicotinoid seperti imidacloprid juga ditemukan mengurangi viabilitas sperma
hingga  50%  pada  lebah [34] . Faktor-faktor  ini juga dapat mempengaruhi kapasitas resistensi penyakit [35] .
Insektisida  dari  kelas  antranilamida, seperti  ciantraniliprole,  menargetkan  reseptor rianodiana pada  bagian otot  dan  saluran kalsium [36,  37] . Insektisida  ciantraniliprole menampakkan pengaruh subletal pada A. ipsilon, dengan  terjadinya  pengurangan  pada parameter  nutrisi,  termasuk  lipid,  karbohidrat dan protein, dan juga mempengaruhi perkembangan  larva [38] . Pada penggunaan insektisida  yang  sama,  terjadinya penurunan aktivitas  enzim  esterase,  glutathione  S- transferase  dan  oksidase dari Spodoptera exigua (Hübner) [39] .
Aktivitas  amilase pada usus  tengah serangga Tribolium castaneum (Herbst) menurun pada pemberian konsentrasi subletal dari piretroid [40] ,  namun dosis  subletal dari klorpirifos  dan  metomil  tidak menginduksi perubahan  aktivitas  enzim  asetilkolinesterase dari larva S. littoralis [26] .
Insektisida  alami  juga  menunjukkan pengaruh subletal pada  beberapa parameter fisiologis  serangga. Ekstrak  dari Artemisia annua L.  menurunkan  kadar  amilase pada kumbang Xanthogaleruca luteola Mull setelah pemberian 24  jam,  tetapi  meningkat  secara signifikan setelah 48 jam [41] . Minyak esensial dari A.  annua secara  signifikan  mengurangi tingkat  protein,  karbohidrat  dan  lipid dari ngengat Plodia  interpunctella (Hubner) [42] . Perubahan  perkembangan  embrio dari  ulat grayak S.  frugiperda diverifikasi  dengan menggunakan mikroskop  elektron  setelah terpapar pada konsentrasi subletal azadirachtin, lufenuron
dan
deltamethrin. Perubahan  tersebut  terdiri  dari embrio  yang  belum  berkembang,  butiran kuning  telur  yang  tersebar  luas,  disintegrasi corium,  blastoderme yang tidak  terorganisir dengan  adanya  vakuola  dan  sel  amorf pada bagian kuning telur [43] .
Parameter  fisiologis  lainnya seperti spermatogenesis dan histokimia ovariol dari S. frugiperda dipengaruhi  oleh  minyak  esensial dari Piper  hispidinervum [44] dan Szygium
aromaticum (L.) pada konsentrasi subletal [45] . Begitu  juga  profil  biokimia  dari larva S. frugiperda terpengaruh  bila diberikan dosis subletal Cymbopogon winterianus Jowitt, yaitu mengganggu  histofisiologi  reproduksi serangga [46] .
Memahami  proses  fisiologis  yang mempengaruhi sifat hidup serangga merupakan langkah penting untuk mengevaluasi pengaruh insektisida  secara keseluruhan  terhadap serangga hama  dan musuh  alami  dalam  program  pengelolaan hama terpadu.

## STUDI DEMOGRAFIS UNTUK PENILAIAN PENGARUH DOSIS SUBLETAL
Penggunaan  pendekatan  ekotoksikologi meningkatkan  evaluasi  insektisida  dan  racun lainnya dalam program pengendalian populasi hama terpadu. Perkiraan  konsentrasi/dosis letal dulunya dirancang  untuk mengukur satu pengaruh pada satu waktu [1] . Studi demografi memperoleh  perkiraan  yang  lebih  baik  dari dampak  insektisida  pada  serangga hama dan musuh  alami, dimana  hal ini  menjelaskan semua pengaruh yang  mungkin ditimbulkan oleh toksikan pada  suatu  populasi, termasuk interaksi yang  tidak nampak dalam  toksisitas jangka pendek [47, 48] .
Analisa dari parameter demografis dapat mengevaluasi pengaruh subletal yang  jauh lebih baik di bawah kurva respons dosis/konsentrasi, yang hasilnya menunjukkan adanya penurunan populasi bahkan cenderung terjadi kepunahan pada dosis/konsentrasi yang sebelumnya hanya dianggap  memiliki  sedikit pengaruh pada  individu [49] . Di  sisi  lain, dosis/konsentrasi subletal insektisida  juga dapat menyebabkan peledakan populasi hama yang dipicu oleh stimulasi reproduksi [50, 51] .
Studi  toksikologi  demografis  melalui bioassay tabel kehidupan memberikan ukuran pengaruh insektisida pada tingkat pertumbuhan populasi. Pengaruh subletal pada laju  pertumbuhan  populasi  setelah  terpapar insektisida  sangat  dipengaruhi  oleh  struktur
populasi  awal. Karena perbedaan stadia serangga dapat menunjukkan kerentanan yang berbeda  terhadap toksikan, maka  hal  ini menjadi  penting  untuk  dipertimbangkan sebagai faktor dalam memperkirakan
kerentanan populasi [52] .
Untuk  melihat respons pada tabel kehidupan dilakukan  percobaan dengan cara memaparkan individu atau kelompok serangga pada  peningkatan  dosis/konsentrasi toksikan selama masa hidup mereka [1] . Data kematian dan  reproduksi  harian  dicatat  dan  digunakan untuk menghasilkan parameter tabel kehidupan. Dalam  studi  tabel kehidupan, tingkat kenaikan intrinsik  (r m ),  tingkat kenaikan  terbatas  (λ ),  tingkat  reproduksi bersih (R 0 ), waktu pembangkitan rata-rata (T) dan  waktu  penggandaan  (TD) merupakan parameter yang penting [53] . Tetapi  kerugian utama dari penggunaan toksikologi demografis  adalah  pengembangan  data  tabel kehidupan menjadi mahal  dan  memakan waktu yang cukup lama. Salah satu cara untuk mengurangi  biaya tersebut adalah  dengan menggunakan  tabel  kehidupan secara parsial atau metode  laju  pertumbuhan  populasi lainnya, seperti laju kenaikan sesaat (r i ) [54] . Pendekatan demografis ini telah digunakan  dalam  konteks  toksikologi  oleh beberapa  penulis  untuk  menilai pengaruh subletal  sintetis. Penggunaan  bioassay  tabel kehidupan  menunjukkan  bahwa  konsentrasi subletal  dari  cyantraniliprole  menurunkan kecepatan  pertumbuhan  dan  mengurangi reproduksi  populasi A.  ipsilon [38] . Tabel kehidupan untuk evaluasi konsentrasi subletal chlorantraniliprole  juga  menunjukkan  durasi yang panjang pada stadia larva dan pupa dari ordo  Lepidoptera seperti O. furnacalis dan P. xylostella [55, 56] . Perubahan demografis dalam multigenerasi juga diamati pada P.  xylostella setelah  terpapar  konsentrasi  subletal  dari spinosad [57] . Juga  telah  dilaporkan,  bahwa pengaruh  subletal dari  spinosad dapat mempengaruhi dinamika  populasi dari S. exigua dengan berkurangnya kemampuan hidup, reproduksi dan penundaan perkembangannya [58] .
Siahaya, V.G. 2021. Pengaruh Dosis/Konsentrasi ...
Aphis  gossypii Glover yang  terpapar insektisida nabati azadirachtin dari ekstrak air biji  mimba,  dan  minyak  jarak  memberikan nilai  negatif terhadap laju  peningkatan seketika  (r i ) [59] . Negatif r i untuk A.  gossypii populasi  juga  diamati  dengan  penggunaan insektisida botani Compostonat ® , Rotenat ® dan  Neempro ® [60] . Negatif r i dan penurunan  populasi Myzus  persicae (Sulzer) juga dilaporkan saat menggunakan insektisida nabati dari minyak  mimba,  NeemAzal  T  / S ® [61] .
Dengan cara ini, studi tentang pengaruh subletal  insektisida  pada  serangga hama dan musuh alami dengan menggunakan parameter demografis  sangat  penting  untuk  memandu penggunaan toksikan baru, penundaan  gejala resistensi  dan  mengurangi  risiko terjadinya resurjensi hama.

## PENGARUH DOSIS SUBLETAL PADA MUSUH ALAMI
Studi tentang pengaruh insektisida pada serangga  menguntungkan,  terutama  musuh alami,  telah  berkembang  dalam  beberapa tahun  terakhir. Dampak yang  dilihat tidak terbatas hanya pada kematian saja, tetapi juga melihat pengaruh subletal pada serangga yang bertahan dari paparan insektisida [2] . Pengaruhnya dapat dilihat pada perubahan parameter biologis, seperti reproduksi (fertilitas, keperidian dan sex rasio),  waktu perkembangan, lama  hidup dan  perilaku serangga [10, 62] .
Pengaruh  subletal  pada  musuh  alami dapat  dibagi  menjadi  dua kelompok,  yaitu: fisiologis  dan  perilaku. Diantara pengaruh pada fisiologis musuh alami, adalah perubahan neurofisiologi,  perkembangan,  lama  hidup imago,  fekunditas  dan sex  rasio [2] . Diantara pengaruh pada perilaku  musuh  alami, adalah perubahan  mobilitas serangga,  perubahan kemampuan mencari mangsa atau inang, serta perubahan  perilaku  makan  dan  oviposisi serangga.
Zat  pengatur  tumbuh  serangga  (Insect Growth  Regulator  =  IGR)  dapat  mendorong
perubahan dalam perkembangan musuh alami. Selain bekerja pada sistem endokrin serangga, juga mengganggu  proses pergantian  kulit (molting) dan  pembentukan  kutikula [2] . Penurunan fertilitas dan keperidian diamati sebagai pengaruh subletal  dari  zat  pengatur tumbuh serangga pada larva predator Ceraeochrysa  cubana (Hagen) yang terpapar pyriproxyfen,  tebufenozide,  methoxyfenozide dan  buprofezin [63] . Pyriproxyfen  adalah pengatur  pertumbuhan  serangga  yang  meniru hormon juvenile pada beberapa spesies. Insektisida  ini  secara  signifikan mengurangi  kesuburan serangga hama dan juga  dapat  mempengaruhi  musuh  alami [64] . Dalam  studi tentang selektivitas  zat pengatur  tumbuh  serangga  dan  neonicotinoid pada Trichogramma pretiosum
Riley, insektisida  novaluron  sedikit  berbahaya  bagi munculnya generasi F 1 , sedangkan acetamiprid,  imidacloprid,  lufenuron  dan triflumuron  tidak  berbahaya [65] . Perlakuan insektisida  acetamiprid  pada serangga  muda dan imago dari ektoparasitoid Aphytis melinus DeBach  tidak  mempengaruhi  perkembangan serangga  mudanya selama  stadia pupa [66] . Pengaruh toksisitas  dan  subletal terhadap keperidian dan fertilitas dari enam jenis insektisida  pada  musuh  alami Chrysoperla carnea (Stephens) dan
Adalia bipunctata (Linnaeus), menunjukkan  bahwa deltamethrin mempengaruhi parameter reproduksi  (keperidian dan fertilitas) dari imago C.  carnea, tetapi menyebabkan kematian  total pada  larva  dan  imago A. bipunctata [67] . Pengaruh letal dan subletal dari insektisida lufenuron pada Diatraea flavipennella (Kotak) dan parasitoidnya (Cotesia flavipes Cameron) dilaporkan terjadi penundaan periode perkembangan C. flavipes saat memarasit larva D. flavipennella yang lolos dari paparan subletal insektisida [68] . Tidak  hanya  insektisida  sintetis saja yang cenderung mempengaruhi musuh alami, tetapi  juga  insektisida  nabati  dan  minyak esensial. Pengaruh insektisida nabati berbahan dasar mimba Azamax ® , ekstrak mimba dalam air  dan  minyak  yang  dapat  diemulsi Ricinus
communis menunjukkan pengaruh buruk pada perkembangan  larva  instar  pertama  dan keempat dari predator Cycloneda  sanguinea (Linnaeus) [59] . Pengaruh  letal dan  subletal pada Eriopis connexa (Germar) juga diamati di laboratorium  saat  menggunakan  ekstrak  biji mimba [61] . Evaluasi pengaruh dari empat jenis ekstrak tumbuhan pada parasitoid T. galloi (Zucchi) menunjukkan  bahwa  ekstrak kulit kayu Aspidosperma pyrifolium mengurangi  tingkat  parasitisme pada telur D. sacharallis (Fabr) [69] . Beberapa minyak esensial juga mempengaruhi reproduksi Euborellia  annulipes (Lucas), dan minyak  esensial  dari F.  vulgare Mill. dan Nicotiana  tabacum L. menunjukkan tindakan penghambatan  pada prilaku  bertelur  dari predator [70] .
Sebagian besar studi dampak insektisida (termasuk untuk piretroid) terhadap parasitoid dan  musuh  alami lainnya  menggunakan toksisitas  akut  dengan  indikator kematian (mortalitas). Hal  ini  dapat  mengabaikan pengaruh subletal yang mempengaruhi perilaku dan fisiologi musuh alami (fekunditas, fertilitas, lama hidup, perkembangan, laju pemunculan, atau dengan memodifikasi  ciri-ciri perilaku  yang  akan mempengaruhi interaksi antara parasitoid dan inang) [2] .  Oleh  karena itu,  dampak  pestisida pada  serangga  bukan  sasaran harusnya mencakup pengaruh letal  dan  subletal [1,  2] . Pengaruh letal  tidak  dapat mendeterminasi secara keseluruhan (komplit) pengaruh insektisida  pada  makhluk  hidup, sehingga pengaruh subletal sangat  penting  sebagai acuan/landasan untuk analisis resiko insektisida [1] .
Dosis/konsentrasi subetal insektisida juga  dapat  mempengaruhi  serangga  yang menguntungkan  seperti  lebah,  menyebabkan perubahan  dalam  perkembangan,  perilaku, morfofisiologi dan sistem kekebalan, mempengaruhi fungsi koloni dan menurunkan lama hidup individu [71] . Selektivitas insektisida  terhadap  musuh  alami  sangat penting  untuk  pengendalian hayati  sebagai
bagian  dari program  pengelolaan hama terpadu.

## KESIMPULAN
Studi  tentang pengaruh  subletal  telah cukup banyak dilakukan selama ini, tidak saja hanya untuk  insektisida  sintetis,  tetapi  juga untuk  insektisida botani terhadap serangga hama dan  musuh  alaminya (parasitoid  dan predator). Akan tetapi, hal ini masih merupakan  awal  dari pembukaan jalur pengetahuan  untuk bidang ini,  karena  setiap individu dan spesies dapat memberikan respon yang berbeda untuk setiap insektisida.
Secara  keseluruhan, pengaruh subletal insektisida dapat menyebabkan efek biologis, mengganggu  jumlah  telur,  masa peneluran, berat  larva  dan pupa,  masa  perkembangan, kedaruratan  dewasa, lama  hidup dan tingkat fertilitas; pengaruh  terhadap perilaku  makan, masa  peneluran,  sistem  lokomotor  dan mengurangi atau meningkatkan produksi serta respons terhadap feromon; dan efek fisiologis pada  sistem  reproduksi  dan sistem kekebalan serta status nutrisi serangga.
Penggunaan parameter demografis dalam  penilaian pengaruh subletal  muncul untuk memperluas konsep efek total insektisida  tidak  hanya  pada  individu,  tetapi juga  pada  populasi  serangga. Selain  itu, penilaian pengaruh subletal pada musuh alami memungkinkan pengembangan program pengelolaan hama terpadu dengan penggunaan gabungan  pengendalian  kimia  dan  biologis yang lebih aman dan efektif.
Sebagai tantangan di masa depan, sangat perlu untuk  menargetkan masalah yang  lebih luas dalam mengamati pengaruh dosis/konsentrasi  subletal terhadap riwayat hidup  serangga secara  keseluruhan, dan memperluas  dampak  ini  ke  perspektif  yang lebih  luas lagi seperti  komunitas  dan ekosistem. Studi  tentang pengaruh subletal insektisida  pada  serangga  sangat  penting  dan perlu dipertimbangkan saat mengakses pengaruh toksikan secara keseluruhan.
Siahaya, V.G. 2021. Pengaruh Dosis/Konsentrasi ...

## DAFTAR PUSTAKA
[1] Stark, J.D.  and J.E. Banks.  2003. Population ‐level  effects  of  pesticides and  other  toxicants  on  arthropods. Annual  Review  of  Entomology.  48: 505 – 519.
[2] Desneux, N.,  Decourtye, A., and  J.M. Delpuech. 2007. The sublethal effects of pesticides  on  beneficial  arthropods. Annual  Review  Entomology.  52:  81 – 106.
[3] Stark, J.D., Jepson, P.C. and D. Mayer. 1995.  Limitations  to  the  use  of  topical toxicity data for predictions of pesticide side effects  in  the field.  Journal  of Economic  Entomology.  88(5): 1081 – 1088.
[4] Lee, C.Y.  2000.  Sublethal  effects  of insecticide  on  longevity,  fecundity,  and behaviour  of  insect  pests:  a  review. Bioscience. 11: 107 – 112.
[5] Singh, J.P. and  K.K. Marwaha.  2000. Effects of  sublethal  concentrations  of some  insecticides  on  growth  and development of maize stalk borer, Chilo partellus (Swinhoe)  larvae.  Shashpa.  7: 181 – 186.
[6] Borgoni,  P.C.  and J.D. Vendramin. 2005.  Sublethal  effect  of  aqueous extracts of Trichilia spp. on Spodoptera frugiperda (J.E.  Smith)  (Lepidoptera:
Noctuidae)  development  on  maize. Neotropical Entomology. 34: 311 – 317.
[7] Mamood, A.N.  and  G.D. Waller. 1990. Recovery  of  learning  responses  by honey bees following sublethal exposure to permethrin. Physiological Entomology. 15: 55 – 60.
[8] Lashkari, M.A.,  Sahragard, A. and M. Ghadamyari.  2007.  Sublethal  effects  of imidacloprid and pymetrozine on population growth parameters of cabbage aphid, Brevicoryne brassicae on rapeseed, Brassica napus L. Insect Science. 14: 207 – 212.
[9] Elzen, G.W., Maldonado, S.N. and M.G. Rojas. 2000. Lethal and sublethal effects
of  selected  insecticides  and  an  insect growth  regulator  on  the  boll  weevil (Coleoptera:
Curculionidae) ectoparasitoid Catolaccus
grandis (Hymenoptera:  Pteromalidae). Journal  of  Economic  Entomology.  93: 300 – 303.
[10] Haynes, K.F. 1988. Sublethal effects of neurotoxic insecticides on insect behavior.  Annual  Review  Entomology.
33: 149 – 168.
[11] Storch, G.,  Loeck, A.E.,  Borba, R.S,, Magano, D.A., Moraes, C.L.  and C.L. Grutzmacher. 2007. The  effect  of  sub- lethal do.ses of insecticides on artificial diet and caterpillars of Anticarsia gemmatalis (Lepidoptera: Noctuidae). Revista  Brasileira  de  Agrociência. 13: 175 – 179.
[12] Mahmoudvand, M.,  Abbasipour, H., Garjan, A.S.  and  A.R. Bandani  2012. Decrease in pupation and adult emergence  of Plutella  xylostella (L.) treated  with  hexaflumuron.  Chilean Journal  of  Agricultural  Research.  72: 206 – 211.
[13] Dong, J., Wang, K., Li Y. and S. Wang. 2016.  Lethal  and  sublethal  effects  of cyantraniliprole  on Helicoverpa  assulta (Lepidoptera: Noctuidae). Pesticide Biochemistry and Physiology.
[14] Ootani, M.A.,  Aguiar, R.W.,  Ramos, A.C.C., Brito, D.R., Silva, J.B. and J.P. Cajazeira. 2013. Use of essential oils in agriculture.  Journal  of  Biotechnology and Biodiversity. 4: 162 – 174.
[15] Cruz, G.S.,  Teixeira, V.W.,  Oliveira, J.V.,  Teixeira, A.A.C.,  Araújo, A.C., Alves, T.J.S.,  Cunha, F.M. and  M.O.
Breda. 2015. Histological and histochemical changes by clove essential oil  upon  the  gonads  of Spodoptera frugiperda (J.E.  Smith)  (Lepidoptera: Noctuidae).  International  Journal  of Morphology. 33: 1393 – 1400.
[16] Cruz, G.S.,  Teixeira, V.W.,  Oliveira, J.V.,  Lopes, F.S.C.,  Barbosa, D.R.S., Breda, M.O., Dutra, K.A., Guedes, C.A.,
Navarro, D.M.A.F. and A.C.C. Teixeira. 2016.  Sublethal  effects  of  essential  oils from Eucalyptus  staigeriana (Myrtales: Myrtaceae),
Ocimum gratissimum (Lamiales: Laminaceae), and
Foeniculum vulgare (Apiales: Apiaceae)
on the biology of Spodoptera frugiperda (Lepidoptera:  Noctuidae).  Journal  of Economic Entomology. 109: 660 – 666.
[17] Bernardi,  D.,  Oabne,  S.,  Bernardi,  O., Silva, A., Cunha, U.S., and M.S. Garcia. 2011. Efficiency and sublethal effects of neem on Bonagota salubricola (Meyrick)  (Lepidoptera:  Tortricidae). Revista  Brasileira  de  Fruticultura.  33:
412 – 419.
[18] De ‐Ling , M.A.,  Gordh, G. and M.P Zalucki.  2000.  Biological  effects  of azadirachtin  on Helicoverpa  armigera (Hübner)  (Lepidoptera:Noctuidae)  fed on  cotton  and  artificial  diet.  Australian Journal of Entomology. 39: 301 – 304. [19] Wei  H ‐Y and,  Du  J ‐W. 2004. Sublethal effects of larval treatment with deltamethrin  on  moth  sex  pheromone communication system of the Asian corn borer Ostrinia  furnacalis.  Pesticide
Biochemistry and Physiology. 80:12 – 30. [20] Cutler, G.C.  2013.  Insects,  insecticides and hormesis: evidence and
considerations for study. Dose
Response. 11: 154 – 117.
[21] Rabhi, K.K.,  Esancy, K.,  Voisin, A., Crespin, L.,  Le  Corre, J.,  Tricoire ‐ Leignel, H., Anton, S. and C. Gadenne. 2012.  Unexpected  effects  of  low  doses of  a  neonicotinoid  insecticide  on behavioral  responses  to  sex  pheromone in  a  pest  insect.  PLoS  One.  9(12): e114411.
[22] Lalouette, L., Pottier, M.,  Wycke, M., Boitard, C.,  Bozzolan, F.,  Maria, A., Demondion, E.,  Chertemps, T.,  Lucas, P.,  Renault, D.,  Maibeche, M. and D. Siaussat.  2016.  Unexpected  effects  of sublethal  doses  of  insecticide  on  the peripheral olfactory response and sexual behavior in a pest insect. Environmental
Science  and  Pollution  Research.  23: 3073 – 3085.
[23] Delpuech, J., Gareau, E., Terrier, O. and P. Fouillet. 1998. Sublethal effects of the insecticide  chlorpyrifos  on  ti ‐ijz  sex
pheromonal communication of Trichogramma brassicae. Chemosphere. 36: 1775 – 1785.
[24] Delpuech, J.  and M. Delahaye.  2013. The sublethal effects of deltamethrin on Trichogramma behaviors  during  the exploitation of host patches. Science of the Total Environment. 447C: 274 – 279.
[25] Ribeiro, C.R., Zanuncio, T.V., Ramalho, F.S., Silva, C.A.D., Serrão, J.E., and J.C.
Zanuncio. 2015. Feeding and
oviposition  of Anticarsia  gemmatalis (Lepidoptera: Noctuidae) with sublethal concentrations of ten condiments essential  oils.  Industrial  Crops and Products. 74: 139 – 143.
[26] Dewer, Y., Pottier, M.A., Lalouette, L., Maria, A., Dacher, M., Belzunces, L.P., Kairo, G.,  Renault, D.,  Maibeche, M., and Siaussat.  2016.  Behavioral  and metabolic  effects  of  sublethal  doses  of two  insecticides,  chlorpyrifos  and methomyl,  in  the  Egyptian  cotton leafworm, Spodoptera littoralis (Boisduval)  (Lepidoptera:  Noctuidae).
Environmental  Science  &  Pollution
Research International. 23: 3086 – 3096.
[27] Haddi, K.,  Oliveira, E.E.,  Faroni, L.R.A.,  Guedes, D.C., and  N.N.S.
Miranda.  2015.  Sublethal  exposure  to clove  and  cinnamon  essential  oils induces  hormetic ‐like  responses  and disturbs  behavioral  and  respiratory responses in Sitophilus zeamais (Coleoptera:  Curculionidae).  Journal  of Economic Entomology.108: 2815-2822
[28] Ratna, Y.,  Trisyono,  Y.A.,  Untung,  K., dan D. Indradewa.  2009.  Resurjensi Serangga  Hama  Karena  Perubahan Fisiologi Tanaman dan Serangga Sasaran  Setelah  Aplikasi  Insektisida. Jurnal Perlindungan Tanaman Indonesia 15 (2): 55 – 64.
Siahaya, V.G. 2021. Pengaruh Dosis/Konsentrasi ...
[29] Ratna,  Y.,  Trisyono,  Y.A., Witjaksono, dan D. Indradewa.  2010.  Pengaruh Konsentrasi  dan  Frekuensi  Aplikasi Deltametrin
Terhadap
Resurjensi
Nilaparvata lugens. Jurnal Perlindungan
Tanaman Indonesia 16 (1): 6 – 14.
[30] Guedes, R.N.C.,  Smagghe, G.,  Stark, J.D., and N. Desneux. 2016. Pesticide ‐ induced  stress  in  arthropod  pests  for optimized  integrated  pest  management programs. Annual Review Entomology. 61: 43 – 62.
[31] Cadogan, B.L., Retnakaran, A., and J.H. Meating. 1997. Efficacy of RH ‐5992, a new  insect  growth  regulator  against spruce budworm (Lepidoptera:
Torticidade)  in  a  boreal  forest.  Journal Economic Entomology. 90: 551 – 559.
[32] Seth, R.K.,  Kaur, J.J.,  Rao, D.K., and S.E. Reynolds.  2004.  Effects  of  larval exposure  to  sublethal  concentrations  of the  ecdysteroid  agonists  RH ‐5849  and tebufenozide  (RH ‐5992)  on  male reproductive  physiology  in Spodoptera litura. Journal of Insect Physiology. 50:
505 – 517.
[33] Elbert, A.,  Hass, M.,  Springer, B., Thielert, W., and R. Nauen.  2008. Applied aspects of neonicotinoid uses in crop  protection.  Pest  Management Science. 64: 1099 – 1105.
[34] Chaimanee, V.,  Evans. J.D.,  Chen, Y/, Jackson, C., and J.S. Pettis. 2016. Sperm viability and gene epression in honey bee ueens (Apis mellifera) following exposure to the neonicotinoid insecticide imidacloprid  and  the  organophosphate acaricide  coumaphos.  Journal  Insect Physiology. 89: 1 – 8.
[35] Brandt, A.,  Gorenflo, A.,  Siede, R., Meiner, M., and  R. Buchler.  2016.  The neonicotinoids thiacloprid, imidacloprid and  clothianidin  affect  the immune- competence  of  honey  bees  (Apis mellifera L.). Journal Insect Physiology 86: 40 – 47.
[36] Sattelle, D.B.,  Cordova, D., and  T.R. Cheek. 2008. Insect ryanodine receptors:
molecular targets for novel pest control chemicals. Invertebrate Neuroscience. 8: 107 – 119.
[37] Lahm, G.P.,  Cordova, D., and  J.D. Barry.  2009.  New  and  selective ryanodine  receptor  activators  for  insect control.  Bioorganic  and  Medicinal Chemistry. 17: 4127 – 4133.
[38] Xu, C., Zhang, Z., Cui, K., Zhao, Y., Han
J., Liu F., and W. Mu. 2016. Effects of sublethal concentrations of cyantraniliprole  on  the  development, fecundity  and  nutritional  physiology  of the  black  cutworm Agrotis  ipsilon (Lepidoptera:  Noctuidae).  PLoS  One. 11(6): e0156555.
[39] Hui ‐Ling , Y., Xin, X., Gui-in Y., Yi ‐ Qu C., and W. Xue ‐Gui. 2015. Effects of sublethal doses of cyantraniliprole on the  growth  and  development  and  the activities  of  detoxifying  enzymes  in Spodoptera exigua (Lepidoptera: Noctuidae).  Acta  Entomologica  Sinica.
58: 634 – 641.
[40] Saleem, M.A., and A.R. Shakoori. 1987. Point effects of Dimilin and Ambush on enzyme activies of Tribolium castaneum larvae.  Pesticide  Biochemistry  and Physiology. 29: 127 – 137.
[41] Shekari, M.,  Sendi, J.J.,  Etebari, K., Zibaee, A., and  A. Shadparvar.  2008. Effects of Artemisia annua L.
(Asteracea)  on  nutritional  physiology and enzyme activities of elm leaf beetle,
Xanthogaleruca
luteola
Mull
(Coleoptera:  Chrysomelidae).  Pesticide Biochemistry and Physiology. 91: 66 – 74 [42] Zamari, S.,  Sendi, J.J., and  M. Ghadamyari.  2011.  Effect  of Artemisia annua L. (Asterales: Asteraceae)
essential oil on mortality, development, reproduction  and  energy  reserves  of Plodia
interpunctella (Hubner) (Lepidoptera:  Pyralidae).  Journal  of Fertilizers and Pestcidies. 2: 105 – 110.
[43] Correia, A.A., Wanderley ‐Teixeira , V., Teixeira, A.A.C., Oliveira, J.V., Gonçalves, G.G.,  Cavalcanti, M.G.,
Brayner, F.A., and  L.C. Alves.  2011. Microscopic  analysis  of Spodoptera frugiperda (Lepidoptera:  Noctuidae) embryonic development before and after treatment  with  azadirachtin,  lufenuron, and  deltamethrin.  Journal  Economic Entomology. 106: 747 – 755.
[44] Alves,  T.J.S.,  Cruz,  G.S.,  Teixeira, V.W.,  Teixeira,  A.A.C.,  Oliveira,  J.V., Correia,  A.A.,  Câmara,  A.A.G.,  and Cunha,  F.M.  2013.  Effects  of Piper hispidinervum on  spermatogenesis  and
histochemistry of ovarioles of
Spodoptera  frugiperda. Biotechnic  and Histochemistry. 88: 1 – 11.
[45] Cruz, G.S.,  Teixeira, V.W.,  Oliveira, J.V., Correia, A.A., Breda, M.O., Alves, T.J.S.,  Cunha, F.M.,  Teixeira, A.A.C., Dutra, K.A., and D.M.A.F. Navarro. 2014. Bioactivity of
Piper hispidinervum (Piperales:  Piperaceae) and  Syzygium  aromaticum  (Myrtales: Myrtaceae)  olis,  with  or  without formulated  Bta  on  the  biology  and immunology  of Spodoptera  frugiperda (Lepidoptera:  Noctuidae).  Journal  of Economic Entomology. 107: 144 – 153.
[46] Silva, C.T.S., Wanderley ‐Teixeira , V., Cunha, F.M., Oliveira, J.V., Dutra, K.A., Navarro, D.M.A.F., and A.A.C.
Teixeira. 2016. Biochemical parameters of Spodoptera  frugiperda (J.  E.  Smith, 1979)  treated  with  citronella  oil (Cymbopogon  wintwrianus Jowitt  ex Bor)  and  its  influence  on  reproduction. Acta Histochemistry. 118: 347 – 352.
[47] Kammenga, J.E.,  Busschers, M.,  Van Straalen, N.M.,  Jepson, J.P., and  J. Bakker.  1996.  Stress ‐induced  fitness reduction is not determined by the most sensitive  lifecycle  trait.  Functional Ecology. 10: 106 – 111.
[48] Kareiva, P., Stark, J., and U. Wennergren.  1996.  Using  demographic theory,  community  ecology  and  spatial models  to  illuminate  ecotoxicology.  In:
Baird DJ, Maltby L, Greig ‐Smith PW, Douben  PET  (eds.),  Ecotoxicology:
Ecological Dimensions.
London:
Chapman & Hall. pp. 13 – 23.
[49] Bechmann, R.K. 1994. Use of life tables and  LC50  tests  to  evaluate  chronic  and acute  toxicity  effects  of  copper  on  the marine  copepod  Tisbe  furcata  (Baird).
Environmental Toxicology and
Chemistry. 13: 1509 – 1517.
]50] Kerns, D.L., and M.J. Gaylor.  1992. Sublethal  effects  of  insecticides  on cotton  aphid  reproduction  and  color morph development. Southwestern
Entomologist. 17: 245 – 250.
[51] Kerns, D.L., and  M.J. Gaylor.  1993. Induction  of  cotton  aphid  outbreaks  by insecticides  in  cotton.  Crop  Protection. 12: 387 – 392.
[52] Stark, J.D., and J.A.O. Banken.  1999.
Importance of population structure at the time of toxicant exposure. Ecotoxicology and Environmental Safety. 42: 282 – 287. [53] Huang, Y.B., and  H. Chi.  2013.  Life tables of Bactrocera cucurbitae (Diptera: Tephritidae): with an invalidation  of  the  jackknife  technique. Journal  of  Applied  Entomology.  137:
327 – 339.
[54] Stark, J.D., and  J.E. Banks.  2016.
Developing  demographic  toxicity  data: optimizing effort for predicting population outcomes. PeerJ. 4: e2067.
[55] Han, W.,  Zhang, S.,  Shen, F.,  Liu, M., Ren, C., and  X. Gao.  2012.  Residual toxicity  and  sublethal  effects  of chlorantraniliprole on Plutella xylostella (Lepidoptera: Plutellidae).
Pest
Management Science. 68: 1184 – 1190.
[56] Song, Y.,  Dong, J., and  H. Sun.  2013. Chlorantraniliprole at sublethal
concentrations may reduce the population  growth  of  the  Asian  corn borer, Ostrinia furnacalis (Lepidoptera: Pyralidae).  Acta  Entomologica  Sinica. 56: 446 – 451.
[57] Yin, X.H.,  Wu, Q.J.,  Li, X.F.,  Zhang, Y.J., and  B.Y. Xu. 2009. Demographic changes  in  multigeneration Plutella
Siahaya, V.G. 2021. Pengaruh Dosis/Konsentrasi ...
xylostella (Lepidoptera:  Plutellidae) after exposure to sublethal
concentrations  of  spinosad.  Journal  of Economic Entomology. 102: 357 – 365.
[58] Wang, D., Wang, Y.M., Liu, H.Y., Xin, Z., and  M. Xue.  2013.  Lethal  and sublethal  effects  of  spinosad on Spodoptera exigua (Lepidoptera:
Noctuidae). Journal of Economic Entomology. 106: 1825 – 1831.
[59] Breda, M.O.,  Oliveira, J.V.,  Marques, E.M., Ferreira, R.G., and M.F. Santana. 2011.  Botanical  insecticides  applied  on Aphis gossypii and its predator Cycloneda  sanguinea on  naturally colored  cotton.  Pesquisa  Agropecuária Brasileira. 46: 1424 – 1431.
[60] Andrade,  L.H.,  Oliveira,  J.V.,  Breda, M.O., Marques, E.J., and I.M.M. Lima. 2012.  Effects  of  botanical  insecticides on  the  instantaneous  population  growth rate of Aphis gossypii Glover (Hemiptera:  Aphididae)  in  cotton. Acta Scientiarum Agronomy. 34: 119 – 124.
[61] Venzon, M.,  Rosado, M.C.,  Pallini, A., Fialho, A., and C.J. Pereira. 2007. Lethal and sublethal toxicity of neem on green peach aphid and on its predator Eriopis conexa. Pesquisa Agropecuária
Brasileira. 42: 627 – 631.
[62] Wright, D.J., and R.H.J. Verkerk. 1995. Integration  of  chemical  and  biological control systems for arthropods: evaluation  in  a  multitrophic  context. Pesticide Science. 44: 207 – 218.
[63] Ono, E.K.  2014.  Lethal  and  sublethal effects  of  insect  growth  regulators  over the  predator Ceraeochrysa  cubana
(Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) under laboratory conditions.  Dissertação  de  mestrado, Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, Piracicaba, SP, Brasil. 48 p.
[64] Ohba, S.Y.,  Ohashi, K.,  Pujiyati, E., Higa, Y., Kawada, H., Mito, N., and M. Takagi. 2013. The effect of Pyiriproxyfen  as  a  “population  growth
regulator”  against Aedes  albopictus under  semifield  conditions. PLoS  One.
8: e67045.
[65] Carvalho, G.A.,  Godoy, M.S.,  Parreira D.S., Lasmar, O., Souza, J.R., and V.F. Moscardini. 2010. Selectivity of growth regulators and neonicotinoids for adults of Trichogramma pretiosum (Hymenop- tera: Trichogrammatidae). Revista Colombiana de Entomología 36:195-201
[66] Rill, S.M., Grafton ‐Cardwell , E.E., and J.G. Morse. 2008. Effects of two insect growth regulators and a neonicotinoid on various  life  stages  of Aphytis  melinus (Hymenoptera:
Aphelinidae). BioControl. 53: 579 – 587.
[67] Garzón, A.,  Medina, P.,  Amor, F., Viñuela, E., and F. Budia. 2015. Toxicity and  sublethal  effects  of  six  insecticides to  last  instar  larvae  and  adults  of  the biocontrol  agents Chisoperla  carnea (Stephens)  (Neuroptera:  Chrysopidae) and Adalia bipunctata (L.) (Coleoptera: Coccinellidae).Chemosphere. 132:87-93
[68] Fonseca, A.P.P.,  Marques, E.J.,  Torres, J.B.,  Silva, L.M., and H.A.A. Siqueira 2015.  Lethal  and  sublethal  effects  of lufenuronon  sugarcane  borer Diatraea flavipennella and  its  parasitoid Cotesia flavipes. Ecotoxicology. 24: 1869 – 1879.
[69] Trindade, R.C.P.,  Lima, I.S.,  Sant'Ana, A.E.G., Broglio, S.M.F., and P.P. Silva. 2013. Action  of  plants  extract  on Trichogramma  galloi (Hymenoptera: Trichogrammatidae).
Comunicata
Scientiae. 4: 255 – 262.
[70] Silva, A.B., Batista, J.L., and C.H. Brito. 2009. Influence  of  product  of  plant origin  on  oviposition  and  embryonic development  of Euborellia  annulipes (Dermaptera: Anisolabididae). Environmental Engineering. 6: 54 – 65.
[71] Frazier, M.,  Mullin, C.,  Frazier, J., and S. Ashcraft. 2008. What have pesticides got to do with it? American Bee Journal, Hamilton. 521 – 523.