## ULASAN : POLITIK SIMBIOSIS FUNGI DAN TUMBUHAN

## Ivan Permana Putra
Divisi Mikologi, Departemen Biologi, Institut Pertanian Bogor Corresponding author : ivanpermanaputra@apps.ipb.ac.id

## Abstract
Many  mycologist  believed  that  the  successful  history  of  plant  invasion  to  the  land  was  the  result  of  co- evolutionary  interaction  between  plant  and  fungi.  The  colonization  of  land  by  plants  mainly  depend  on  the fundamental  biological  evolution,  among  which  was  the  symbiosis  with  fungi  to  enhance  water  and  nutrient uptake. Untill today, most plants hold in symbioses with endophytic and mycorrhizal fungi in  environment, and the  consequences  for  plants  vary  broadly  from  mutualism  to  parasitism  (plant  fungal  pathogen).  Recently, scientist proved that some of those type of interactions poses dynamic situation which involving the agreement betwen host and its mycobion partner. Interestingly, the switching mechanism of the  life style of the fungus from one state (mutualistic) to another( parasitic) and vice versa is potentially emerge. This review will highlight both the initial symbiosis process between plant and fungi, and how they maintain it.
Keywords: Fungi, plant, symbiosis, maintenance

## PENDAHULUAN
Interaksi antara fungi dan tumbuhan telah  terjadi  sejak  jutaan  tahun  yang  lalu dalam  berbagai  bentuk  simbiosis  (Krings et  al., 2007).  Endofit  dan  mikoriza merupakan  bentuk  interaksi  yang  saling menguntungkan baik untuk tumbuhan dan fungi,  sementara  beberapa  kelompok fungi  lainnya    mengembangkan  gaya hidup  parasit  terhadap  tumbuhan.  Endofit dan  mikoriza  telah  diketahui  memiliki banyak  manfaat  bagi  tumbuhan,  seperti jaminan  ketersediaan  hara-mineral-air, proteksi terhadap patogen, pemicu pertumbuhan,  perbaikan  sruktur  tanah pada rhizosfer , resistensi terhadap kekeringan,  dan  lain  sebagainya  (Schulz &  Boyle,  2005).  Sebaliknya,  sebagai organisme  yang  tidak  memiliki  perangkat fotosintesis,  fungi  mendapatkan  pasokan karbon dari tumbuhan. Penelitian
sebelumnya  menunjukkan  bahwa  setiap tumbuhan  pasti  memiliki  setidaknya  satu fungi  endofit  di  dalam  jaringannya (Petrini et  al., 1993; Gaylord et  al., 1996; Arnold & Lutzoni, 2007), sementara Read (1999) melaporkan bahwa hampir 80-90% tumbuhan  di  bumi  bersimbiosis  dengan mikoriza.
Putra et  al. (2015)  membuktikan bahwa  perubahan lingkungan  akibat aktivitas antropogenik menyebabkan pergeseran  gaya  hidup  fungi  endofit  dan merupakan  salah  satu  faktor  pendorong munculnya  parasit-parasit  baru  pada Zingiberaceae .  Hal  ini  menunjukkan bahwa,  interaksi  yang  terjadi  antara tumbuhan  dan  fungi  bersifat  dinamis  dan dipengaruhi  oleh  berbagai  faktor,  baik internal  dari  masing-masing  organisme ataupun faktor yang berasal dari lingkungan.
Interaksi  yang  kompleks  antara tumbuhan  dan  berbagai  mikroorganisme pada  daerah  perakaran  merupakan  kunci awal  terbentuknya  simbiosis,  baik  yang menguntungkan  ataupun  yang  merugikan untuk  tumbuhan.  Secara  alami,  tumbuhan secara konsisten mensekresikan polisakarida  pada  daerah rhizosfer nya.
Hal  ini  bertujuan  untuk  memperbaiki struktur  tanah  sehingga  memudahkan eksplorasi  akar  untuk  mencari  hara,  air, dan nutrien lainnya. Selain itu, polisakarida yang dihasilkan oleh tumbuhan juga merupakan atraktan untuk berbagai  macam  mikroba  baik  itu  bakteri dan fungi yang juga diharapkan membantu  siklus  materi  dan  perbaikan struktur  tanah.  Beberapa  fungi  yang dianggap  cocok  serta  kooperatif    akan diseleksi  dan  diijinkan  oleh  tumbuhan untuk bersimbiosis mutualisme dengannya.  Namun,  sayangnya  tidak semua  mikroorganisme  yang  berada  pada daerah perakaran tersebut bersifat menguntungkan  bagi  tumbuhan,  beberapa fungi  malah  merupakan  patogen  yang mampu  menginvasi  jaringan  tumbuhan dan mematikan inangnya.
Berbagai  jenis  molekul  dan  sinyal kimiawi yang kompleks menandai dimulainya seleksi dan kecocokan tumbuhan  (yang  dalam  hal  ini  bertindak sebagai  inang)  terhadap  calon partner mikobionnya. Beberapa tumbuhan bahkan
hanya  mau  bersimbiosis  dengan  fungi tertentu dan sebaliknya berlaku pula untuk fungi,  hal  inilah  yang  dikenal  dengan istilah obligat .  Sementara  itu,  beberapa tumbuhan ataupun fungi  lainnya  memiliki kisaran  interaksi  yang  luas  dan  tidak terbatas  pada  satu  atau  dua partner tertentu  saja.  Oleh  karena  itu,  tidak  aneh jika  di  dalam  jaringan  tumbuhan  bisa terdapat  lebih  dari  satu  mikobion,  dan sebaliknya  mikobion  yang  sama  dapat ditemui  pada  berbagai  inang  tumbuhan dari  spesies yang  berbeda.  Bentuk simbiosis  menguntungkan  yang  ada  pada interaksi  tumbuhan  dan  fungi  adalah endofit  dan  mikoriza.  Secara  umum, keduanya terspesialisasi menginvasi jaringan inang tanpa menyebabkan kerusakan  ataupun  gejala  yang  mengarah pada  terbentuknya  penyakit  (Schulz  & Boyle,  2005).  Hubungan  simbiosis  yang stabil  (homeostasis)  antara  tumbuhan  dan fungi,  serta  kecocokan  dan  perjanjian wilayah kolonisasi fungi di dalam jaringan tumbuhan  merupakan salah satu dinamika politis  yang  terjadi  di  antara  kedua organisme ini.
Hingga  saat  ini  sebagian  besar ulasan  mengenai  interaksi  antara  fungi dan tumbuhan terutama yang ditulis dalam bahasa  Indonesia  lebih  terfokus  pada definisi dan manfaat mengenai endofit dan mikoriza untuk tumbuhan, serta penggunaannya  sebagai  agen  biokontrol
untuk  fungi  patogen.  Aspek-aspek  terkait dinamika  interaksi  tumbuhan  dan  fungi masih  jarang  ditulis  dalam  sebuah  ulasan. Oleh karena itu, tulisan ini akan mengulas bagaimana proses interaksi awal simbiosis tumbuhan  dan  fungi,  bentuk  interaksi yang  terbentuk,  aturan-aturan  hak  dan kewajiban  yang  harus  ditaati  bersama, bentuk-bentuk penyimpangan dari kesepakatan  kedua  belah  pihak,  serta dampaknya terhadap simbiosis tersebut.

## METODE PENELITIAN
Informasi  yang  digunakaan  dalam penulisan  ulasan  ini  diperoleh  melalui studi pustaka publikasi sendiri dan peneliti lainnya. Penelusuran pustaka online dilakukan  melalui  laman  akademik  yang menyediakan  jurnal  ilmiah  gratis  dan berbayar, seperti sciencedirect, researchgate,  googlescholar, dan  lain- lain.  Informasi  dikumpulkan  dengan menggunakan kata kunci yang berhubungan dengan penulisan  ulasan  ini, misalnya plant-fungi symbiosis signalling , endophytic  fungi , plant  pathogenic  fungi, mycorrizhal association, symbiosis maintenance, evolution dan lain sebagainya.
Selanjutnya, informasi yang diperoleh kemudian dianalisis dan disintesis, serta disusun untuk menjelaskan  pandangan  penulis  terkait dinamika interaksi tumbuhan dan fungi.

## HASIL DAN PEMBAHASAN
Dinamika  Interaksi  Fungi  Endofit  dan Tumbuhan
Fungi  endofit  dihipotesiskan  telah bersimbosis  dengan  tumbuhan  sejak  400 juta tahun yang lalu (Krings et  al., 2007). Seperti  halnya  perkiraan  jumlah  total fungi  yang  ada  di  dunia,  belum  ada laporan  yang  komperhensif  mengenai jumlah  total  dan    persebaran  endofit. Petrini  (1991)  mengestimasikan  terdapat lebih  dari  1  juta  spesies  endofit  yang  ada berdasarkan perbandingan rasio tumbuhan dan  fungi,  dan  kekayaan  spesies  endofit seharusnya  lebih  tinggi  di  negara  tropis dibandingkan  wilayah  empat  musim (Gamboa et  al., 2003).  Fungi  endofit diketahui  menginfeksi  tumbuhan  melalui celah  bukaan  alami  seperti  stomata, mendegradasi  dinding  sel,  ataupun  masuk melalui  luka  pada  jaringan  inang  (Porras- Alfaro  &  Bayman,  2011).  Endofit  adalah fungi  yang  sebagian  atau  keseluruhan siklus  hidupnya  berada  di  dalam  jaringan tumbuhan  tanpa  menyebabkan  gejala penyakit.  Sebagian  besar  endofit  tidak membentuk  spora  ataupun  sporokarp  di dalam  inangnya.  Jika  membentuk  spora, umumnya  stroma  hanya  dibentuk  pada daerah  bunga  atau  daun.  Endofit  bisa ditemukan  pada  organ  akar,  rimpang, batang, daun, bahkan bunga dari inangnnya.  Hal  ini  yang  membedakan definisi  endofit  dan  mikoriza  (spesifik
hanya  di  akar).  Sebagian  besar  laporan sebelumya  menunjukkan  bahwa  daun merupakan  organ  yang  paling  banyak mengandung  endofit  berdasarkan  isolasi dengan  menggunakan  teknik  sterilisasi permukaan  (Glienke-Blanco et  al., 2002). Endofit  sendiri  memiliki  kisaran  inang yang  luas  dan  bisa  diisolasi  dari  lumut (Pressel et al ., 2008), paku (Olmo-Ruiz & Arnold,  2016),  monokotiledon  (Taylor et al .,  1999),  konifer  (Matjaz et  al .,  2015), dan  dikotiledon  (Arnold et  al .,  2001), serta  bisa  ditemukan  pada  berbagai macam  tipe  ekosistem,  yaitu Mangrove (Kumaresan  &  Suryanarayanan,  2001), Hutan Temperate (Espinosa-Garcia  &
Langenheim  1990),  daerah  kering  dan hutan  tropis  (Arnold et  al., 2001; Suryanarayanan et  al .,  2003).  Bahkan, beberapa  peneliti  melaporkan  bahwa endofit  juga  bisa  diisolasi  dari  liken (Suryanarayanan  &  Thirunavukkarasu, 2017), suatu bentuk simbiosis mutualisme antara  alga  dan  fungi  (terkadang  alga, fungi, dan sianobakteria).
Fungi endofit umumnya membentuk infeksi  sistemik  dan  mengkolonisasi jaringan  secara  intra  dan interseluler . Sebagain  besar  endofit  hanya  membentuk hifa  dalam  jaringan  inang,  sehingga  tidak memiliki  struktur  pembentuk  spora  yang mumpuni  sebagai  karakter  identifikasi. Hal  ini  yang  membuat  inventarisasi karakter harus dilakukan dengan
mengisolasi  endofit  ( Gambar  1 )  terlebih dahulu  dari  inangnya  (Deckert et  al., 2001),  walaupun  faktanya  tidak  semua endofit bisa diisolasi pada  media artifisial di laboratorium, sehingga munculah pendekatan  metagenomik.  Pada  beberapa spesies  endofit,  inokulum  diwariskan secara  vertikal  ke  generasi  berikutnya melalui  biji.  Endofit  tumbuh  di  dalam jaringan  inang  dan  mencapai  ovul  (bakal biji).  Fungi  endofit  akan  tumbuh  ketika biji berkecambah.
Salah  satu  faktor  kunci  dalam keberhasilan pembentukam simbiosis endofit dan tumbuhan adalah kompatibilitas  antara  fungi  dan  inangnya. Hal ini melibatkan berbagai macam sinyal dan respon kemotaksis. Perbedaan mendasar  antara  endofit  dan  parasit berdasarkan  wilayah  kolonisasinya  di dalam  jaringan  inang  adalah  endofit  tidak pernah  masuk  ke  wilayah  endodermis ataupun stele (jaringan  yang  mengandung pembuluh) dari inangnya.
Pertumbuhannya  hanya  sebatas  pada daerah epidermis dan korteks dari jaringan tanaman saja. Hal ini sepertinya merupakan  salah  satu  mekanisme  inang dalam  mengontrol partner simbionnya. Daerah stele pada  jaringan  tumbuhan merupakan wilayah yang memiliki pembuluh angkut air dan hasil fotosintesis. Hampir bisa dipastikan bahwa  fungi  yang  menerobos  masuk  dan
tumbuh  pada  daerah  tersebut  merupakan parasit. Fungi endofit juga tidak membentuk  haustorium,  yakni  sejenis modifikasi  hifa  yang  digunakan  untuk menyerap  nutrisi  terutama  pada  fungi patogen.
Penelitian terbaru menunjukkan bahwa  beberapa  fungi  endofit  mampu merubah  gaya  hidupnya  menjadi  saprob (Promputtha et  al., 2010) dan juga parasit (Kogel et al., 2006). Disisi lain, salah satu laporan  dari  Redman et  al., (1999) menunjukkan bahwa Colletotrichum magna , patogen pada tumbuhan Cucurbitaceae ,  menjadi  fungi  endofit pada  tumbuhan  non- Cucurbitaceae . Hal ini mengindikasikan adanya kondisi interaksi  yang  dinamis  antara  tumbuhan dan  fungi.  Fungi  endofit  merupakan organisme yang terkadang bersifat oportunis.
Gambar  1. Fungi  endofit  yang  tumbuh  dari jaringan  sehat  inang  pada  media PDA.  Isolasi  dilakukan  dengan teknik sterilisasi permukaan
Sumber: Putra (2020) [Dokumentasi Penulis]
Manfaat  yang  diterima  oleh  kedua belah  pihak  akan  terus  terjaga  jika  dan hanya jika keseimbangan mengenai permintaan  ( demand )  dari  mikobion  dan respon dari fitobion tetap terjaga (Kogel et al., 2006).  Jika  keseimbangan  tersebut berubah,  maka  gejala  penyakit  akan muncul  dan  tanaman  menjadi  sakit  atau endofit  akan  dimatikan  oleh  sistem pertahanan inang jika inangnya kuat.
Dinamika  Interaksi  Tumbuhan  dan Fungi Pembentuk Mikoriza
Mikoriza adalah istilah yang digunakan  untuk  menjelaskan  keberadaan dua  organisme  berupa  simbiosis  antara akar  tumbuhan  dan  fungi.  Berdasarkan morfologi  dan  fisiologinya  mikoriza dibedakan  menjadi  7  (tujuh)  kelompok (Brundrett,  2004).  Namun,  2  (dua) kelompok  besar  yang  umumnya  dikenal adalah  endomikoriza  dan  ektomikoriza. Tumbuhan pembentuk endomikoriza
hampir seluruhnya bersifat obligat, berbeda halnya dengan fitobion ektomikoriza  yang  sebagian  anggotanya bersifat fakultatif. Hal ini juga merupakan ciri dari cendawan pembentuk
endomikoriza,  dimana  hampir  seluruh anggotanya  bersifat  obligat,  berbeda halnya  dengan  mikobion  ektomikoriza dimana umumnya bersifat saprofit walaupun  lemah,  sehingga  bisa  hidup  di luar inangnya. Karakteristik ini nampaknya  merupakan  produk  dari  hasil
evolusi  simbiosis  antara  tumbuhan  dan fungi  yang  telah  berjalan  dalam  waktu yang  lama  bahkan  sejak  tumbuhan  mulai mengkolonisasi daratan.
Fungi pembentuk endomikoriza mengkolonisasi jaringan akar inang secara intra dan interseluler, sedangkan ektomikoriza  hanya  interseluler ( Gambar 2 ).  Pada  endomikoriza,  fungi  membentuk arbuskula  sebagai  tempat  pertukaran nutrien  dan  air  dari  fungi  dan  gula  hasil fotosintesis dari inang. Pada endomikoriza juga  dibentuk  struktur  vesikula  ( Gambar 3 ),  yakni  modifikasi  hifa  yang  berfungsi untuk  menyimpan  cadangan  gula  oleh fungi. Berbeda halnya dengan ektomikoriza,  struktur  modifikasi  hifa yang  digunakan  untuk  tempat  pertukaran adalah  Hartig  net.  Akar  tumbuhan  yang membentuk ektomikoriza juga mengalami perubahan  menjadi  lebih  pendek,  tebal, dan  diselimuti  hifa  (dikenal  dengan mantel).  Fungi  pembentuk  ektomikoriza diketahui  mampu  membentuk  tubuh  buah di luar jaringan inang, seperti Russula dan Lactarius .
Secara  umum,  endofit,  mikoriza, dan  patogen  masuk  ke  dalam  jaringan tumbuhan  melalui  lubang  alami  dan  atau menerobos dinding sel tumbuhan.
Perbedaannya  adalah  pada  respon  inang terhadap  keberadaan  fungi  tersebut.  Jika inang  memiliki  kecocokan  sinyal  dengan calon  mikobion  mutualistiknya,  maka
respon  pertahanan  inang  akan  ditekan untuk  membiarkan  fungi  masuk.  Namun, jika sistem pertahanan  mendeteksi adanya fungi  yang  tidak  dikehendaki  (dalam  hal ini  patogen),  maka  tumbuhan  umumnya memberikan  respon  pertahanan  seperti membentuk  kambium  gabus  pada  daerah luka,  memutus  aliran  air  dan  nutrisi  di sekitar  jaringan  yang  terinfeksi,  hingga proses absisi atau kematian disengaja pada daerah  yang  terinfeksi.  Namun,  jika sistem  pertahanan  inang  tidak  mampu menghambat  masuknya  patogen,  invasi akan  terus  berlangsung.  Pada  sebagian besar simbiosis mikoriza, terjadi pengenalan spesifik antara senyawa  lektin dari  cendawan  dengan  polisakarida  dari akar  tumbuhan.  Baik  pada  mikobion mutualistik dan parasitik, kolonisasi dimulai  ketika  spora  fungi  berkecambah pada permukaan jaringan inang. Hifa yang muncul dari perkecambahan spora tersebut  akan  bermodifikasi  menjadi struktur  apresorium.  Apresorium  dengan kemampuannya  menekan  dinding  sel tumbuhan  secara  fisik  dan  mekanis,  serta dibantu  oleh  sekresi  enzim  yang  mampu mendegradasi  kutikula  dan  dinding  sel inang,  membuat  hifa  mampu  masuk  dan mulai  mengkolonisasi  jaringan  tersebut. Pada  endofit  dan  fungi  pembentuk mikoriza, kolonisasi dibatasi oleh tumbuhan  hanya  sampai  bagian  korteks dalam,  tanpa  pernah  mendekati  daerah
endodermis dan jaringan pembuluh. Garcia-Garrido & Ocampo (2002) menjelaskan  bahwa,  bahkan  pada  kondisi simbiosis  mutualistik  pun,  ekspresi  dari gen  sistem  pertahanan  inang  tetap terjadi. Hal  ini  nampaknya  dimaksudkan  sebagai upaya dari inang untuk menjaga kestabilan interaksi yang ada.
Endofit  mengkolonisasi  jaringan secara  intra  dan  interseluler,  sedangkan pada  mikoriza  bergantung  pada  tipenya, ada mampu mengkolonisasi secara interseluler saja, ataupun keduanya. Mekanisme pembagian kerja dalam interaksi  inang  dengan  fungi  pembentuk mikoriza  pada  prinsipnya  tidak  berbeda dengan  endofit.  Fungi  membantu  inang terutama  untuk  mensuplai  air  dan  hara mineral      dengan    membuat       struktur atau rizomorf. Hal ini menjadi masuk akal
Gambar  2. Perbandingan  kolonisasi  fungi pembentuk  endomikoriza  dan  ektomikoriza.
Sumber : Taiz & Zeiger, Plant Physiology (2003).
modifikasi  hifa extraradical  mycelium karena  perbandingan  ukuran  akar  serabut dari  tanaman  yang  paling  kecil  adalah hampir  100x  lebih  besar  dari  ukuran  hifa fungi. Hal  ini  membuat eksplorasi  nutrien dan  air  oleh  hifa  menjadi  sangat  efektif. Sebagai  kompensasi  atas  kerjanya,  fungi mendapatkan  tempat  tinggal  dan  sumber karbon  hasil  fotosintesis  sekitar  8-17% dari tanaman inangnya (Hobbie & Hobbie, 2006).
Menariknya, polisakarida yang diberikan  oleh  tumbuhan  diubah  oleh fungi  menjadi  bentuk  yang  tidak  larut (manitol, trehalosa, dan glikogen) sehinga tidak  bisa  diambil  lagi  oleh  tumbuhan dalam keadaan tertentu. Hal ini merupakan salah satu aspek penting untuk menghindari  monopoli  sumberdaya  dan menjaga keberlanjutan simbiosis mikoriza.
Gambar  3. Vesikula  dari  mikoriza  arbuskula yang  diamati  pada  akar  rumput- rumputan. Perbesaran 400x
Sumber: Putra (2020) [Dokumentasi Penulis].
Berbagai  penelitian  membuktikan bahwa  mikoriza  merupakan  simbiosis mutualisme  yang akan berlangsung dalam jangka  waktu  yang  lama  dan  stabil, meskipun  beberapa  peneliti  mengklaim perubahan  mikoriza  arbuskula  menjadi parasite  tetapi  hal  tersebut  nampaknya tidak  memiliki  data  dan  argumen  yang kuat  (Purin  &  Rilig,  2008).  Hal  ini  juga sepertinya  diperkuat  dengan  fakta  bahwa beberapa  tumbuhan  merupakan  fitobion obligat terhadap fungi pembentuk mikoriza,  dan  berlaku  sebaliknya.  Hal  ini dapat  membuat  interaksi  yang  terbentuk lebih  stabil  dan  konsisten  dibandingkan dengan bentuk simbiosis endofit.  Laporan terbaru dari Friede et al. (2016) menyimpulkan  bahwa  faktor  nutrisi  dan lingkungan tidak menyebabkan keseimbangan simbiosis mikoriza menjadi terganggu.  Namun  mereka  berasumsi bahwa,  kemungkinan  perubahan  gaya hidup  fungi  pembentuk  mikoriza  bisa terjadi  jika  lemahnya  kontrol  inang terhadap regulasi hak dan kewajiban yang telah disepakati bersama dengan mikobionnya.    Hal  ini  diperkuat  dengan adanya fakta dari Rhizoctonia solani yang merupakan  fungi  patogen  pada  gandum, tomat,  dan  berbagai  tanaman  pertanian lainnya, namun menjadi mikobion pembentuk mikoriza pada anggrek (Carling et  al. , 1999).  Diketahui  anggrek menghasilkan  senyawa  fenolik,  yakni
berupa  bahan  anti  fungi  yang  mampu mengontrol pertumbuhan R. solani sehingga tidak menjadi patogen.
Dinamika Interaksi Fungi Parasit dan Tumbuhan
Di  alam,  telah  diketahui  bahwa sebenarnya tumbuhan memiliki mekanisme pertahan yang mumpuni dalam menangkal  berbagai  macam  patogen. Namun  pengaturan  mengenai  ekspresi perangkat  tersebut  untuk  membedakan simbiosis  yang  menguntungkan  ataupun merugikan  bagi  tumbuhan  masih  menjadi hal  yang  terus  diteliti  hingga  saat  ini (Staskawicz,  2001).  Kecocokan  antara sekret  metabolit  dari  tumbuhan  dan reseptor spesifik dari fungi akan menentukan  arah  tipe  interaksi  yang  akan terbentuk. Berdasarkan derajat
ketergantungannya terhadap inang, patogen  dapat  dibedakan  menjadi  obligat dan  fakultatif.  Patogen  obligat  hanya mampu hidup di dalam jaringan inang, dan pada  banyak  kasus,  inangnya  tetap dibiarkan hidup. Sementara patogen fakultatif  umumnya  hidup  sebagai  saprob di  tanah  dan  berubah  menjadi  parasit ketika  menemukan  inang  yang  rentan. Proses  infiltrasi  patogen  ke  dalam  inang tidak  jauh  berbeda  dengan  endofit  dan mikoriza.  Patogen  juga  mampu  masuk melalui  lubang  bukaan  alami  seperti stomata,  lentisel,  jaringan  yang  luka,  dan termasuk jaringan yang sehat. Ketika telah
masuk  ke  dalam  jaringan  inang,  fungi patogen  akan  membentuk  haustorium, yakni modifikasi dari hifa untuk menyerap nutrisi  dari  inang,  dan  pada  beberapa patogen juga membentuk struktur mikrosklerotia  ( Gambar  4 )  yakni  struktur rehat  yang  memiliki  peranan  penting dalam mensuplai inokulum untuk menginfeksi tumbuhan.
Berdasarkan sumber dan cara memperoleh nutrisinya, patogen dibedakan menjadi  saprotrof,  biotrof,  dan  nekrotrof. Patogen  saprotrof  memperoleh  bahan organik  dari  organisme  yang  telah  mati, umumnya  fungi  tipe  ini  memiliki  pola hidup  yang  fakultatif.  Sementara  itu patogen  biotrof  mendapatkan  nutrisi  dari jaringan  inang  yang  hidup.  Inangnya dibiarkan  hidup  untuk  mensuplai  nutrisi kepada  patogen,  dan  nampaknya  fungi dengan  sengaja  menjaga  supaya  inangnya tetap hidup dan bisa untuk terus dieksploitasi.  Kelompok  fungi  ini  tidak menghasilkan toksin, namun menghasilkan berbagai  macam  efektor  untuk  menekan mekanisme  pertahanan  inang  (Perfect  & Green, 2001). Patogen seperti ini umumnya  merupakan  kelompok  patogen obligat.  Jika  pada  akhirnya  inang  mati, maka  fungi  patogen  juga  akan  mati  atau berpindah ke fase dorman sampai menemukan  inang berikutnya. Di sisi  lain, patogen  nekrotrof  memperoleh  nutrisi  dari inang  yang  dibunuhnya  dan  kemudian
berperilaku  sebagai  saprofit.  Kelompok fungi  ini  menggunakan  kombinasi  toksin, enzim  pendegradasi  dinding  sel,  dan reactive  oxygen  species (ROS)  untuk membunuh inangnya (Wang et al., 2014). Ada  jarak  yang  sangat  sempit  antara definisi  fungi  endofit  dan  parasit.  Banyak penelitian  telah  membuktikan  perubahan gaya  hidup  fungi  endofit  menjadi  parasit, saprofit  dan  sebaliknya  (Grigoriev,  2013). Endofit  juga  sering  dimaknai  sebagai patogen  yang  laten  dikarenakan  pada  saat tidak menyebabkan gejala ataupun penyakit, fungi tersebut masih dikategorikan  sebagai  mikobion  yang mutualistik.  Namun,  perubahan  interaksi inang-fungi  (faktor  internal)  dan  faktor eksternal (lingkungan) diketahui menyebabkan  ketidakseimbangan  pada simbiosis  yang  terbentuk.  Beberapa  fungi mampu  berubah  menjadi  parasit  pada inang  yang  ditempatinya.  Stracke et  al. (2002)  dan  Giraldo  &  Valent  (2013) melaporkan  bahwa  mutasi  pada  gen tertentu dari patogen ataupun reseptor dari tumbuhan  akan  merubah  resistensi  dari tumbuhan  terhadap partner mikobionnya. Putra et  al. (2015)  membuktikan  bahwa beberapa fungi yang dilaporkan sebelumnya sebagai patogen, juga merupakan  endofit  pada  tanaman  yang sehat.
Lebih lanjut, mereka juga mengkonfirmasi terjadinya perubahan
komunitas  fungi  endoft  sebagai  akibat proses  domestikasi Zingiberaceae yang dilakukan.  Beberapa  spesies  diketahui hilang  dari  inangnya  saat  dipindahkan  ke tempat  domestikasi.  Namun  di  sisi  lain, beberapa spesies baru yang tidak ditemukan  pada  inang  liarnya,  muncul pada  tempat  budidaya,  dan  menariknya spesies-spesies  tersebut  merupakan  fungi patogen  tumbuhan.  Hal  ini  tentunya merupakan sesuatu yang harus dipertimbangkan dalam melakukan domestikasi tumbuhan (Putra et al., 2015).
Interaksi  dinamis  antara  tumbuhan dan fungi menandakan terjadinya koevolusi  yang  paralel  diantara  keduanya (Zelinger et al., 2016). Patogen akan selalu mencari cara yang efektif untuk menginvasi inang dan sebaliknya tumbuhan mengembangkan  sistem deteksi dan  pertahanan  diri  yang  mumpuni  dari serangan patogen.
Gambar  4. Hifa  internal  dan  mikrosklerotia dari  fungi  patogen  pada  akar rumput-rumputan.
Perbesaran 400x
Sumber: Putra (2020) [Dokumentasi Penulis].

## KESIMPULAN
Interaksi  antara  tumbuhan  dan  fungi bersifat  dinamis.  Bentuk  simbiosis  yang terbentuk ditentukan berdasarkan kompatibilitas  dan  kecocokan  antara kedua belah pihak. Keberlanjutan, keseimbangan,  dan  perubahan  simbiosis (mutualistik menjadi parasitik dan sebaliknya) bergantung kepada pengaturan  mekanisme  kontrol,  hak,  dan kewajiban  dari  tumbuhan  sebagai  inang dan  fungi  sebagai  rekan  mikobion,  serta mekanisme  koevolusi bersama yang paralel antara keduanya.

## DAFTAR PUSTAKA
Arnold  AE  &  Lutzoni  F.  2007.  Diversity and  host  range  of  foliar  fungal endophytes: are tropical leaves biodiversity hotspots? Ecology , 88 (3):
541-549. https://doi.org/10.1890/05- 1459
Arnold  AE,  Maynard  Z  &  Gilbert GS.2001.  Fungal  endophytes  in dicotyledonous neotropical trees: patterns  of  abundance  and  diversity. Mycological Research , 105(12): 1502–1507. http://dx.doi.org/10.1017/s09537562 01004956 Brundrett M. 2004. Diversity and classification of mycorrhizal associations. Biological Reviews , 79(3): 473-495. http://dx.doi.org/10.1017/s14647931 03006316
Carling  DE,  Pope  EJ,  Brainard  KA,  & Carter DA. 1999. Characterization of Mycorrhizal  Isolates  ofRhizoctonia solanifrom an Orchid, Including AG- 12,  a  New  Anastomosis  Group.
Phytopathology ,  89(10):  942-946. doi:10.1094/phyto.1999.89.10.942
Deckert  RJ,  Melville  LH,  &  Peterson  RL.
2001. Structural feature of a Lophode-rmium endophyte  during the  cryptic  life-cycle  phase  in  the foliage of Pinus strobus. Mycological Reserarch , 105: 991-997.
Del  Olmo-Ruiz  M  &  Arnold  AE.  2016.
Community structure of fern- affiliated endophytes in three neotropical forests. Journal of
Tropical  Ecology ,  33(1):  60–73.
http://dx.doi.org/10.1017/s02664674 16000535
Espinosa-Garcia  FJ  &  Langenheim  JH.
1990. The endophytic fungal community  in  leaves  of  a  coastal redwood  population  diversity  and spatial  patterns. New  Phytologist ,
116(1): 89-97.
http://dx.doi.org/10.1111/j.1469- 8137.1990.tb00513.x Friede  M,  Unger  S,  Hellmann  C  &
Beyschlag  W.  2016.  Conditions Promoting  Mycorrhizal  Parasitism Are of Minor Importance for Competitive  Interactions  in  Two Differentially  Mycotrophic  Species. Frontiers  in  Plant  Science ,  7. doi:10.3389/fpls.2016.01465.
Gamboa  MA,  Laureano  S,  &  Bayman  P.
2003. Measuring diversity of endophytic  fungi  in  leaf  fragments: Does size matter?
Mycopathologia, 156: 41-45. https://doi.org/10.1023/A:102136221 7723
Garcia-Garrido  JM  &  Ocampo  JA.  2002.
Regulation  of  the  plant  defence response  in  arbuscular  mycorrhizal symbiosis. JExpBot , 53:1377–1386.
Gaylord ES, Preszler RW & Boecklen WJ. 1996.  Interactions  between  host plants,  endophytic  fungi,  and  a phytophagous  insect  in  an  oak ( Quercus  grisea x Q.  gambelii ) hybrid  zone. Oecologia , 105 (3):  336-
342.
https://doi.org/10.1007/bf00328736 .
Giraldo MC & Valent B.2013. Filamentous plant  pathogen  effectors  in  action. Nat Rev Microbiol , 11:800-814.
Glienke-Blanco  C,  Aguilar-Vildoso  CI,
Vieira  M  LC,  Barroso  PAV  &
Azevedo JL. 2002. Genetic
variability  in  the  endophytic  fungus Guignardia  citricarpa isolated  from citrus plants. Genetics and Molecular Biology , 25 (2): 251-255.
https://doi.org/10.1590/s1415-
47572002000200021
Grigoriev  IV.2013. Fungal  Genomics  for Energy  and  Environment.  Genomics of  Soil  and  Plant-Associated  Fungi . 11–27.  New  York  :  Springer. http://dx.doi.org/10.1007/978-3-642- 39339-6_2
Hobbie  JE  &  Hobbie  EA.2006. 15 N  in symbiotic  fungi  and  plants  estimates nitrogen  and  carbon  flux  rates  in arctic  tundra. Ecology ,  87:  816-822. doi: 10.1890/0012-
9658(2006)87[816:NISFAP]2.0.CO;

## 2
Kogel  KH,  Franken  P  &  Hückelhoven R.2006. Endophyte or parasite – what decides? Current  Opinion  in  Plant Biology , 9(4): 358–363. http://dx.doi.org/10.1016/j.pbi.2006.0 5.001
Krings  M,  Taylor  TN,  Hass  H,  Kerp  H, Dotzler  N  &  Hermsen  EJ.  2007. Fungal  endophytes  in  a  400-million- yr-old land plant: infection pathways, spatial distribution, and host responses. New  Phytologist ,  174(3): 648-657. doi:10.1111/j.1469- 8137.2007.02008.x.
Kumaresan V & Suryanarayanan TS. 2001.
Occurrence and distribution of endophytic  fungi  in  a Mangrove community. Mycological  Research , 105(11):
1388–1391. http://dx.doi.org/10.1017/s09537562
01004841
Lazar T & Zeiger E. Plant physiology. 3rd edn. Annals  of  Botany ,  91(6):  750- 751.
http://dx.doi.org/10.1093/aob/mcg07 9
Matjaz  R,  Matic  T,  Damjan  J,  Borut  S  & Samo  K.  2015.  Antibacterial  activity of  endophytic  fungi  isolated  from conifer  needles. African  Journal  of Biotechnology , 14(10): 867-871. doi:10.5897/ajb2014.14387 Perfect  SE  &  Green  JR.2001.  Infection structures of biotrophic and hemibiotrophic fungal plant pathogens. Mol  Plant  Pathol ,  101-
108
Petrini  O,  Sieber  TN,  Toti  L  &  Viret  O.
1993. Ecology, metabolite production,  and  substrate  utilization in  endophytic  fungi. Nat.  Toxins ,  1:
185-196 . https://doi.org/10.1002/nt.262001030 6
Petrini  O.  1991. Fungal  Endophytes  of Tree  Leaves .  In:  Andrews  J.H.,
Hirano  S.S.  (eds)  Microbial  Ecology of  Leaves.  Brock/Springer  Series  in
Contemporary Bioscience. New
York: Springer.
Porras-Alfaro  A  &  Bayman  P.2011. Hidden  Fungi,  Emergent  Properties: Endophytes
and Microbiomes.
Annual  Review  of  Phytopathology , 49(1): 291-315. doi:10.1146/annurev- phyto-080508-081831 Pressel S, Ligrone R, Duckett JG & Davis EC.  2008.  A  novel  ascomycetous endophytic association in the rhizoids of the leafy liverwort family,
Schistochilaceae  (Jungermanniidae, Hepaticopsida ). American Journal  of Botany , 95(5): 531-541. doi:10.3732/ajb.2007171 Promputtha  I,  Hyde  KD,  McKenzie  EHC, Peberdy JF & Lumyong S. 2010. Can leaf  degrading  enzymes  provide evidence that endophytic fungi becoming saprobes? Fungal Diversity , 41(1): 89-99. doi:10.1007/s13225-010-0024-6 Purin  S  &  Rillig  MC.  2008.  Parasitism  of arbuscular
mycorrhizal fungi:
reviewing the evidence. FEMS
Microbiology  Letters ,  279(1):  8–14. http://dx.doi.org/10.1111/j.1574- 6968.2007.01007.x
Putra  IP,  Rahayu  G  &  Hidayat  I.  2015.
Impact  of  domestication  on  the endophytic fungal diversity associated with wild Zingiberaceae at Mount  Halimun  Salak  National Park. HAYATI Journal of Biosciences , 22 (4): 157-162.
https://doi.org/10.1016/j.hjb.2015.10. 005 Read  DJ.  1999.  Mycorrhiza -  The  State  of the Art . Mycorrhiza , pp.3–34.
http://dx.doi.org/10.1007/978-3-662- 03779-9_1 Redman  RS,  Ranson  JC  &  Rodriguez RJ.1999. Conversion of thepathogenic  fungus  Colletotrichum magna to a nonpathogenic, endophytic mutualist by gene disruption. Mol Plant Microbe Interact , 11:969-975.
Schulz B & Boyle C. 2005. The endophyte continuum. Mycological  Research ,
109(6): 661-686. https://doi.org/10.1017/S0953756205 00273X Staskawicz  BJ.  2001.  Genetics  of  plant–
pathogen interactions specifying plant disease resistance. Plant Physiol , 125:73-6.
Stracke S, Kistner C, Yoshida S, Mulder L,
Sato  S,  Kaneko  T  &  Parniske  M. 2002.  A  plant  receptor-like  kinase required for both bacterial and fungal symbiosis. Nature ,  417(6892):  959- 962. doi:10.1038/nature00841.
Suryanarayanan  TS  &  Thirunavukkarasu N.  2017.  Endolichenic  fungi:  the lesser  known  fungal  associates  of lichens. Mycology ,  8(3):  189–196. http://dx.doi.org/10.1080/21501203.2 017.1352048
Suryanarayanan TS, Govindan V & Murali Thokur  Sreepathy.  2003.  Endophytic fungal  communities  in  leaves  of tropical  forest  trees:  Diversity  and distribution patterns.
Current Science , 85 (4) : 489-492.
Taylor  JE,  Hyde  KD  &  Jones  EBG.  1999.
Endophytic  fungi associated with the temperate
palm, Trachycarpus fortunei ,  within  and  outside  its natural geographic range. New Phytologist , 142(2): 335-346. http://dx.doi.org/10.1046/j.1469- 8137.1999.00391.x
Wang  X,  Jiang  N,  Liu  J,  Liu  W  &  Wang GL.  2014.  The  role  of  effectors  and
host  immunity  in  plant-necrotrophic fungal  interactions. Virulence ,  5(7):
722-732. doi:10.4161/viru.29798.
Zeilinger S, Gupta VK, Dahms TES, Silva RN,  Singh  HB,  Upadhyay  RS  & Nayak  SC.  2015).  Friends  or  foes? Emerging insights from fungal interactions with plants. FEMS Microbiology  Reviews ,  40(2):  182- 207. doi:10.1093/femsre/fuv045.