Nuevos registros del género Geastrum (Agaricomycetes, Basidiomycota) para Colombia

<jats:p>Se registra por primera vez a Geastrum minimum y G. pectinatum para Colombia. Los basidiomas fueron colectados en un bosque húmedo montano bajo (bh-MB) de los Cerros Orientales de Bogotá, Departamento de Cundinamarca. Las especies son descritas e ilustradas y se aporta información sobre su distribución, ecología y hábitat.</jats:p>

section_content: El género Geastrum Pers. pertenece a la familia Geastraceae y es el más diverso dentro del orden Geastrales (Hosaka et al. 2006, Jeppson et al. 2013). Popularmente son conocidas como estrellas de tierra por el aspecto de los basidiomas (Sunhede 1989, Hemmes & Desjardin 2011, Jeppson et al. 2013). El orden contiene especies con basidiomas angiocárpicos (Wilson et al. 2011), con un peridio complejo, anatómicamente pluriestratificado y funcionalmente dividido en exoperidio, mesoperidio y endoperidio (Sunhede 1989). El endoperidio presenta una apertura apical u ostiolo, rodeado por el peristoma (Trierveiler-Pereira et al. 2011, Pinzón-Osorio et al. 2017a). En la madurez, el exoperidio se rompe y expone el endoperidio, que se constituye de una gleba con abundante capilicio acompañado de basidiosporas (Ponce de León 1968, Sunhede 1989, Kasuya et al. 2009 ) que se liberan a través del ostíolo (Calonge 1996, Calonge 1998), mediante agentes externos de dispersión (Wilson et al. 2011, Pinzón-Osorio et al. 2017a). 

No hay claridad sobre el número de especies a nivel mundial, se proponen desde 50 hasta 300 taxones (Hawksworth et al. 1995, Kirk et al. 2008, Pérez 2009, Zamora et al. 2014). Para Colombia, el conocimiento actual del género es limitado. En el país, Geastrum está representado por cinco especies (Gómez-Montoya et al. 2022), G. mirabile Mont, G. subiculosum Cooke & Massee, reportadas para el Parque Natural de los Nevados por Pulido & Boekhout (1989) ; G. saccatum Speg., en los departamentos de Amazonas (Vasco-Palacios et al. 2005 ), Caquetá (Franco-Molano et al. 2005; Vasco-Palacios et al. 2005), Chocó (Guzmán et al. 2004)
section_name: Introducción

section_content: Se realizó una exploración micológica en la quebrada La Vieja, un bosque húmedo montano bajo (bh-MB) de acuerdo a la clasificación de zonas de vida de Holdridge et al. (1971). El bosque se localiza en los Cerros Orientales, NE de Bogotá, departamento de Cundinamarca, coordenadas 4°38'56. 86''N, 74°02'45. 49''W, a 2761 m. s. n. m. (Pinzón-Osorio et al. 2017b; Pinzón-Osorio & Pinzón-Osorio 2020). Se obtuvo un mapa de la localidad rastreada mediante el software QGIS (versión 3. 18) utilizando georreferenciación aportada por el Sistema de Información Geográfica para el Ordenamiento Territorial Nacional (SIGOT) (figura 1). La zona se caracteriza por presentar una temperatura promedio anual de 14 °C y promedios de precipitación anual de 1100 mm 3, con un régimen de distribución bimodal (Rodríguez-Barrios & Ospina 2007), donde los meses de abril y octubre presentan las mayores precipitaciones, mientras que enero y julio las menores (Pinzón-Osorio et al. 2017b). 

El ecosistema se encuentra en un buen estado de conservación (Rodríguez-Barrios & Ospina 2007). Con suelos ácidos, poco fértiles, pobres en nutrientes, posee un buen desarrollo de vegetación, representada principalmente por los géneros Barnadesia (Asteraceae), Cavendishia Los basidiomas se recolectaron mediante un muestreo oportunista. Las características macroscópicas fueron fotografiadas y descritas de acuerdo a Sunhede (1989). Los colores se cotejaron con el atlas de color de Kornerup & Wanscher (1983). El análisis microscópico se realizó con un microscopio de luz Olympus CX31, donde las muestras se acompañaron de solución KOH 3-5 % y Rojo Congo. El análisis estadístico de las basidiosporas se basó en Bates (2004), en donde se incluyeron las siguientes abreviaturas: (n=) corresponde al número de esporas medidas al azar; (x) es el ancho promedio y longitud de las mismas; (±) es la desviación estándar y el (Q m ) el cociente entre la longitud y la anchura media. Todas las mediciones incluyeron la ornamentación superficial. La sistematización y estudio taxonómico de las especies se realizó de acuerdo a Miller & Miller (1988) y Sunhede (1989), usando también las claves taxonómicas de Cunningham (1979) & Cortez (2016). La citación de los nombres científicos correspondió a la información aportada por el sistema de clasificación Index Fungorum (http://www. indexfungorum. org). El material recolectado se depositó en la colección del Herbario de la Universidad Pedagógica Nacional (HUPN), sede Bogotá.
section_name: Materiales y Métodos

section_content: Geastrum pectinatum Pers., Synop. Meth. Fungorum 1:132, 1801. Figura 2 Basidiomas inmaduros con 20-35 mm de diámetro × 22-37 mm de altura, hipogeos, umbonados, libres de incrustaciones de desechos, cerrados, ovoides y con superficie rugosa, color marrón (6E6) a amarillo crema (4A3). Basidiomas maduros con 25-42 mm de diámetro × 32-67 mm de altura (figura 2 a). Exoperidio no higroscópico, dividido en 7-10, nueve a diez lacinias de 37-63 mm de longitud, anchas, ligeramente carnosas, quebradizas, triangulares, arqueados y proyectados hacia abajo del cuerpo fructífero, con terminaciones en punta a lobulares, rasgadas a agrietadas desde la punta hasta el medio de las lacinias, color marrón beige (6E3) (figura 2 a). Endoperidio subgloboso a ligeramente globoso, conformado por una gleba central, pocas áreas deprimidas, 10-19 × 13-24 mm de diámetro, superficie lisa, color marrón (6F4) a amarillo pálido (4F3), marrón oscuro (6E6), formado por Hoehnea 49: e242021, 2022 hifas del endoperidio con paredes gruesas, lumen estrecho, hialinas a amarillo pálido (figura 2 a). Peristoma con 4-6 mm de diámetro, con 11 surcos, ligeramente liso cuando es inmaduro, cónico con la base redonda, fimbriado al madurar, más o menos bien delimitado por una línea deprimida leve, color amarillo grisáceo (4D3) a marrón (6F4), pedicelo amarillo pálido (4F3) (figura 2 a, b). Estípite presente, 15-13 mm de altura × 4-5 mm de diámetro, color marrón grisáceo (6E1) a marrón oscuro (4E4) (figura 2 a). Ostiolo con 1-2 mm de diámetro, circular a levemente elipsoidal (figura 2 a, b). Apófisis presente, sulcada. Columela al corte color amarillenta (3A6) a amarillenta grisácea (3A4), con contenido en masa de fibras grises a marrón negruzco. Gleba subglobosa a globosa, superficie rugosa, farinosa en la porción apical, en la base estriada radialmente, color marrón grisáceo (6F4) a ligeramente marrón violáceo (6E6) (Figura. 2A). Capilicio formado por hifas de 5. 1-8. 8 μm diámetro, paredes gruesas, lumen estrecho, lisas, hialinas, pálidas amarillentas a marrón en KOH y amarillo intenso en la pared interna (Figura 2C). Esporada marrón ocre oscura a negruzca (8F1). Basidiosporas de 4. 1-6. 5 × 4. 6-6. 7 μm [x = 4. 3 ± 0. 5 × 6. 3 ± 0. 5 μm, Q m = 1. 1; n= 200], globosas, finamente verrugosas, color marrón a amarillo claro en KOH (Figura. 2D). 

Material examinado: COLOMBIA. Dpto. Cundinamarca: Bogotá D. C, Quebrada la Vieja, 04º38'54. 99''N -74º02'45. 09''W, 2754 msnm., 5-V-2016, Pinzón-Osorio 233 (HUPN). 

Hábito y hábitat: Solitario, creciendo sobre suelo en un bosque húmedo montano bajo. Distribución: G. pectinatum es cosmopolita (Baseia et al. 2003). Se ha registrado en Europa (Demoulin 1968, Kers 1975, Winterhoff, 1981, De Vries, 1985, Anderson 1994), Asia (Imai 1936, Wang & Bau 2004), África (Dissing & Lange 1962), Australia (Herbert 1953), Nueva Zelanda (Cunningham 1944), Oriente Medio (Binyamini 1994, Kaya 2006 ), Norteamérica (Smith 1951, Smith & Ponce de Léon 1982 ), Centroamérica (Vásquez & Guzmán-Dávalos 1990, Calonge et al. 2005, Esqueda et al. 2011). En Suramérica solo se ha reportado en Brasil (Baseia et al. 2003, Meijer 2006, Cortez et al. 2008). Este es el primer registro de la especie para Colombia. 

Observaciones taxonómicas: La descripción macroscópica concuerda bien con la comunicada por Sunhede (1989 ), Trierveiler-Pereira et al. (2011) ; Alves & Cortez (2016), Jeppson et al. (2013), sin embargo, el tamaño de las basidiosporas (4. 1-6. 5 × 4. 6-6. 7 μm) superaron los limites reportados por Jeppson et al. (2013) (3. 5-4. 5 µm) para Europa. Las dimensiones de las basidiosporas se encuentran dentro del rango propuesto para la especie (5. 5-7. 5 µm; Zamora et al. 2015) y concuerdan mejor con los datos reportados para Brasil (6. 2-6. 8 µm) (Alves & Cortez 2016). 

Este taxón se caracteriza por tener un peristoma delimitado, fimbriado, surcado, cónico; exoperidio no higroscópico; endoperidio estipitado con material cristalino o pruinoso a nivel de la gleba o el peristoma; estípite largo (hasta 13 mm de altura), generalmente arrugado o estriado en la base donde se une al endoperidio; las basidiosporas son globosas, con diámetros de 6-7 µm, ornamentadas con verrugas conspicuas, color marrón amarillentas (Esqueda et al. 2011, Sousa et al. 2014). No obstante, puede confundirse con G. berkeleyi Massee y G. schmidelii Vittad., debido a que tienen un peristoma fimbriado (Sousa et al. 2014). Los peristomas de G. berkeleyi y G. pectinatum son agudamente cónicos y fuertemente plicados (Hemmes & Desjardin 2011). El endoperidio de G. pectinatum, al igual que en G. berkeleyi está ubicado sobre un estípite y apófisis bien desarrollados y tienen lacinias arqueadas. Sin embargo, ambas especies se diferencian principalmente en la morfología del estípite y la apófisis. Para el caso de G. pectinatum el estípite es largo y por lo general es radialmente arrugado o estriado en la apófisis, mientras que el estípite de G. berkeleyi es corto y la apófisis tiene una superficie lisa (Jaworska 2011). 

Geastrum schmidelii se puede diferenciar de G. pectinatum, al tener basidiomas más pequeños, endoperidios de 6-14 mm de diámetro y un estípite de hasta 3 mm de altura, el cual es glabro y soportado por una apófisis muy corta (Esqueda et al. 2011, Jaworska 2011). G. pectinatum también puede confundirse con G. striatum DC., pero esta última muestra una apófisis no estriada, acompañada de una estructura pseudoparenquimatosa similar a un disco exoperidial como se presenta en G. triplex, además los basidiomas son más pequeños (hasta 65 mm de diámetro) (Sunhede 1989, Pegler et al. 1995, Bates 2004).
section_name: Resultados y discusión

section_content: Geaster'], Schr. naturf. 

Ges. Leipzig 1: 58 [32 of repr. ] (1822). Figura 3 Basidiomas inmaduros con 10-12 mm de diámetro × 10-14 mm de altura, hipogeos, globosos a subglobosos, umbonados, con incrustaciones de desechos. Basidiomas maduros de 28-32 mm de diámetro × 30-34 mm de altura (figura 3 a). Exoperidio dividido en cinco a diez lacinias triangulares de 17-23 mm de longitud, con terminaciones en punta, rasgados a agrietados desde la punta hasta el medio de las lacinias en forma radiada, no higroscópicas, arqueadas y proyectadas hacia abajo del cuerpo fructífero, color beige a marrón (6E3) cuando son jóvenes, marrón purpura oscuro (6E6) a marrón beige (6E3) al madurar. Capa micelial marrón amarillento (5D5), superficie cubierta por abundantes detritos y escombros, fuertemente adheridos a la capa exterior por un micelio blanquecino (figura 3 a). Endoperidio globoso a subgloboso, estipitado, pedicelado, conformado por una gleba central esférica a globosa, pocas áreas deprimidas, 6-9 × 4-10 mm de diámetro, superficie lisa, seca, color beige marrón (5C5), marrón grisáceo (5C3) a marrón oscuro (6E6) (figura 3 a). Peristoma de 1-3 mm de diámetro x 3 mm de altura, liso cuando es inmaduro, ligeramente cónico a cónico, redondo, fibriloso al madurar, bien delimitado por una línea de 4 mm de diámetro, ligeramente deprimido, color amarillo blanquecino (4A2), amarillo grisáceo (4D3) a marrón (5D2) (figura 3 a, b). Ostiolo de 0. 7-0. 8 mm de diámetro, circular a levemente elipsoidal, color marrón oscuro (6E6) (figura 3 b). Columela al corte, hasta 6 mm de altura, amarillenta a blanca grisácea con contenido en masa de fibras grises a marrón negruzco, hifas de 1. 8-9. 8 μm de diámetro, hialinas a marrón, lisas a ligeramente rugosas, paredes gruesas con lumen muy estrecho. Gleba: marrón (5F7) a marrón olivácea (4D5), polvosa. Apófisis presente, lisa, hasta 2 mm de altura, color marrón pálido (4B3) a amarillo grisáceo (4D3). Esporada marrón ocre oscura a negruzca (8F1). Capilicio formado por hifas de 2. 9-7. 7 µm de diámetro, paredes gruesas, lumen muy estrecho, lisas, hialinas, color amarillo a marrón en KOH y amarillo intenso en la pared interna (Figura. 3C). Hifas de endoperidio con 2. 3-3. 5 µm de diámetro, hialinas, pared gruesa y sin material amorfo evidente. Basidiosporas de 5. 1-5. 6 × 5. 2-5. 7 μm [x = 5. 1 ± 0. 5 × 5. 6 ± 0. 5 μm, Qm= 1. 1; n= 200], hasta 6 μm de diámetro al incluir la ornamentación, globosas, ornamentación verrugosa roma, color marrón a amarillo oliváceo en KOH, paredes gruesas (figura 3 d). 

Material examinado: COLOMBIA. Dpto. Cundinamarca: Bogotá D. C, Quebrada la Vieja, 04º38'52. 16'' N-74º02'43. 78''W, 2773 msnm., 12-X-2017, Pinzón-Osorio 255 (HUPN). 

Hábito y hábitat: Solitario a gregario, creciendo sobre suelo en un bosque húmedo montano bajo. Distribución: G. minimum es una especie cosmopolita (Ponce de León 1968, Soto & Wright 2000). Se ha registrado en Europa (Calonge 1981, Sunhede 1989, Pegler et al. 1995, Calonge 1998), Asia (Zhou et al. 2007, Kasuya et al. 2009), África del Norte (Kasuya & Smaoui 2008), Norteamérica (Long & Stouffer 1948, Smith & Ponce de León 1982, Gilbertson et al. 2001, Hemmes & Desjardin 2011), Centroamérica (Esqueda et al. 2003). En Suramérica solo se ha hallado en Brasil (Rick 1961, Meijer 2006, Trierveiler-Pereira & Baseia 2009, Sousa et al. 2014, Fernandes et al. 2021), Argentina (Wright & Albertó 2006) y Paraguay (Campi et al. 2015). Este trabajo amplía su distribución geográfica en Latinoamérica para Colombia. 

Observaciones taxonómicas: Las descripciones macroscópicas y microscópicas se encuentran dentro de lo reportado por la literatura (Sunhede 1989, Alves & Cortez 2016, Jeppson et al. 2013). No obstante, la dimensiones de las basidiosporas de los basidiomas colombianos (5. 1-5. 6 × 5. 2-5. 7 μm) son más grandes a las reportadas por Jeppson et al. (2013) G. minimum se caracteriza por tener basidiomas pequeños, arqueados, no higroscópicos; exoperidio con cinco a diez lacinias color marrón blanquecinas con una capa micelial fuertemente incrustadas; endoperidio de hasta 12 mm de diámetro, pruinoso, estipitado, con peristoma fibriloso bien delimitado; apófisis de 1-2 mm de altura; y basidiosporas de 4-5 µm de diámetro, más las verrugas de hasta 1 µm de longitud (Pegler et al. 1995, Kasuya et al. 2009, Hemmes & Desjardin 2011, Sousa et al. 2014). 

A pesar de lo anterior, G. minimum puede confundirse con G. coronatum Pers., y G. quadrifidum DC. ex Pers. G. coronatum también tiene endoperidio pruinoso, pero presenta basidiomas más grandes (hasta 110 mm de ancho), el endoperidio es más oscuro y las basidiosporas son más pequeñas (4. 9-5 µm) (Alves & Cortez 2016 ) y tienen una ornamentación que oscila entre verrugosa a columnar (Sunhede 1989, Pegler et al. 1995, Alves & Cortez 2016). Por otra parte, G. quadrifidum tiene basidiomas fornicados con cuatro a seis lacinias y el endoperidio es no pruinoso (Pegler et al. 1995, Calonge 1998, Soto & Wright 2000). 

La taxonomía de Geastrum se ha basado tradicionalmente en las características morfológicas de los basidiomas (Zamora et al. 2015), sin embargo, se ha reconocido un alto grado de polimorfismo dentro de una misma especie (Zamora et al. 2014, Zamora et al. 2015). Es el caso de G. minimum y G. pectinatum, donde pueden existir varias especies cobijadas con el mismo nombre. Esto podría explicar porque las dimensiones de las basidiosporas descritas aquí, varían a lo reportado para Europa (Jeppson et al. 2013), coincidiendo mejor con las descripciones para Suramérica. Se podría especular que estas especies son diferentes biogeograficamente. Se recomiendan realizar estudios más robustos con herramientas moleculares y filogenéticas, con un enfoque de análisis multivariado (incluyendo aspectos morfológicos), para aclarar estas problemáticas taxonómicas. 

En esta ocasión, privilegiando las características morfológicas macroscópicas y microscópicas, se registra por primera vez a G. minimum y G. pectinatum para Colombia, incrementando a siete el número de especies que representan a la familia Geastraceae en el país.
section_name: Geastrum minimum Schwein. [as '

section_content: Al Herbario de la Universidad Pedagógica Nacional sede Bogotá (HUPN), por el préstamo de literatura, la ayuda logística. A los evaluadores por los comentarios críticos al manuscrito.
section_name: Agradecimientos

section_content: No hay conflicto de intereses.
section_name: Conflictos de interés

section_content: César Augusto Pinzón-Osorio: Responsable sustancial en la concepción, diseño, colecta, análisis e interpretación de los datos, así como la redacción preliminar del manuscrito. 

Martina Heloisa Backes Schuster: Contribución en la recopilación y organización de datos, revisión crítica y aporte intelectual al contenido del manuscrito. 

Claudia Carina Carrero-Torres: Contribución en la recopilación y organización de datos, revisión crítica y aporte intelectual al contenido del manuscrito.
section_name: Contribución de los autores