斧螳属螳螂 (Hierodula patellifera)雌虫释放费洛蒙。图/作者提供
台湾斧螳 (Hierodula formosana)是台湾最普遍的螳螂之一,也是台湾索铁线虫 (Chordodes formosanus)的主要寄主。每年的 6 月底到 8 月初是最容易在野外被观察到的季节。台湾斧螳的雌雄成虫有很明显的差异:雄虫细长,翅膀长且透明,飞行能力佳,触角相对雌虫长且粗,表面在显微镜下能看到密布的感觉器官;雌虫体长与雄虫相当但明显较粗壮,翅膀厚实但几乎没有飞行能力,触角相对较细且短。
这些特征都是台湾斧螳的成虫性征,形态的差异主要源自于螳螂的交配行为。 1970 年代末期科学家发现雌螳螂释放费洛蒙吸引雄虫交配的现象,而后来一系列的研究都指出许多种类的雄螳螂均具有较好的飞行能力(长而薄的翅膀)与嗅觉(较长的触角与触角上高密度的感觉器官)。这些现象在台湾斧螳身上都能明显发现,而也如同前文所说,这些性征的发育将受到铁线虫感染而发生变化。
螳螂 (Tarachodella monticola) 首次被发现因铁线虫感染而发生形态变化 。图片来源:Roy, R. 2003. Bulletin de la Societe Entomologique de France 108: 447-450
雄螳螂身上的雌性化特征
螳螂的外形之所以能反映感染状态,很大一部分便是来自这些产生变异的性征。但有趣的是,这些变异大多只出现在雄虫身上。在交配过程中,较长的翅膀与发达的嗅觉器官让雄虫能快速的侦测并移动到雌虫附近,争取交配机会。然而这些构造越发达,发育过程中所投资的能量就越多。
这些投资对铁线虫而言是多余的,它们只要寄主好好活着。
在比较上百个野外采集到的螳螂样本之后,被感染的台湾斧螳的雄虫被发现普遍出现翅膀变短与形状改变的现象,这些变化使这些雄虫的前翅形状介于正常雌雄虫之间。而触角的变化更为明显,除了长度变短之外,嗅觉器官的密度直接降低至与雌虫相差无几。而在解剖之后,进一步发现大部分个体的精巢 (睪丸) 不是不见就是萎缩到几乎无法辨识的程度。
雄虫的生殖构造差不多就是整组坏了,那雌虫呢?
不论是前翅的形状或是触角上的感觉器官,雌螳螂都没有因感染而受到明显的影响。虽然大部分的雌虫感染后体型变小,但外形基本上没有太大的改变。解剖开后的卵巢形态虽然没有明显变化,然而只有极少数的个体能找到少量的成熟卵。相对于没有受到感染的雌螳螂大多能在体内找到几十到近百颗的卵,这些雌虫虽然外形没有受到影响,但繁殖能力可能也已经消失。
台湾斧螳雄成虫受台湾索铁线虫感染后的外形变异,下图为螳螂的前翅与触角第 30 节电子显微镜照片 。
图片来源:台北市立动物园昆虫馆在形态变化之后
不论雌雄螳螂,它们的繁殖能力都在铁线虫的感染后受到破坏。这些螳螂不再对自身的族群延续存在贡献,在演化的过程中,便相对不容易发展出对抗寄生虫的能力。这也可能让铁线虫得以发展出少见的强烈影响:诱导寄主跳水,并回到水中繁殖。
这段寄生关系在铁线虫回到水中后结束。失去繁殖能力的螳螂,也大多在数小时到数天内死亡。然而目前的理解还不完全,对我们来说研究才刚开始。
铁线虫造成的性征变化引发出一系列的问题,包含昆虫性征分化的机制。在螳螂的发育过程中,雌雄虫的差异在刚孵化的若虫身上并不明显,不同的特征要在特定的发育龄期才会开始分化。部分的性征因感染而变化,但也有部分的特征完全不受寄生虫影响。有的部分一旦开始分化后便不再回头,然而也有些是可逆的。这代表螳螂的性征分化同时受到多个不同的生理机制调控,铁线虫只影响了其中一小部分。
图/wikipedia
然而,螳螂在受到感染之后真的只能任凭摆布吗?寄生虫与寄主之间的军备竞赛从来没有停止过。数学模型的预测一致的认为大多数种类的寄生虫都应该发展出彻底「阉割」寄主的能力,然而实际案例却大都办不到。而在以往的认知中,螳螂释放铁线虫后大多仅能存活数小时到1 天,但越来越多的例子显示部分的个体能存活更长的时间,甚至在蟋蟀的案例中出现产卵能力回复的现象。
还有很多现象等着进一步的研究。在这类研究中,我们往往不是在解决问题,而是在探讨有多少问题还没被发掘。近代对铁线虫了解的突破,大多都起始于对过往研究的质疑。目前有许多新发现的现象无法在现有理论下被完美的解释,这些都是推动铁线虫下一步研究的契机。