## ISSN: 0215-7950
Alamat penulis korespondensi: Departemen Hama dan Penyakit Tumbuhan, Fakultas Pertanian, Universitas Gadjah Mada, Jalan Flora no. 1 Bulaksumur, Sleman, Yogyakarta 55281. Tel: (0274) 523926, Surel: sedyohartono@ugm.ac.id.
Volume 17, Nomor 6, November 2021
Halaman 251–260 DOI: 10.14692/jfi.17.6. 251–260
Identifikasi Molekuler Mungbean yellow mosaic India virus dan Betasatelit yang Berasosiasi dengan Gejala Mosaik Kuning pada Kacang panjang di Sleman, Yogyakarta
Molecular Identification of Mungbean yellow mosaic India virus and Its Betasatellite Associated with Yellow Mosaic on
Yardlong Bean in Sleman, Yogyakarta
Mustika Ajeng Kartini Putri Pertiwi, Sedyo Hartono * , Susamto Somowiyarjo, Sri Sulandari, Argawi Kandito Universitas Gadjah Mada, Yogyakarta 55281

## ABSTRAK
Gejala mosaik kuning dan keriting daun ditemukan pada pertanaman kacang panjang di Sleman, Yogyakarta. Begomovirus diketahui sebagai salah satu penyebab penyakit tersebut. Penelitian dilakukan untuk mengidentifikasi spesies Begomovirus dan DNA satelit yang berasosiasi dengan penyakit mosaik kuning kacang panjang. Ekstraksi DNA total dari tanaman bergejala dilanjutkan dengan amplifikasi fragmen  DNA  spesifik Begomovirus dan Betasatelit. Amplikon DNA berukuran ±1500 pb dan ±1300 pb berhasil diperoleh menggunakan berturut-turut primer universal Begomovirus dan primer spesifik Betasatelit. Analisis sekuen nukleotida mengonfirmasi identitas Begomovirus yang menginfeksi tanaman kacang panjang ialah Mungbean yellow mosaic India virus (MYMIV) dengan homologi 99% terhadap isolat MYMIV asal Indonesia. DNA satelit yang berasosiasi dengan MYMIV menunjukkan karakteristik Betasatelit, yaitu memiliki satellite common region (SCR) dengan struktur stem-loop dan sekuen TAATATTAC pada bagian loop , adenine rich region sebesar 54.96%, dan ORF ( open reading frame ) non-coding . Lebih lanjut, analisis rekombinasi menggunakan SimPlot mengindikasikan bahwa satelit non-coding MYMIV merupakan satelit rekombinan antara Betasatelit dan DNA-B Pepper yellow leaf curl Indonesia virus (PepYLCIV). Artikel ini merupakan laporan pertama asosiasi betasatelit DNA non-coding dengan MYMIV di Indonesia.
Kata kunci: Begomovirus , identifikasi, rekombinasi, satelit non-coding , stem-loop

## ABSTRACT
Yellow  mosaic  and  leaf  curl  symptoms  was  observed  in  yard  long  baen  cultivation  in  Sleman, Yogyakarta. Begomovirus is known as one of the causal agent of this disease.  Research was conducted to identify species of Begomovirus and  the associated DNA satellites from yellow mosaic disease of yard long bean. Total DNA was extracted from symptomatic leaves. DNA amplification was carried out through polymerase chain reaction using universal primer for Begomovirus and specific primer for Betasatellite.  DNA fragments of 1500 bp and 1300 bp was successfully amplified which indicated the presence of Begomovirus and DNA satellite in symptomatic leaves, respectively. Nucleotide sequence analysis showed that Begomovirus infecting yardlong bean has close relationship to Mungbean yellow mosaic India virus isolate from Indonesia with 99% homology. DNA satellite associated with MYMIV
showed  characteristic  of  Betasatellites,  i.e.  stem-loop  structure  in  satellite  conserve  regions  (SCR) TAATATTAC sequence in the loop region, adenine rich region (54.96%), and a non-coding ORF (open reading frame). SimPlot analysis suggests that the non-coding satellite associated with MYMIV was a recombinant satellite between betasatellite and DNA-B PepYLCIV ( Pepper yellow leaf curl Indonesia virus ). This study is the first report of the non-coding DNA satellite associated with MYMIV in Indonesia.
Key words: Begomovirus , identification, non-coding satellite , recombination, stem-loop

## PENDAHULUAN
Begomovirus merupakan salah satu genus virus tumbuhan yang saat ini menjadi masalah utama pada berbagai tanaman budi daya. Begomovirus memiliki kisaran inang yang cukup luas, meliputi famili Solanaceae, Compositae, Leguminosae, Cucurbitaceae, dan Caricaceae. Beberapa spesies Begomovirus yang telah dilaporkan di Indonesia yaitu Ageratum yellow vein virus (AYVV), Tomato leaf curl Java virus (ToLCJaV), Tomato yellow leaf curl Kanchanaburi virus (TYLCKaV), Pepper yellow leaf curl Indonesia virus (PepYLCIV), Tomato leaf curl New Delhi virus (ToLCNDV), Squash leaf curl China virus (SLCCV), dan Mungbean yellow mosaic India virus (MYMIV) (Kon et al. 2006; Subiastuti et al. 2019; Nurulita et al. 2015; Sutrawati et al . 2020).
Penularan Begomovirus terjadi melalui serangga vektor kutukebul, Bemisia tabaci Genn. secara persisten. Serangga kutukebul diketahui  bersifat  polifagus,  sehingga  dapat mengakuisisi dan menginokulasi virus dari banyak spesies tanaman inang (Gilbertson et al . 2015). Satu ekor B. tabaci dapat berasosiasi dengan lebih dari satu spesies Begomovirus (Purwoko et al. 2015). Hal ini berpotensi menyebabkan terjadinya epidemi penyakit yang  merugikan,  serta  munculnya  fenomena rekombinasi  antar  virus  karena  infeksi campuran virus pada tanaman inang (Sidik et al. 2017; Wilisiani et al. 2019a). Berdasarkan tipe genom, Begomovirus dapat dibedakan atas monopartite, yaitu kelompok dengan genom tunggal (DNA-A) dan bipartite , yaitu kelompok dengan genom ganda (DNA-A dan DNA-B). Beberapa spesies Begomovirus dilaporkan berasosiasi dengan
satelit DNA, yaitu suatu DNA sirkuler dengan ukuran berkisar antara 700–1400 pb. Satelit DNA dikategorikan menjadi tiga kelompok, yaitu  Alfasatelit,  Betasatelit,  dan  Deltasatelit. Secara umum, keberadaan satelit dapat berperan sebagai determinan patogenisitas virus yang memengaruhi kemunculan gejala (Zhou 2013). Rekombinasi telah dilaporkan terjadi di antara spesies Begomovirus , Betasatelit, Alfasatelit, antara Betasatelit dan Alfasatelit, serta antara Betasatelit dan helper virus nya (Wilisiani et al. 2019b; Marwal et al. 2016; Huang et al . 2013; Tao dan Zhou 2008). Kandito et al. (2020) melaporkan terjadinya asosiasi Begomovirus dengan satelit DNA rekombinan pada inang Solanaceae. Fenomena yang sama mungkin dapat terjadi pada infeksi Begomovirus pada tanaman inang yang lain. Oleh karena itu, penelitian dilakukan untuk  mengidentifikasi Begomovirus dan keberadaan satelit DNA pada penyakit mosaik kuning kacang panjang ( Vigna unguiculata ssp. sesquipedalis L.).

## BAHAN DAN METODE
Pengambilan Sampel Sampel daun diambil dari lokasi pertanaman kacang panjang di Desa Margodadi, Kecamatan Seyegan, Kabupaten Sleman, Daerah Istimewa Yogyakarta (DIY) pada bulan Januari tahun 2020. Pengambilan sampel dilakukan dengan teknik purposive- random sampling berdasarkan gejala visual Begomovirus pada daun kacang panjang, yaitu menguning, mosaik, dan keriting (Gambar 1). Daun muda bergejala diambil sebanyak 5 lembar, selanjutnya diletakkan pada kantung plastik dan disimpan pada suhu -20 ℃ sebelum ekstraksi DNA.
Jurnal Fitopatologi Indonesia
Ekstraksi DNA DNA total tanaman diekstraksi dari 0.1 g daun kacang panjang bergejala Begomoviru s menggunakan Genomic DNA mini kit (plant) (Geneaid, Taiwan). Ekstraksi DNA total dilakukan mengikuti protokol yang disediakan produsen kit. DNA total dilarutkan dalam air bebas nuklease dan disimpan pada suhu -20 ℃, sampai siap digunakan.
Amplifikasi dan Visualisasi DNA Amplifikasi DNA Begomovirus dilakukan dengan metode polymerase chain reaction (PCR) menggunakan pasangan primer universal UPV1 (Briddon dan Markham 1994) dan PAVc715 (Rojas et al . 1993) dengan amplikon DNA berukuran ±1500 pb dan program amplifikasi sesuai dengan yang digunakan Wilisiani (2019a).
Amplifikasi DNA Betasatelit menggunakan pasangan  primer  β01  dan  β02  dengan  target amplikon ±1300 pb dilakukan sesuai program amplifikasi  yang  diuraikan  Kandito et al . (2020). Komposisi pereaksi untuk amplifikasi DNA disiapkan dengan volume total 25 µL yang terdiri atas 12.5 µL MyTaq Redmix Polymerase (Bioline), 10 µM masing-masing primer forward dan reverse 1 µL, 5.5 µL ddH 2 O, dan 5 µL DNA templat.
Visualisasi amplikon DNA dilakukan pada gel agarosa 1% (1× TBE) dan dielektroforesis  dengan  tegangan  50  volt selama 50 menit. Pewarnaan DNA dilakukan dengan perendaman gel agarosa dalam larutan etidium bromida selama 35 menit. Visualisasi pita DNA dilakukan menggunakan UV transluminator UVT – 2126 (Optima, Jepang) dan didokumentasi dengan kamera digital.

## Analisis Sekuen Nukleotida
DNA Begomovirus dan Betasatelit hasil  amplifikasi  dikirim  ke  jasa  perunutan nukleotida. Runutan nukleotida dianalisis dengan beberapa perangkat lunak seperti BLAST (http://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast. cgi), Clustal Omega (http://www.ebi.ac.uk/ tools), dan ORF Finder (https://www.ncbi. nlm.nih.gov/orffinder/ ). Pohon  filogenetika  dikonstruksi  dengan program MEGA v.7 menggunakan metode Neighbor-Joining dengan 1000 kali nilai bootstrap (Kumar et al . 2016). Analisis struktur stem-loop pada satellite conserved region (SCR) dan translasi asama amino dilakukan dengan analisis penyejajaran nukleotida menggunakan perangkat lunak Clustal Omega dan MEGA v.7, sedangkan prediksi open reading frame (ORF) diketahui menggunakan perangkat lunak ORF Finder. Analisis rekombinasi dilakukan dengan menggunakan program SimPlot v.3.5.1 (Ray 2003).

## HASIL
Amplifikasi  menggunakan  pasangan primer UPV1/PAVc715 dan primer β 01/ β 02 berhasil teramplifikasi pita DNA berturut-turut berukuran ±1500 pb dan ±1300 pb (Gambar 2). Hal ini menunjukkan infeksi Begomovirus mengandung Betasatelit pada sampel daun kacang panjang bergejala mosaik kuning . Berdasarkan analisis filogenetika, Begomovirus asal Sleman yang teridentifikasi dari daun kacang panjang bergejala mosaik kuning ialah Mungbean yellow mosaic India virus (MYMIV). MYMIV isolat Sleman  memiliki hubungan kekerabatan
Gambar 1  Gejala mosaik kuning pada tanaman kacang panjang di Desa Margodadi, Kecamatan Seyegan, Kabupaten Sleman, Daerah Istimewa Yogyakarta.
genetika dengan isolat MYMIV dari Indonesia asal Bogor, Brebes, dan Purwakarta yang menginfeksi  kacang  panjang  dan  kedelai;  dan MYMIV isolat dari Oman dengan tingkat homologinya sebesar 99% dan 97% (Gambar 3).
Analisis  filogenetika  betasatelit  DNA menunjukkan bahwa satelit yang berasosiasi dengan MYMIV-Sleman berada satu kelompok dengan satelit non-coding yang berasosiasi dengan TYLCKaV dan PepYLCIV. Satelit ini juga menunjukkan hubungan kekerabatan dengan Betasatelit yang berasosiasi dengan ToLCV, AYVV, dan ToLCJaV yang termasuk dalam golongan ToLCB- like satellites (Gambar 4). MYMIV isolat India, Pakistan, dan Oman telah dilaporkan berasosiasi dengan Cotton leaf curl Multan betasatellite (CLCuMB), Tobacco leaf curl betasatellite (TbLCB), dan Tomato leaf curl betasatellite (ToLCB) (Rouhibakhsh dan Malathi,
2005; Ilyas et al . 2010; Shahid et al . 2017). Mungbean yellow mosaic virus (MYMV) dilaporkan berasosiasi dengan Papaya leaf curl betasatellite (PaLCuB) (Satya et al . 2013). Asosiasi Begomovirus -betasatelit baru dilaporkan di Indonesia pada Solanaceae dan Compositae (Kon et al . 2006; Kandito et al. 2019). Oleh karena itu hasil penelitian ini merupakan laporan pertama tentang asosiasi MYMIV dengan Betasatelit pada kasus penyakit kacang panjang di Indonesia.
Analisis sekuen nukleotida Betasatelit MYMIV isolat Sleman menunjukkan 3 karakteristik Betasatelit, yaitu satellite conserved region (SCR), adenine rich region , dan open reading frame (ORF) tunggal. Pada SCR terdapat struktur stem loop , dengan sekuen loop berupa TAATATTAC (Gambar 5). Adenine rich region terletak pada basa nukleotida nomor 860–1170 dengan tingkat 54.96%.
Analisis penyejajaran asam amino dari ORF  βC1  betasatelit  menunjukkan  adanya insersi (sisipan) 13 asam amino, yaitu RYGVH (Arginin, Tirosin, Glisin, Valin, Histidin) pada posisi asam amino ke-61 sampai dengan 65 dan NTFHGWDR (Asparagin, Threonin, Fenilalanin, Histidin, Glisin, Triptopan, Asam aspartit, Arginin) pada posisi asam amino ke-74 sampai dengan 81; dan beberapa stop kodon yang terletak pada posisi asam amino ke-60, 86, 93, 95 dan 122 (Gambar 6). Protein yang  dihasilkan  ORF  βC1  berperan  dalam berbagai proses sel inang, di antaranya ialah pertumbuhan sel, pertumbuhan kloroplas dan sistem imun tanaman (Satya et al . 2013). Analisis rekombinasi menggunakan program SimPlot menunjukkan bahwa satelit yang berasosiasi dengan MYMIV dari Sleman merupakan hasil rekombinasi antara Betasatelit dengan DNA-B Pepper yellow leaf curl Indonesia virus (PepYLCIV) (Gambar 7).

## PEMBAHASAN
Gejala daun menguning, mosaik, dan mengeriting pada kacang panjang di daerah Sleman  disebabkan  oleh  infeksi  MYMIV. Hasil ini sesuai dengan penelitian yang telah dilakukan oleh Nurulita et al . (2015). Di Asia Selatan,  MYMIV  dilaporkan  menginfeksi berbagai tanaman legum, sedangkan di Indonesia virus tersebut dilaporkan telah menginfeksi  kacang  panjang  dan  kedelai (Nurulita et al . 2015; Sutrawati et al. 2020). Selain MYMIV, infeksi PepYLCV dan ToLCV juga ditemukan pada tanaman kacang panjang. Ketiga virus tersebut dapat menginfeksi secara bersamaan dan menyebabkan gejala daun menguning dan mosaik (Sidik et al . 2017).
Gambar 2 Visualisasi amplikon DNA Begomovirus berukuran ±1500 pb (kolom 1) dan Betasatelit berukuran ±1300 pb (kolom 2) menggunakan pasangan primer, berturut-turut UPV1/PAVc715  dan  β01/β02.  M,  Penanda DNA 1 kb.
± 1500 pb ± 1300 pb
Jurnal Fitopatologi Indonesia
Gambar 3 Analisis filogenetika MYMIV isolat kacang panjang asal DIY terhadap beberapa isolat MYMIV lain dari Genbank. T omato yellow leaf curl Kanchanaburi virus (TYLCKaV) digunakan sebagai pembanding diluar grup.
Gambar 4  Analisis filogenetika satelit MYMIV isolat kacang panjang asal Sleman terhadap satelit DNA yang berasosiasi dengan beberapa spesies Begomovirus . ToLCB- like satellites (satelit coding dan non-coding ) yang diperoleh dari GenBank. Cotton leaf curl virus (CLCuB) betasatellite digunakan sebagai pembanding diluar grup.
Gambar 6 Penyejajaran sekuen translasi asam amino ORF tunggal satelit MYMIV dengan pembanding dari GenBank. Terdapat beberapa sisipan asam amino (area bergaris bawah) dan stop kodon (*)
Gambar 5  Penyejajaran sekuen nukleotida SCR satelit MYMIV dengan pembanding satelit yang terdapat dalam GenBank. Struktur stem-loop ditandai dengan garis bawah  dan konservasi motif sekuen loop TAATATTAC ditandai dengan highlight abu-abu.
Jurnal Fitopatologi Indonesia
Hal tersebut mengindikasikan bahwa gejala mosaik kuning pada kacang panjang tidak hanya  disebabkan  oleh  infeksi  satu  spesies Begomovirus , tetapi dapat disebabkan oleh beberapa spesies. Gejala mosaik kuning di Bogor, Jawa Barat pertama kali teridentifikasi disebabkan  oleh  infeksi  ganda  antara Bean common mosaic virus strain Blackeye
( Potyvirus ) dan Cucumber mosaic virus
( Cucumovirus ) (Damayanti et al . 2009).
Infeksi  MYMIV  pada  tanaman  kacang panjang di Sleman berasosiasi dengan Betasatelit yang berada dalam kelompok yang sama dengan satelit non-coding dari TYLCKaV dan PepYLCIV. Pada ORF betasatelit MYMIV terdapat sisipan asam amino dan stop kodon prematur yang menyebabkan translasi asam amino tidak sempurna dalam mengode protein βC1,  sehingga  satelit  ini  disebut  sebagai satelit DNA non-coding . Analisis lebih jauh menunjukkan hubungan kekerabatannya dengan Betasatelit dalam golongan ToLCB- like satellites. Asosiasi Begomovirus dengan Betasatelit telah dilaporkan sebelumnya di Indonesia,  antara  lain  DNA-β01  berasosiasi dengan  ToLCJaV  dan  DNA-β02  berasosiasi dengan AYVV [Java] pada tanaman tomat, DNA-β berasosiasi dengan ToLJaV pada gulma Ageratum conyzoides ,  DNA-β  berasosiasi
dengan PepYLCV pada tanaman cabai, serta satelit non-coding yang berasosiasi dengan TYLCKaV dan PepYLCIV dari tanaman terung dan cabai (Kon et al. 2006 dan 2007; Kandito et al . 2019, 2020, 2021; Jamsari dan Pedri 2013).
Analisis rekombinasi dengan SimPlot menunjukkan rekombinasi antara Betasatelit dengan DNA-B PepYLCIV pada adenine rich region , yaitu daerah yang diketahui sebagai recombination hot spot bagi Betasatelit (Kumar et al . 2015; Marwal et al. 2016).  Rekombinasi Betasatelit dengan DNA-B PepYLCIV dapat terjadi karena dugaan adanya infeksi campuran atau ko-infeksi antara MYMIV dan PepYLCIV pada tanaman kacang panjang dengan gejala mosaik kuning. PepYLCIV merupakan anggota Begomovirus yang menyebabkan penyakit daun keriting kuning pada tanaman cabai di Indonesia. Kisaran inang PepYLCIV sangat luas termasuk tanaman-tanaman dari famili Leguminosae (Ilyas et al . 2010) Berdasarkan hasil penelitian menunjukkan penyakit mosaik kuning pada tanaman kacang panjang di Sleman disebabkan oleh MYMIV yang berasosiasi dengan Betasatelit dalam kelompok satelit non-coding yang berasosiasi dengan TYLCKaV dan PepYLCIV.  Hasil ini merupakan  informasi  baru  tentang  insidensi
Gambar 7 Analisis rekombinasi menggunakan SimPlot dengan sekuen satelit MYMIV sebagai query . Setiap kurva yang terbentuk merupakan perbandingan antara sekuen yang dianalisis ( query ) dan sekuen pembanding. Wilayah berwarna abu-abu adalah daerah rekombinasi antara kelompok betasatelit dengan DNA-B PepYLCIV.
kompleks Begomovirus -Betasatelit pada tanaman kacang panjang dan menjadi dasar peringatan dini adanya perubahan populasi virus yang menyebabkan penyakit pada tanaman kacang panjang.  Hal di atas dapat digunakan sebagai bahan pertimbangan dalam menyusun strategi pengendalian virus ini.

## UCAPAN TERIMAKASIH
Terima kasih kepada Dedi Mulyadi yang membantu dalam pengumpulan sampel daun kacang panjang dalam penelitian ini.

## DAFTAR PUSTAKA
Briddon RW, Markham PG. 1994. Universal primers for the PCR amplification of dicot- infecting  geminiviruses.  Mol  Biotechnol. 1:202–205. DOI: https://doi.org/10.1007/ BF02921559.
Damayanti TA, Alabi OJ, Naidu RA, Rauf A. 2009.  Severe outbreak of a yellow mosaic disease on the yard long bean in Bogor, West Java.  Hayati J Biosci.16(2):78–82. DOI: https://doi.org/10.4308/hjb.16.2.78.
Gilbertson RL, Batuman O, Webster CG, Adkins S.  2015.  Role  of  the  Insect  Supervectors Bemisia tabaci and Frankliniella occidentalis in the Emergence and Global Spread of Plant Viruses. Annu Rev Virol. 2(1):67–93. DOI:https://doi.org/10.1146/ annurev-virology-031413-085410.
Huang C, Xie Y, Zhao L, Ren H, Li Z. 2013.
A  naturally  occurring  defective  DNA satellite associated with a monopartite Begomovirus : evidence for recombination between alphasatellite and betasatellite. Viruses 5: 2116–2128. DOI: https://doi. org/10.3390/v5092116.
Ilyas M, Qazi J, Mansoor S, Briddon RW. 2010. Genetic diversity and phylogeography of  begomoviruses  infecting  legumes in Pakistan. J Gen Virol. 91(8):2091– 2101. DOI: https://doi.org/10.1099/ vir.0.020404-0.
Jamsari J, Pedri J. 2013. Complete nucleotide sequence  of  DNA  A-like  genome  and DNA-β  of  monopartite Pepper yellow
leaf curl virus , a dominant Begomovirus infecting Capsicum annuum in West Sumatera Indonesia. Asian J Plant Pathol. 7 (1): 1–14. DOI: https://doi.org/10.3923/ ajppaj.2013.1.14.
Kandito A, Hartono S, Sulandari S, Somowiyarjo S, Widyasari YA. 2020. First report of naturally occurring recombinant non-coding DNA satellite associated with Tomato yellow leaf curl Kanchanaburi virus on eggplant in Indonesia. Biodiversitas. 21(1):129–136. DOI: https://doi.org/10.13057/biodiv/d210117. Kandito A, Hartono S, Sulandari S, Somowiyarjo S. 2019. Molecular characterization of betasatellite associated with begomovirus on Ageratum conyzoides in Magelang, Central Java. JPTI. 23(2):292–298. DOI: https://doi. org/10.22146/jpti.46579.
Kandito A, Hartono S, Sulandari S, Somowiyarjo S. 2021. A recombinant DNA-satellite associated with Pepper yellow leaf curl Indonesia virus in highland area. Indonesian. J Biotech. 26(2):82– 90. DOI: https://doi.org/10.22146/ ijbiotech.64817.
Kon T, Hidayat SH, Hase S, Takahashi H, Ikegami M. 2006. The natural occurrence of two  distinct begomoviruses  associated with DNA and a recombinant DNA in  a  tomato  plant  from  Indonesia. Phytopathology 96(5):517–525. DOI: https://doi.org/10.1094/PHYTO-96-0517. Kon T, Kuwabara K, Hidayat SH, Ikegami M. 2007. A Begomovirus associated with ageratum yellow vein disease in Indonesia: evidence  for  natural  recombination between Tomato leaf curl Java virus and Ageratum yellow vein virus -[Java]. Arch Virol. 152: 1147–1157. DOI: https://doi. org/10.1007/s00705-006-0928-3.
Kumar S, Stecher G, Tamura K. 2016. MEGA7: molecular evolutionary genetics analysis  version  7.0  for  bigger  datasets. Mol Biol Evol. 33(7):1870–1874. DOI: https://doi.org/10.1093/molbev/msw054.
Marwal A, Prajapat R, Gaur RK. 2016.
First  report  of  recombination  analysis  of
Jurnal Fitopatologi Indonesia
Pertiwi et al.
betasatellite and alphasatellite sequence isolated  from  an  ornamental  plant marigold in India: an in silico approach. Int J Virol. 12(1):10–17. DOI: https://doi. org/10.3923/ijv.2016.10.17.
Nurulita S, Hidayat SH, Mutaqin KH, Thomas
J.  2015.  Molecular  characterization  of Begomovirus infecting  yard  long  bean
( Vigna unguiculata subsp. sesquipedalis L.) in Java, Indonesia. Biotropia. 1(22):53– 60. DOI: https://doi.org/10.11598/ btb.2015.22.1.401.
Purwoko RR, Hartono S, Suputa, Lukman R, Wahyudin D. 2015. Emerging Pepper yellow leaf curl virus and Mungbean yellow mosaic virus of  single Bemisia tabaci in Java, Indonesia. Di dalam: The
11 th International  Student  Conference;
2015 Desember 5–6; Ibaraki (JP): Ibaraki University.
Ray SC. 2003. SimPlot for Windows (version
3.5.1.). Distributed by the author Baltimore, MD, USA. https://sray.med.som.jhmi.edu/ SCRoftware/simplot/ . [diakses 27 April 2021].
Rojas MR, Gilbertson RL, Russell DR, Maxwell  DP.  1993.  Use  of  degenerate primers in the polymerase chain reaction to detect whitefly-transmitted geminiviruses. Plant Dis 77:340–347. DOI: 10.1094/PD- 77-0340.
Rouhibakhsh A, Malathi VG. 2005. Severe leaf curl disease of cowpea – a new disease of  cowpea  in  Northern  India  caused  by Mungbean yellow mosaic India virus and a  satellite  DNA  β.  Plant  Pathol.  54:259. DOI:  https://doi.org/10.1111/j.1365- 3059.2005.01139.x.
Satya VK, Malathi VG, Velazhahan R, Rabindran R, Jayamani P, Alice D. 2013. Characterization of betasatellite associated with  the  yellow  mosaic  disease  of  grain legumes in Southern India. Acta Virol. 57:405–414. DOI: https://doi.org/10.4149/ av_2013_04_405.
Shahid MS, Briddon RW, Al-Sadi AM. 2017.
Identification of Mungbean yellow mosaic Indian virus associated with Tomato leaf curl betasatellite infecting Phaseolus
vulgaris in Oman. J Phytopathol. 165(3):204–211. DOI: https://doi. org/10.1111/jph.12551.
Sidik EA, Hartono S, Sulandari S, Lukman R,  Affifudin  A,  Wahyudin  D,  Santoso HS. 2017. Molecular evidence for mixed infection of four begomovirus in common bean and yard long bean showing severe yellow symptoms in East Java, Indonesia. Di dalam: Isnantyo A, Nuringtyas TR, editor. Proceeding of The 1 st International Conference on Tropical Agriculture . Switzerland (CH): Springer. hlm. 73–84. DOI: https://doi.org/10.1007/978-3-319- 60363-6_7.
Subiastuti AS, Hartono S, Daryono BS.
2019.  Detection  and  identification  of Begomovirus infecting  Cucurbitaceae and Solanaceae in Yogyakarta, Indonesia. Biodiversitas. 20(3):738–744. DOI: https://doi.org/10.13057/biodiv/d200318.
Sutrawati M, Hidayat SH, Suastika G, Sukarno BPW, Nurmansyah A. 2020. Penyakit mosaik kuning pada kedelai. J Fitopatol Indones. 16(1):30–36. DOI: https://doi. org/10.14692/jfi.16.1.30-36 . Tao  X,  Zhou  X.  2008.  Pathogenicity  of  a naturally occurring recombinant DNA satellite associated with Tomato yellow leaf curl China virus . J Gen Virol. 89: 306–311. DOI: https://doi.org/10.1099/ vir.0.83388-0. Wilisiani F. 2019a. Deteksi Begomovirus pada tanaman cabai di Magelang Indonesia. AGROISTA: J Agrotek. 3(01): 1–10.
Wilisiani F, Mashiko T, Wang WQ, Suzuki T, Hartono S, Neriya Y, Nishigawa H, Natsuaki T. 2019b. New recombinant of Tomato leaf curl New Delhi virus infecting melon in Indonesia. J Gen Plant Pathol. 85(4):306–310. DOI: https://doi. org/10.1007/s10327-019-00849-7.
Zhou X. 2013. Advances in understanding begomovirus satellite. Ann Rev Phytopathol. 51(1):357–381. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev- phyto-082712-102234.