法国的美洲虎级驱逐舰以及后续建造的空想级驱逐舰,标准排水量超过2000吨,甚至达到2500吨,一度被称为“反驱逐舰”即猎杀驱逐舰的驱逐舰(Contre-torpilleurs)。1930年签订的伦敦海军条约对缔约国的驱逐舰吨位做出严格限制,但面对越来越严峻的国际政治和军事形势,面对可能的战争,几乎没有缔约国海军遵守条约发展驱逐舰。1936年,伦敦海军条约到期,各国海军开始建造比以前更大、武备更强的驱逐舰。英国部族级驱逐舰,美国的本森级驱逐舰,日本的阳炎级驱逐舰,德国Z型驱逐舰,是这一时期驱逐舰的典型代表。虽然驱逐舰担负的任务日益广泛,但是对敌舰队进行鱼水雷集群攻击仍然是这个时期驱逐舰的主要任务。第二次世界大战第二次世界大战中,没有任何一种海军战斗舰艇的用途比驱逐舰更加广泛。战争期间的严重损耗使驱逐舰被大批建造,英国利用J级驱逐舰的基本设计不断改进建造了14批驱逐舰,美国仅弗莱彻级驱逐舰就建造了175艘。同时,在战争期间,战列舰的主力地位已经被航空母舰与潜艇替代。由于飞机已经成为重要的海上突击力量,驱逐舰装备了大量中小口径高射炮担当舰队防空警戒和雷达哨舰的任务,加强防空火力的驱逐舰出现了,例如日本的秋月型驱逐舰,英国的战斗级驱逐舰。此外,针对严重的潜艇的威胁,旧的驱逐舰进行改造投入到反潜和护航作战当中,并建造出大批以英国狩猎级护航驱逐舰为代表的,以反潜为主要任务的护航驱逐舰。至此,驱逐舰逐渐成为名副其实的“海上多面手”,这尤以美日两国海军对驱逐舰的使用最具有代表性。