## JURNAL BIOSILAMPARI: JURNAL BIOLOGI
KAPASITAS POTENSI PARASITISME Trichogramma sp. ( Hymenoptera: Trichogrammatidae ) TERHADAP Corcyra sp.
Astrid Sri Wahyuni Sumah 1 *, Ali Alamsyah Kusumadinata 2 1 Program Pascasarjana Pendidikan Biologi, Universitas Muhammadiyah Palembang, Jl. Jenderal Ahmad Yani, 13 Ulu, Palembang, Sumatera Selatan, 30263
2 Universitas Djuanda, Jl. Tol Jagorawi No.1, Ciawi Kabupaten Bogor, Jawa Barat, 16720 *Corresponding author, e-mail: astrid.sumah@gmail.com

## A B S T R A C T
Parasitism  research Trichogramma sp.  (Hymenoptera:  Trichogrammatidae)  has  been carried  out  with  the  aim  of  studying  the  functional  response  of  the  parasitoid Trichogramma sp. Functional response is one measure to determine the effectiveness of a predator or parasitoid as an agent in biological control, so that it can express a change in the  number  of  preys  attacked  by  individual  predators. Temperature  is  one  of  the  most important host-parasitoid interactions in functional responses. The method used in the parasitoid parasitism Trichogramma sp. on the host Corcyra sp. using four levels of egg density Corcyra sp.  with  two  different  temperature  treatments  (27 O C  and  room temperature).  The  results  show  the  functional  response  model  of  the  parasitoid Trichogramma sp.  against  its  host Corcyra sp.  described  in  the  type  I  model. Parasitization level of Trichogramma sp. showed the same results for both temperature treatments, however, it also shows differences in the speed of predation. It also showed linearity between the parasitoids Trichogramma sp. with the host Corcyra sp. Parasitism rates are still increasing, along with an increase in host density. This research can be a starting point to improve the control of Corcyra sp.  using the parasitoid Trichogramma sp. in the field.
Keywords : Corcyra sp., Functional Response , Temperature , Trichogramma sp., Parasitoid

## PENDAHULUAN
Faktor  lingkungan  berperan  dalam  menentukan  laju  pemangsaan  (konsumsi) oleh  suatu  predator  terhadap  mangsanya  atau  parasitoid  terhadap  inangnya (Tarumingkeng,  1992).  Bila  sejumlah  mangsa  atau  inang  berinteraksi  dengan sejumlah  predator  atau  parasitoid,  maka  akan  terjadi  dua  fenomena  yaitu pemangsaan  (mangsa  atau  inang)  oleh  predator  atau  parasitoid  dan  reproduksi predator  atau  parasitoid.  Fenomena  yang  pertama  menggambarkan  tanggap fungsional  predator  atau  parasitoid,  sedangkan  fenomena  yang  kedua menggambarkan tanggap numerik (Susilo, 2007).
Respon fungsional merupakan salah satu ukuran untuk menentukan keefektifan suatu predator atau parasitoid sebagai agens dalam pengendalian hayati  (Schafer & Herz, 2020). Istilah ini digunakan untuk menyatakan perubahan jumlah mangsa yang diserang  oleh  individu  predator  akibat  perubahan  kepadatan  populasi  mangsa  per satuan waktu (Hassel, 2000). Respon fungsional menggambarkan bagaimana tingkat konsumsi konsumen individu bervariasi di seluruh gradien kepadatan mangsa (Dunn &  Hovel,  2020).  Holling  (1959)  mempelajari  pemangsaan  mamalia  kecil  pada  lalat gergaji  pinus,  dan  menemukan  bahwa  tingkat  pemangsaan  meningkat  dengan
meningkatnya kepadatan populasi mangsa. Hal ini dihasilkan dari 2 efek, yaitu setiap predator  meningkatkan  tingkat  konsumsinya  ketika  dihadapkan  pada  kepadatan mangsa yang lebih tinggi (Kalinkat et al., 2013), dan kepadatan predator meningkat dengan  meningkatnya  kepadatan  mangsa.  Efek  ini  akan  menggambarkan  2  macam respon  populasi  predator  terhadap  kepadatan  mangsa,  yaitu  respon  fungsional  dan respon numerik.
Model respon fungsional parasitoid terhadap mangsa digambarkan dalam tiga tipe (Holling, 1959) yaitu model tipe I, jumlah mangsa yang dibunuh tiap parasitoid berbanding  langsung  dengan  kepadatan  mangsa  dengan  laju  pencarian  (a)  yang konstan  pada  semua  kepadatan  mangsa,  sehingga  terjadi  grafik  yang linier (Denny, 2014) .    Model  tipe  II,  jumlah  mangsa  yang  dibunuh  meningkat  secara  konstan  pada awal  populasi  hingga  kepadatan  populasi  maksimum,  kemudian  terjadi  penurunan pemangsaan  secara  cepat  seiring  meningkatnya  populasi  mangsa,  sehingga  terjadi bentuk grafik yang hiperbolik (Stollenwerk  et  al.,  2022) . Pada tipe ini terdapat waktu penanganan mangsa ( Th ) dengan perilaku untuk membunuh dan memangsa mangsa ( Papanikolaou et al., 2020) , kemungkinan terjadi pengistirahatan sebelum bergerak untuk mencari mangsa yang lebih banyak lagi. Model tipe III menggambarkan bentuk grafik secara sigmoid , dengan pemangsaan secara lambat di awal populasi kemudian meningkat  dengan  cepat  pada  tingkat  populasi  yang  tinggi  (Dunn  &  Hovel,  2020), selanjutnya pemangsaan terjadi secara lambat kembali pada tingkat populasi mangsa mendekati kejenuhan (Jeschke et al., 2022).
Parasitoid Trichogramma sp. adalah yang paling sering dipelajari di dunia dan dibiakkan  secara  besar-besaran  (Davies  et  al.  2019).  Keuntungan  penggunaannya adalah kemampuan untuk mengendalikan hama dari berbagai mangsa yang berbeda (Jalali et al., 2016),  terspesialisasi (Wang et al., 2018) dan efisien (Geremias & Parra 2014; Arruda et al., 2014). Parasitoid ini juga sering digunakan untuk melihat tingkat parasitoid dengan berbagai suhu yang berbeda (Oliviera et al.,  2017;  Fragoso et al., 2019).  Akan  tetapi,  perbedaan  potensi  awal  predasi  dalam  suhu  yang  tidak  jauh berbeda,  khususnya,  kurang  dilakukan.  Kami  memperkirakan  bahwa  awal pemangsaan  akan  memiliki  waktu  penanganan  yang  berbeda  sesuai  dengan  suhu yang  dialami  selama  perkembangan  parasitoid.  Perbedaan  awal  pemangsaan  untuk suhu yang relatif yang tidak jauh beda dalam skala laboratorium dapat  diakibatkan oleh  ukuran  tubuh  parasitoid  (Lindmark  et  al.,  2017),  jenis  kelamin  parasitoid (Louapre et al., 2018) atau perkembangan parasitoid (Zhang et al., 2019).  Sehingga, penelitian  ini  bertujuan  untuk  mengetahui  potensi  parasitisme  parasitoid Trichogramma sp.  terhadap  inang  telur Corcyra  sp. dengan  perbedaan  suhu  yang tidak jauh berbeda dan jenis tipe kurva respon fungsional yang dihasilkan.

## METODE
Penelitian  dilakukan  pada  September  2021  di  Laboratorium  Biologi,  FKIP, Universitas  Muhammadiyah  Palembang.  Parasitoid  yang  digunakan  adalah Trichogramma sp.  (Hymenoptera:  Trichogrammatidae)  merupakan  parasitoid  telur dengan menggunakan inang telur Corcyra sp. Rancangan penelitian ini dapat dilihat di Gambar 1.
Perkembangbiakan Trichogramma sp.
Telur inang yang digunakan berumur kurang dari 48 jam. Sebanyak 100 butir telur inang ditempelkan pada kertas perkamen, dimasukkan ke dalam tabung reaksi, dan ditutup dengan kain. Tabung reaksi diberi larutan madu sebagai pakan kemudian
disimpan  pada  suhu  ruang  hingga  parasitoid  dewasa  keluar.  Pengamatan  tabel kehidupan  parasitoid Trichogramma sp.  dilakukan  untuk  mengetahui  umur  fase perkembangan parasitoid tersebut. Pengamatan dilakukan dengan menggunakan 15 parasitoid  betina  dewasa  yang  telah  berkopulasi  (berumur  12-24  jam).  Setelah sanggama, masing-masing parasitoid betina dimasukkan ke dalam tabung reaksi dan diberi  larutan  madu  konsentrasi  10%.  Telur  didiamkan  selama  24  jam  sampai parasitoid dewasa keluar. Telur diganti setiap hari sampai betina dewasa mati.  Pada penelitian  ini,  potensi  betina  dewasa  dalam  parasitisasi  telur  inang  diamati.  Telur inang yang diparasit dipindahkan setiap hari sampai keturunan baru muncul.
Gambar 1 . Rancangan Penelitian
Uji Parasitisme Parasitoid Uji  parasitisme  parasitoid Trichogramma sp.  terhadap  inang  telur Corcyra sp. dilakukan  pada  empat  taraf  kepadatan  telur  yaitu  5,  10,  20,  dan  30  butir  per  pias dengan dua perlakuan suhu yaitu 27 0 C dan suhu kamar (30 0 C). Pias yang terdiri dari inang telur Corcyra sp. dengan masing-masing taraf kepadatan dimasukkan ke dalam tabung  yang  berisi  seekor  imago  betina Trichogramma sp.  yang  telah  berkopulasi. Kemudian  disimpan  dalam  inkubator  dengan  suhu  27 0 C  dan  suhu  kamar  dengan constant  light dan  dibiarkan  imago  betina  memarasit  selama  24  jam.  Setelah pemaparan, Trichogramma sp. dipisahkan dari inang dan disimpan dalam inkubator 5-6  hari  sampai  terlihat  perubahan  warna  putih  menjadi  kecoklatan  (terparasit). Jumlah  telur  yang  terparasit  pada  setiap  perlakuan  dihitung,  sedangkan  yang  tidak terparasit dirusak untuk mencegah telur yang terparasit dimakan oleh larva Corcyra sp.  Perlakukan  diulang  sebanyak  6  kali.  Analisis  data  menggunakan  uji t dan dilanjutkan dengan uji beda nyata jujur pada taraf 5%, dimana t hitung harus lebih besar dari nilai t tabel sebesar 2,228 (Steel & Torrie, 1989) .

## HASIL DAN PEMBAHASAN
Ngengat  beras, Corcyra  cephalonica merupakan  hama  biji-bijian  dan  produk yang pertanian yang disimpan di gudang (Vincent et al., 2021). Selain sebagai hama, C.
cephalonica juga  berperan  sebagai  inang  laboratorium  untuk  beberapa  agen biokontrol seperti Trichogrammatoidea eldanae (Hymenoptera: Trichogrammatidae) (Adom  et  al.,  2021), Habrobracon hebetor (Hymenoptera:  Braconidae)  (Mbata  & Warsi,  2019),  dan  tungau  (Ahmad  et  al.,  2017;  Padhy  et  al.,  2020).  Kesiapan  untuk produksi massal C. cephalonica menyebabkan pemanfaatannya sebagai inang buatan, karena  inang  asli  dari  agen  biokontrol  tersebut  tergolong  langka,  tidak  dapat beradaptasi  dengan  pemeliharaan  massal,  atau  mahal  untuk  diproduksi  (Rossini  et al.,  2021).  Alasan Trichogramma sp.  digunakan  sebagai  agen  biokontrol  karena parasitoid  ini  membunuh  mangsa  mulai  dari  telur  sebelum  mangsa  tersebut  mulai merusak  hasil  pertanian  (OS  &  Varshney,  2018)  dan  parasitoid  ini  juga  bisa digunakan  bersama  dengan  agen  biokontrol  lainnya  dalam  waktu  yang  bersamaan (de Lourdes Correa Figueiredo et al., 2015). Trichogramma sp. merupakan parasitoid yang mampu menguntungkan petani dan memberikan dampak yang besar terhadap lingkungan  (Adom  et  al.,  2021 ) . Trichogramma sp.  merupakan  bagian  dari pengelolaan  tanaman  terpadu  yang  berkelanjutan  dengan  menerapkan  teknologi pengendalian  hama  terpadu  (PHT)  yang  terfokus  baik  secara  teknis  maupun nonteknis  agar  mampu  dikembangkan  menjadi  bagian  dari  pengendalian  secara alami ( Rakes et al., 2021) .
Hasil  pengamatan  menunjukkan  adanya  hubungan  antara  kepadatan  inang dan  laju  parasitisasi  atau  respon  fungsional Trichogramma sp.  terhadap  inangnya Corcyra sp.  Pertambahan  kepadatan  inang  diikuti  dengan  peningkatan  laju parasitisasi (Gambar 2). Perlakuan suhu hanya mempengaruhi bentuk kurva respon fungsional  sedangkan trend untuk  semua  perlakuan  adalah  sama  yaitu  parasitasi akan  meningkat  mengikuti  kepadatan  inang.  Kecenderungan Trichogramma sp adalah dapat menetap dengan suhu yang bervariasi. Tingkat parasitasi Trichogramma sp. pada suhu 27 0 C tidak berbeda dibandingkan parasitasi pada suhu kamar. Tetapi, memperlihatkan  perbedaan  kecepatan  waktu  predasi. Trichogramma sp. menunjukkan waktu predasi awal yang berbeda di kedua perlakuan suhu. Pada suhu 27 0 C, Trichogramma sp. terlihat memiliki kecepatan predasi yang tidak terlalu cepat (Gambar 2a), bila dibandingkan dengan predasi di suhu kamar (30 0 C) (Gambar 2b). Hal  ini  diakibatkan  karena Trichogramma sp.  memiliki  waktu  penanganan pemangsaan Corcyra sp. sebelum diparasiti.  Predator dalam kondisi lapar akan lebih cepat  memangsa  mangsa  yang  akan  mengakibatkan  kurva  naik  secara  signifikan (Gambar  2b).  Waktu  penanganan  mangsa  dipengaruhi  oleh  dua  parameter,  yaitu a (waktu  pemangsaan)  dan Th (waktu  penanganan)  yang  pada  umumnya  ditemukan untuk respon fungsional tipe II (Wang et al., 2022). Tingkat waktu pemangsaan dan penanganan mangsa (Singh, 2022) sering dilakukan oleh predator sebelum terjadinya predasi.  Hal  ini  dilakukan  agar  predator  dapat  memanfaatkan  waktu  dengan  baik (Dong  et  al.,  2017;  Urban et  al .,  2020),  metabolisme  (Valderrama  &  Fields,  2016; Cuthbert et al . 2018; Stefan & Jonathan, 2019), suhu (Kristina et al ., 2018; Daugaard et al . 2019), dan penyesuaian habitat (Canavero et al ., 2017).
Respon  fungsional  adalah  suatu  respon  yang  ditunjukkan  oleh  kemampuan predator  dalam  memangsa,  bertujuan  untuk  mengatur  populasi  kehidupan mangsanya (Ghorbani  et  al,  2019). Respon  fungsional  muncul  sebagai  faktor  yang signifikan untuk menilai efisiensi musuh alami, yang bergantung pada keseimbangan antara  kepadatan  inang  dan  efisiensi  pencarian  parasitoid  (Milanez et  al .,  2018). Model respon fungsional parasitoid Trichogramma sp. terhadap inangnya Corcyra sp. pada suhu 27 0 C dan suhu kamar (Gambar 2) digambarkan dalam model tipe I. Jumlah inang yang terparasit setiap parasitoid berbanding langsung dengan kepadatan inang
dengan  laju  pencarian  (a)  yang  konstan  pada  semua  kepadatan  mangsa,  sehingga terjadi  grafik  yang  linear.  Respons  fungsional  linier  tipe  1  oleh  kedua  parasitoid dihasilkan dari tingkat serangan yang konstan dan strategi mencari makan, dimana parasitoid  meninggalkan  kepadatan  rendah  atau  tetap  berada  di  patch  inang berkualitas dan kepadatan inang yang memadai (Nunez-Campero et al., 2016; Kacar et al., 2017). Respons tipe I menggambarkan peningkatan linier dalam konsumsi saat kepadatan  mangsa  meningkat,  ditentukan  oleh  tingkat  penangkapan/serangan parasitoid, diikuti oleh konsumsi konstan di atas kepadatan ambang tertentu sebagai hasil  dari  tingkat  kejenuhan  parasitoid  (Dunn  &  Hovel,  2020).  Jenis  respons fungsional parasitoid dapat bervariasi  sesuai dengan kepadatan (Chen et al.,  2016), garis  keturunan,  atau  umur  parasitoid  (Mohammadpour  et  al.,  2019),  inang (Ebrahimifar  et  al.,  2017),  serta  dengan  perubahan  lingkungan  (Uszko  et  al.,  2017; Lindmark  et  al.,  2018),  paling  sering  karena  pengaruh  suhu  (Nikbin et  al .,  2014). Penemuan  respons  fungsional  tipe  I  dan  II  untuk  spesies Trichogramma sp.  dalam skala laboratorium adalah hal yang biasa Fragoso et al., 2019).
Gambar 2 . Hubungan antara kepadatan inang dan jumlah inang Corcyra sp. yang terparasit pada suhu 27 0 C (a) dan suhu kamar (30 0 C) (b).
Berdasarkan  Gambar 1,  hasil uji t- student dapat  diketahui bahwa perbedaan suhu  berpengaruh  langsung  terhadap  parasitasi Trichogramma sp.  pada  kepadatan inang Corcyra sp.  yang  berbeda.  Akan  tetapi,  berdasarkan  nilai t hitung  yang dihasilkan    menunjukkan  nilai    yang  lebih  rendah  dari  nilai t tabel  ( t tabel:  2,228). Perbedaan  hasil  yang  diperlihatkan  dari  nilai t dan  kurva  hubungan  disebabkan karena parasitoid memiliki pemanfaatan waktu untuk memulai pemangsaan. Waktu penanganan  atau  durasi  yang  dihabiskan  pemangsa  pada  mangsa  yang  ditangkap untuk  dikonsumsi,  merupakan  salah  satu  parameter  dari  banyak  model  respons fungsional  (Papanikolaou  et  al.,  2020)  dan  mengasumsikan  bahwa  predator menyesuaikan waktu penanganan untuk memaksimalkan kebugarannya (Louapre et al., 2018). Suhu sekitar dapat mempengaruhi tingkat metabolisme serangga (Stefan & Jonathan, 2019) yang secara tidak langsung juga mempengaruhi waktu penanganan mangsa (Daugaard et al . 2019) dan tingkat mencari makan (Sentis & Boukal, 2018). Sifat  parasitoid  akan  cenderung  mengurangi  aktifitas  dalam  memarasit  inangnya pada  suhu  yang  rendah  serta  akan  meningkat  seiring  dengan  meningkatnya  suhu.
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 5 10 20 30 Jum lah In an g T er pa rasi t Kepadatan Inang 0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 5 10 20 30 Ju ml ah In an g Ter p ar as it Kepadatan Inang a b
Laju parasitasi terhadap kepadatan inang akan relatif sama, jika suhu yang ditemukan adalah sekitar 25 0 – 30 0 C (Carvalho et al ., 2017) . Suhu yang terlalu cepat mengalami perubahan  atau  terlalu  tinggi  akan  menurunkan  aktifitas  parasitoid,  karena parasitoid  akan  lebih  cepat  kehilangan  banyak  cairan  jika  terus  aktif  bergerak Carvalho, et al., 2017) . Parasitoid T . chilonis dan T. poliae yang berasal dari India dapat beraktivitas  dengan  suhu  35 0 C (Firake  &  Khan,  2014) ,  akan  tetapi  perkembangan parasitoid  yang  lambat  di  kisaran  suhu  yang  tinggi  dapat  meningkatkan  kematian parasitoid  itu  sendiri  saat  memarasit  inang.  Evaluasi  suhu  yang  optimal  diperlukan untuk  pertimbangan  pembiakan  di  laboratorium  serta  pelepasan  spesies  parasitoid pada  wilayah  tertentu.  Suhu  tinggi  dan  kelembaban  sedang  berdampak  kuat  pada besarnya  kapasitas  parasitisasi  dan  dengan  demikian  respons  fungsional  parasitoid yang  diuji  (Rahimi-Kaldeh  et  al.,  2018).  Kisaran  suhu  optimal  untuk  perkembangan parasitoid  merupakan  alat  yang  penting  untuk  memprogram  perkembangbiakan parasitoid dengan keberadaan inang di lapangan (Foerster et al ., 2015). T. rojasi dan T. acacioi menunjukkan perkembangan yang baik pada suhu yang relatif rendah (13 0 - 15 0 C) (Davies  et  al.,  2019) .  Suhu  memberikan  pengaruh  besar  pada  perkembangan dan perilaku parasitoid (de Carvalho et al., 2014), serta pada respon fungsional dari musuh  alami  (Nikbin et  al .,  2014).  Penelitian  ini  dapat  memfasilitasi  optimalisasi kondisi  laboratorium,  khususnya  dalam  pengaturan  suhu  untuk  pemeliharaan parasitoid,  dan  saat  ini  titik  awal  untuk  meningkatkan  kontrol Corcyra sp.  di lapangan.
Tabel 1 . Parasitasi Trichogramma sp. terhadap inang Corcyra sp. pada suhu yang berbeda
Ulangan Kepadatan Inang 5 10 20 30 27 0 C Suhu Kamar (30 0 C) 27 0 C Suhu Kamar (30 0 C) 27 0 C Suhu Kamar (30 0 C) 27 0 C Suhu Kamar (30 0 C) 1 0 1 4 4 11 14 15 17 2 2 2 7 3 14 10 20 16 3 0 3 1 10 0 7 12 15 4 2 3 7 4 10 5 13 8 5 4 8 6 13 20 23 24 28 6 2 2 3 6 14 11 24 13  Y 10,00 19,00 28,00 40,00 69,00 70,00 108 97,00  Y 2 28,00 91,00 160,0 0 346,00  1013,00  1020,0 0 2090,0 0 1787,0 0 Ý 1,67 3,17 4,67 6,67 11,50 11,67 18,00 16,17
 (Y 1j – (  Y 1 ) 2 /n 11,33 - 29,33 - 219,50 - 146,00 -  (Y 2j – (  Y 2 ) 2 /n - 30,83 - 79,33 - 203,33 - 218,83 Varian 105,41 271,67 1057,08 912,08 SB 2,42 3,88 7,66 7,11 t hitung -0,619 -0,514 -0,021 0,25 t tabel (db = 10), taraf 0,05 2,228 2,228 2,228 2,228 SK  95%  (Batas atas) 6,89 10,66 17,24 14,03 SK  95%  (Batas bawah) -3,89 -6,66 -16,91 -17,69

## SIMPULAN
Kesimpulan  dari  penelitian  ini  adalah  potensi  parasitisme  parasitoid Trichogramma sp.  terhadap  inang  telur Corcyra  sp. berpengaruh  langsung  dengan
kepadatan inang dengan laju pencarian yang sedikit berbeda di  suhu yang tidak jauh berbeda  pada  semua  kepadatan  mangsa.  Potensi  parasitasi  parasitoid  yang berpengaruh  langsung  terhadap  mangsa  menghasilkan  grafik  linear,  sesuai  dengan jenis  kurva  respon  fungsional  tipe  I.  Hasil  penelitian  ini  dapat  dijadikan  sebagai landasan  informasi  bahwa  terdapat  perbedaan  predasi  dari  parasitoid  terhadap mangsa, walaupun memiliki perbedaan suhu yang  tidak jauh beda dan saran untuk penelitian  selanjutnya  diharapkan  dapat  lebih  melihat  potensial  perbedaan  yang dihasilkan dari beberapa perlakuan yang tidak jauh beda.

## REFERENSI
Adom, M., Datinon, B., Tounou, A. K., Toffa-Mehinto, J. M. B., Dannon, E. A., Agboton, C., &  Tamo,  M.  (2021).  Suitability  of  three  Lepidopteran  host  species  for  mass- rearing the egg parasitoid Trichogrammatoidea eldanae Viggiani (Hymenoptera:  Trichogrammatidae)  for  biological  control  of  cereal stemborers. International Journal of Tropical Insect Science , 41, 295-302. Ahmad,  M.  J.,  Pathania,  S.  S.,  &  Mohiuddin,  S.  (2017).  Laboratory  evaluation  of anthocorid  predator, Blaptostethus  pallescens against  storage  pest, Corcyra cephalonica in rice. Journal of Experimental Zoology India , 20 (2), 897-900. Carvalho, G. S., Silva, L. B., Reis, S. S., Veras, M. S., Carneiro, E., Almeida, M. L. S., Silva, A. F., & Lopes, G. N. (2017). Biological parameters and thermal requirements of Trichogramma  pretiosum reared  on Helicoverpa  armigera eggs. Pesquisa Agropecuária Brasileira , 52: 961-968.
Canavero, A.,  Arim, M.,  Pérez, F.,  Jaksic, F.  M.,  &  Marquet, P.  A.  (2017).  A  metabolic view  of  amphibian  local  community  structure:  the  role  of  activation  energi. Ecography, 41 (2), 388-400.
Chen,  X.,  Wong,  S.  W.  K.,  &  Stansly,  P.  A.  (2016).  Functional  response  of Tamarixia radiata (Hymenoptera:  Eulophidae)  to  densities  of  its  host, Diaphorina  citri (Hemiptera:  Psylloidea). Annals  of  the  Entomological  Society  of  America , 109 (3), 432 – 437.
Cuthbert, R. N., Dick, J. T. A., Callaghan, A., & Dickey, J. W. E. (2018). Biological control agent  selection  under  environmental  change  using  functional  responses, abundances  and  fecundities;  the  Relative  Control  Potential  (RCP)  metric. Biological Control , 121, 50-57.
Daugaard,  U.,  Petchey,  O.  L.,  &  Pennekamp,  F.  (2019).  Warming  can  destabilize predator-prey interactions by shifting the functional responses from type III to type II. Journal of Animal Ecology , 88 (10), 1575-1586.
Davies,  A.  P.,  Pufke,  U.  S.,  &  Zalucki,  M.  P.  (2019). Trichogramma (Hymenoptera: Trichogrammatidae)  Ecology  in  a  Tropical  Bt  Transgenic  Cotton  Cropping System:  18  Sampling  to  Improve  Seasonal  Pest  Impact  Estimates  in  the  Ord River  Irrigation  Area,  Australia. Journal  Economic  Entomological ,  102:  1018- 1031.
de Carvalho,  J. R., Pratissoli, D., Dalvi,  L. P., Silva, M. A., de Freitas Bueno, R.  C. O., & Bueno, A. de F. (2014). Capacidade de parasitismo de trichogramma pretiosum em  ovos  de  trichoplusia  ni  em  diferentes  temperaturas. Acta  Scientiarum  - Agronomy , 36 (4), 417 – 424.
de  Lourdes  Correa  Figueiredo,  M.,  Cruz,  I.,  da  Silva,  R.  B.,  &  Foster,  J.  E.  (2015). Biological  control  with Trichogramma  pretiosum increases  organic  maize productivity by 19,4%. Agronomy for Sustainable Development , 35, 1175-1183.
Denny,  M.  (2014).  Buzz  holling  and  functional  response. Bulletin  of  the  Ecological Society of America , 95 (3), 200-203.
Dong,  H.,  Liu,  Q.,  Xie,  L.,  Cong,  B.,  &  Wang,  H.  (2017).  Functional  response  of Wolbachia-infected  and  uninfected Trichogramma  dendrolimi Matsumura (Hymenoptera:  Trichogrammatidae)  to  Asian  corn  borer, Ostrinia  furnacalis Guenée (Lepidoptera: Pyralidae) eggs. Journal  Asia Pacific  of Entomology , 20,
787 – 793.
Dunn, R. P., & Hovel, K. (2020). Predator type influences the frequency of functional responses to prey in marine habitats. Biology Letter , 16 , 20190758 – 20190758. Ebrahimifar,  J.,  Jamshidnia,  A.,  &  Allahyari,  H.  (2017).  Functional  response  of Eretmocerus  delhiensis on Trialeurodes  vaporariorum by  parasitism  and  host feeding. Journal of Insect Science , 17 (2), 56.
Fragoso,  D.  F.  M.,  Pratissoli,  D.,  de  Carvalho,  J.  R.,  Damascena,  A.  P.,  Junior,  L.  M.  A., Bueno,  R.  C.  O.  F.,  &  Túler,  A.  C.  (2019).  Capacity  for  Parasitism  of Trichogramma spp.  in  Tomato  Fruit  Borer  under  Different  Temperatures.
Journal of Experimental Agriculture Internasional, 38 (5); 1-8.
Firake, D. M., & Khan, M. A. (2014). Alternating temperatures affect the performance of Trichogramma species. Journal of Insect Science , 14 , 1 – 14.
Foerster, M. R., Marchioro, C. A., & Foerster, L. A. (2015). How Trichogramma survives during  soybean  offseason  in  Southern  Brazil  and  the  implications  for  its success as a biocontrol agent. BioControl , 60 (1), 1 – 11.
Geremias, L. D., & Parra, J. R. P. (2014). Dispersal of Trichogramma galloi in corn for the control of Diatraea saccharalis . Biocontrol Science and Technology , 24: 751- 762.
Ghorbani, R., Seraj, A. A., Allahyari, H., & Farrokhi, S. (2019). Functional response of Trichogramma  evanescens parasitizing  tomato  leaf  miner, Tuta  absoluta on three tomato varieties. Journal of Agriculture Science and Technology , 21, 117- 127.
Godfray,  H.  (1994). Parasitoids:  Behavioral  and  Evolutionary  Ecology. Princeton University Press.
Hassel, M. (2000). The Spatial and Temporal Dynamics of Host-Parasitoid Interactions . Oxford University Press.
Holling, C. (1959). Some characteristics of simple types of predation and parasitism. Canadian Entomology , 91 , 365 – 398. Jalali, S. K., Mohanraj, P., & Lakshmi, B. L. (2016). Trichogrammatids . In Omkar (Ed). Ecofriendly Pest management For Food Security. India: Academic Press Jeschke, J. M., Laforsch, C., Diel, P., Diller, J. G. P., Horstmann, M., & Tollrian, R. (2022). Predation . In Thomas Mehner & Klemet Tockner (Ed), Encyclopedia of Inland Waters. Germany: Elsevier.
Kacar, G., Wang, X-G., Biondi, A., & Daane, K. M. (2017). Linear functional response by two  pupal  Drosophila  parasitoids  foraging  within  single  or  multiple  patch environments. PLoS ONE, 12(8): e0183525.
Kalinkat,  G.,  Schneider,  F.  D.,  Digel,  C.,  Guill,  C.,  Rall,  B.  C.,  &  Brose,  U . (2013).  Body masses, functional responses and predator – prey stability. Ecology  Letters , 16, 1126-1134.
Kristina,  R, Kristina,  J.,  Anderson‐Teixeira, F.  A.  Smith, D.  J.  H., &  Ernest, S.  K.  M. (2018).  Body  size  shifts  influence  effects  of  increasing  temperatures  on ectotherm metabolism. Global Ecology and Biogeography , 27 (8), 958-967.
Lindmark, M., Huss, M., Ohlberger, J., & Gardmark, A. (2017). Temperature-dependent body size effects determine population responses to climate warming. Ecology letters , 21 (2), 181-189.
Louapre, P., Le Lann, C.,  & Hance, T. (2018).  When parasitoids deal with the spatial distribution of their hosts: consequences for both partners. Insect Sciences , 00, 1-9.
Milanez,  A.  M.,  de  Carvalho,  J.  R.,  Lima,  V.  L.  S.,  &  Pratissoli,  D.  (2018).  Functional response  of  Trichogramma  pretiosum  on  Trichoplusia  ni  eggs  at  different temperatures and egg densities. Pesquisa Agropecuaria Brasileira , 53 (5), 641 – 645. Mbata, G. N., & Warsi, S. (2019). Habrobracon hebetor and Pteromalus cerealellae as tools in post-harvest integrated pest management. Insects , 10 (4), 85. Mohammadpour,  M.,  Hosseini,  M.,  Karimi,  J.,  &  Hosseininaveh,  V.  (2019).  Effects  of age-dependent parasitism in eggs of Tuta absoluta (Lepidoptera: Gelechiidae) on Intraguild predation between Nabis pseudoferus (Hemiptera: Nabidae) and Trichogramma brassicae (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Journal of Insect Science , 19 (3), 27.
Nikbin, R., Sahragard, A., & Hosseini, M. (2014). Age-specific Functional Response of Trichogramma  brassicae  (Hymenoptera:  Trichogrammatidae)  Parasitizing Different  Egg  Densities  of  Ephestia  kuehniella  (Lepidoptera:  Pyralidae).  In Journal of Agriculture and Science Technology, 16.
Nunez-Campero, S. R., Benitez-Vieyra, S., Gorla, D. E., Ovruski, S. M. (2016). Changes in Diachasmimorpha  longicaudata (Hymenoptera:  Braconidae)  functional response as a consequence of host density choice. Annals of the Entomological Society of America , 109(5): 730 – 6.
Oliveira, C. M., Oliveira, J. V., Silva, Barbosa, D. R., Breda, M. O., França, S. M., & Duarte, B.  L.  R.  (2017).  Biological  parameters  and  thermal  requirements  of Trichogramma  pretiosum of  the  management  of  the  tomato  fruit  borer (Lepidoptera: Crambidae) in tomatos. Crop Protection , 99:39-44. OS, N., & Varshney, R. (2018). Utilization of Trichogrammatid Egg Parasitoid in Pest Management. Acta Scientific Agriculture , 2 (3), 49-53. Padhy, D., Ramlakshmi, V., Dash, L., & Sahu, A. K. (2020). Advances in rearing of the laboratory host-rice moth Corcyra cephalonica Stainton. Indian Journal of Pure and Applied Bioscience , 8 (6), 501-510.
Papanikolaou,  N.  E., Broufas,  G.  D., Papachristos,  D.  P., Pappas,  M.  L., Kyriakaki, C., Samaras,  K.,  & Kypraios,  T. (2020). On  the  mechanistic  understanding  of predator feeding behavior using the functional response concept. Ecosphere, 11( 5), 1-9.
Rakes,  M.,  Pasini,  R.  A.,  Morais,  M.  C.,  Araujo,  M.  B.,  de  Bastos  Pazini,  J.,  Seidel,  E.  J., Bernardi,  D.,  &  Grutzmacher,  A.  D.  (2021).  Pesticide  selectivity  to  the parasitoid Trichogramma  pretiosum :  a  pattern  10-year  database  and  its implications  for  integrated  pest  management. Ecotoxicology  and Environmental Safety , 208, 111504.
Rahimi-Kaldeh, S., Ashouri, A., Bandani, A., & Ris, N. (2018). Abiotic and biotic factors influence  diapause  induction  n  sexual  and  asexual  strains  of Trichogramma brassicae (Hym: Trichogrammatidae). Scientific Reports , 8: 1-6. Rossini, L., Speranza, S., Severini, M., Locatelli, D. P., & Limonta, L. (2021).  Life tables and a physiologically based model application to Corcyra
cephalonica (Stainton)  populations . Journal  of  Stored  Products  Research ,  91, 101781.
Schäfer,  L.,  &  Herz,  A.  (2020).  Suitability  of  European Trichogramma Species  as Biocontrol Agents against the Tomato Leaf Miner Tuta absoluta . Insects , 11 (6): 357.
Sentis,  A.,  &  Boukal,  D.  S.  (2018).  On  the  use  of  functional  responses  to  quantify emergent multiple predator effects. Scientific Reports , 8, 11787. Singh, A. (2022). A compatarive approach to stabilizing mechanism between discrete- and continuous-time consumer-resource models. Plos One , 17 (4), e0265825. Steel,  R.,  &  Torrie,  J.  (1989). Prinsip  dan  Prosedur  Statistika:  Suatu  Pendekatan Biometrik. (S. (Alih B. B, Ed.). Gramedia Pustaka Utama. Stefan,  M.  L.  &  Jonathan,  M.  J.  (2019). Towards  a  mechanistic  understanding  of individual‐level  functional  responses:  Invasive  crayfish  as  model  organisms . Freshwater Biology , 65 (4), 657-673.
Stollenwerk, N., Aguiar, M., & Kooi, B. W. (2022). Modelling Holling type II functional response  in  deterministic  and  stochastic  food  chain  models  with  mass conservation. Ecological Complexity , 49, 100982.
Susilo,  F.  (2007). Pengendalian  Hayati  dengan  Memberdayakan  Musuh  Alami  Hama Tanaman . Graha Ilmu . Tarumingkeng,  R.  (1992). Dinamika  Pertumbuhan  Populasi  Serangga .  Institut Pertanian Bogor Press.
Urban, M. C., Freidenfelds, N. A., & Richards, J. L. (2020). Microgeographic divergence of functional responses among salamanders under antagonistic selection from apex predators. Proceedings Biological Sciences , 287 (1938), 20201665. Uszko,  W.,  Diehl,  S.,  Englund,  G.,  &  Amarasekare,  P.  (2017).  Effects  of  warming  on predator – prey  interactions:  a  resource-based  approach  and  a  theoretical synthesis. Ecology Letters , 20, 513 – 523.
Valderrama,  D., &  Fields, K.  H.  (2016).  Flawed  evidence  supporting  the  Metabolic Theory  of  Ecology  may  undermine  goals  of  ecosystem-based  fishery management: the case of invasive Indo-Pacific lionfish in the western Atlantic. ICES Journal of Marine Science , 74 (5), 1256-1267. Vincent,  A.,  Singh,  D.,  &  Mathew  I.  L.  (2021). Corcyra  cephalonica :  a  serious  pest  of stored  products  or  a  factitious  host  of  biocontrol  agents?. Journal  of  Stored Products Research , 94, 101876.
Wang, Z., Lui, Y., Shi, M., Huang, J., & Chen, X. (2018). Parasitoids wasps as effective biological control agents. Science Direct , 17: 60345-603457.
Wang,  Z-Q.,  Zhou,  X-G.,  Xiao,  Q.,  Tang,  P.,  &  Chen,  X-X.  (2022).  The  potential  of Parapanteles  hyposidrae and Protapanteles  immunis (Hymenoptera: Braconidae) as biological control for the tea grey geometrid Ectropis grisescens (Lepidoptera). Insects , 13, 937.
Zhang, Y-B., Zhang, G-F., Liu, W-X., & Wan, F-G. (2019). Variable temperatures across different  stages  have  novel  effects  on  behavioral  response  and  population viability in a host-feeding parasitoid. Scientific Reports , 9, 2202.