Peces de planicies de inundación tropical de la cuenca baja del río Magdalena, Colombia

<jats:p>Se estudió la diversidad de peces y se evaluaron los factores determinantes en la estructuración de los ensamblajes de peces capturados en una llanura de inundación tropical de la cuenca del río Magdalena, Colombia. Se identificó que la riqueza íctica reportada en este estudio (43 especies) corresponde aproximadamente al 38 % de la diversidad de la cuenca baja del río Magdalena (112 especies) y a cerca del 19 % de la diversidad total del sistema Magdalena-Cauca. Las planicies con mayor conectividad entre sí y con el río presentaron comunidades más similares que los hábitats más distantes y aislados. Asimismo, la estructura de las comunidades de peces estuvo determinada por las condiciones del medio ambiente y el tipo de hábitat en términos de conectividad. Las variables ambientales que más influyeron en la estructura de las comunidades fueron las que estuvieron asociadas a procesos de eutrofización, tales como dureza, cloruros, nitratos, nitrógeno total, sólidos suspendidos totales y salinidad, y al pulso del caudal, como la profundidad, pero el principal factor de regulación fue la poca o nula conexión entre las zonas inundables y el cauce principal del río Magdalena. Se considera que la información generada pueda ser empleada para estimar la composición real de especies de peces dulceacuícolas, sustentar la toma de decisiones por parte de las entidades gubernamentales, priorizar áreas para la conservación de la biodiversidad o contribuir al adecuado uso y manejo de los recursos naturales presentes en este complejo sistema lagunar tropical.</jats:p>

section_content: La mayoría de los estudios ecológicos se han centrado en entender los patrones de la biodiversidad y el efecto de factores determinantes en la estructura de los ensamblajes biológicos, tales como los gradientes ambientales a diferentes escalas espaciales (p. ej., Macedo et al., 2014; Salgado-Negret, 2015). 

Según las Naciones Unidas (2010), la utilidad de la diversidad biológica es expresada mediante el concepto de los servicios ecosistémicos, donde es indispensable comprender cómo los ambientes responden a los efectos de la modificación del entorno, la interrupción de la conectividad y el cambio climático, entre otros factores. En este sentido, los ecosistemas tropicales (hotspots de biodiversidad) tienen una mayor proporción de especies clasificadas en la categoría "Datos insuficientes" por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza. La falta de este tipo de información significa que la vulnerabilidad de los ecosistemas tropicales es subestimada (Barlow et al., 2018), por lo que se hace necesario establecer criterios de priorización de áreas para la gestión y conservación de la biodiversidad. De igual forma, se requieren principios para establecer esquemas adecuados de manejo en la extracción de los recursos bióticos y abióticos de estos ambientes vulnerables e importantes a nivel global por sus bienes y servicios ecosistémicos. Para ello, es preciso obtener conocimiento sobre los patrones de la diversidad de especies y las funciones ecológicas, e identificar los procesos ecológicos, como por ejemplo las interacciones intraespecíficas, entre otros aspectos (Sutherland et al., 2009; Salgado-Negret, 2015). 

En Colombia los humedales constituyen aproximadamente el 26 % del territorio. La planicie inundable del complejo cenagoso del río Magdalena, en particular, abarca un área de 12 900 km 2 y representa el 10 % del total de la cuenca (Jaramillo et al., 2015). 

Los ambientes de llanuras de inundación de los ríos, como el complejo cenagoso caribeño, son importantes por sus funciones ecosistémicas. Al respecto, cabe destacar la amortiguación de los niveles hídricos de los ríos, sus altas diversidades biológicas y los flujos de los nutrientes que producen un efecto positivo en la oferta alimenticia, favoreciendo las áreas de desove de los peces (Gutiérrez y Pinilla, 2016; Jiménez-Segura et al., 2016). Estas funciones son la razón por la cual el efecto de la conectividad horizontal entre las ciénagas, los arroyos y el río principal es fundamental para mantener la funcionalidad de estos ecosistemas y el éxito de los procesos ecológicos de las comunidades que allí habitan, como la reproducción, el forrajeo y la migración. Por otro lado, actividades antrópicas, tales como la regulación de los regímenes de caudal en los ríos (por ejemplo, la construcción de presas o la obstrucción de los canales de conexión), resultan en la homogeneización de las llanuras de inundación y la pérdida de profundidad y área, lo que a su vez afecta múltiples características bióticas y abióticas que indirectamente repercuten en la estructura de las comunidades biológicas (Miranda, 2005). 

Los peces dulceacuícolas son particularmente vulnerables a las actividades y presiones antrópicas, a un grado tal que peligra la diversidad actual de este grupo biológico (Moreno, 2001; Mojica et al., 2002). Entre estas actividades se destacan las siguientes: alteración en los regímenes de flujo, sobreexplotación, sedimentación, contaminación, deforestación, introducción de especies exóticas y desecación intencional de los humedales (p. ej., para extensión de áreas de pastoreo y vivienda). 

Se estima que a nivel mundial este grupo biológico comprende alrededor de 28 400 especies, de las cuales el 43 % son dulceacuícolas (Nelson et al., 2016). En Suramérica se encuentran cerca de 3. 000 de ellas, y particularmente Colombia reporta 1 615, por lo que es considerado el segundo país con la mayor biodiversidad íctica (DoNascimiento et al., 2022). Por otro lado, en la cuenca hidrológica del sistema Magdalena-Cauca la riqueza de especies es de 233, de las cuales el 68 % son endémicas, y 75 especies están restringidas a una sola sección de la cuenca (García-Alzate et al., 2020). 

En este estudio se cuantificó la diversidad de especies ícticas en una llanura de inundación de la cuenca baja del río Magdalena, en el norte de Colombia, y se evaluó la relación entre la estructura de estas comunidades y las condiciones ambientales, incluyendo el tipo de hábitat. Se consideraron específicamente tres hipótesis: (i) las especies de peces presentes en esta llanura de inundación son representativas de la diversidad reportada para la cuenca del río Magdalena; (ii) los ecosistemas con conectividad durante aguas máximas tendrán comunidades más similares, en contraste con el ecosistema aislado o sin conexión aparente, y (iii) las condiciones ambientales (fisicoquímicas y profundidad del agua) y el tipo de ecosistema (p. ej., canal, laguna conectada, laguna desconectada) son factores determinantes en la estructuración de las comunidades estudiadas. 

Se espera que la información generada pueda ser empleada para estimar la real composición de especies de peces dulceacuícolas, sustentar la toma de decisiones por parte de las entidades gubernamentales, establecer zonas de priorización de áreas para la conservación de la biodiversidad o regular la extracción adecuada de los recursos naturales presentes en este complejo sistema lagunar tropical.
section_name: Introducción

section_name: Materiales y métodos

section_content: Se estudiaron aproximadamente 156 km 2 de la planicie inundable de la cuenca baja del río Magdalena, al norte de Colombia, con altitudes entre 70 y 215 msnm. Se monitorearon un total de 28 sitios, distribuidos en cuatro ecosistemas, de los cuales tres fueron ambientes de aguas lénticas: 1) la ciénaga de Luruaco (sin conexión con otros sistemas acuáticos), cuya extensión es de aproximadamente 3,65 km 2 ; 2) el embalse artificial El Guájaro (sistema conectado con el Canal del Dique), cuya área es de 120 km 2, y 3) la ciénaga El Jobo (sistema con desconexión parcial con el canal del Dique), cuya área es de 6,82 km 2. El cuarto ecosistema estudiado se ubicó en la parte alta del Canal del Dique, un humedal lótico de 25 km de longitud, medidos desde su conexión con el río Magdalena hasta las compuertas de El Guájaro. El embalse, El Jobo y el Canal del Dique poseen conectividad de sus aguas durante el pulso de inundación (etapa de aguas subiendo), mientras que la ciénaga de Luruaco se mantuvo aislada durante todo el estudio (figura 1). 

Figura 1. Área de estudio (155,47 km2) de la planicie de inundación de la cuenca baja del río Magdalena en el Caribe colombia no, sur del departamento del Atlántico, Colombia. El Jobo (10°20'11"N-75°1'23"W), con un área de 6,82 km2=J; embalse El Guájaro (10°30'43"N-75°1'45"W), con área de 120 km2=G; región alta del Canal del Dique (10°9'18"N-75°30'4"W), con 25 km2 estudiados=C; y Luruaco (10°36'26"N-75°9'29"W), con 3,65 km2=L.
section_name: Área de estudio

section_name: INTROPICA

section_content: En cada sitio de muestreo se midieron 18 variables fisicoquímicas. Mediante una sonda WTW, se obtuvieron datos in situ de: oxígeno disuelto (mg/L), temperatura superficial del agua (°C), conductividad eléctrica (µs/cm), pH (unidades de hidrogeniones) y salinidad (mg/L). Asimismo, con un turbidímetro se determinó la turbidez (UNT), y a través de muestras de agua en botellas PET (500 mL), transportadas bajo refrigeración y procesadas en laboratorio, siguiendo la metodología recomendada por la American Public Health Association (APHA), se evaluaron ex situ las siguientes variables: alcalinidad (mg/L CaCO3), nitritatos (mg/L NO3-), nitrógeno total (mg/L), cloruros (mg/L Cl), sulfatos (mg/L SO4-2), acidez (mg/L CaCO3), dureza (mg/L CaCO3), fosfatos(mg/L PO4-3), fósforo total (mg/L), sólidos suspendidos totales (mg/L) y clorofila a (Cl-a) (mg/L). Adicionalmente, se midió la profundidad media (cm) empleando una vara aforada (tabla 1). 

Tabla 1. Variables ambientales (fisicoquímicas del agua), medidas de acuerdo con los criterios del Standard Methods (APHA) (2005) en 1554,7 m 2 de la planicie de inundación de la cuenca baja del río Magdalena. Promedio ± DS (Min -Max), donde desviación estándar = DS; valor mínimo = Min; valor máximo = Max. Variables fisicoquímicas significativamente diferentes entres los ecosistemas estudiados: Nivel de significancia: * = P < 0,05**; P < 0,01***; P < 0,001.
section_name: Muestreo de las variables ambientales

section_name: Características limnológicas Luruaco El Guájaro Canal del Dique El Jobo

section_content: Se realizaron cuatro campañas de muestreo durante el periodo comprendido entre septiembre del 2014 y junio del 2015 (año con evento El Niño), abarcando cada momento del pulso de inundación, con el fin de cuantificar el comportamiento dinámico en la hidrología de los ecosistemas (ver momentos del pulso de inundación en Morales y García-Alzate, 2018). En cada jornada de muestreo se emplearon tres horas/hombre para cada punto de muestreo. Las capturas se realizaron mediante el uso de diferentes tipos de artes de pesca: 1) atarraya con luz de malla de 0,01 m y 5 m de diámetro, 2) atarraya con luz de malla de 2,5 cm y 8 m de diámetro, 3) red de enmalle con luz de malla de 2,5 cm, 50 m de largo y 1,5 m de alto, y 4) red de arrastre con luz de malla de 0,5 cm y 2 m de alto y 5 m de largo. Los ejemplares capturados fueron registrados, medidos, pesados, fijados en formol al 10 %, preservados en alcohol al 70 % y depositados en la colección científica de la Universidad del Atlántico (UARC), Colombia. La identificación del material biológico se realizó con la ayuda de claves taxonómicas específicas, tales como Miles (1947), Dahl (1971), Maldonado-Ocampo et al. (2005), la lista actualizada de peces de Colombia (DoNascimiento et al., 2022) y descripciones originales en los casos en que se requirió, soportadas por especímenes de la colección ictiológica de la UARC.
section_name: Muestreo e identificación de los peces

section_name: Análisis estadístico

section_content: Inicialmente, se cuantificaron la riqueza total y la abundancia de las especies de peces. Luego, se usó el estimador Chao (estimador asintótico de la riqueza) para calcular el pool de especies esperadas que podrían haberse omitido durante los muestreos (Borcard et al., 2018). Asimismo, se calcularon la riqueza específica, el número de especies comunes entre los ecosistemas y la cantidad de especies dominantes por medio de los números Hill. Los valores resultantes de este último, en concreto, expresan la diversidad en número efectivo o equivalente de especies, lo que permite comparar la magnitud de la diferencia entre las comunidades con base en diferentes tipos de diversidad: 1) diversidad de orden cero (q 0 ), la cual es insensible a las abundancias de las especies y, por lo tanto, equivale a la riqueza específica (S); 2) diversidad de orden 1 (q 1 ), que corresponde a las especies comunes, en cuyo caso todas las especies son incluidas con un peso exactamente proporcional a su abundancia en la comunidad y se calcula por medio de la ecuación q1=Exp(H´), donde H ́ es el índice de Shannon, y 3) diversidad de orden 2 (q 2 ), correspondiente a las especies dominantes, calculada por medio de la ecuación: q 2 =1/D, donde D es el índice de dominancia (Jost, 2006; Melo, 2008; Moreno et al., 2011; Lou y González-Oreja, 2012; Krebs, 2014; Borcard et al., 2018). 

Adicionalmente, se graficó la dominancia de las especies con base en rangos de abundancia, mediante curvas de dominancia o diagrama de Whittaker (1962). En este caso, la inclinación de las curvas indica la equitatividad en cada ecosistema (Melo, 2008; Moreno et al., 2011).
section_name: Comunidades ícticas de la llanura de inundación

section_content: Se aplicó un análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS), basado en el índice de similitud de Bray-Curtis. El NMDS, que genera un patrón de ordenación espacial de las comunidades basado en distancias de similitud, permitió evaluar si los ecosistemas con conectividad durante aguas máximas presentan comunidades más similares en comparación con el ecosistema aislado o sin conexión aparente. En este análisis se usaron datos de abundancia transformados en distancias de Hellinger, que es una distancia euclidiana donde las abundancias son inicialmente divididas por la abundancia total del sitio, y el resultado es transformado mediante raíz cuadrada (Borcard et al., 2018). El gráfico bidimensional resultante representa las distancias relativas de los ecosistemas muestreados, indicando la diferencia entre las muestras. La deformación de las distancias originales se expresa mediante un valor de Stress (S), el cual refleja una mejor relación entre la distancia original y la configuración obtenida en la medida en que más se acerque al valor cero (Borcard et al., 2018). 

Posteriormente, se aplicó un análisis de similitudes (ANOSIM), con 1000 permutaciones, para contrastar la hipótesis nula de que no hay diferencia entre las muestras. Este análisis genera un valor de R, el cual se evalúa de la siguiente forma: cuando es igual a uno, indica disimilitud entre grupos; cuando es cercano a cero, sugiere una distribución uniforme de rangos altos y bajos dentro y entre grupos, y si es menor de cero significa que las diferencias son mayores dentro de los grupos que entre los grupos. Estos análisis se realizaron mediante el software Paleontological Statistics PAST ver. 4. 03 (Hammer et al., 2001).
section_name: Similitud de las comunidades

section_content: Se realizó un análisis de redundancia (RDA) para identificar si la fisicoquímica del agua y la profundidad de los ecosistemas fueron factores determinantes en la estructuración de las comunidades de peces. Se usó una matriz de abundancias de las especies transformadas en distancias de Hellinger (variables de respuesta), en tanto que las variables ambientales (variables explicativas) que registraron valores significativamente diferentes entre los ecosistemas fueron transformadas mediante log (x+1), excepto el pH (tabla 1). 

El RDA fue representado por el valor de R2adj (indica el porcentaje ajustado de variación en los datos de las abundancias de las especies que es explicado por las variables predictoras). Para evaluar el nivel de significancia de las ordenaciones canónicas generadas por el RDA (α=0,05), se aplicó un análisis de varianza (ANOVA) con 1. 000 permutaciones. Asimismo, se identificaron las variables con un mayor poder explicativo o de mayor impacto sobre la íctiofauna con la función forward. sel del paquete adespatial en Rstudio. 

Además, la dependencia entre las variables ambientales o multicolinealidad fue identificada con la función vif. cca del paquete vegan, retirando del análisis aquellas variables con valores mayores a 10, esto es, conductividad eléctrica (vif=39,31) y turbidez del agua (vif=34,14) (Borcard et al., 2018). 

Posteriormente, se realizaron pruebas de Mantel (método de correlación de Pearson) para evaluar la correlación entre la matriz de distancias de la estructura de las comunidades (método con índice de similitud de Bray-Curtis), las matrices de distancia de las condiciones ambientales (método con índice de similitud euclidiana) y la distancia del tipo de hábitat (método con índice de distancia binomial), con la intención de probar si la estructura de la ictiofauna se correlaciona con el tipo del hábitat y con las condiciones ambientales. Asimismo, como las condiciones ambientales pueden estar relacionadas con el tipo de hábitat (es decir, léntico, lótico, con conexión o aislado, entre otros), se realizó una prueba de Mantel parcial para evaluar la correlación entre el tipo de hábitat y la ictiofauna, eliminando el efecto de las condiciones del ambiente (fisicoquímica y profundidad del agua). Las pruebas de Mantel simple y Mantel parcial fueron realizadas utilizando el paquete vegan del software R (versión 4. 1. 3), estimando el nivel de significancia
section_name: Influencia de factores ambientales y el tipo de hábitat sobre la estructuración de las comunidades

section_content: estadística mediante 20 000 permutaciones. Sin embargo, debido a las comparaciones múltiples (peces-ambientehábitat), se utilizó la técnica de corrección de Bonferroni para asignar el nivel de significancia ajustado (probabilidad 0,05 dividida entre 3=0,017) (Borcard et al., 2018).
section_name: INTROPICA

section_content: Se
section_name: Resultados

section_content: La mayor riqueza específica estuvo presente en el embalse El Guájaro (28 especies y 610 individuos), seguido del Canal de Dique (27 especies y 616 individuos) y El Jobo (24 especies y 761 individuos), mientras que la menor riqueza se registró en la ciénaga de Luruaco (nueve especies y 544 individuos). De forma similar a la riqueza específica, las especies comunes fueron más abundantes en El Guájaro (q 1 =12 especies), seguido de El Jobo (q 1 =10 especies), el Canal del Dique (q 1 =9 especies) y Luruaco (q 1 =5 especies). Asimismo, los ambientes con mayor número de especies dominantes correspondieron a El Guájaro y El Jobo (figura 2). En El Guájaro las especies dominantes representaron el 67 % de la abundancia total muestreada en ese ecosistema. Se presentaron diferencias estadísticamente significativas entre las comunidades de los diferentes ecosistemas evaluados (ANOSIM R=0,75; p=0,000). Esto también puede visualizarse mediante la ordenación NMDS de la figura 4 (NMDS 1: R2=0,65; NMDS 2: R2=0,24; Stress=0,12). Las estructuras comunitarias que más se diferenciaron fueron las de Luruaco y El Jobo, mientras que las comunidades más similares fueron las de El Guájaro y el Canal del Dique (ANOSIM: Luruaco-El Guájaro R=0,72, Luruaco-Canal del Dique R=0,94, Luruaco-El Jobo R=1, El Guájaro-Canal del Dique R=0,51, El Guájaro-El Jobo R=0,70, Canal del Dique-El Jobo R=0,84). Las condiciones limnológicas y la profundidad de los ecosistemas estructuraron las comunidades de peces estudiadas (ANOVA F=2,74; df=7; p=0,001) y explicaron cerca del 45 % de la variación total (R2=0,71). Específicamente, las variables ambientales que influenciaron la estructura de las comunidades fueron las siguientes: salinidad, sólidos suspendidos totales, dureza, cloruros, nitratos, nitrógeno y profundidad. Entretanto, las variables que mejor explicaron la variación en la abundancia de los peces fueron la dureza total del agua y la profundidad. Los valores altos de salinidad, dureza y profundidad en Luruaco se asociaron positivamente con la abundancia de las especies dominantes del sistema (H. proteus, P. gillii y O. niloticus). 

Las altas concentraciones de nitratos y nitrógeno en El Jobo y El Guájaro (en aguas subiendo) se asociaron positivamente con las abundancias de C. kraussii, A. latifrons y C. magdalenae. Altas concentraciones de cloruros y sólidos suspendidos totales favorecieron las abundancias de P. yuma y T. insignis en el Canal del Dique y El Guájaro (en aguas bajas) (figura 5).
section_name: INTROPICA

section_content: Figura 4. Análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS), basado en el índice de similitud de Bray -Curtis para identificar las similitudes en la estructura de las comunidades de peces estudiados. 

Figura 5. Análisis de redundancia (RDA) para probar la influencia de las condiciones fisicoquímicas sobre la estructuración de la ictiofauna capturada en cuatro momentos del pulso de inundación en una planicie inundable del río Magdalena (ANOVA p=0,001). RDA 1=37 % y RDA 2=16 % de la variación total. Luruaco (LM1, LM2, LM3 y LM4), El Guájaro (GM1, GM2, GM3 y GM4), Canal del Dique (CM1, CM2, CM3 y CM4) y El Jobo (JM1, JM2, JM3 y JM4). 

El coeficiente de correlación de Mantel entre la matriz de distancias de la estructura de las comunidades, las condiciones del ambiente y el tipo de hábitat fue estadísticamente significativo (p<0,017, tabla 4). Las distancias en la estructura de las comunidades estuvieron positivamente correlacionadas con las distancias en las condiciones del medio ambiente (fisicoquímica y la profundidad del agua). Asimismo, se presentó una correlación significativa entre el medio ambiente y el tipo de hábitat (canal, ciénaga conectada, ciénaga desconectada), lo que indica que las relaciones ictiofauna-ambiente observadas pueden ser resultado del tipo de hábitat, en términos de conectividad entre los diferentes ecosistemas en la llanura de inundación del río Magdalena (figura 5 y tabla 4). Lo anterior fue corroborado mediante la prueba de Mantel parcial utilizando la distancia del medio ambiente como covariable, lo que arrojó una relación significativa entre la ictiofauna y el hábitat (p=0,001), aun eliminando el efecto del medio ambiente. 

Tabla 3. Coeficiente de correlación y probabilidad para prueba de Mantel y Mantel parcial en matrices de distancia, estructura de la ictiofauna, tipos de hábitat y fisicoquímica del agua. *Probabilidad de Bonferroni-ajustado = 0,017 (0,05 dividido entre 3). Las variables ambientales que más influyeron en la estructura de las comunidades estudiadas estuvieron asociadas a los procesos de eutrofización de los sitios (dureza, cloruros, nitratos, nitrógeno total, sólidos suspendidos totales y salinidad) y al pulso del caudal (profundidad), pero el principal factor de regulación fue la desconexión entre las zonas inundables y el cauce principal (p. ej., Luruaco), con evidentes diferencias significativas de las especies vinculadas a cada uno de los cuatro ambientes analizados dentro de los sistemas. 

La influencia del factor conectividad ya había sido reportada por Echevarría y Machado-Allison (2014), quienes señalaron que las comunidades de peces en las planicies inundables son estructuradas por: 1) la predictibilidad y la duración de las inundaciones, 2) el tamaño de los hábitats y la conectividad, 3) la condición lótica o léntica de los hábitats y el grado de permanencia de estos a través del ciclo hidrológico en función de los cambios en el nivel del agua y, por último, 4) los parches bióticos originados a partir de la acumulación de materia orgánica o por masas de vegetación acuática y el tipo de substrato. Así pues, la desconexión de las planicies inundables con el cauce principal de los ríos limita la calidad y la cantidad de hábitat y el establecimiento de las comunidades y su diversidad (Albert et al., 2020). La conectividad, en definitiva, es
section_name: INTROPICA

section_content: necesaria para la ocurrencia de procesos físicos y ecológicos de los sistemas, dado que la pérdida de tal conexión interrumpe el intercambio efectivo de la ictiofauna, los eventos de migración y el aporte de nutrientes y sedimentos, entre otros aspectos (Angarita et al., 2020). 

Actualmente, la diversidad de especies en ecosistemas acuáticos continentales enfrenta un momento crítico; más aún en la cuenca del río Magdalena, donde más del 70 % de la población colombiana tiene incidencia directa sobre el uso del sistema (Jiménez-Segura et al., 2016). Por ejemplo, las especies migratorias que constituyen la base de la pesquería artesanal, tales como Megaleporinus muyscorum, Ageneiosus pardalis, Sorubim cuspicaudus y Pseudoplatistoma magdaleniatum (un ejemplar registrado en el canal de Dique) y Prochilodus magdalenae (sin capturas durante el estudio), tienden a desaparecer debido generalmente a factores de acción antrópica y en gran medida a la falta de planificación estatal. Asimismo, varias especies recolectadas en este estudio se encuentran catalogadas en algún tipo de amenaza. Tal es el caso de especies emblemáticas como el bagre rayado (P. magdaleniatum), que se encuentra en peligro crítico de extinción, C. mivartii, M. muyscorum, A. pardalis, P. yuma (en estado vulnerable) y Potamotrygon magdalenae y Plagioscion magdalenae, catalogadas como casi amenazadas (Mojica et al., 2012; Sánchez-Duarte y Lasso, 2016). 

Se recomienda incluir en los estudios ecológicos futuros las características funcionales de las especies dado que estas influyen en las propiedades del ecosistema. En efecto, la abundancia relativa por sí sola no siempre es un buen predictor de la importancia de una especie a nivel de ecosistema, ya que incluso especies relativamente raras pueden influir en las vías de los flujos de energía y materia, por lo que se sugiere vincular las relaciones entre la diversidad taxonómica, la diversidad funcional y la estructura de la comunidad para identificar los mecanismos de los efectos de la biodiversidad (Hooper et al., 2005).
section_name: INTROPICA

section_content: En memoria a nuestro amigo, profesor y colega Luis Carlos Gutiérrez-Moreno, con quien realizamos la propuesta de investigación, monitoreo y análisis preliminares de este trabajo en el marco del convenio interadministrativo 0103*2013*000009 del 8 de noviembre de 2013, a través de rubros para ciencia y tecnología de regalías con la Gobernación del departamento del Atlántico, Colombia. Paz en su tumba. Juliana Herrera (CIUA) elaboró la figura 1.
section_name: Agradecimientos