Volume 5| n0 1-2 | dezembro 2009

Megadiversidade

Os desafios científicospara a conservação dabiodiversidade no Brasil

Editor Geral
José Maria Cardoso da Silva
Editor Convidado
José Alexandre Felizola Diniz-Filho
Editores Assistentes
Adriano Paglia
Mônica Fonseca
Editores Associados
Fábio Rubio Scarano
Guilherme Fraga Dutra
Luiz Paulo Pinto
Patrícia Baião
Paulo Gustavo Prado
Coordenação de Edição e Produção
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Conselho Editorial
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A Conservação Internacional é uma organização privada sem fins lucrativos, fundada
em 1987, com o objetivo de promover o bem-estar humano fortalecendo a sociedadeno cuidado responsável e sustentável para com a natureza – nossa biodiversidade
global – amparada em uma base sólida de ciência, parcerias e experiências de campo.
Volume 5 | No 1-2 | Dezembro 2009
Fotos da capa, da esquerda para a direita: (1) Daniel Ferraz, (2) Sterling Zumbrunn, (3) Enrico Bernard,(4) Haroldo Palo Jr; Foto maior: Enrico Bernard
Projeto e edição gráfica: Grupo de Design Gráfico Ltda
Tiragem: 1.000 exemplares

MegadiversidadE................................................................................
Volume 5 | No 1-2 | Dezembro 2009

Os desafios científicos para a conservação da biodiversidade no Brasil		 Sumário
3		

Apresentação

5		Padrões e processos ecológicos e evolutivos em escala regional

JOSÉ ALEXANDRE FELIZOLA DINIZ-FILHO, JOSÉ MARIA CARDOSO DA SILVA & ADRIANO PAGLIA		JOSÉ ALEXANDRE FELIZOLA DINIZ-FILHO, LEVI CARINA TERRIBILE, GUILHERME DE OLIVEIRA & THIAGOFERNANDO L.V.B. RANGEL

17		

Mudanças climáticas e seus efeitos sobre a biodiversidade: um panorama sobre
as atividades de pesquisa

		

TADEU SIQUEIRA, ANDRÉ ANDRIAN PADIAL & LUIS MAURICIO BINI

27
		

Diferentes abordagens para a seleção de prioridades de conservação em um
contexto macrogeográfico		

RAFAEL D. LOYOLA & THOMAS M. LEWINSOHN

43

Desafios para a identificação de áreas para conservação da biodiversidade				

CRISTIANO NOGUEIRA, PAULA H. VALDUJO, ADRIANA PAESE, MáRIO BARROSO RAMOS NETO & RICARDOBOMFIM MACHADO

54
		

Integrando padrões e processos para planejar sistemas regionais de unidades deconservação

				

RICARDO BOMFIM MACHADO, MÁRIO BARROSO RAMOS NETO, SANDRO MENEZES SILVA, GEORge CAMARGO,
ELAINE PINTO, RAFAEL LUIS FONSECA, CRISTIANO NOGUEIRA & ANA PIMENTA RIBEIRO

65
		Como determinar a distribuição potencial de espécies sob uma abordagem
conservacionista?

		

PAULO DE MARCO JÚNIOR & MARINEZ FERREIRA DE SIQUEIRA

77
		

87

Padrões de endemismos e a conservação da biodiversidade
CLAUDIO JOSÉ BARROS DE CARVALHOConceitos de espécie e suas implicações para a conservação

		alexandre aleixo

96
		

101
		

Filogeografia e a descrição da diversidade genética da fauna brasileira
CRISTINA YUMI MIYAKI

Estruturação genética na escala de paisagem
MARIANA PIRES DE CAMPOS TELLES & Rogério pereira bastos

APRESENTAÇÃO
A complexidade dos sistemas biológicos é reconhecida há muito tempo pelos
cientistas. Durante décadas, ao longo dos séculos 19 e 20, os biólogos passaram
a compreender cada vez melhor essa complexidade, descrevendo os padrões que
originam a diversidade biológica desde os níveis genético-moleculares mais básicos
até as associações em escalas amplas que permitem reconhecer ecossistemas e biomas.
Além disso, passou-se a compreender melhor que essa complexidade está estruturada
geograficamente de diferentes formas e, o mais importante, que ela evolui ao longo
de grandes escalas de tempo.
A evolução da própria espécie humana passou a ser, por si só, um fator extremamente
relevante na estruturação dos sistemas biológicos, em função do grande impacto
do Homo sapiens sobre as demais espécies do planeta. Esses impactos têm crescido
enormemente devido à uma utilização cada vez maior dos recursos naturais, causando
uma perda cada vez mais acentuada da diversidade biológica em diferentes níveis.
Assim, devido à sua inerente complexidade e à dificuldade em se estabelecer pontos deequilíbrio entre desenvolvimento humano e conservação (ou idealmente demonstrar a
associação intrínseca existente entre conservação e desenvolvimento), está claro queconservar a biodiversidade é uma das tarefas mais árduas e um dos maiores desafios
do século 21.
Com esses aspectos em mente, apresentamos o sexto número da Megadiversidade,resultado do simpósio intitulado “Os desafios científicos para a conservação dabiodiversidade no Brasil”, organizado como parte do XXVII Congresso Brasileiro de
Zoologia, que ocorreu em Curitiba, Paraná, em fevereiro de 2008. O objetivo desse
encontro foi discutir visões alternativas sobre biodiversidade, mensurada em diferentes
níveis hierárquicos, avaliar as dificuldades de obtenção e organização das informações
científicas relevantes e mostrar como a utilização de novas ferramentas analíticas pode
auxiliar a conservar a biodiversidade de forma mais eficiente.
Uma avaliação em escalas continentais e globais permite encontrar um dos poucospadrões gerais de diversidade de espécies, os gradientes latitudinais de diversidade.
Embora esse padrão tenha sido descrito nos séculos 18 e 19, ainda hoje os processos

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4 | Apresentação

envolvidos são bastante discutidos. Esses padrões são originados por um balanço
entre processos ecológicos e evolutivos, sendo que o componente histórico fica ainda
mais claro quando são analisados padrões de endemismo. Por outro lado, os efeitos
ambientais também têm sido considerados fatores importantes na estruturação dariqueza de espécies, o que leva à uma preocupação crescente com as mudanças
climáticas causadas por efeitos antrópicos e que irão afetar os padrões de diversidade
em grandes escalas.
Uma vez que padrões de diversidade e de processos ecológicos ou evolutivos
envolvidos na sua origem e manutenção são estabelecidos, é preciso definir estratégias
de utilização desses dados a fim de estabelecer prioridades de conservação. Durante
muito tempo, essas definições foram feitas de modo arbitrário e baseadas apenas na
opinião de especialistas, ou enfatizando componentes locais de conhecimento (como,por exemplo, a presença de uma espécie ameaçada) ou ainda oportunidades práticas
para conservação. Embora esses fatores ainda sejam importantes, é possível agora
avaliá-los de forma quantitativa e construir cenários ótimos para a conservação. Alémdisso, a variação genética dentro das espécies também merece ser analisada, tantono sentido de revelar as unidades evolutivas e melhor caracterizar as espécies quantono sentido de verificar como a estrutura genética populacional pode ser afetada por
processos de ocupação humana em escala regional.
Todos esses tópicos são abordados nos artigos contidos neste volume. Assim,
embora o simpósio realizado no XXVII Congresso Brasileiro de Zoologia em 2008 não
tenha coberto todas as possibilidades para investigar as questões sobre como utilizaro conhecimento científico sobre biodiversidade e conservação no Brasil, podemos
considerá-lo como um esforço inicial no sentido de colocar, sob um mesmo fórum, um
conjunto de cientistas e tomadores de decisão com experiências diversas, trabalhando
em diferentes grupos taxonômicos, com um objetivo comum. E, o mais importante,
esperamos que o presente volume da Megadiversidade possa gerar mais trabalhos que
refinem o conhecimento apresentado aqui.

José Alexandre Felizola Diniz-Filho – Universidade Federal de Goiás
José Maria Cardoso da Silva – Conservação Internacional
Adriano Paglia – Conservação Internacional

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Padrões e processos ecológicos e evolutivos
em escala regional
JOSÉ ALEXANDRE FELIZOLA DINIZ-FILHO1 *LEVI CARINA TERRIBILE2
GUILHERME DE OLIVEIRA3
THIAGO FERNANDO L.V.B. RANGEL4
Departamento de Biologia Geral, ICB, Universidade Federal de Goiás, Goiânia, Brasil.
Laboratório de Macroecologia, Universidade Federal de Goiás, Campus Jataí, Jataí, Brasil.
3
Programa de Pós-Graduação em Ecologia & Evolução, ICB, Universidade Federal de Goiás, Goiânia, Brasil.
4
Department of Ecology and Evolutionary Biology, University of Connecticut, Storrs, USA.
* e-mail: jafdinizfilho@gmail.com
1
2

ResumoAo longo de pelo menos 200 anos, ecólogos e biogeógrafos têm se empenhado na tentativa
de entender os processos envolvidos na geração e manutenção do padrão atual de distribuição
da biodiversidade. Com o objetivo de apresentar uma visão geral dos avanços nessas linhas depesquisa, o presente trabalho traz uma síntese das principais hipóteses ecológicas e evolutivas
existentes para explicar esses padrões e ilustra como elas podem ser integradas para explicá-los.
Como exemplo, apresentamos uma análise do gradiente de riqueza de espécies de serpentes
Elapidae do Novo Mundo. Nossos resultados revelaram que processos puramente ecológicos
não são suficientes para explicar o padrão de riqueza, embora cerca de 70% da variação espacial
na riqueza de espécies seja explicada por variáveis ambientais. Uma análise dos padrões deriqueza estruturados na filogenia, bem como simulações de processos de conservação de nicho,
mostram que fatores históricos devem ser utilizados para explicar esses padrões. Finalmente,
apresentamos quais as consequências dos padrões de riqueza observados na conservação dasespécies e como estratégias de preservação podem ser geradas a partir dos modelos ecológicose evolutivos discutidos.

abstract
During the last 200 years, ecologists and biogeographers have hardly attempted to find out which
processes are implicated on the generation and maintenance of the broad scale biodiversity gradients.
Here we address the main hypotheses concerning diversity patterns and highlight how ecologicaland evolutionary models can be integrated to explain these patterns. To illustrate this perspective,
we analyzed the gradient in species richness of New World coral snakes (Elapidae: Serpentes) andinterpreted the outputs under alternative integrated models. Our results show that ecologicalprocesseses alone are not sufficient to account for the richness pattern in this group, although about
70% of the spatial variation in species richness can be explained by environmental drivers. The analysis

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6 | Padrões e processos ecológicos e evolutivos em escala regionalof phylogenetically-structured richness patterns, as well as simulations of niche conservatism process,reveals that evolutionary factors must be used to understand these patterns. Finally, we present the
implication of these patterns for biodiversity conservation and suggest how the observed patterns
can be used in systematic conservation planning.

Introdução
Padrões de diversidade em grandes escalas, notadamente os chamados “gradientes latitudinais” de riqueza deespécies (i.e., maior riqueza nos trópicos do que nasregiões temperadas), têm sido discutidos na literatura
ecológica e biogeográfica principalmente a partir do
inicio do seculo XIX, quando Alexander von Humboldt(1769-1859) propôs os primeiros modelos mecanísticos
para explicar esse padrão (Hawkins, 2001). Ao longo
desses 200 anos, o interesse pelos padrões de diversidade em grande escala passou por uma série de fases
distintas mas, de um modo geral, a carência de dadose a existência de problemas teóricos e metodológicos
dificultavam o estabelecimento de predições gerais parao grande numero de hipóteses alternativas desenvolvidas para explicar esses padrões (Dobhzhansky, 1950;
Hutchinson, 1959; Pianka, 1966; MacArthur, 1972;
Currie, 1991; Rohde, 1992). O surgimento da macroecologia no início dos anos 90 (Brown & Maurer, 1989;
Brown, 1995; Gaston & Blackburn 2000) reascendeu
o interesse dos ecólogos pelos padrões em grandes
escalas, apoiados principalmente por dois aspectos:
1) maior disponibilidade de dados ecológicos (mapas dedistribuição geográfica das espécies), evolutivos (estabelecimento de filogenias mais robustas e completas) e ambientais (principalmente provenientes de sensoriamento
remoto e modelos climáticos gerais) em grandes escalasgeográficas, e; 2) crescente ênfase em modelos teóricosque permitissem diferenciar os mecanismos propostos
para explicar esses padrões, desenvolvimento este associado a um aumento da capacidade computacional deprocessar e analisar dados (Hawkins, 2004).
Mais recentemente, Whittaker et al. (2001) e Rahbek& Graves (2001) adotaram uma noção mais pragmática
e operacional, na qual os gradientes de diversidade sãoanalisados com o objetivo principal de avaliar um número menor de hipóteses, porém mais testáveis, menos
redundantes e menos baseadas em raciocínios circularesou ad hoc. Essas hipóteses incluíam os efeitos da energia,
produtividade, heterogeneidade ambiental, história
evolutiva e efeitos puramente estocásticos sobre a forma
das distribuições geográficas das espécies (efeito do
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domínio médio ou mid-domain effect) (ver Willig et al.,2003 para uma revisão recente), como possíveis causas
dos padrões de diversidade. Estudos utilizando procedimentos meta-analíticos demonstraram que, dentre essas
várias hipóteses, os efeitos climáticos, notadamente a
influência de um balanço entre a disponibilidade deenergia e água, explicariam de modo bastante satisfatório os padrões de diversidade em grandes escalas (e.g.,
Hawkins et al., 2003; Currie et al., 2004).
Entretanto, há uma série de dificuldades teóricas
em associar, de forma direta ou indireta, esses padrões
climáticos e os diferentes componentes da diversidadebiológica em um contexto puramente ecológico (verCurrie et al., 2004). Deste modo, os efeitos históricos
devem ser consideravelmente importantes para explicar
os mecanismos associados a esses gradientes, embora
ainda não exista um consenso sobre como esses efeitos
poderiam interagir com componentes ecológicos atuais
a fim de gerar os padrões observados (Ricklefs, 2004,
2006). Na realidade, a própria falta de uma definição
geral para efeitos históricos (ver a seguir) tem se tornado um problema, já que diferentes estudos têm sereferido a processos muito distintos quando mencionam o termo ‘efeitos históricos’. Torna-se necessário,portanto, o desenvolvimento de um arcabouço teórico
que permita integrar os diferentes modelos existentes
atualmente para explicar os gradientes de diversidadee, consequentemente, compreender como surgem correlações elevadas entre padrões de diversidade e clima
atual sob processos históricos atuando em diferentes
escalas de tempo e espaço.
Além do interesse teórico, é preciso ainda considerar
que a aceitação crescente por parte da comunidade
cientifica e da sociedade em geral da enorme influência
do Homem sobre a diversidade biológica gerou uma
maior demanda pela compreensão desses padrões dediversidade e dos processos ecológicos e evolutivos subjacentes a eles. Recentemente tornou-se mais claro que
um conhecimento efetivo dos padrões de diversidade
em grandes escalas e dos processos envolvidos em sua
origem e manutenção é vital para estabelecer programas
mais eficientes de conservação da biodiversidade (e.g.,
Whittaker et al., 2005).

Diniz-Filho, Terribile, Oliveira & Rangel | 7

Assim, neste artigo procuramos apresentar um arcabouço teórico geral que nos permita entender comopadrões ecológicos e históricos podem ser integrados
no sentido de explicar os gradientes de diversidade. Paratal, estabelecemos uma versão conceitual unificada dos
principais modelos ecológicos e evolutivos que têm sido
utilizados para explicar padrões de diversidade em grandes escalas desde o século XVIII. Para exemplificar, apresentamos uma série de análises dos padrões de riqueza deElapidae (Serpentes) na região Neotropical e discutimos
as implicações desses padrões para conservação.

estatísticos (ligados à efeitos de amostragem) são, dequalquer modo, necessários para associar a variação naabundância à variação na riqueza (Currie et al., 2004).
Porém, é biologicamente mais plausível que mecanismos
evolutivos forneçam uma explicação mais parcimoniosa
para essa ligação.

Modelos ecológicos e evolutivos de diversificação
De modo geral, as diversas hipóteses desenvolvidas
para explicar os gradientes de riqueza de espécies ao
longo dos últimos 200 anos podem ser agrupadas em
dois grandes modelos conceituais: modelos ecológicose modelos evolutivos. Sem dúvida, esses modelos nãosão mutuamente exclusivos e diversas tentativas decolocá-los em um mesmo contexto foram realizadas
recentemente (Wiens & Donoghue, 2004; Hawkins et al.,2005, 2006, 2007; Jablonsky et al. 2006; Roy & Goldberg,
2007; Wiens et al., 2007).
Os modelos ecológicos, em um sentido estrito, partem do pressuposto que os padrões observados são
consequência direta (ou indireta) da influência do clima
sobre as distribuições geográficas das espécies, independente de processos de longa duração como especiação eextinção em escala regional, e desse modo resultaria em
um acúmulo de espécies em climas mais propícios, que
seriam, por sua vez, ambientes mais quentes e úmidos(Figura 1). Essas distribuições estariam, portanto, em‘equilíbrio’ com o clima (Araújo & Pearson, 2005), demodo que processos estocásticos de dispersão e efeitos
de barreiras seriam relativamente pouco importantes
para determinar a ocorrência das espécies. As hipóteses ecológicas ganharam força principalmente emfunção de uma série de meta-análises que mostraram
correlações bastante elevadas entre gradientes ambientais e gradientes de riqueza, principalmente ligados à
disponibilidade de água e energia (e.g., Hawkins et al.,2003a). Há, entretanto, uma série de problemas em
ligar diretamente variações na riqueza a componentes
climáticos, principalmente porque as explicações com
base na produtividade dos ecossistemas ou em ativação
metabólica (Allen et al., 2002; Hawkins et al., 2003b)
explicariam melhor as variações na abundância, e nãodiretamente as variações na riqueza. Modelos neutros
de diversificação (sensu Hubbell, 2001) ou puramente

Figura 1 – Gradiente de riqueza sob um processo puramente
ecológico, com taxas de diversificação constantes nas regiões
tropicais e temperadas, mas no qual a maior riqueza tropicalsurgiria por dispersão para regiões tropicais mais favoráveis em
termos de disponibilidade de energia.

Sob um ponto de vista teórico, é possível argumentar
que o número de espécies em um sistema ecológico
qualquer é, em última instância, função de um processo
evolutivo de diversificação, que poderia ser modelado deforma bastante simples por um modelo análogo ao crescimento populacional Malthusiano (Maurer, 1999; masver Jablonsky et al., 2006 e Roy & Goldberg, 2007 paramodelos mais complexos), no qual S = SO ert, onde S éo número de espécies, SO é o número inicial de espécies
e r é a taxa de diversificação, dada pela diferença entre
especiação (b) e extinção (d). Com base nesse modelo
simples, é possível argumentar que diferenças na riquezade espécies entre sistemas ecológicos temperados e
tropicais poderiam aparecer por diferentes valores nas
taxas de diversificação r (chamado aqui de modelo I, ou
de variação geográfica nas taxas de diversificação) ou por
diferentes valores de SO (modelo II, referente à variação
nas condições iniciais, ou riqueza inicial) (Mittelbach
et al., 2007) (Figura 2). Assim, em um primeiro momento,
as explicações evolutivas para os gradientes de diversidade poderiam ser diferenciadas nesses dois grupos.
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8 | Padrões e processos ecológicos e evolutivos em escala regional

Figura 3 – Gradiente de riqueza gerado por variações espacialmente
estruturadas na taxa de diversificação (modelo I, ver texto).

Figura 2 – Modelos históricos para os gradientes dediversidade, baseados em variações nas taxas de diversificação
(maior taxa de diversificação nas regiões tropicais em função demaior disponibilidade energética, A) ou nas condições iniciais(os trópicos seriam mais antigos e teriam tido mais tempo para
acumular espécies, B). O número de espécies aumentando com
o tempo (diversificação) está expresso em escala logarítmica,
ajustando-se ao modelo S = SO ert.

O modelo I parte do princípio de que, sob ambientes
relativamente estáveis ao longo do tempo evolutivo, as
taxas de diversificação estariam geograficamente estruturadas ao longo de um gradiente ambiental, como por
exemplo, uma variação espacial na disponibilidade deágua e energia (Figura 3). Em regiões mais produtivas
ou com maior disponibilidade de energia, o processo
de diversificação seria mais rápido e geraria acúmulo deespécies. Entretanto, como as taxas de diversificação podem ser decompostas em dois componentes (especiação
e extinção), os vários mecanismos previamente propostos para explicar os fatores históricos nos gradientes dediversidade podem ser facilmente incorporados a esse
modelo geral.
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Taxas de especiação elevadas nas regiões tropicais
poderiam aparecer sob diferentes combinações de especiação e extinção (Figura 4). Pode-se pensar, por exemplo,
que a extinção seria constante ao longo do gradiente, mas
que nas regiões tropicais haveria uma maior velocidadede especiação como consequência de um aumento nas
taxas de mutação (devido à maior irradiação), ou que
haveria maior especialização ecológica (aumentando anecessidade de adaptação a condições ecológicas locais
e gerando assim maior isolamento reprodutivo) (Figura
4A). Por outro lado, é possível pensar que a especiação semantém constante, mas que a extinção é maior nas regiões
temperadas, em função da maior instabilidade climáticas
dessas regiões (Figura 4B). Esse efeito, na verdade, seria
esperado sob uma associação entre a média e a variância
do clima nas regiões temperadas. Por fim, é possível combinar esses dois cenários (Figura 4C), mas Weir & Schluter(2007) analisaram padrões de diversificação em mamíferos
e aves e mostraram que, nas regiões temperadas, haveria
não só maiores taxas de extinção (provavelmente devido
à instabilidade climática), mas também maiores taxas
de especiação (gerando maior “turnover” de espécies).
Os efeitos de variação geográfica nas taxas de extinção,entretanto, seriam mais fortes do que os efeitos nas taxas
de especiação, gerando assim um padrão semelhante ao
apresentado na Figura 4B. Entretanto, é difícil estimar
taxas de especiação e extinção em um contexto geográfico
explícito, de modo que a evidência da estrutura geográfica
nessas taxas é obtida, de modo geral, apenas pelo contraste entre táxons que se diversificaram primariamente
em regiões tropicais ou temperadas.

Diniz-Filho, Terribile, Oliveira & Rangel | 9

Figura 4 – Sob um modelo evolutivo (histórico) do tipo I, a maior diversidade nas regiões tropicais seria causada por uma maior taxa dediversificação, mas esta poderia ser obtida por diferentes combinações de padrões geográficos nas taxas de extinção e especiação.

Independente das combinações possíveis de especiação e extinção ao longo do espaço geográfico, éinteressante pensar que, sob o modelo I, correlações
entre clima e riqueza são esperadas, já que o número
de espécies é, indiretamente, função do clima (atuando
sob as taxas de diversificação). Mesmo que o modeloapresentado acima se torne mais complexo e admita,de forma mais realista, que existam variações no clima
ao longo do tempo evolutivo, essas variações estariam
também estruturadas no espaço geográfico. Destemodo, seria possível definir que efeitos históricos
seriam, na verdade, efeitos da história do próprio clima,
já que este determinaria as estruturações nas taxas deespeciação e/ou extinção.
No modelo II, por outro lado, haveria apenas uma
variação nas condições iniciais, representadas por

variações em SO. Na verdade, essa é uma das hipóteses
históricas “clássicas”, representada pela idéia geral daantiguidade dos trópicos. Recentemente esse modelo foi
reinterpretado em um contexto mais macroecológico, apartir da idéia do balanço entre conservação e evolução
do nicho ecológico das espécies (Wiens & Donoghue,2004). Esse modelo parte do princípio de que o padrão
de resfriamento das regiões mais temperadas ao norte,iniciado há mais de 30 milhões de anos, causou uma
retração das distribuições geográficas das espécies eocorrência de processos mais fortes de extinção em
escala regional. As espécies que permaneceram estariam, portanto, adaptadas a um ambiente tropical e
assim continuariam seu processo de diversificação, ecomo os nichos tendem a se conservar no tempo evolutivo, essas regiões tropicais teriam acumulado mais
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10 | Padrões e processos ecológicos e evolutivos em escala regional

espécies. Posterior e gradativamente, essas espécies
começaram a evoluir para nichos distintos e que permitiram a ocupação dos ambientes temperados, gerando
assim o gradiente observado atualmente.
Note-se que, sob o modelo II, não haveria causas
biológicas ou ecológicas intrínsecas para variações nas
taxas de especiação ou extinção, já que as espécies
estariam adaptadas aos seus ambientes. O modelo
II pode ser, de certa forma, similar ao modelo I com
taxas de extinção mais elevadas nas regiões temperadas, mas é importante notar que, sob o modelo II, oefeito histórico seria puramente contingencial. Comosugeriram Wiens & Donoghue (2004), se o clima tivesse
variado historicamente na direção oposta (ou seja,um resfriamento das regiões tropicais no passado), o
gradiente de riqueza poderia ser invertido. Mais umavez, a correlação observada atualmente entre riquezade espécies e clima seria função indireta da dinâmica
no clima, conforme simulado recentemente por Rangel
et al. (2007).
A diferenciação entre os modelos I e II para efeitos
históricos ainda é difícil com base em dados empíricos,
tanto por razões conceituais quanto metodológicas.
É bastante provável que um balanço entre esses dois modelos possam explicar simultaneamente os gradientes
de diversidade, em múltiplas escalas de tempo e paradiferentes grupos de organismos (ver Diniz-Filho et al.,2007). Na verdade, espera-se que um modelo de conservação de nicho e antiguidade dos trópicos (modelo II)
explique os gradientes em grupos de organismos que se
diversificaram principalmente a partir do Eoceno médio,quando esses efeitos das mudanças climáticas passarama ser bem mais acentuados. Ao mesmo tempo, existiria
uma estrutura filogenética subjacente aos gradientes
de diversidade, com espécies mais “basais” na filogenia
ocorrendo principalmente em regiões tropicais, ou deambientes “ancestrais” (Chown & Gaston, 2000; Hawkins
et al., 2005, 2006, 2007; Wiens et al., 2007).Por outro
lado, é possível que modelos de maior “turnover” deespécies por efeito de instabilidade climática nas regiões
temperadas possa explicar diversificações mais recentes,
durante o Pleistoceno, em função da alternância entre
períodos glaciais e interglaciais.
A seguir, apresentamos uma avaliação dos padrões
de riqueza de espécies de serpentes da família Elapidae
no Novo Mundo a fim de exemplificar como o arcabouço conceitual exposto acima pode ser, pelo menos em
parte, avaliado. Em um segundo momento, determinamos quais as implicações dos padrões observados e dos
processos inferidos para a conservação da diversidade
desse grupo.

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Riqueza de espécies de Elapidae no novo mundoPadrões de riqueza de espécies
Foram analisadas 73 espécies da família Elapidae,
sendo uma espécie do gênero Micruroides, quatro espécies do gênero Leptomicrurus e 68 espécies do gênero
Micrurus. A partir dos pontos de ocorrência compiladosde coleções herpetológicas e de Campbell & Lamar(2004), as distribuições geográficas das espécies com
mais de 20 pontos de ocorrência foram modeladas
por meio do método de modelagem de distribuição
geográfica potencial GARP (‘Genetic Algorithm for RuleSet Production’) (Stockwell & Noble, 1992, ver também
Anacleto et al., 2006). Para espécies com menos de
20 pontos, as distribuições foram delimitadas por
meio de polígonos mínimos convexos (ver Diniz-Filho
et al., 2006). As áreas de distribuição geradas foram
mapeadas sobre uma grade de 1° de latitude por um
grau de longitude, e somadas para obter a riqueza deespécies.
A Figura 5 revela um forte padrão geográfico na
riqueza de espécies de Elapidae, com acentuado número de espécies concentradas na região Amazônica,
e diminuindo em direção ao sul da América do Sul e
América do Norte. Esse padrão é concordante com os
gradientes latitudinais de riqueza revelados por outros
grupos de organismos em grandes escalas espaciais(Hawkins et al., 2003a; Grenyer et al., 2006).
Seguindo o arcabouço teórico apresentado acima,
inicialmente foram utilizadas variáveis ambientais(Tabela 1) para modelar o padrão geográfico de riquezade espécies, utilizando o pacote SAM (‘Spatial Analysis
in Macroecology’, Rangel et al., 2006). Essas variáveis,
conjuntamente, explicaram 70% na variação de riqueza de espécies, sendo que a evapotranspiração atual(AET), uma variável composta que serve como indicador da disponibilidade de energia e água, apresentou
o coeficiente de regressão mais elevado (Tabela 1)(o coeficiente de determinação de AET sobre a riqueza,
em uma análise de regressão simples, foi igual a 58%).
Assim, o padrão observado para as espécies de Elapidae
é coerente com as análises realizadas para diversos
grupos de organismos e que mostram que uma combinação de disponibilidade de energia e água explica
grande parte da variação nos padrões de riqueza deespécies (Hawkins et al., 2003). Entretanto, esse ajusteelevado não significa necessariamente que um modelo
puramente ecológico seja suficiente para explicar opadrão observado, sendo necessário avaliar outros
componentes históricos e evolutivos subjacentes aesse gradiente.

Diniz-Filho, Terribile, Oliveira & Rangel | 11

TABELA 1 – Coeficientes de regressão padronizados médios (bw)ao longo de 63 modelos combinando o efeito de 6 variáveis
ambientais explicando a riqueza de elapídeos no Novo Mundo.
Os coeficientes padronizados foram ponderados pelo valor dopeso (w) do critério de Informação de Akaike (AIC) em cada um
dos modelos (ver Burnham & Anderson, 2002). Os coeficientes
do modelo saturado (b), com todos as variáveis, mostram umpadrão semelhante (mas com efeitos maiores da temperatura).
VARIÁVEIS AMBIENTAIS*

bw

b

AET

0,584

0,509

PET

– 0,126– 0,214

UMR	

0,069

0,047

ELEV	

0,465

0,497

NPP

0,113

0,165

– 0,534– 0,715

TEMP (1/kT)

Figura 5 – Padrão de riqueza de 73 espécies de Elapidae no Novo
Mundo.

* Variáveis ambientais utilizadas são evapotranspiração real (AET),
evapotranspiração potencial (PET), umidade relativa (HUM); amplitude
de elevação (RELEV), produtividade primária líquida (NPP) e temperatura(TEMP, transformada por 1/kT, seguindo o modelo metabólico de Allenet al., 2002).

A partir da filogenia disponível para Elapidae em
Campbell & Lamar (2004), foi possível classificar um total
de 43 espécies (do total de 73 analisadas anteriormente)
em espécies “basais” e “derivadas” (ver Hawkins et al.,2006, 2007), com base no número de nós existentes entrecada espécie e a “raiz” da árvore filogenética (distância
RD). Embora esse método de “desconstrução filogenética”(sensu Marquet et al., 2004) com base na distância RD seja
bastante simples e não leve em consideração padrões
filogenéticos mais complexos que poderiam ser expressos
pelos tempos de diversificação, ele é útil quando existem
filogenias pouco detalhadas. Além disso, essa divisão simples entre grupos basais e derivados deve ser suficientepara elucidar padrões históricos mais gerais.
Os mapas de riqueza das espécies basais e derivadas(Figura 6) mostram padrões distintos para esses dois
grupos, o que não seria esperado sob um modelo ecológico/climático puro. Espécies basais de Elapidae concentram maior riqueza na região Amazônica, enquantoque as espécies derivadas apresentam maior riqueza naregião centro-sul do Brasil. Isso indica que os modelos
evolutivos tipo I ou II discutidos anteriormente podem
ser utilizados para compreender os padrões observados,
embora a filogenia disponível não permita uma análise
detalhada de variações nas taxas de especiação e extinção (além disso, é difícil avaliar essas taxas em um
contexto geográfico explícito, como obtido aqui).

Porém, outra possibilidade interessante de avaliar
os modelos evolutivos I e II é através de simulações,conforme recentemente proposto por Rangel et al.
(2007). Para gerar essas simulações foi utilizado aqui um
modelo simples, no qual, a partir de uma espécie inicial
situada na região de ocorrência das espécies mais basais(Amazônia), dá-se início a um processo de diversificação puramente estocástico, sob flutuações ambientais
aleatórias. Sob essas flutuações ambientais, a área dedistribuição de uma espécie ancestral se fragmenta, eas subdivisões a partir desta podem se extinguir ou darorigem a novas espécies. Durante esse processo, ocorretambém um processo de evolução do nicho das espécies, que retém parte do nicho ancestral. Esse processo
de evolução foi replicado 100 vezes e a riqueza média
simulada apresentou gradientes parcialmente similaresao observado (Figura 7).
Em escala logarítmica (utilizada para corrigir efeitosde não-linearidade), a riqueza simulada sob um modelo
histórico do tipo II explica 57% da variação na riquezade espécies. Pode-se utilizar uma regressão parcial(Legendre & Legendre, 1998) a fim de desdobrar os
efeitos diretos do ambiente na riqueza modelados anteriormente contra os efeitos simulados. Nesse caso,
os dois conjuntos (efeitos do ambiente e efeitos dasimulação) explicam simultaneamente 77% da variação
na riqueza, sendo que os efeitos puramente climáticos
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

12 | Padrões e processos ecológicos e evolutivos em escala regional

(A)

(B)

Figura 6 – Padrão de riqueza das espécies basais (A) e derivadas (B) de 43 espécies de Elapidae, definidas a partir da filogenia composta
de Campbell & Lamar (2004).

explicam cerca de 20% da variação, comparados aos
2,5% explicados independentemente pela simulação.
Há uma sobreposição de 54% entre os efeitos históricos
simulados e os climáticos (ver Hawkins et al., 2003b), oque mostra que a maior parte da variação histórica está
estruturada climaticamente, conforme já discutido, seja
por efeito de um modelo tipo I de diversificação ou pelo
fato das simulações utilizarem como base para as variações ambientais, o clima atual (Rangel et al., 2007).
De qualquer modo, as análises mostraram que a simulação de um processo estocástico de diversificação sob
conservação de nicho explica uma proporção considerável (57%) da variação na riqueza de espécies, o que é
compatível com os gradientes de riqueza basal e derivada observados (Hawkins et al., 2005). Esses gradientes
das espécies basais devem seguir os padrões históricosde diversificação ao longo do espaço geográfico, o que
explicaria a correlação razoavelmente elevada com omodelo simulado. Isso mostra que modelos puramente
ecológicos são insatisfatórios como explicação para os
gradientes latitudinais de riqueza observados.
Implicações para conservação
Tem havido uma série de tentativas de utilizar padrões
biogeográficos em estratégias de conservação aplicadasà escala regional e, mais recentemente, os principais
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

métodos de planejamento sistemático em conservação
(ver Margules & Pressey, 2000) têm sido aplicados apartir de dados macroecológicos. Essa nova abordagem
macroecológica passa a ser importante considerando-seque há pouca disponibilidade de inventários biológicos
detalhados para grandes escalas espaciais, de modo que
utilizar extensões de ocorrência (como neste trabalho)pode ser uma iniciativa eficiente em um contexto debiogeografia da conservação (Whittaker et al., 2005).
Um aspecto importante a ser discutido neste caso é
que a unidade de análise usual em biogeografia, comouma célula de 1º de latitude/longitude, não pode serobviamente considerada uma “reserva” ou “unidadede planejamento”. Nesse caso, parte-se do principio deque análises em escalas espaciais amplas e baseadas
em dados relativamente grosseiros podem ser úteis em
um sistema hierárquico de tomada de decisões. Assim,
a analise dos padrões de complementaridade nessas
escalas permite identificar regiões potencialmente
importantes, nas quais podem ser realizados estudos
mais detalhados a fim de avaliar padrões de viabilidade
populacional, fragmentação de habitats, potenciais demanutenção da diversidade genética, etc.
Parece bastante intuitivo imaginar que regiões
prioritárias para conservação sejam áreas de elevada riqueza. Entretanto, o objetivo dos métodos deDiniz-Filho, Terribile, Oliveira & Rangel | 13

Figura 7 – Padrão de riqueza gerado pela simulação dadiversificação das espécies de elapídeos a partir da espécieancestral sob um processo de conservação de nicho (ver Rangel
et al., 2007 para detalhes).

planejamento sistemático é usualmente encontrar um
conjunto mínimo de unidades de planejamento quemáxime a representatividade ou persistência dos alvos(i.e., espécies) (ver Loyola & Lewinsohn, neste volume).
Uma abordagem matematicamente simples para tentar
resolver esse problema é usar uma estratégia sequencial (‘greedy’) (Church et al., 1996; Pressey et al., 1997),
que consiste em encontrar inicialmente a área maisrica, e selecioná-la como a primeira área do sistema.
Feito isso, e partindo-se do princípio que o objetivo é
representar as espécies pelo menos uma vez, pode-se
assumir que as espécies que ocupam essa primeira áreajá estão representadas no sistema. O próximo passo
é encontrar a próxima área que contenha o maior
número de espécies diferentes das que já estão na
primeira área selecionada (ou seja, que seja ao máximo
complementar à área já incluída). Esse procedimento
continua até que todas as espécies estejam incluídas
no sistema. Embora esse procedimento seja simples eforneça, na maior parte das vezes, soluções sub-ótimas(ou seja, o número de áreas selecionadas para o sistemade reservas é maior do que o mínimo ‘real’), ele podeser aplicado facilmente a matrizes grandes e é de fácil
compreensão.

O algoritmo sequencial não fornece necessariamentea solução ótima, sendo possível realizar análises maissofisticadas para encontrar redes de complementaridade através de procedimentos não sequenciais,
como o algoritmo de anelamento simulado (‘simulated
annealing’ - SSM), implementado no programa SITES(ver Possingham et al., 2000). Entretanto, antes dedefinir melhor o problema da otimização, é preciso
pensar que, em muitas ocasiões (i.e., especialmente ao
se utilizar dados amplos de distribuição geográfica emodelos simples de representação com base em dadosde presença-ausência), existem muitas soluções ‘mínimas’ possíveis no espaço geográfico. Ou seja, é possível
encontrar várias combinações de áreas no espaço que
resolvam as equações e assim representem todas asespécies em um número mínimo de áreas. Assim, um
mapa das frequências relativas das células nas múltiplas
soluções indica sua importância relativa no sentido dealcançar as metas de conservação estabelecidas. Essa
frequência é um estimador da “insubstituibilidade” dasáreas (Meir et al., 2004; Diniz-Filho et al., 2006).
Para se compreender melhor o significado da insubstituibilidade, imagine-se uma espécie qualquer que exista
apenas em uma única unidade de planejamento. Se oobjetivo é representar todas as espécies pelo menos
uma vez, essa unidade que contem essa espécie deve
ser incluída em todos os possíveis sistemas de reservas,
independentemente de qualquer outro aspecto do modelo ou da presença de outras espécies. Caso isso não
ocorra, a meta de conservação de representar todas asespécies pelo menos uma vez não será alcançada. Portanto, neste exemplo, a área que contém a espécie teráuma frequência 1.0 (100%) nas múltiplas soluções obtidas, ou seja, possuirá uma insubstituibilidade máxima.
Para os dados de Elapidae no Novo Mundo, o SSM
foi aplicado objetivando representar cada uma das 73
espécies pelo menos uma vez. Cada uma das soluções
encontrada pelo SSM possui 25 células, de modo que
este seria o menor número de células necessário para
representar as 73 espécies pelo menos uma vez. A
frequência de cada uma das células em 100 soluções
mínimas estima a sua insubstituibilidade e mostraregiões importantes para conservação principalmente
no extremo noroeste da América do Sul, próximo ao
Panamá (Figura 8).
Entretanto, pode-se aumentar a complexidade domodelo do SSM incorporando-se outros custos ao problema de otimização. Com base em dados de ocupação
humana, seria possível, por exemplo, encontrar a solução que maximiza a representatividade da espécie, mas
que incorpora apenas as células com a menor ocupação

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

14 | Padrões e processos ecológicos e evolutivos em escala regional

(B)

(A)

Figura 8 – Padrões de insubstituibilidade (A) obtidos pelo programa SITES para representar as 73 espécies de Elapidae pelo menos umavez, e solução única com 25 células (B) representando todas as espécies, mas, ao mesmo tempo, maximizando a produtividade (AET) nas
células selecionadas.

possível. Outra possibilidade seria utilizar um dos preditores ambientais definidos anteriormente, como AET,
para garantir que as unidades selecionadas estejam em
condições ambientais adequadas para a ocorrência dasespécies. Como neste caso foi adicionada ao modelo
uma variável quantitativa (AET), as múltiplas soluções
possuem custos finais diferentes, de modo que é possível escolher uma das soluções como a de menor “custo
total”, ou seja, que representa todas as espécies noambiente mais favorável possível (com maior soma dos
valores de AET nas células que a compõe) (Figura 8).
Finalmente, seria possível ainda utilizar a classificação
com base na distância RD e realizar essas análises para
grupos distintos, de espécies basais e derivadas. Neste
exemplo, o número de espécies em cada uma das classes
é pequeno, mas isso permitirá, em um certo sentido,
otimizar as estratégias de conservação em um contexto
de diversidade filogenética (ver Purvis et al. 2005), noqual regiões que possuem espécies mais basais, possuem maior quantitadade de “informação evolutiva” edeveriam ter prioridade em relação a regiões com maisespécies relacionadas filogeneticamente, que seriam decerto modo redundantes.
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

Agradecimentos
Agradecemos ao Dr. José Maria Cardoso da Silva pelo
convite para participar do simpósio “Os desafios científicos para a conservação da biodiversidade no Brasil”,
realizado durante o XXVII Congresso Brasileiro de Zoologia. Nosso trabalho sobre padrões de diversidade
tem sido constantemente apoiado pelo CNPq (procs.
301259/2005-4 to 470918/2006-3 JAFDF), CAPES (bolsas de Doutorado de L.C. Terribile e T.F.V.B. Rangel)e pela FUNAPE/UFG. T.F.V.B. Rangel recebe também
apoio financeiro de Fulbright/CAPES, NSF e Universityof Connecticut, para desenvolvimento de programas desimulação de padrões de diversidade.

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................................................................................

Mudanças climáticas e seus efeitos sobre
a biodiversidade: um panorama sobre as
atividades de pesquisa
TADEU SIQUEIRA1ANDRÉ ANDRIAN PADIAL2
LUIS MAURICIO BINI3 *Programa de Pós-Graduação em Ecologia & Recursos Naturais, Universidade Federal de São Carlos, São Carlos, Brasil.
Programa de Pós-Graduação em Ecologia & Evolução, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás, Goiânia, Brasil.
3
Departamento de Biologia Geral, ICB, Universidade Federal de Goiás, Goiânia, Brasil.
* e-mail: bini@icb.ufg.br
1
2

ResumoA atividade de pesquisa relacionada com os efeitos das mudanças climáticas sobre a biodiversidade tem aumentado rapidamente. Uma análise bibliométrica utilizando uma combinação
de palavras-chaves (“clima* change” OR “Global change” e biodiversity OR “bio* diversity”) no
banco de dados Web of Science® (Thomson ISI) revelou um total de 1.198 artigos. Aproximadamente 83% dos artigos foram publicados nos últimos sete anos (entre 2000 e 12/10/2007),
indicando que a produção científica sobre o tema é recente. Uma elevada porcentagem daprodução (73,4%) está concentrada em periódicos categorizados nas áreas de Ecologia e Ciências Ambientais. A produção científica sobre esse tema também tem sido preponderantemente
desenvolvida por autores originários de alguns poucos países (EUA e Canadá e Inglaterra).
Apenas 17 artigos (1,4%) foram publicados por autores brasileiros, exemplificando o pequeno
número de estudos nas regiões tropicais. A despeito da tendência de aumento da atividade
científica sobre mudanças climáticas e biodiversidade, a porcentagem total de artigos abordandoo tema é baixa. Em geral, a maior atenção das pesquisas em biologia da conservação ainda é
dada a outras ameaças (conversão de habitat, fragmentação, introdução de espécies exóticas).
Provavelmente, os efeitos das mudanças climáticas sobre a biodiversidade serão estudados
com maior frequência utilizando modelos baseados na teoria do nicho. No entanto, diversas
limitações dessa estratégia estão sendo listadas na literatura recente, sugerindo que, embora
promissoras, esta estratégia deve ser empregada com cautela.

abstract
Scientific activity on the effects of climate change on biodiversity is increasing conspicuously.
A bibliometric analysis using a combination of key-words (“clima* change” OR “Global change” ebiodiversity OR “bio* diversity”) in the Web of Science® (Thomson ISI) database retrieved a total of

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 200918 | Mudanças climáticas e seus efeitos sobre a biodiversidade: um panorama sobre as atividades de pesquisa

1.198 papers. Nearly 83% of them were published in the last seven years indicating that the scientificproduction on the issue is recent. A high proportion of the production (73%) is concentrated injournals related to Ecology and Environmental Sciences. Articles on climate change and biodiversity
were written preponderantly by author from USA, Canada and England, and only 17 articles (1.4%)
were published by Brazilian authors, indicating the paucity of studies in tropical regions. Despite thepositive trend in the number of papers, the proportion of studies on climate changes and biodiversity
is low and, in general, conservation biologists are more concerned with other threats (e.g. habitat
loss, habitat fragmentation, exotic species). Most likely, the effects of climatic changes on biodiversity
will be studied with higher frequency by using niche-theory models. However, these models sufferfrom several limitations and, despite promising, this strategy should be used with caution.

Introdução
O efeito do clima e de condições meteorológicas extremas sobre a biota não pode ser considerado um temade pesquisa recente. Por exemplo, qualquer biólogo quetenha estudado análises multidimensionais no livro escrito por Manly (1994) pode lembrar o efeito que fortes
tempestades de inverno exerciam sobre a mortalidade
do pardal doméstico (como descrito por H.C. Bumpus em
1899), resultando na seleção estabilizadora em fêmeas eseleção direcional (para grande tamanho de corpo) em
machos (Parmesan, 2006).
No início da década de 90, a despeito da grandequantidade de estudos prévios que demonstraram, comdiferentes abordagens, a influência do clima sobre as
biotas, existia certa relutância por parte da comunidade científica em aceitar que as mudanças climáticas
modernas poderiam afetar a biodiversidade do planeta(Parmesan, 2006). Durante esse período outros impactos
globais foram considerados mais importantes, comopor exemplo, a destruição de habitats (Vitousek, 1992).
No entanto, desde o início da década atual, diversos
resultados empíricos, revisões e projeções sobre os
efeitos das mudanças climáticas sobre a biodiversidade(doravante EMCB) (e.g. Sala et al., 2000; Walther et al.,2002, 2005; Araújo & Rahbek, 2006; Thuiller, 2007;
Hoegh-Guldberg et al., 2007) indicam que a proporção
de cientistas céticos tem decrescido.
Certamente, evidências convincentes dos efeitos doaquecimento global sobre as biotas, como um resultado
globalmente coerente (Parmesan & Yohe, 2003), são encontradas em diversos estudos realizados em diferentes
partes do mundo (e.g. Parmesan et al., 1999; Perry et al.,2005; Parmesan, 2006 e suas referências). No entanto,a análise bibliométrica que nós realizamos no presente
estudo também demonstra o interesse crescente dacomunidade científica em função do reconhecimento

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009do problema (e.g. detecções de mudanças na fenologia
ou distribuição geográfica das espécies como respostasàs mudanças climáticas). Análises detalhadas buscando
sintetizar resultados quantitativos, através de procedimentos meta-analíticos e revisões sobre os efeitos das
mudanças climáticas globais já foram realizadas previamente (e.g. Parmesan et al., 1999; Parmesan & Yohe,
2003; Root et al., 2003) e não serão realizadas aqui. Ao
invés disso, o nosso objetivo foi o de caracterizar a literatura sobre o tema considerando diferentes descritores.
Mais especificamente, nós apresentamos uma sinopse
sobre os grupos taxonômicos, ambientes, escalas e principais assuntos abordados nos artigos publicados. Alémdisso, nós descrevemos a evolução das publicações nasúltimas décadas, o padrão geográfico considerando os
países onde os estudos foram realizados e analisamos
alguns aspectos do uso de “Modelos de Envelopes Bioclimáticos” (MEBs) para avaliar os efeitos das mudanças
climáticas sobre a biodiversidade.

A abordagem bibliométrica
As análises cienciométricas ou bibliométricas abrangem
diferentes métodos que têm como objetivos avaliar equantificar as tendências da produção científica numa
determinada área da ciência. Essas análises, além defornecerem um panorama geral sobre a atividade científica, também podem ser utilizadas para identificar
particularidades na estrutura de uma área de pesquisa(e.g. hegemonia do conhecimento e provincianismo)lacunas e vieses (e.g. temporais, taxonômicos, geográficos) que requerem maior atenção da comunidade
científica (Verbeek et al., 2002).
Nossa análise foi baseada em um levantamento automático utilizando uma combinação de palavras-chaves(“clima* change” OR “Global change” e “biodiversity” ORSiqueira, Padial & Bini | 19

“bio* diversity”) e o banco de dados Web of Science®
(Thomson ISI). Para cada artigo detectado nesse levantamento, nós obtivemos o país de origem da instituição dos autores e o perfil principal da revista (obtido
através da categorização de assuntos do ISI) em queo artigo foi publicado. Além disso, considerando aelevada concentração de publicações nos anos mais
recentes, nós realizamos uma análise mais detalhada
nos resumos dos 500 últimos artigos detectados. Paracada um desses resumos, nós registramos os grupos
taxonômicos utilizados nos estudos (e.g. vertebrados,
plantas, invertebrados, fungos e outros), o ambiente
estudado (e.g.. terrestre, marinho ou água doce), a
escala de estudo (local, regional ou global), e o foco deestudo. Para essa última informação, nós classificamos
os artigos da seguinte maneira: perda de biodiversidade– estudos que avaliaram efetivamente a perda de biodiversidade (e.g. diminuição na abundância de um táxon);
processos – estudos que analisaram efeitos de mudanças
climáticas sobre processos (e.g. produtividade e decomposição); área de distribuição – estudos que avaliaram ou
modelaram mudanças na área de distribuição originaldos organismos; paleontológicos – estudos que avaliaram efeitos de eventos de mudanças paleoclimáticas;
manejo – estudos que propuseram manejo de atividades
agrícolas, florestais e delineamento de reservas frenteàs mudanças climáticas e outros – diversos outros focos
de estudo (e.g. mudanças climáticas afetando interações
bióticas ou dinâmicas populacionais).

Tendências de aumento da produção científica
sobre mudanças climáticas e biodiversidadeDos 1198 artigos que foram recuperados de acordo
com os nossos critérios de busca, aproximadamente
83% foram publicados nos últimos anos (entre 2000 e
12/10/2007), indicando que grande parte da produção
científica sobre mudanças climáticas e efeitos na biodiversidade é recente. Após a publicação dos primeiros
artigos sobre o tema houve um crescimento conspícuo
do número de publicações (Fig. 1). O aumento na produção científica também é caracterizado por valores
maiores que o esperado pela tendência de longo prazo.
Em geral, estes valores discrepantes (e.g. em 1992 e
1998) coincidem com a época em que foram realizadas
conferências mundiais sobre as mudanças climáticas ea crise de biodiversidade (e.g. a “Convenção da Biodiversidade” realizada no Rio de Janeiro; a ratificação do
Protocolo de Kyoto e alterações na “Agenda 21”). Estes
resultados podem indicar a influência de demandassociais sobre a atividade científica, a despeito da complexidade do tema (Elith et al., 2006) e, principalmente,
das incertezas associadas com as predições (Araújo
et al., 2005a; Araújo & Rahbek, 2006; Araújo & New,
2007; Diniz-Filho & Bini, 2008) sobre um problema que
será herdado (ou não!) pelas próximas gerações.
Lawler et al. (2006) analisaram tendências em estudos
sobre ameaças a biodiversidade (ex. fragmentação dohabitat e introdução de espécies exóticas) e somente

Figura 1 – Tendência de publicação de trabalhos que utilizaram os termos mudanças climáticas globais e biodiversidade. Os dados foram
obtidos junto à base de dados Web of Science® (Thomson ISI) com uma combinação de palavras-chaves ("clima* change" OR "Global change"
e biodiversity OR "bio* diversity").

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

20 | Mudanças climáticas e seus efeitos sobre a biodiversidade: um panorama sobre as atividades de pesquisa

os estudos sobre mudanças climáticas apresentaramum aumento significativo na porcentagem de artigos
publicados. Entretanto, a porcentagem total de artigos
abordando o tema só é maior do que a proporção deestudos que investigam os efeitos das doenças sobre a
biodiversidade (Lawler et al., 2006). Assim, considerando a definição de linhas de pesquisa prioritárias para abiologia da conservação, o aumento da produção científica acerca dos efeitos das mudanças climáticas sobre
a biodiversidade dificilmente pode ser considerado um
fenômeno explicado pelo “modismo” em ciência (i.e.
escolha de problemas de investigação com base em
critérios não-científicos; Crane, 1969).

Características das publicações
Países dos pesquisadores
A produção científica sobre o tema tem sido preponderantemente desenvolvida por autores originários dealguns poucos países (EUA, Canadá e Inglaterra, totalizando 69,4%), muito embora exista uma tendência deaumento da cooperação científica internacional.

Figura 2 – Países dos autores que publicaram os artigos analisados.
EUA = Estados Unidos da América; Ingl = Inglaterra; Can = Canadá;
Austr = Austrália; AfrSul = África do Sul; Fra = França; Alem =Alemanha; Hol = Holanda; Sue = Suécia. Uma vez que os artigos
podem ser publicados conjuntamente entre autores de diferentes
países, o somatório dos artigos considerando cada país é maior doque 1.198 artigos (o total obtido pela nossa busca).

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

Artigos de autores dos Estados Unidos da América
foram mais numerosos, atingindo 42% dos artigos
obtidos no levantamento (n = 508; Figura 2). Assim, adespeito da resistência governamental em assinar tratados internacionais sobre mudanças climáticas (Manne& Richel, 2004), os EUA lideram, como em várias outrasáreas da ciência (Hermes-Lima et al., 2007), a pesquisa
sobre EMCB.
No total, autores de 80 nacionalidades publicaram
artigos que discorreram, direta ou indiretamente, sobre o problema dos EMCB. Isso indica que os efeitos
das mudanças climáticas sobre a biodiversidade sãouma preocupação mundial. No entanto, ainda assim
existem lacunas geográficas, sendo que os estudos são
preponderantemente provenientes da América do Norte,
Norte da Europa e Rússia (Parmesan, 2006). Apenas 17
artigos (1,4%) foram publicados por autores brasileiros,exemplificando o pequeno número de estudos nasregiões tropicais.
Alvos de publicação
Os artigos sobre EMCB foram distribuídos em 336
periódicos científicos pertencentes a 97 categorias deassunto (segundo classificação do ISI). Uma elevada
porcentagem da produção está concentrada em periódicos categorizados nas áreas de Ecologia e Ciências
Ambientais (Figura 3). No entanto, 83 categorias
não são relacionadas com periódicos que publicam
estudos ecológicos (e.g. ciências políticas, ciências
sociais, ciências médicas, física e filosofia). Isto sugere que nosso levantamento selecionou estudos quenão avaliavam efetivamente os efeitos das mudanças
climáticas sobre os organismos. De fato, a análise dos
resumos dos 500 últimos artigos publicados mostrou
que aproximadamente metade (237 artigos ou 47% dos
artigos analisados) não avaliava os efeitos de mudanças
globais sobre organismos e/ou ecossistemas. Apesarde esses trabalhos incluírem os termos utilizados na
busca em alguma parte do texto, os propósitos daspesquisas eram outros (por exemplo, discutir políticas
públicas para conservação). Dessa forma, a despeito
de um crescimento considerável, estudos que avaliamefetivamente os efeitos de mudanças climáticas globais
sobre as comunidades biológicas ainda são escassos(Lawler et al., 2006). A análise subsequente diz respeito
aos 263 artigos que, de alguma maneira, avaliaram os
efeitos de mudanças globais sobre organismos e/ou
ecossistemas.

Siqueira, Padial & Bini | 21

Figura 3 – Categorias de assunto dos artigos selecionados pela busca (ver seção Métodos). Eco = Ecologia; CAm = Ciências Ambientais;
CMu = Ciências Multidisciplinares; BCo = Biologia da Conservação; Geoc = Geociências; Bio = Biologia Geral; BF = Biologia Florestal;
BMA = Biologia Marinha e de Água doce; CVe = Ciências Vegetais; BEv = Biologia Evolutiva; Geo = Geografia; Oce = Oceanografia;
CM = Ciências Meteorológicas e Atmosféricas. Como a maioria das revistas publica trabalhos sobre diferentes assuntos, um mesmo artigo
foi classificado em diferentes categorias. Portanto, devido a essa sobreposição, a somatória dos artigos considerando cada categoria émaior do que 1.198 artigos.

Grupos taxonômicos utilizados
Estudos que utilizaram plantas como grupo taxonômico
foram os mais numerosos entre os artigos analisados(32% dos artigos analisados, Figura 4). A preponderância
de estudos fenológicos em plantas pode ser atribuídaà necessidade prática de calendários agrícolas que
resultam em longas séries de dados (Parmesan, 2006).
Adicionalmente, os primeiros trabalhos ecológicos utilizaram plantas como grupo de estudo (por exemplo, trabalhos sobre organização de comunidades de Clementse Cowles; veja Real & Brown, 1991) e os registros deeventos biológicos mais antigos que existem na literatura (mais de 5000 anos) são os de fenologia de plantas(veja revisão em Chen, 2003). Estas séries temporais
longas fornecem os melhores subsídios para estudos que
efetivamente almejam avaliar os efeitos das mudanças
climáticas sobre as comunidades biológicas. Em geral, os
estudos demonstram um prolongamento na estação decrescimento em elevadas latitudes no hemisfério norte,sendo este o resultado esperado para as respostas das
plantas frente ao aquecimento global.
Diferentes grupos taxonômicos podem responder demaneira distinta às alterações climáticas. Entretanto,
artigos com múltiplos grupos biológicos foram pouco
numerosos (16% dos artigos analisados, Figura 4).

Figura 4 – Grupo taxonômico utilizado nos artigos selecionados
pela busca. A categoria "não aplicável" inclui estudos nos
quais os objetivos não contemplavam organismos e sim outras
variáveis.

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 200922 | Mudanças climáticas e seus efeitos sobre a biodiversidade: um panorama sobre as atividades de pesquisa

Ambientes estudados
Como esperado pelo resultado anterior (Figura 4),
uma quantidade elevada de estudos foi conduzida
em ambiente terrestre (75% dos artigos analisados;
Figura 5). Provavelmente, isso também se deve a fatores
históricos.
É provável que efeitos diretos do aquecimento global serão detectados especialmente em regiões de alta
latitude e em regiões montanhosas (Sala et al., 2000).
Portanto, estudos em áreas polares e alpinos têm especial urgência (ver também Thuiller, 2007). Ambientes
aquáticos também serão altamente afetados pelas mudanças climáticas (Verburg et al., 2003). Isso acontecerá
principalmente por efeitos sinérgicos do aquecimento
global e da acidificação de corpos aquáticos (parcialmente causada por liberação de nitrogênio), o que poderá
acarretar em grande perda de biodiversidade (Sala et al.,2000). A despeito disso, poucos estudos foram conduzidos em ambientes marinhos (9% dos artigos analisados)
ou em ambientes aquáticos continentais (9% dos artigos
analisados, Figura 5).

Figura 5 – Tipo de ambiente estudado nos artigos selecionados
pela busca. A categoria "não aplicável" inclui estudos nos quais
os objetivos não contemplavam ambientes naturais (por exemplo,
simulações computacionais sem dados reais).

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

Escala e foco dos estudos
Apesar de Kerr et al. (2007) terem verificado que osestudos sobre os EMCB foram realizados com maior
frequência em escalas locais, nós observamos que
estes representaram apenas 22% do total analisado e,em geral, utilizaram uma abordagem experimental.
A robustez dos resultados obtidos com essa abordagem
é amplamente reconhecida pelos ecólogos. Experimentos em microcosmos também podem fornecer
informações relevantes para o entendimento e solução
dos problemas ecológicos globais (Benton et al., 2007).
No entanto, alguns pesquisadores não concordam inteiramente com essa idéia e afirmam que, a despeito daeliminação de várias fontes de ruídos, a aplicabilidade deresultados experimentais (obtidos em escala local) paraa escala global pode ser limitada (e.g. Thuiller, 2007).
Assim, a contribuição de outras áreas do conhecimento(e.g. macroecologia), como demonstrado em trabalhos
recentes (Kerr et al., 2007), é necessária.
No entanto, as pesquisas sobre os efeitos das mudanças climáticas ainda estão sendo realizadas com
menor frequência em grandes escalas (19% dos artigos
analisados). Os avanços recentes de métodos analíticos(Thuiller, 2003; ver também Tabela 4 em Elith et al.,2006) e disponibilidade de grandes bases de dados(Graham et al., 2004) podem facilitar a realização deinferências sólidas a partir de dados macroecológicos,
contribuindo assim para o entendimento e para asolução de problemas globais (Kerr et al., 2007; Kühn
et al., 2007). A despeito disso, a maior restrição para a
realização de estudos em escala global ainda é imposta
pela indisponibilidade ou dificuldade na obtenção dedados na escala das distribuições das espécies que, em
geral, podem cobrir todo um continente (Whittaker
et al., 2005; Bini et al., 2006).
A maioria das pesquisas foi realizada em escala regional (56% dos artigos analisados). Frequentemente,estudos regionais se referem a monitoramentos que
utilizam dados em escala temporal, obtidos em uma determinada região ou tipo de ecossistema (por exemplo,
recifes de corais na Austrália ou Caribe; Hoegh-Guldberg
et al., 2007) para testar os efeitos das mudanças climáticas sobre organismos, populações, comunidades ou
processos ecossistêmicos.
Uma grande proporção dos 263 artigos analisados(i.e. que, de alguma maneira, avaliaram os efeitos demudanças globais sobre organismos e/ou ecossistemas)
teve como objetivo avaliar, efetivamente, os efeitos das
mudanças climáticas sobre a perda de biodiversidade(32% dos artigos analisados, Figura 6). Além disso, 17%
dos artigos avaliaram ou modelaram mudanças na área

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de distribuição de organismos específicos frente às
mudanças no clima. Somente essas duas categorias representam os estudos que, de fato, tiveram o objetivo deavaliar como as mudanças globais atuais podem afetar abiodiversidade. Entretanto, esses artigos somam apenas
127 dos 500 artigos obtidos em nossa análise, indicandoque estudos com esses enfoques ainda são escassos na
literatura.

Figura 6 – Foco de estudo dos artigos selecionados pela
busca. Perda = estudos que avaliaram efetivamente a perda debiodiversidade; Proc = estudos que avaliaram efeitos de mudanças
climáticas sobre processos ecológicos; Área = estudos que avaliaram
mudanças na área de distribuição dos organismos; Paleo = estudos
que avaliaram efeitos de mudanças paleoclimáticas; Manejo =estudos que propunham manejo de atividades agrícolas, florestais edelineamento de reservas frente às mudanças climáticas; Outros =diversos outros focos de estudo (por exemplo, mudanças climáticas
afetando interações bióticas ou dinâmicas populacionais).

A forma mais direta e operacional de avaliar os efeitos
das mudanças climáticas sobre a biodiversidade consiste na análise das alterações das áreas de distribuições
das espécies (contração ou expansão). De acordo com
essa abordagem, as distribuições atuais das espécies
são correlacionadas com variáveis climáticas no intuito
de determinar um envelope climático (que delimita
o conjunto de condições ambientais que são teoricamente adequadas para a persistência das espécies).
Posteriormente, os resultados de modelos de projeção

climática, de acordo com diferentes cenários futuros,
são utilizados para verificar a redução, manutenção ou
aumento das áreas que são adequadas para as espécies
analisadas. Muito provavelmente, ocorrerá um aumento
da frequência de utilização desses modelos tendo em
vista a disponibilidade de ferramentas computacionais(muitas das quais gratuitas), de grandes bases de dados
biológicos e, principalmente, pela sua atratividade conceitual para estudar o problema de EMCB. Assim, ressaltamos alguns aspectos que devem ser considerados
pelos futuros usuários dessa abordagem.
A abordagem geral de “Modelos de Envelopes Bioclimáticos” (MEBs) apresenta várias restrições que, embora
sejam reconhecidas pelos especialistas da área, devem
ser analisadas cautelosamente com o objetivo de sistematizar um programa de pesquisas capaz de gerar predições mais acuradas e confiáveis (Guisan & Thuiller, 2005;
Botkin et al., 2007). Primeiro, os MEBs não consideram
explicitamente os efeitos das interações bióticas sobre
as dinâmicas das distribuições das espécies (Hampe,
2004). Resultados recentes contradizem, no entanto, avisão amplamente aceita que os efeitos das interações
bióticas sobre as distribuições das espécies não são
detectáveis em escalas macroecológicas. Estes estudos
indicam que evidências mais contundentes devem serapresentadas para corroborar a idéia de que modelospuramente baseados no clima são suficientes para a
predição dos efeitos das mudanças climáticas sobre
as distribuições das espécies (veja Thuiller et al., 2005,
2006; Araújo & Luoto, 2007).
Segundo, as estimativas das taxas de extinção decorrentes das mudanças climáticas são, de fato, alarmantes(Malcom et al., 2006). A contração das áreas geográficas
com condições ambientais adequadas (definidas porenvelopes climáticos) para a persistência das populações é um resultado crítico que indicaria ameaças deextinção. Os MEBs assumem implicitamente que asespécies não podem evoluir em resposta as mudanças
climáticas (Hampe, 2004; Diniz-Filho & Bini, 2008). Embora respostas evolutivas tenham sido documentadas(principalmente em insetos), existem poucas evidências
de que as magnitudes e os tipos de mudanças genéticas
observadas são suficientes para prevenir as extinções
previstas (Parmesan, 2006; Botkin et al., 2007). No entanto, a adaptação deve ser considerada nessa análise
uma vez que esse processo pode mitigar os impactos
preditos (Skelly et al., 2007).
Terceiro, os MEBs assumem que as distribuições
observadas estão em equilíbrio com o ambiente atual(Araújo & Pearson, 2005) e que, dessa maneira, as espécies seriam extintas nas regiões que não apresentam

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

24 | Mudanças climáticas e seus efeitos sobre a biodiversidade: um panorama sobre as atividades de pesquisa

seus requerimentos (Botkin et al., 2007). Como resultado
desse pressuposto, os MEBs tenderiam a sobreestimaras taxas de extinção. Por outro lado, o pressuposto
de dispersão ilimitada, presente em muitos modelos
baseados na teoria do nicho, tenderia a subestimar as
taxas de extinção (Araújo et al., 2006).
Por último, a falta de validação dos MEBs é uma crítica
frequente (Pearson & Dawson, 2003; Hampe, 2004; Araújo
et al., 2005b; Araújo & Guisan, 2006). De acordo com Botkin et al. (2007), as validações mais adequadas consistem
na utilização de modelos parametrizados com dados
atuais e que então são usados para reproduzir o passado (Martinez-Meyer et al., 2004), no uso de um modelo
ajustado a dados pretéritos para reproduzir o presente
ou ainda, no uso de dados de uma região geográfica para
desenvolver e calibrar um modelo que, posteriormente,é testado em uma outra área geográfica.
Em geral, a obtenção de dados sólidos de distribuições das espécies seria a melhor maneira de reduzir a
influência dos fatores que restringem a aplicação dos
modelos de predição dos efeitos das mudanças climáticas sobre a biodiversidade. No entanto, dificilmenteserá possível obter esses dados antes que os efeitos das
mudanças globais afetem de modo irreversível a biodiversidade. Assim, a despeito das limitações, os MEBs e
outras classes de modelos ainda são ferramentas importantes para a geração de cenários futuros que auxiliam oprocesso de tomadas de decisões que objetivam mitigar
os efeitos das mudanças climáticas globais.

Conclusões
A abordagem de pesquisa automatizada que realizamos
permite apenas averiguar aspectos gerais da atividade
científica em uma determinada área. No entanto, os
resultados indicam de modo inequívoco que a produção
científica sobre os efeitos das mudanças climáticas sobre
a biodiversidade está crescendo rapidamente. Contudo,essa produção ainda é pequena quando comparada com
a quantidade de estudos que investigam outras ameaças(e.g. perda de habitat e efeitos de espécies exóticas).
A despeito do grande número de publicações que citaram os termos “mudanças climáticas” e “biodiversidade”(bem como suas variações), uma análise detalhada dos
resumos dos últimos 500 artigos revelou que apenas
53% dos artigos (263 artigos) avaliaram os efeitos demudanças globais sobre organismos e/ou ecossistemase, desses, apenas 127 artigos efetivamente tiveram o objetivo de avaliar como as mudanças globais atuais podem
afetar a biodiversidade (predizendo ou diagnosticando

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alterações). Esse resultado pode indicar que outras áreas
da ciência estão direcionando seus esforços de pesquisa
para o tema e apenas utilizam os resultados obtidos
pelas áreas de Ecologia e Ciências Ambientais em suasargumentações. Por outro lado, os resultados também
indicam que apenas alguns poucos grupos de pesquisa
lideram a atividade cientifica o que resulta em grandes
lacunas geográficas no conhecimento sobre EMCB.
Provavelmente, em função da disponibilidade de
grandes bases de dados biológicos - climatológicos eferramentas computacionais gratuitas, os efeitos das
mudanças climáticas sobre a biodiversidade serão estudados com maior frequência utilizando a estratégia
de modelagem de envelopes bioclimáticos (ou modelos
baseados na teoria do nicho) com o objetivo de realizar
predições. Embora promissora, essa estratégia deve serutilizada com cautela, considerando as diversas restrições que a caracteriza.

Agradecimentos
Agradecemos aos Drs. José Maria Cardoso da Silva eJosé Alexandre Felizola Diniz Filho pelo convite para
participar do simpósio “Os desafios científicos para a
conservação da biodiversidade no Brasil” (XXVII Congresso Brasileiro de Zoologia). Nosso trabalho sobre
MEBs é apoiado pelo projeto BIOIMPACTO (FundaçãoBBVA-Espanha & FUNAPE-UFG) para análise dos efeitos
das mudanças climáticas sobre a biodiversidade na
America Latina, coordenado pelo Dr. Miguel B. Araújo(MNCN-CSIC-Madri). LMB e TS são bolsistas de Produtividade e Doutorado do CNPq, respectivamente, e AAP
é bolsista de doutorado da CAPES.

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................................................................................

Diferentes abordagens para a seleção deprioridades de conservação em um
contexto macrogeográficoRAFAEL D. LOYOLA1 *THOMAS M. LEWINSOHN2Laboratório de Ecologia Aplicada e Conservação, Departamento de Biologia Animal, ICB, Universidade Federal de Goiás, Goiânia, Brasil.
Departamento de Zoologia, IB, UNICAMP, Campinas, Brasil.
* e-mail: avispa@gmail.com

1
2

ResumoDiante da crise atual de biodiversidade, exercícios que selecionam grupos de espécies e áreas
prioritárias para a conservação tornaram-se imprescindíveis. Por essa razão, estratégias aplicadas de conservação têm progredido desde esforços direcionados a espécies particulares atéa avaliação de grupos taxonômicos inteiros em grande escala geográfica. Tais avaliações, por
sua vez, ajudam a direcionar ações e investimentos financeiros em conservação. Atualmente
há diferentes abordagens para a seleção de prioridades de conservação que vão desde o uso
de grupos indicadores até o uso de diferentes algoritmos que buscam conjuntos ótimos deáreas que compõem uma rede de reservas em escala regional, continental ou global. Todas elasassentam-se sobre o arcabouço conceitual e teórico proposto pela Biogeografia da Conservação e pelo Planejamento Sistemático de Conservação. Nesse artigo, revemos algumas dessas
abordagens e discutimos os diferentes métodos pelos quais as mesmas podem ser aplicadas.
Apresentamos sugestões sobre como melhorar os exercícios de priorização atuais por meio da
inclusão de características biológicas das espécies a serem conservadas, fornecendo exemplos
de aplicação. Discutimos ainda como é possível melhorar as avaliações de risco de extinção,considerando não só informações em nível específico, mas também populacional. Sustentadas
pelo conhecimento teórico, o uso de diferentes abordagens para a seleção de prioridades
fornece-nos uma base científica fundamental para o delineamento de estratégias de conservação eficientes que farão parte de um processo muito mais complexo e interdisciplinar denegociação política e implementação.

abstract
We are on the verge of a major biodiversity crisis and therefore exercises that select particularspecies groups and areas for conservation became essential. For this reason, applied conservation
strategies show a striking progression from endeavors targeted at single species or at individualsites, to the systematic assessment of entire taxa at large scales. These, in turn, inform wide-reaching

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conservation policies, strategies and financial investments. Today, there are different approaches forthe selection of conservation priorities ranging from indicator groups to the use of several algorithms
to find optimal sets of areas to be included in a reserve network at regional, continental and global
scales. All of these approaches reside on the theoretical and conceptual framework proposed by theConservation Biogeography and the Systematic Conservation Planning. In this paper, we review
some of these approaches and discuss the different methods by which they are attained. We propose
how to enhance prioritization exercises by the inclusion of species biological traits, providing
examples of its application. We also discuss how to improve extinction risk assessments by using
not only information at species level but also at the population level. Underpinned by theoreticalknowledge, the use of distinct approaches to priority-selection exercises provide us a fundamental
scientific basis for designing efficient conservation strategies, which can contribute to a much more
complex and interdisciplinary process of policy negotiation and implementation.

Introdução“O último exemplar selvagem de ararinha-azul (Cyanopsitta
spixii) pode estar morto. Há 55 dias os pesquisadores do
Projeto Ararinha Azul, na Bahia, não têm contato visual com
o animal, um macho que habita a região de Curaçá, nordeste
do Estado. E há quase um mês ninguém tem informação sobrea ave... o que pode significar a sua extinção na natureza”.
Essa notícia foi divulgada em 28 de novembro de 2000
pelo jornal Folha de São Paulo (matéria completa disponível em http://www1.folha.uol.com.br/folha/ciencia/
ult306u1307.shtml). Em 2007, a lista oficial de espécies
ameaçadas de extinção, publicada pela União Mundial
para a Conservação (IUCN), classificou esta espécie como
“Criticamente em Perigo (CR)” (IUCN, 2007). Segundo a
IUCN, embora se tenha conhecimento de populações daespécie mantidas em cativeiro, o último indivíduo existente na natureza (isto é, em liberdade) desapareceu nofinal do ano 2000, e a espécie pode muito bem ter sido
extinta, principalmente por capturas para tráfico e por
perda de habitat. Entretanto, não se pode pressupor que
esta espécie esteja “Extinta na Natureza (EW)” a menos
que todas as áreas com seus habitats potenciais sejam
extensivamente inventariadas. Qualquer população
ainda existente é provavelmente muito pequena, e por
essa razão a espécie pode ser atualmente referida como
“Possivelmente Extinta na Natureza” (IUCN, 2007). Ainda
assim, a Lista Nacional das Espécies da Fauna rasileira
Ameaçadas de Extinção classifica C. spixii como “Extinta
na Natureza” (Machado et al., 2005).
Duas questões aqui são extremamente relevantes:(1) não podemos classificar a Ararinha Azul como oficialmente extinta na natureza, pois ainda não inventariamos
todas as áreas nas quais os habitats potenciais da espécie
podem ocorrer. Quando isso será feito (se é que será feito)?
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

Ou seja, há um problema crucial proveniente de insuficiência amostral, falta de recursos financeiros e de pessoal
que diz respeito à distribuição geográfica da espécie no
Brasil e na América do Sul. (2) Por que existem duas listas
oficiais de espécies ameaçadas, e por que as categoriasde ameaça que estas listas empregam não são idênticas?
Isso também será discutido no momento oportuno. Poragora, resta-nos avaliar o porquê de se encontrar taxas deextinção tão elevadas nos dias atuais e contextualizar tal
situação frente a uma crise global de biodiversidade.

A crise atual de biodiversidade
Estamos em uma fase crucial do desenvolvimento de
estratégias e teorias em conservação (Whittaker et al.,2005). Reconhecemos que a diversidade de vida na
Terra, incluindo a diversidade genética, específica eecossistêmica, é uma herança inestimável e insubstituível, além de crucial para o bem-estar humano e parao desenvolvimento sustentável (Loreau et al., 2006).
Reconhecemos também que estamos diante de uma
grande crise de biodiversidade e que esta vem sendoameaçada em escala global: espécies vêm sendo extintas
a taxas extremamente elevadas (Lawton & May, 1995).
A diversidade, em suas distintas escalas, está em declínio
acentuado e há um número imenso de populações eespécies que provavelmente serão extintas ainda este
século (Loreau et al., 2006).
Dentre os diversos propulsores desta crise atual, adestruição de habitats (especialmente em florestas tropicais, ecossistemas de água doce e costeiros), introdução
de espécies exóticas, sobreexploração de espécies e
recursos naturais (p. ex., sobrepesca marinha), poluição,e mudanças climáticas globais, que hoje estão no centro

Loyola & Lewinsohn | 29

das atenções, são as maiores ameaças à biodiversidade.
Tudo isso advém do crescimento insustentável da população humana mundial associada à produção, consumo
e mercado financeiro necessários à manutenção de tal
população (Loreau et al., 2006). Como resultado destes fatores, aproximadamente 12% de todas as espécies de aves,
23% de todos os mamíferos, 32% de todos os anfíbios, ecerca de 50% de todas as plantas estão atualmente ameaçados de extinção (IUCN, 2007). Além disso, os efeitos
esperados por mudanças climáticas devem colocar ca. 15
a 37% das espécies restantes à beira da extinção dentro
dos próximos 50 anos (Thomas et al., 2004).
A perda de biodiversidade é, portanto, um fenômeno
global que atua em diferentes escalas e que demandaações de conservação em nível internacional (Cardillo
et al., 2006). Consequentemente, análises voltadas para
planejamento de conservação têm progredido de esforços
centrados em espécies individuais (como o Mico-LeãoDourado) ou locais específicos (como a Mata Atlântica)
para avaliações sistemáticas de grupos taxonômicos
inteiros (p.ex. vertebrados terrestres) em escala regional
ou global (Mace et al., 2007). Durante a última década,diversas organizações não governamentais (ONGs) internacionais desenvolveram exercícios de priorização
de áreas em escala regionais ou continentais e, especialmente, na escala global (p. ex., Olson & Dinerstein, 2002;
Mittermeier et al., 2004) com o intuito de direcionar epriorizar a alocação de investimentos em conservação
(Myers & Mittermeier, 2003). Tais exercícios resultam deanálises de natureza essencialmente biogeográfica e vêm
exercendo grande influência na organização e priorização
de esforços de conservação (Myers & Mittermeier, 2003).
Todavia, embora a biogeografia tenha exercido um papel
fundamental junto com outros sub-campos da biologia
como o da conservação da biodiversidade, sua aplicação
na solução de problemas propostos pela Biologia daConservação ainda é incipiente. Como passo fundamental
em direção a uma aplicação mais proeminente, Whittaker
et al. (2005) propuseram a definição do campo de conhecimento denominado Biogeografia da Conservação.

Biogeografia da conservação: arcabouço
conceitual e teórico

A Biogeografia da Conservação é definida como “a aplicação de princípios, teorias e análises biogeográficas
concernentes à dinâmica de distribuição de grupos
taxonômicos individuais ou combinados, para a solução de problemas da conservação da biodiversidade”(Whittaker et al., 2005). Assim sendo, a Biogeografia daConservação integra o arcabouço teórico e conceitualda Biogeografia com o da Biologia da Conservação.
A Biogeografia é o estudo, em todas as escalas deanálise possíveis, da distribuição das espécies no espaço
e como, ao longo do tempo, esta é/foi alterada. Umade suas maiores preocupações tem sido a distribuição
e dinâmica espacial da diversidade, normalmente abordada simplesmente por meio do número de espécies,
ou proporção de espécies endêmicas (Lomolino et al.,
2004; Whittaker et al., 2005).
A Biologia da Conservação, por outro lado, é um campo de pesquisa aplicado que pretende subsidiar decisões
de manejo relacionadas à conservação da natureza.
Como tal, suas raízes estão intimamente associadas ao
desenvolvimento de análises e teorias de conservação
do século XX. Trata-se de um campo extenso cuja fundamentação teórica pode ser dividida de acordo com
a escala de aplicação de seus estudos (Whittaker et al.,2005). Assim há (1) o desenvolvimento e a avaliação deteorias ecológicas diretamente relacionadas aos processos populacionais (sejam eles genéticos ou ecológicos),e que geraram estudos sobre populações minimamenteviáveis, sobre a influência competitiva de espécies invasoras, depressão endogâmica em populações pequenas,
espirais de extinção, ecologia comportamental, etc.;(2) teorias relacionadas a processos que ocorrem em
escala local e de paisagem, incluindo todas as derivações
provenientes da Teoria de Biogeografia de Ilhas como,por exemplo, a teoria de metapopulações, corredores dehabitat, ou o debate sobre número e tamanho ideais dereservas naturais (conhecido como SLOSS); e, finalmente, (3) aplicações em uma escala ainda maior, associadas
ao mapeamento e modelagem de padrões biogeográficos – o que necessariamente remete à biogeografia
histórica e a explicações geográficas para os padrões
de distribuição de espécies e especiação na natureza(Lomolino et al., 2004, Whittaker et al., 2005).
Portanto, a Biogeografia de Conservação, isto é, aaplicação da Biogeografia aos problemas enfrentados
pela Biologia da Conservação, é um campo de conhecimento ainda em desenvolvimento, mas que oferece
desafios intelectuais e é, ao mesmo tempo, de grande
relevância social (Whittaker et al., 2005) – na medida
em que a sociedade deve fazer parte dos processos de
implantação de medidas conservacionistas. A fundamentação teórica deste artigo tem como base o arcabouço
teórico que abarca a Biogeografia da Conservação e,mais especificamente, aquele relacionado ao planejamento de conservação e suas aplicações práticas como
instrumento científico para a definição de prioridadesde conservação em grande escala.

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 200930 | Diferentes abordagens para a seleção de prioridades de conservação em um contexto macrogeográfico

Priorização de espécies e áreas para a conservação
O principal objetivo das estratégias de conservação dabiodiversidade em grande escala não é propriamenteo de selecionar áreas para a criação de reservas, mas
identificar áreas com alto valor de conservação que
sejam significativas em um contexto global, continental ou regional (Moore et al., 2003). Uma vez identificadas, avaliações de conservação mais detalhadas
devem então ser direcionadas a estas áreas (Brooks
et al., 2001). Na verdade, a falta de informação sobre
onde concentrar esforços de conservação é um dos
maiores obstáculos a ser transposto pela conservação
da biodiversidade tropical (Howard et al., 1998, Loyola
et al., 2007).
O uso de grupos indicadores
Uma abordagem frequentemente adotada para a identificação de áreas prioritárias para a conservação é ouso de subconjuntos de espécies como um indicador
substitutivo da presença (surrogates) de todas as espécies (Gaston, 1996). Isto é, trata-se de concentrar
as estratégias em grupos indicadores bem avaliados,os quais são constituídos por aquelas espécies pertencentes a grupos taxonômicos relativamente ricos,
e que são capazes de representar a biodiversidadecomo um todo – portanto, sua distribuição geográfica
prediz a importância geral da biodiversidade das áreas
a serem conservadas (Loyola et al., 2007). De maneira
geral, grupos indicadores serão eficientes se o padrão
de distribuição geográfica de outros subconjuntos
de espécies for coincidente com o seu (Moore et al.,2003). Em outras palavras, um bom grupo indicador
é aquele cuja distribuição geográfica coincide espacialmente com distribuição dos demais grupos quecompõem o pool de espécies de uma determinadaregião (Gaston, 1996; Flather et al., 1997; Virolainen
et al., 2000).
Até o momento, apenas alguns estudos realizados
em ampla escala avaliaram a qualidade da representação da biodiversidade baseada em grupos indicadores.
Nos trópicos, a alta diversidade biológica, junto com
a limitação de recursos financeiros para seu estudo,
torna o uso de grupos indicadores uma abordagem
ainda mais atraente (Howard et al., 1998). Resultadosde alguns estudos realizados em escala global ou continental sugerem uma forte correlação entre riquezade espécies e endemismo (p. ex., Pearson & Carroll,1999), ao passo que outros estudos não apóiam tal
relação (Flather et al., 1997; Orme et al., 2005; Loyola
et al., 2007). Essa discrepância de resultados ocorre, em

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parte, devido aos padrões de diversidade beta exibido
pelo pool de espécies como um todo e por aquele
composto apenas por espécies endêmicas (Loyola
et al., 2007).
Na verdade, a correlação entre a riqueza de espécies
de diferentes grupos taxonômicos per se não é suficiente para determinar a eficiência de um único grupo (p.ex.
aves) para apontar o valor de conservação de diferentesáreas – no entanto, este é a principal fundamentação
atual para adotar ou propor determinados grupos
como indicadores substitutos da diversidade biótica
total (Gaston, 1996; Flather et al., 1997). O valor deconservação pode ser medido, por exemplo, por meio
da representação geral de espécies, insubstitutividadedas áreas ou complementaridade de conjuntos de áreas
(Loyola et al., 2007). Portanto, uma avaliação mais
apropriada é determinar em que medida conjuntos deregiões prioritárias selecionadas a partir de um único
grupo indicador são capazes de representar também
a diversidade de outros grupos taxonômicos (Howard
et al., 1998; Moore et al., 2003; Mace et al., 2007).
A eficiência dos grupos indicadores pode ser avaliada
observando a eficiência de representação da diversidade total em conjuntos prioritários, identificados com
base nos grupos indicadores, em comparação com
outros conjuntos prioritários gerados por meio deuma seleção aleatória de regiões (Moore et al., 2003).
Isso representa uma medida de sua utilidade em guiar
decisões de conservação (Loyola et al., 2007).
Para exemplificar a importância de avaliar a eficiência de diferentes grupos como indicadores substitutos,
em um estudo realizado em Uganda, Howard et al.
(1998) concluíram que diferentes grupos taxonômicos
exibem padrões biogeográficos similares e, portanto,
formações florestais que sejam prioritárias para umúnico grupo, representam coletivamente áreas importantes também para outros grupos. Tais resultados
reforçam a necessidade de considerar as correlações
entre taxa (e não somente a sua riqueza) ao avaliar
indicadores potenciais para a seleção de reservas naturais. Em outro estudo feito em escala global, Lamoreux
et al. (2006) demonstraram que os padrões espaciais
de riqueza estão altamente correlacionados entre
anfíbios, répteis, aves e mamíferos. O mesmo foi
observado para os padrões de endemismo. Além disso,
estes autores mostraram que, embora a correlação
entre riqueza e endemismo de vertebrados terrestresseja baixa, regiões com alto endemismo ainda assim
possuem significativamente mais espécies do que amesma correlação em regiões aleatoriamente selecionadas. No Brasil, Loyola et al. (2007) demonstraram

Loyola & Lewinsohn | 31

recentemente que utilizar vertebrados endêmicos(especialmente as aves endêmicas) como grupos indicadores substitutos para a conservação de outros taxa em
escala regional ajuda a focar os esforços de conservação
em regiões críticas (Howard et al., 1998, Moore et al.,2003). Ou seja, selecionar ecorregiões brasileiras com
base em grupos indicadores eficientes, fornece um
ponto de partida para avaliações mais rápidas sobre
prioridades de conservação dentro de limites nacionais
ou regionais (Loyola et al., 2007).
O planejamento de conservação
Ao passarmos de uma abordagem baseada em grupos indicadores para procedimentos mais diretos
na seleção de áreas prioritárias para a conservação,aproximamo-nos mais do que hoje se define comoplanejamento sistemático de conservação: o processo
dedicado à identificação de novas áreas prioritárias
para a conservação e a mensuração dos níveis de proteção existentes (Margules & Sarkar, 2007). O planejamento sistemático de conservação destaca-se entre
muitas outras técnicas como uma ferramenta eficiente
proposta para maximizar a conservação de elementos
importantes em uma rede de áreas protegidas (Smithet al., 2006). Trata-se de um processo guiado por alvos
bem estabelecidos e utilizado para delinear (“design”)
sistemas de reservas naturais. Essa abordagem envolveuma série de etapas que devem ser cumpridas a fim deque (1) se estabeleçam amplas metas de conservação
para uma região específica, (2) sejam mapeados gruposde espécies ou regiões com alto valor de conservação,(3) sejam identificadas onde as áreas de conservação
devem ser estabelecidas a fim de que se alcancem as
metas propostas, e (4) desenvolva-se uma estratégia
de implantação para que se alcancem os resultados
esperados (Margules & Pressey, 2000).
Algoritmos para a identificação de áreas prioritárias
Estratégias de conservação baseada na seleção deregiões prioritárias geralmente incluem como um deseus critérios-alvo a minimização da área total de uma
determinada rede de reservas, muito embora uma
gama de outros critérios (tais como o nível de ameaçade espécies, ou a condição de conservação ou risco
iminente das regiões avaliadas) possa também serutilizada (Smith et al., 2006). De qualquer maneira, ocritério mais importante para identificar e delinear redes de reservas deve ser o de atingir uma representação
máxima de biodiversidade com o menor custo possível(Pressey et al., 1996; Margules & Pressey, 2000). Esse
processo normalmente envolve o uso de programas

específicos de computador que identificam soluções
quase-ótimas (expressas como redes de reservas) que
representam bem os alvos predefinidos, tais como onúmero de espécies desejadas a porcentagem de habitats nativos desejado. Atualmente, tais técnicas deplanejamento são consideradas as mais apropriadas
para o desenho de redes de áreas protegidas (Pressey& Cowling, 2001; Margules & Sarkar, 2007).
Para trazer flexibilidade ao processo de seleção deáreas para a conservação é essencial que sejam identificados diferentes conjuntos de áreas importantes,
isto é, que se crie alternativas aos conjuntos de áreas
prioritárias (Pressey et al., 1996). Diversos métodos
ou algoritmos foram desenvolvidos para criar um
sistema de reservas que maximize a representação dabiodiversidade em uma determinada região (para uma
revisão, veja Cabeza & Moilanen, 2001). Hoje em dia, amaneira mais eficiente de decidir que conjunto de áreas
engloba a representação mais inclusiva das espécies deuma região particular é utilizar algoritmos iterativos
baseados em complementaridade de alguma medidade interesse, geralmente a riqueza total de espécies
do táxon considerado (Pressey et al., 1996; Reyers
et al., 2000). Tal abordagem é relativamente simples emaximiza o ganho de espécies na menor área possível(Csuti et al., 1997; Reyers et al., 2000). Embora se presuma que, em geral, áreas menores correspondem acustos menores, isto não é necessariamente verdadeiro(veja abaixo).
De forma resumida, os algoritmos de priorização
de área podem ser divididos em dois tipos básicos:
os heurísticos (mais simples) e os meta-heurísticos ouquase-ótimos (mais complexos). Os heurísticos, como obastante conhecido algoritmo “greedy” (“ganancioso”),
levam em consideração apenas a representação deespécies, para um alvo de conservação predeterminado (p. ex., cada espécie deve ocorrer em pelo menos
uma das áreas candidatas à prioritárias; ou então, pelo
menos 80% de todas as espécies devem fazer parte dasáreas mais importantes) (Cabeza & Moilanen, 2001,
Sarkar et al., 2006; Vanderkam et al., 2007). O queeste algoritmo faz é iniciar um conjunto prioritário
com a região mais rica em espécies dentre todas asdisponíveis. Em seguida, é acrescentada a região quecontém o maior número de espécies não existentes
na primeira. Logo, busca-se uma terceira região que
contenha o maior número possível de espécies quenão ocorrem no conjunto das duas primeiras regiões,e assim sucessivamente. Esse algoritmo incorpora,
implicitamente, o princípio da complementaridade, pormeio do qual se busca a máxima diversidade beta na

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

32 | Diferentes abordagens para a seleção de prioridades de conservação em um contexto macrogeográfico

menor área possível (Pressey et al., 1996). A principal
vantagem desse método de seleção de áreas é que
sua lógica é muito simples. Além disto, ao se refazera análise, deve-se chegar sempre ao mesmo conjunto
prioritário, uma vez que por este algoritmo alcança-seo menor conjunto possível, isto é, uma única solução
para o problema de se encontrar áreas mais importantes baseadas na representação de espécies. Isso torna
o processo inteligível e facilmente explicável àqueles
que não lidam diretamente com análises desse tipo,
sendo, portanto, o método mais apropriado para uso
em esferas externas ao meio acadêmico e à Biologia daConservação: tomadores de decisão, políticos, gestorescom outra formação técnica, etc.
Os algoritmos meta-heurísticos trabalham com
uma lógica diferente para a identificação de áreas
prioritárias. Esses algoritmos não chegam a uma
só solução (um conjunto prioritário), mas simulam
vários conjuntos “ótimos” e sobrepõem todos elescom o intuito de encontrar uma solução consensual,e, portanto, realmente ótima ou quase-ótima, como
tem-se discutido na literatura (Sarkar et al., 2006;
Smith et al., 2006; Vanderkam et al., 2007; Margules &Sarkar, 2007). Isso é possível porque não se trabalha
com uma só sequência de acréscimo de regiões; emvez disto, diversas possibilidades são geradas por
meio de simulações computacionais. Essas análises,
teoricamente, trazem mais confiança para o conjunto
prioritário final (Vanderkam et al., 2007). Outra vantagem importante desses algoritmos é a possibilidadede se incluir restrições (tais como custos) nas análisese, portanto, no delineamento dos conjuntos prioritários (Andelman et al., 1999; Possingham et al., 2000,
Sarkar et al., 2006). Por exemplo, é possível procurar
conjuntos mínimos em que a extensão da área total
funcione como uma “penalidade” aplicada a todas assoluções geradas. Dessa forma, soluções finais com
área total muito extensa seriam mais caras em termosde implantação e, portanto, relegadas perante outros
conjuntos com menor área total, e, por isso mesmo,
com menor custo.
No exemplo acima, a área total é apenas uma dasvariáveis que pode ser usada como restrição; diversas
outras (p. ex., nível de ameaça das espécies, grau deimpacto humano das regiões, características ecológicas
ou evolutivas das espécies) podem ser incluídas nomodelo de priorização, embora isso raramente tenhasido feito por enquanto (mas veja, como exemplo,
Strange et al., 2006; Copeland et al., 2007; Loyola
et al., 2008a, b). A grande desvantagem dos algoritmos
meta-heurísticos é que eles são pouco intuitivos e são

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necessárias diversas etapas com escolhas até certo
ponto arbitrárias de variáveis e dos valores que lhessão atribuídos, bem como dos alvos definidos em cadamodelo. Esse problema foi chamado de “efeito caixapreta” (Vanderkam et al., 2007): após inserir diversos
parâmetros em um modelo, o programa gera literalmente milhões de simulações e oferece um resultadoótimo – sacrificando, no processo, a transparência doprocesso de priorização (Sarkar et al., 2006).
Alguns autores sugerem que algoritmos heurísticos
não podem garantir resultados ótimos (maior representação na menor área possível) assim como também
não são capazes de informar o grau de sub-otimização
da solução, isto é, do conjunto prioritário identificado(Pressey et al., 1996; Sarkar et al., 2006; Vanderkam
et al., 2007). De qualquer forma, os algoritmos heurísticos parecem ser ainda eficientes, dado que suassoluções não parecem ser substancialmente piores que
aquelas obtidas por algoritmos ótimos (Vanderkam
et al., 2007), embora alguns autores insistam nessadiferença (p. ex., Pressey et al., 1996). Além disso, certo
grau de sub-otimização parece não ser um problema
real na prática, uma vez que outros fatores políticos eecológicos influenciam nas decisões sobre a alocação
real de reservas (Pressey et al., 1996; Pressey & Cowling,
2001; Vanderkam et al., 2007). Ainda assim, por sua
maior rigorosidade e possibilidade de inclusão de restrições importantes em práticas de conservação, os algoritmos meta-heurísticos (em especial o denominado
simulated annealing) têm sido mais amplamente usados
no planejamento sistemático de conservação.
Uma questão de escala
Aparentemente, a eficiência de um ou outro método
pode ser muito dependente da escala de trabalho
envolvida. Quando as unidades geográficas de estudoestão em uma escala regional (na qual as unidades
avaliadas são ecorregiões, ou tipos de vegetação) a
diferença no número de regiões prioritárias em uma
solução ótima ou sub-ótima pode ser, até certo ponto,
relevada, pois essas regiões não funcionam como unidades de conservação a serem realmente implantadas.
Em vez disto, essas soluções apenas indicam onde
os esforços de conservação devem ser concentrados(Loyola et al., 2007). Por outro lado, em escala ainda
menor, como a utilizada no delineamento de reservas
naturais, algoritmos mais complexos podem ser mais
informativos e criteriosos, em função da incorporação
outras variáveis econômicas ou socioambientais envolvidas (tais como uso de solo, preço de terra, ocupação
humana, veja Whittaker et al., 2005).

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Ainda hoje, nosso conhecimento sobre a biodiversidade permanece inadequado, sendo afetado
por problemas conhecidos como déficits Linneano eWallaceano (Lomolino et al., 2004, Whittaker et al.,2005). O déficit Linneano refere-se ao fato de que damaioria das espécies encontradas no planeta ainda não
está formalmente reconhecida e descrita, ao passo que
o déficit Wallaceano sinaliza que, para a maioria dos
grupos taxonômicos, as distribuições geográficas são
pouco conhecidas e possuem inúmeras lacunas (Biniet al., 2006). Ambos estes problemas são dependentes
de escalas espaciais ou de tempo – tanto evolutiva,
quanto ecológica – em que se realiza uma análise
(Whittaker et al., 2005). A propósito da questão daescala de estudo, deve-se destacar que, atualmente,a maioria das análises de priorização emprega como
unidades geográficas padrão grids com área total padronizada (frequentemente, 1o latitude x 1o longitude).
Diversas ferramentas de análise foram desenvolvidas
com base nesse tipo de unidade, como os programas
SITES (Andelman et al., 1999; Possingham et al., 2000),
C-Plan (Anônimo, 2001), MARXAN (Ball & Possingham,
2000), CLUZ (Smith, 2004), entre outros. Estas ferramentas são especialmente úteis dentro de regiões com
menor extensão, mas um de seus principais problemasé que requerem uma alta densidade e cobertura deregistros de ocorrência de espécies nas células quecompõem estes grids (Lamoreux et al., 2006) e são extremamente sensíveis a deficiências na qualidade dos
dados (Flather et al., 1997; Araújo, 2004; Loyola et al.,2008a, Loyola et al. 2009a). Isto se torna especialmente
problemático na região Neotropical, pois registros deespécies nesta região são muito esparsos e altamente
desiguais (Brooks et al., 2006), com áreas muito bem
inventariadas e outras com grande deficiência de dados– um grande déficit Wallaceano. Nesse caso, análises
baseadas em grids são menos eficientes, principalmente
em escala continental (Kress et al., 1998). Além disso,
exercícios de priorização são também dependentes deescala (Brooks et al., 2006).
Uma maneira de superar ou contornar a falta dedados de campo é sua substituição por distribuições
geográficas esperadas das espécies, obtida por modelagem preditiva (Bini et al., 2006, Urbina-Cardona &Loyola 2008). Mas isso, obviamente, é um paliativo àobtenção de dados reais de distribuição geográfica deespécies, porque expõe as análises de priorização deáreas, além de seus próprios problemas, aos pressupostos e erros potenciais dos métodos de modelagem
de distribuição de espécies (Guisan et al., 2006; Araújo& Guisan, 2006; Meynard & Quinn, 2007).

Ecorregiões como unidades geográficas
Outro problema associado à priorização de áreas baseadas em grids fixos (como as células de 1° de latitude elongitude) é que tais unidades geográficas não refletem
nenhum tipo de característica ecológica ou divisão
política das áreas. Assim, em um mesmo grid é possível encontrar comunidades ecológicas muito díspares(p. ex., formações vegetais distintas) e fronteiras
políticas (limites entre estados ou países) nas quais aintegração necessária a uma estratégia de conservação
eficiente é inviável. O problema cresce à medida que
as células unitárias são maiores, como as que têm de
ser usadas para regiões com dados muito escassos.
Esse problema não acontece quando se usa regiões
delimitadas por critérios ecológicos, como as ecorregiões (Olson et al., 2001). Ecorregiões são unidades
geográficas delimitadas por similaridade de fauna eflora – suas fronteiras tentam refletir a distribuição
real das comunidades no espaço geográfico (Olsonet al., 2001). Tais unidades geográficas são atualmente
utilizadas em programas de conservação propostos
pela The Nature Conservancy (Groves, 2003), pelo Fundo
Mundial para a Conservação da Natureza (WWF) em
associação com o Banco Mundial (Olson et al., 2001,
2002; Olson & Dinerstein, 2002; WWF 2006), pelo
Global Environment Facility (GEF), e no delineamentodas áreas prioritárias (Hotspots) e das grandes áreas
naturais (Wilderness areas) propostos pela Conservação
Internacional (Mittermeier et al., 2003, 2004). Ecorregiões têm também influenciado decisões governamentais relacionadas ao manejo de recursos naturais (veja
Loyola et al., 2007, 2008a, b, 2009a).
Uma vez que a maioria das decisões em políticas
públicas é tomada por países individualmente, ou seja,
dentro de suas fronteiras nacionais, ecorregiões podem
funcionar como as maiores unidades geográficas operacionais nas quais as decisões podem ser realmente
tomadas e implantadas. Não obstante, essas unidades
apenas recentemente passaram a receber mais atenção
em exercícios de avaliação (veja Lamoreux et al., 2006).

Para além da contagem e representação de espécies
Programas e análises de priorização para a conservação de espécies normalmente enfatizam áreas com
grande riqueza de espécies ou altos níveis de endemismo nas quais diversas espécies encontram-se sob
risco iminente de extinção, ou onde a perda de habitatjá ocorreu ou é intensa (Stattersfield et al., 1998;
Olson & Dinerstein, 2002; Mittermeier et al., 2004;

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

34 | Diferentes abordagens para a seleção de prioridades de conservação em um contexto macrogeográfico

90% de representação

80% de representação

(A)

(B)

(D)

(E)

Figura 1 – Em A-C, mostram-se conjuntos mínimos de ecorregiões necessárias para a representação de espécies com diferentes modos
reprodutivos: tanto aquelas com fase larval aquática (em amarelo) quanto as com desenvolvimento terrestre (em vermelho), sob diferentes
níveis de corte de representação de espécies (90, 80 e 70%). Ecorregiões prioritárias para espécies com ambos os modos reprodutivos são
representadas em cor de laranja. Em D-F, mostram-se conjuntos mínimos necessários para a representação de anuros sob diferentes níveis de

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

Loyola & Lewinsohn | 35

70% de representação

(C)

(F)

corte de representação de espécies (90, 80 e 70%). Nesse caso, os
modos reprodutivos não foram incluídos nas análises. Note a perda
progressiva de regiões prioritárias para espécies cuja ontogenia inclui
uma fase larval aquática. Adaptado de Loyola et al. (2008a).

Cardillo et al., 2006). Esta é, no entanto, uma abordagem emergencial que corresponde à necessidade deminimizar a perda de biodiversidade em regiões onde
perturbações antrópicas severas dos habitats naturais
já ocorreram ou estão ocorrendo (Cardillo et al., 2006).
Todavia, devido às altas taxas de perda e degradação
de habitats e ao aumento dos impactos causados por
populações humanas, torna-se igualmente importantea identificação de áreas nas quais os impactos humanos
podem ser atualmente pequenos, mas o risco futuro deperda de espécies é alto (Loyola et al., 2008b, 2009b).
A identificação dessas áreas pode ser feita por meio da
inclusão – no processo de seleção de áreas – de outros
atributos que vão além da contagem e da representação de espécies, sejam elas endêmicas ou ameaçadas.
Tais atributos podem ser (1) características ecológicasdas espécies (p. ex., densidade populacional, risco deextinção), características de história de vida (comomodos reprodutivos, tempo de gestação, tamanho deninhada), assim como características evolutivas (p. ex.,diversidade filogenética, tamanho corporal, tamanho daárea de distribuição geográfica) (Cardillo et al.,, 2006,
Loyola et al., 2008a, b), ou (2) características inerentes
às próprias regiões potencialmente prioritárias: nível deimpacto humano, preço de terra, integridade da paisagem, padrão de uso de solo, custo de implementação
de áreas, etc. (Strange et al., 2006, Copeland et al., 2007,
Loyola et al., 2008b, 2009b).
Em um trabalho local, Copeland et al. (2007) utilizaram áreas de conservação já estabelecidas no estado do
Wyoming (EUA) para identificar áreas mais importantes
para a conservação em relação a sua vulnerabilidade potencial, e, a partir daí, avaliaram os prováveis custos deconservação nestas áreas. Como medida de risco futuro,
os autores utilizaram taxas de uso de terra que vêm gerando impactos na região. Assim, foi associado o custode conservação à vulnerabilidade das áreas, de maneiraque áreas mais vulneráveis fossem mais dispendiosas paraa conservação na prática. Os autores mostraram que ocusto monetário necessário para reverter os impactos
associados a ameaças futuras em todas as áreas com baixa
vulnerabilidade (~ 650.000 ha), cobriria apenas 5% daárea total (~ 121.000 ha) necessária para a conservação
eficiente de regiões altamente vulneráveis. Estudos comoestes podem auxiliar na implementação de ações conservacionistas, por propor uma metodologia que inclui
estimativas de custo monetário associadas à urgência deintervenção nas áreas selecionadas. Isso, teoricamente,
pode ser aplicado em qualquer escala espacial, inclusive
por instituições que desenvolvem e implementam programas de conservação (Copeland et al. 2007).

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 200936 | Diferentes abordagens para a seleção de prioridades de conservação em um contexto macrogeográfico

Figura 2 – Porcentagem de representação de espécies de anuros ameaçados de extinção na região Neotropical atingida sob diferentes
alvos de conservação. Note a sub-representação de espécies com fase larval aquática quando os modos reprodutivos não são considerados
nas análises de priorização: o alvo original de representação não é sequer atingido.

Outro exemplo instrutivo é o trabalho de Strange
et al. (2006) realizado em escala regional, na Dinamarca.
Usando dados da distribuição geográfica de 763 espécies
em oito grupos taxonômicos distintos, estes autorescompararam custos da inclusão de novas áreas na redede áreas protegidas já existente, no país com vistas aconservação de todas as espécies. Eles concluíram queo custo do planejamento de conservação elaborado
de maneira independente para cada estado do país é
aproximadamente 20 vezes maior que uma estratégia
traçada nacionalmente. Além disso, a substituição deuma variável direta, como o preço da terra, por outra
indireta (a área total das localidades consideradas)
aumenta em muito o custo esperado das áreas, sem necessariamente aumentar a representação das espécies.
Resultados como esse sugerem que o uso de variáveis
independentes das espécies per se são muito úteis naseleção de áreas prioritárias e na criação de cenários
mais realistas para políticas públicas de conservação
(Strange et al. 2006).
Em um estudo recente (Loyola et al., 2008a) identificamos áreas prioritárias para a conservação de anuros
ameaçados de extinção na região Neotropical. Todas
as espécies de anuros foram separadas, segundo seu
modo reprodutivo, em dois grupos: aquelas com faselarval aquática (isto é, cuja parte do ciclo de vida necessariamente se desenvolve em ambientes aquáticos como
riachos, poças temporárias, etc.) e aquelas com desenvolvimento terrestre (incluindo espécies com desenvolvimento direto). Em seguida, identificamos conjuntos deecorregiões prioritárias para a conservação de anuros
ameaçados como um todo, e de espécies com larva
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009aquática e desenvolvimento terrestre separadamente.
O conjunto prioritário para a conservação de todas asespécies ameaçadas de extinção hoje em dia é composto
por 66 ecorregiões. Entre estas, 30 são extremamente
importantes para a conservação de espécies com ambos modos reprodutivos – tais regiões concentram-se
na Mesoamérica e no Andes. Em contrapartida, 26 sãoprioritárias exclusivamente para a conservação de espécies com larva aquática, distribuindo-se amplamente
ao longo da América Central e do Sul; e apenas 10
exclusivamente para espécies com desenvolvimento
terrestre, a maioria concentrada nos Andes (Loyola et al.,2008a). Os resultados esclarecem que, quando o modo
reprodutivo das espécies não é incluído nas análises
de seleção de áreas prioritárias, regiões extremamente
importantes para espécies com larva aquática não são
incluídas na solução (Figura 1). Isto quer dizer que espécies com desenvolvimento terrestre são favorecidas
e que a representação de espécies com larva aquática é
prejudicada (Figura 2) – o que é extremamente grave,
pois as espécies deste último grupo possuem os maioresíndices de declínio populacional registrados hoje em dia(Becker & Loyola, 2008). Loyola et al. (2008a) mostraram
como a inclusão de características da história de vida(no caso, o modo reprodutivo de indivíduos adultos) das
espécies no processo de priorização pode gerar conjuntos prioritários mais abrangentes que, por sua vez,
subsidiam estratégias de conservação mais eficientes
para este grupo.
Para além destes resultados, exploramos a inclusão
de diferentes características ecológicas (p. ex., risco
de extinção e raridade) e evolutivas (p. ex., tamanho

Loyola & Lewinsohn | 37

corporal e diversidade filogenética) nos exercícios depriorização de áreas (Loyola et al., 2008b, 2009b). Istofoi feito para um grupo específico e bastante vulnerável – os mamíferos da ordem Carnivora. Baseado nas
espécies de carnívoros que ocorrem em cada uma das
179 ecorregiões Neotropicais, mapeamos os padrões dedistribuição espacial de diversidade filogenética, tamanho do corpo, raridade e risco de extinção ao longo daregião Neotropical (Figura 3 A-D). Combinamos então
estes padrões com o objetivo de gerar uma restrição
nas análises de priorização, de modo que os conjuntos
prioritários não apenas representassem todas as espécies (como no estudo precedente), mas também favorecessem regiões com espécies que, simultaneamente,
possuem alta diversidade filogenética, grande tamanho
corporal, são raras e se encontram em categorias deameaça elevada. Isto nos fornece um cenário de alta
vulnerabilidade e que requer intervenção urgente paraa conservação adequada das espécies. Esse cenário foientão sobreposto a outro derivado independentemente
das espécies em questão, mas que visava minimizar os
conflitos de conservação por meio da inclusão de ecorregiões menos impactadas por populações humanas(Figura 3 E). A conclusão é que algumas ecorregiões
fazem parte de mais de um cenário de conservação eque, portanto, trariam um bom retorno de investimento
em longo prazo, pois conservam regiões ainda pouco
impactadas pela ação do homem (que possuem menorestaxas de desmatamento e conversão de habitat, menores
densidades populacionais humanas, etc.), mas em contrapartida, abrigam espécies extremamente vulneráveis
e que necessitam uma intervenção urgente para que
sejam salvas da extinção (ecorregiões em vermelho na
Figura 3 E, ver também Loyola et al., 2008b).

Melhorando as avaliações de risco de extinção:populações vs. espécies
Pesquisas sobre a extinção de populações e espécies
têm revelado um declínio acelerado da biodiversidade nos dias atuais (Ceballos et al., 2005). Isso foi
mencionado anteriormente, mas declínios e extinções
populacionais parecem ser indicadores mais sensíveis
da perda de biodiversidade que a extinção de espécies
(ver também Aleixo, neste volume). Isso ocorre, pois
diversas espécies que perderam uma grande proporção
de suas populações ainda serão provavelmente extintas
regional ou globalmente, contribuindo para as estatísticas de extinção de espécies no futuro (Ceballos &Ehrlich, 2002).

Um bom exemplo pode ser dado pelos anfíbios.
Populações de anfíbios estão declinando em todo omundo e isto tem causado grande preocupação (Stuart
et al., 2004, Loyola et al., 2008a). Dentre os demais
vertebrados, os anfíbios apresentam a maior proporção
de espécies ameaçadas, assim como o maior número deregistros de populações declinantes (IUCN et al., 2006).
Níveis tão altos de declínios em nível populacionale de espécies têm criado demandas por estratégias
eficientes que maximizem os esforços de conservação
para este grupo.
Recentemente, avaliamos a correlação entre avaliações de risco de extinção de anfíbios em nível populacional [desenvolvido pela Força Tarefa para o Declínio
Global de Anfíbios (DAPTF), DAPTF, 2007] e em nível
específico [desenvolvido pela IUCN e a Avaliação Global
de Anfíbios (GAA), IUCN et al., 2006] (Becker & Loyola,2008). Tal correlação foi avaliada em escala global
tanto para grandes províncias biogeográficas (Australiana, Neártica, Neotropical, Paleártica e Indo-Malaia)
quanto para países que possuem registros numerosose confiáveis sobre declínios de populações de anfíbios.
A conclusão do estudo é que as avaliações de risco
feitas em diferentes níveis (populacional e específico)
não coincidem totalmente ao longo de diferentes regiões geográficas, isto é, o nível de congruência entre
ambos os critérios de avaliação varia de acordo com
as regiões estudadas.
Muitos anfíbios cujas populações encontram-se em
declínio não estão incluídos nas listas de espécies ameaçadas de extinção publicadas pela IUCN. Nas regiões
Paleártica e Indo-Malaia, menos de 25% das espécies
com populações declinantes estão classificadas como
oficialmente ameaçadas. Por outro lado, mais de 60%
das espécies Australianas cujas populações estão em
declínio, encontram-se listadas como ameaçadas deextinção segundo IUCN et al. (2006) (Figura 4). Entreas espécies ameaçadas, aquelas com desenvolvimento
aquático são bastante mais frequentes, reforçando anecessidade da inclusão de modos reprodutivos nos
exercícios de priorização de áreas para anfíbios. Comoconsequência, sugere-se que em diversas regiões doplaneta, estratégias de conservação para anfíbios podem ser muito mais abrangentes e eficazes caso sejam
utilizadas informações complementares sobre o risco
de extinção baseadas em tendências populacionais coletadas ao longo de uma série temporal, definida assim
como aquelas provenientes de listas oficiais de espécies ameaçadas (Becker & Loyola, 2008). Recomendase, portanto que a comunidade científica faça uso detodas as fontes de dados disponíveis para desenvolver

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

38 | Diferentes abordagens para a seleção de prioridades de conservação em um contexto macrogeográfico

Figura 3 – Padrões espaciais de (A) diversidade filogenética, (B) tamanho corporal, (C) raridade e (D) risco de extinção, segundo a
Lista de Espécies Ameaçadas de Extinção da IUCN 2007. O gradiente de cores exibido pela ecorregiões reflete valores baixos (amarelos)
a altos (vermelhos) para essas características. Em (E), conjuntos mínimos para a representação de todas as espécies de carnívoros
Neotropicais sob um cenário muito vulnerável e de intervenção urgente (ecorregiões em cor de laranja) combinado com aquele

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

Loyola & Lewinsohn | 39

Figura 4 – Porcentagem de espécies com declínio registrado
por província biogeográfica. Barras pretas representam
espécies cujo desenvolvimento inclui uma fase larval
aquática, barras cinza escuro representam espécies com
desenvolvimento terrestre, barras cinza claro representam
espécies não ameaçadas. Grau de ameaça obtido por meio
da Lista de Espécies Ameaçadas de Extinção da IUCN 2007.
Adaptado de Becker & Loyola (2008).

onde haverá possivelmente um menor conflito de conservação
(ecorregiões em verde). Ecorregiões prioritárias compartilhadas
por ambos cenários são mostradas em vermelho. Adaptado de
Loyola et al. (2008b).

estratégias integradas e abrangentes para a conservação da fauna. Não se sabe o quanto avaliações deextinção em diferentes níveis são coincidentes ou nãopara outros grupos taxonômicos, especialmente invertebrados. Novos estudos precisam ser desenvolvidos
nessa área por influenciarem no estabelecimento deprioridades de conservação desde a escala regional até
a global. Isso será extremamente útil no direcionamento e na alocação de esforços de conservação onde eles
realmente são necessários.
Conforme exposto acima, existem hoje diferentes
abordagens para a identificação de prioridades deconservação, especialmente aquelas aplicadas a grandes escalas (Sarkar et al., 2006, Mace et al., 2007). Taisabordagens vão desde o uso de grupos indicadores eda congruência entre a riqueza de espécies e níveis deendemismo entre diferentes grupos taxonômicos, atéa identificação de áreas prioritárias para a conservação
de determinados grupos – o que pode ser melhorado
tanto com a inclusão de características biológicas dasespécies a serem conservadas e quanto por meio deavaliações re risco de extinção nos níveis populacionais e específicos. Independente de suas diferenças
metodológicas, todas essas abordagens assentam-se
sobre o arcabouço conceitual e teórico proposto
pela Biogeografia da Conservação (Whittaker et al.,Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 200940 | Diferentes abordagens para a seleção de prioridades de conservação em um contexto macrogeográfico

2005) e pelo Planejamento Sistemático de Conservação (Margules & Pressey, 2000). O uso de diferentes
abordagens sustentadas pelo conhecimento teórico
fornece-nos uma base científica fundamental para odelineamento de estratégias de conservação cada vez
mais bem definidas que farão parte de um processo
de negociação muito mais complexo e interdisciplinar,
porém imprescindível para a implementação política
de reservas e outros meios para a conservação da biodiversidade em diferentes escalas geográficas.

Agradecimentos
Somos gratos a José Alexandre Felizola Diniz-Filho eJosé Maria Cardoso da Silva pelo convite e gentileza deincluir nosso artigo nesse volume especial. Agradecemos
também a Gustavo A. B. Fonseca, José A.F. Diniz-Filho,
Umberto Kubota, Célio F.B. Haddad, Carlos Guilherme
Becker, Guilherme de Oliveira e Carlos R. Fonseca pelas
inúmeras discussões e sugestões em nossos trabalhos
sobre priorização de áreas para a conservação. Rafael
D. Loyola foi apoiado pelo CNPq (140267/2005-0).
A pesquisa de Thomas M. Lewinsohn é financiada pelo
CNPq (306049/2004-0) e FAPESP (04/15482-1).

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Desafios para a identificação de áreas paraconservação da biodiversidade
CRISTIANO NOGUEIRA1 È *PAULA H. VALDUJO2ADRIANA PAESE3
MáRIO BARROSO RAMOS NETO1
RICARDO BOMFIM MACHADO1 È
Conservação Internacional, Brasília, Brasil.
Departamento de Ecologia, Universidade de São Paulo, São Paulo, Brasil.
3
Conservação Internacional, Belo Horizonte, Brasil.
ÈEndereço atual: Departamento de Zoologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade de Brasília, Campus Darcy Ribeiro, Brasília, Brasil.
* e-mail: cnogueira@unb.br
1
2

ResumoRegiões globais prioritárias para a conservação já foram definidas pela combinação de dados
em escala ampla sobre perda de hábitats e níveis de endemismo. Entretanto, são necessárias análises detalhadas de seleção de áreas para transformar prioridades globais em ações
concretas na natureza. Uma das estratégias fundamentais neste sentido é a identificação
de áreas prioritárias com base em informações revisadas sobre ocorrência de espécies-alvo
para a conservação. A definição do conjunto de espécies-alvo está longe de ser consensual,
porém deve contemplar tanto critérios de vulnerabilidade quanto endemismo. Uma vez
definido o conjunto de espécies alvo, é imprescindível reunir um volume representativo dedados confiáveis sobre a distribuição geográfica. Porém, a obtenção de bons conjuntos deinformação em regiões de alta diversidade e pouca tradição em documentação da biodiversidade representa o mais fundamental desafio no processo de seleção de áreas. Registros deespécies diferem em sua origem, precisão geográfica e validade taxonômica. A necessidade deincorporação do melhor conjunto de dados requer grande esforço de revisão, maximizando
a informação biológica acumulada. Para este processo é fundamental o acompanhamento
dos especialistas, principalmente na etapa inicial de compilação e georreferenciamento
de dados. O passo crucial de transição entre a escala pontual e escala de áreas requer informações detalhadas sobre história natural e variação espacial de recursos (diversidadede hábitats, barreiras naturais, fragmentação). Os resultados principais esperados de tais
iniciativas são a definição de sítios para a criação de áreas protegidas, além da detecção delocalidades prioritárias para inventários direcionados, suprindo rapidamente lacunas críticas de informação e fortalecendo o elo fundamental entre pesquisa e conservação. Sem ovínculo constante entre conservação e ciência básica de documentação de diversidade nãohá como definir áreas críticas com significado biogeográfico, que favoreçam a manutenção
de padrões e processos evolutivos.

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

44 | Desafios para a identificação de áreas para conservação da biodiversidade

abstract
Global priority areas have already been defined by the congruence between endemism and threat
in major terrestrial regions. However, detailed analyses refining these data and detecting priorities
for site-scale action are still badly needed. One of the main data requirements for the selection ofpriority sites are compilations of detailed data on the distribution of target species. The definitionof target species is still far from consensual, but must be based on the principles of vulnerability andirreplaceability. Once the target species are defined, gathering the best available data on species
distribution is essential for good results. However, the compilation of good quality data on species
distribution, especially in highly diverse and poorly studied Neotropical regions, is not a trivial task,
and represents the main challenge and crucial step in priority setting exercises. Species records differ
in their origin, geographical precision, and taxonomic validity. The compilation of data requiresa large amount of revision effort, in order to maximize the information contained in centuries of
biodiversity research. The involvement of local specialists, such as museum curators, taxonomists
and field biologists, is crucial in this process. Another crucial step is the transition from point-locality
data to priority areas, requiring good knowledge on available resources (habitat distribution,
fragmentation) and natural history of the species involved, again depending on specialist input.
The priority area selection will result in the definition of sites for the creation of protected areasand in the detection of research priorities, in sites where new surveys are urgently needed, favoring
the link between conservation and biodiversity science. Without this constant and necessary link,priority setting analyses will not be able to select areas with biological meaning, and may fail toachieve the representation and persistence of original evolutionary patterns and processes.

Introdução
Espécies representam linhagens independentes, bases
de informação para o entendimento dos processos evolutivos e unidades integradoras de todos os fenômenos
biológicos, em diferentes escalas de análise (Brooks
et al., 2004; Wiens, 2004). A extinção de espécies é irreversível, e terá efeitos deletérios sobre todas as escalasmais amplas de manifestação da diversidade biológica;
uma vez perdidas as espécies componentes, não há
como recompor processos ecológicos e evolutivos(Wilson, 1999; Brooks et al., 2004).
Entretanto, devido à interferência humana, especialmente a destruição de hábitats (Bruner et al., 2001), as
taxas atuais de extinção de espécies estão pelo menostrês ordens de grandeza maiores do que as taxas naturais ao longo do registro fóssil (Pimm et al., 1995).
Desta forma, é consenso que há que se estabelecer
prioridades para direcionar os limitados recursos humanos, financeiros e de informação disponíveis paraa conservação da biodiversidade (Margules & Pressey,
2000 ; Langhammer et al., 2007).
Iniciativas de planejamento de conservação em escala global (Olson & Dinerstein, 1998; Stattersfield
et al., 1998; Myers et al., 2000; Higgins et al., 2004)

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

identificaram grandes regiões onde a perda de biodiversidade é eminente. No entanto, tais iniciativas deseleção de áreas em escala ampla não detalham sítios
para ações concretas de conservação em campo (Eken
et al., 2004). Além disso, em razão da complexidadeda escala global, em geral as estratégias não envolvem
estudos integrados de diferentes grupos taxonômicos(Stattersfield et al., 1998; Myers et al., 2000).
Para detectar áreas críticas em campo, refinando aescala das análises globais, diferentes protocolos deanálise vêm sendo aplicados, discutidos e aperfeiçoados
em diferentes regiões do planeta (Margules & Pressey,
2000; Langhammer et al., 2007). Um ponto crucial detais análises é a necessidade de medir e interpretar abiodiversidade a partir de bases de dados confiáveis
(Margules et al., 2002), possibilitando a integração dedados de distribuição de espécies a informações espacializadas sobre disponibilidade de recursos (variáveis
ambientais tais como tipo de solo, relevo, clima, hidrografia) e por fim a variáveis de pressão antrópica e custos
de conservação, tais como potencial de uso agrícola,
densidade demográfica, remanescentes vegetais, áreas
protegidas, urbanização e infra-estrutura (Margules &Pressey, 2000; Brooks et al., 2004; Langhammer et al.,2007). A combinação dos dados de espécie, recursos

Nogueira, Valdujo, Paese, Ramos Neto & Machado | 45

ambientais e pressão antrópica permite comparar áreas
e detectar graus de prioridade e ações emergencias(Margules et al., 2002; Williams et al., 2002).
No entanto, prover dados confiáveis e representativos, que reflitam o estado de conhecimento acumulado
sobre padrões de distribuição de espécies, gerando respostas práticas e aplicáveis na escala de tempo imposta
pelo ritmo acelerado da perda de ambientes naturais, éum dos maiores desafios atuais de pesquisa em mapeamento e documentação da biodiversidade (Margules &Pressey, 2000; Brooks et al., 2004; Lamoreux et al., 2005),
evidenciando uma necessidade urgente de integração
entre os campos da Taxonomia, Biogeografia e Biologia
da Conservação (Mace, 2004; Whittaker et al., 2005).
No presente trabalho pretendemos evidenciar quebases de dados de ocorrência de espécies, compiladase revisadas de modo exaustivo e cuidadoso a partir daparticipação intensiva de especialistas, são um dos pontos de partida essenciais para o bom planejamento deconservação. Dando enfoque principal aos vertebrados
brasileiros, grupos taxonômicos com maior volume equalidade de dados (Lewinsohn & Prado, 2005) e bomdesempenho como indicadores de padrões biogeográficos (Lamoreux et al., 2005; Loyola et al., 2007), sãodiscutidas formas de maximizar a informação armazenada em anos de documentação básica de taxonomia ebiogeografia, gerando bases representativas e confiáveis
sobre distribuição original e atual de espécies.

Métodos usuais de seleção de áreas
A localização de áreas protegidas, em diversas partes do
globo, tem sido definida mais por oportunismo do que
por planejamento (Margules & Pressey, 2000), sendo que
muitas áreas foram criadas com objetivos diversos aos daconservação da biodiversidade (Pressey et al., 1993). Destemodo, os sistemas de áreas protegidas atuais protegem
principalmente regiões de beleza cênica, baixa ocupação
humana e baixo potencial para a exploração econômica
(Margules & Pressey, 2000). Como resultado, existem lacunas importantes no sistema global de reservas que, embora cubram mais de 12% da superfície terrestre, deixam deproteger mais de 1400 espécies de vertebrados de grupos
taxonômicos para os quais há análises globais exaustivas
sobre os níveis de ameaça (Brooks et al., 2004; Rodrigues
et al., 2004). No Brasil, os poucos estudos disponíveis
sobre o tema apontam lacunas de proteção de vertebrados tanto no Cerrado (Machado et al., 2004) quanto na
Floresta Atlântica (Paglia et al., 2004), duas regiões globais
prioritárias para a conservação (Myers et al., 2000).

No entanto, novas formas de análise e detecção deáreas críticas, visando propor métodos padronizados
e sistemáticos de seleção de áreas, estão em aplicação
e desenvolvimento em diferentes regiões do planeta.
A indicação de áreas importantes para a conservação dabiodiversidade pode advir tanto do simples mapeamento
dos pontos de ocorrência dos alvos selecionados (Wege& Long, 1995; Brooks et al., 2001) quanto da utilização
dos princípios do planejamento sistemático para conservação (Margules & Pressey, 2000), com a adoção deuma sequência lógica de definição de metas explícitasde conservação, organização das informações sobre a
biodiversidade, avaliação do desempenho do conjuntode áreas protegidas no cumprimento das metas previamente estabelecidas, na seleção de áreas adicionais parao preenchimento de lacunas e na implantação e monitoramento do plano de conservação gerado pela sequência
de passos (Margules & Pressey, 2000). As estratégias
comumente adotadas para a seleção de prioridades
utilizam espécies como objetos básicos de conservação
(Eken et al., 2004; Langhammer et al., 2007), aplicando
técnicas de planejamento sistemático da conservação,e recorrendo também a mapeamentos de ecossistemas(Noss et al., 1996) ou processos ecológicos (Lombard
et al., 1999; Rouget et al., 2003), como forma de melhor
representar diferentes escalas e níveis de organização
da biodiversidade.
Entretanto, independente do método de análise
empregado, sem dados confiáveis sobre a distribuição
de espécies não há como detectar lacunas e priorizar
efetivamente áreas para a conservação (Brooks et al.,2004). Um ponto comum entre todas as abordagens
de seleção de áreas é a grande dependência da qualidade das informações sobre ocorrência de espécies
ou atributos da biodiversidade. Diferentes técnicas deseleção de áreas, são, em última análise, direcionadas
pelos dados iniciais, que determinam diretamente aquantidade e distribuição dos alvos de conservação einterferem nos resultados para cada alvo (Whittaker
et al., 2005).
No entanto, compilar bases exaustivas sobre distribuição de espécies, de diferentes grupos taxonômicos, emregiões continentais amplas, com dados espacializados
na escala mais fina possível, não deve ser encarado
como tarefa trivial e esporádica (Brooks et al., 2004).
Especialmente na região Neotropical, de alta diversidadee ainda pouco estudada em termos de documentação
básica de biodiversidade (Lewinsohn & Prado, 2005),
são necessários esforços significativos para que as bases
de informação façam o máximo uso de toda a gama dedados acumulados.

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

46 | Desafios para a identificação de áreas para conservação da biodiversidade

Sem boas bases de dados não há como assegurar
que as ferramentas de análise consigam estabelecerum sistema de áreas protegidas capaz de satisfazer
dois princípios básicos de seleção de áreas: a representatividade e a persistência (Margules & Pressey, 2000).
A representatividade mínima só é obtida quando todos
os alvos de conservação estiverem representados aomenos uma vez no sistema. O princípio da persistência
postula que o sistema seja capaz de manter a viabilidade
dos alvos envolvidos ao longo do tempo, dependendo
diretamente da representatividade, já que a manutenção
dos padrões e processos evolutivos dificilmente seráatingida com sistemas de representatividade mínima
(Cowling et al., 2004). No entanto, proteger amostras
representativas dos alvos de conservação, embora nãoseja suficiente (Higgins et al., 2004), é um primeiro
passo para evitar extinções e para conservar padrões
biogeográficos e processos ecológicos e evolutivos(Brooks et al., 2004).

Por que usar dados de espécies?
Diante da forte dependência dos processos de seleção
de áreas em relação aos dados iniciais, uma pergunta
central a ser respondida é: que dados serão usados paraas análises?
Espécies são as unidades centrais da evolução e representam entidades evolutivas únicas, derivadas de processos biogeográficos singulares e relações entre populações
e recursos ecológicos em escalas temporais amplas (Mace,
2004; Wiens, 2004). Portanto, dados de espécie, tomadas
como entidades evolutivas únicas definidas espacialmente (Hey et al., 2003), são fundamentais às estratégias deseleção de áreas críticas (Brooks et al., 2004).
Uma das principais críticas ao uso de espécies naseleção de áreas para a conservação (Knight et al.,2007) menciona o tradicional debate entre diferentes
conceitos de espécie e suas implicações para medidas
práticas de proteção (Hey et al., 2003; Agapow, 2005;
Aleixo, neste volume). Entretanto, muito da controvérsia
é eliminada com o reconhecimento dos dois significados
centrais do termo espécie em biologia (Hey et al., 2003):
o significado taxonômico (espécie como categoria), e osignificado evolutivo (espécie como entidade históricoevolutiva). Apesar da controvérsia, atualmente vem ganhando prevalência o conceito filogenético de espécie,que define espécies de modo operacional e objetivo,como os menos inclusivos grupos diagnosticáveis deindivíduos, dentre os quais há relações históricas e
exclusivas de parentesco, inferidas por características

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009derivadas comuns e exclusivas (Cracraft, 1997 ). O uso
do conceito filogenético de espécies favorece o reconhecimento de entidades evolutivas distintas como aprincipal unidade de medida de biodiversidade (Agapow,
2005), vinculando a categoria taxonômica de espécie aentidades evolutivas únicas.
Outra crítica comum ao uso de espécies como alvode conservação baseia-se nas incertezas e lacunas inerentes ao conhecimento sobre taxonomia e distribuição
geográfica das diferentes formas de vida no planeta. Sãoconsensuais as lacunas no conhecimento biogeográfico,tanto em termos de diversidade taxonômica quantoem termos de dados sobre distribuição geográfica dasespécies (Ferrier, 2002; Margules et al., 2002; Williams
et al., 2002; Whittaker et al., 2005). Como forma de contornar as lacunas no conhecimento sobre distribuição
de espécies, o rápido avanço das técnicas de sensoriamento remoto gerou uma tendência ao uso de atributos
físico-ambientais de escala ampla (e. g. relevo, cobertura
vegetal, tipos de solo, variáveis climáticas) combinados
em camadas conhecidas como environmental diversity, ED,ou “dublês” de biodiversidade (Faith & Walker, 1996).
No entanto, os avanços técnicos no uso de camadasde diversidade de ambientes ocorreram sem avançossignificativos e paralelos na capacidade de obter e interpretar dados básicos em distribuição das espécies,
por uma falta de maior integração entre especialistas
em documentação da biodiversidade, biogeografia econservação (Whittaker et al., 2005).
Testes do desempenho de parâmetros ambientais
como “dublês” de diversidade demonstram que asáreas resultantes tiveram desempenho similar a áreas
selecionadas ao acaso (Araújo et al., 2001; Lombard
et al., 2003). Grupos de espécies onde a seleção de áreas
direcionada por indicadores ambientais deixou maiores
lacunas foram espécies com distribuição restrita, espécies dependentes de hábitats específicos (distribuídos
em escala mais refinada do que a escala da “diversidade
ambiental”) e espécies cuja distribuição era determinada primordialmente por fatores históricos (Lombard
et al., 2003). Um dos argumentos centrais do presente
trabalho é que tais espécies, justamente as melhores
indicadoras potenciais de processos biogeográficos ehistóricos, estão exatamente entre as mais relevantes
para a conservação.
Deste modo, a integração entre dados ambientais(recursos ecológicos e pressão antrópica) e dados de espécie de diferentes grupos taxonômicos, com diferentes
restrições ecológicas (modos de reprodução, padrões de
uso de hábitat, capacidade de dispersão) e filogenéticas(diferentes histórias evolutivas), embora demande um

Nogueira, Valdujo, Paese, Ramos Neto & Machado | 47

grau intenso de busca e revisão de dados, ainda parece ser a melhor forma de gerar boas interpretações esínteses sobre biodiversidade, fundamentais à seleção
de áreas para a conservação (Funk & Richardson, 2002;
Whittaker et al., 2005). Além disso, sem acesso a bons
dados de distribuição geográfica das espécies não há
nem mesmo como propor estratégias para direcionar
esforços de documentação, preenchendo lacunas de informação faunística básica (Funk et al., 2005; Raxworthy
et al., 2003).

Objetos de conservação
Uma vez aceito o desafio primordial de trabalhar com
espécies, surge o segundo desafio: selecionar quais asespécies são relevantes para a conservação. A estratégia das áreas-chave de biodiversidade (Key Biodiversity
Areas, KBAs, Eken et al., 2004) aponta quatro conjuntos
de espécies relevantes para a seleção de áreas críticas,
selecionadas de acordo com critérios de vulnerabilidade
e endemismo (Eken et al., 2004). O primeiro conjunto
inclui espécies globalmente ameaçadas (critério 1), e éderivado de análises de vulnerabilidade. Os demais critérios (2 - espécies de distribuição restrita; 3 - espécies
congregatórias e 4 - espécies endêmicas) derivam decaracterísticas biogeográficas intrínsecas às espécies,
sendo diferentes medidas do grau de regionalização dadistribuição ou do uso de recursos (Eken et al., 2004).
Embora o uso conjunto desses quatro critérios
favoreça a obtenção de bases representativas de informação biogeográfica (Langhammer et al., 2007), existe
a tendência ao uso prioritário de espécies globalmenteameaçadas (Langhammer et al., 2007), em detrimentode espécies ameaçadas em listas regionais e de espécies
detectadas por critérios vinculados às características
intrínsecas de distribuição. Como exemplo, espécies
endêmicas do Brasil que não tenham sido avaliadas
globalmente, mas figuram na lista brasileira de espécies ameaçadas (MMA, 2003), devem ser inseridas nas
análises, ampliando a representatividade em termosde espécies vulneráveis e inserindo componentes que
podem determinar com maior precisão a priorização deáreas em nível regional.
Devido às limitações nas listas de espécies ameaçadas
(Possingham et al., 2002), tanto em nível global quantoregional (Pimenta et al., 2005), é fundamental recorrer aum segundo conjunto de espécies para obter melhores
bases de dados sobre distribuição de espécies. Neste
sentido, espécies de distribuição restrita são particularmente relevantes, pois sua detecção é relativamente

simples (depende apenas de uma avaliação objetiva edireta de área de distribuição, factível mesmo para espécies pouco conhecidas ou para as quais há limitadas
informações biológicas) e por facilitar a detecção depadrões de endemismo e biogeografia, fundamentos essenciais para o planejamento da conservação (Whittaker
et al., 2005). Além de intrinsecamente vulneráveis à
extinção (Gaston, 1998), espécies de distribuição localizada foram indicadores eficientes para a conservação
de espécies ameaçadas, indicando também de forma
consistente sítios de alta riqueza de espécies e de gêneros monoespecíficos, em estudo sobre mamíferos daAmerica do Sul (Tognelli, 2005).
Ao se inserir espécies com distribuição restrita (conhecida ou inferida com base nos registros disponíveis),a seleção de áreas deixará de ser simplesmente reativa,
selecionando apenas sítios contendo espécies sob pressão, e tenderá a ser mais prospectiva, incluindo regiões
relevantes do ponto de vista biogeográfico, mas ainda
livres de impactos significativos. Discussões e revisão
ampla sobre estratégias reativas e prospectivas estão
presentes em Brooks et al. (2006). Diante da rapidez dadestruição de hábitats no Brasil, estratégias que visem
apontar regiões e táxons relevantes antes da ocorrência
de impactos devem ser mais amplamente discutidas e
aplicadas. Em grandes regiões naturais, ainda livres deimpacto extenso de perda de hábitats, como grandesporções da Amazônia, e contendo, proporcionalmente,poucas espécies ameaçadas, ou em regiões onde asavaliações de ameaça não acompanham o elevado ritmo
da perda de hábitats, selecionar sítios com base em
endemismos restritos poderá gerar melhores resultados
de seleção de áreas. Nestas regiões, a seleção de áreas
críticas não pode aguardar até que espécies intrinsecamente relevantes (por maior propensão à extinção e pela
possibilidade de informar sobre padrões biogeográficos)
sejam avaliadas e incluídas em listas globais de ameaça(Possingham et al., 2002). A seleção prospectiva podetambém favorecer a seleção de áreas sob baixa pressão
antrópica, que geralmente apresentam um menor custode proteção, pois ainda não estão sob foco de interesses
econômicos significativos, demandando por isso menos
recursos e aumentando a agilidade na proteção de espécies e áreas relevantes (Possingham et al., 2002).

Taxonomia, sistemática e seleção de áreas
De forma geral, as espécies são a principal unidade demedida de biodiversidade (Agapow, 2005). Sendo as
menos inclusivas entidades evolutivas (mas ver Aleixo,

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neste volume), espécies geram informação detalhadas
sobre padrões de diferenciação espacial e temporalda biodiversidade (Mace, 2004). Portanto, a tarefa dataxonomia descritiva, de explorar, detectar e descrevera diversidade de espécies no planeta, é essencial a todos os ramos do conhecimento biológico (Mace, 2004;
Carvalho, neste volume).
Existe ainda uma ampla margem para investigação
científica sobre o papel da diversidade filogenética
(Faith, 2002; Purvis et al., 2005) como um dos atributos
de biodiversidade a ser maximizado na seleção de áreas
críticas. Linhagens basais, muitas vezes representadas
por linhagens monoespecíficas ou com poucos integrantes, de divergência antiga em relação às suas linhagensirmãs, representam alvos prioritários para a conservação
se comparados a espécies em grandes linhagens, com
um número elevado de espécies proximamente relacionadas e com divergência mais recente (Faith, 2002).
A inclusão de linhagens basais no sistema de áreas críticas adicionaria um grande contingente de informação
evolutiva, favorecendo a manutenção de conjuntos deespécies com divergência ampla em termos ecológicose evolutivos (Faith, 2002; Purvis et al., 2005)
Estudos com biogeografia de aves, relacionando tamanho de distribuição e idade das linhagens, indicam
que linhagens antigas tendem a abrigar espécies com
distribuição relativamente localizada ou relictual (Webb& Gaston, 2000), o que indicaria que a conservação deespécies com distribuição restrita tende a aumentar adiversidade filogenética representada no sistema deáreas protegidas.
No outro sentido da variação evolutiva, abaixo donível de espécie, existe um grau de incerteza taxonômica
(inerente aos estudos com diversidade) que deve ser considerado nas bases de informação para seleção de áreas.
Assim como é recomendado avaliar táxons abaixo donível de espécie em listas de ameaça (IUCN, 2001), registros de formas não-descritas, desde que embasados por
especialistas, de posse de informações não-publicadasde taxonomia, podem e devem ser inseridos nas bases
de dados para a seleção de áreas para a conservação.
Há que se ter em mente que estratégias de conservação
são direcionadas a entidades evolutivas, e não a nomes
válidos na taxonomia. Ou seja, a conservação deve levar
em conta as espécies como entidades evolutivas, e não
simples categorias taxonômicas. Aguardar até que entidades evolutivas distintas, inseridas sob um mesmo nome
válido de espécie, cuja revisão taxonômica encontra-se
em fase de publicação, ou mesmo não foi publicada (nocaso de teses ou dissertações, contendo frequentemente
informações taxonômicas detalhadas e acuradas), pode

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009não ser a estratégia mais recomendável para proteger adiversidade biológica. O apego excessivo à conservação
dos táxons, e não das entidades evolutivas, pode ainda
gerar pressões indesejáveis no sentido de descrever e
nomear espécies apenas como estratégia para atingir
objetivos de conservação, afastando as decisões taxonômicas de parâmetros científicos (Hey et al., 2003).
Novamente, apenas com a participação direta e intensa
dos especialistas em taxonomia, sistemática e documentação de biodiversidade será possível incorporar dados
taxonômicos ainda inéditos, melhorando a resolução
espacial sobre diversidade e distribuição de espécies. Da
mesma forma, alterações taxonômicas previstas, como no
caso de sinonímias não publicadas, também podem serinseridas com a supervisão dos especialistas.
No entanto, a contribuição mais imediata e relevante
dos especialistas na definição de espécies-alvo será navalidação, atualização e correção e das identidades taxonômicas do material tombado em coleção, ou dos dados
recuperados na literatura, evitando a consideração desinonímias ou erros de identificação, bastante comuns
em material bruto de coleções científicas (Graham et al.,2004). Embora a simples disponibilização de dados decoleções em veículos de livre acesso seja um avanço,
o uso direto dos dados de coleção, sem uma revisão
por especialistas, não irá gerar resultados confiáveis
em estratégias de seleção de áreas. Os dados brutos
em coleções e herbários devem ser revistos, servindo
as bases online apenas como ponto de partida das
compilações, que deverão incluir revisões exaustivas
de literatura e, em muitos casos, a análise direta domaterial-testemunho tombado.
A publicação de catálogos e sínteses faunísticas emregiões biogeográficas definidas (Ávila-Pires, 1995;
Carmignotto, 2004; Nogueira, 2006; Buckup et al.,2007), deve ser estimulada, pois representa uma das
mais importantes e rapidamente utilizáveis fontes dedados revistos e detalhados para a estudos de seleção
de áreas críticas. Entretanto, este tipo de estudo ainda é
indisponível para a grande maioria das regiões e gruposde vertebrados do Brasil. Sem este tipo de compilação
faunística torna-se difícil até mesmo a seleção objetiva
de espécies de interesse para a conservação. Avaliar
que espécies são ameaçadas, quais delas apresentam
distribuição restrita (real, e não simples artefato deproblemas taxonômicos ou amostrais) e quais delassão endêmicas a determinada região pode tornar-se
tarefa impregnada de subjetividade, na ausência de
informações padronizadas e revisadas, em bases dedados representativas do conhecimento atual sobre a
distribuição de espécies.

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Transição entre escala pontual e de áreaUma vez selecionadas as áreas críticas a partir dos
registros de espécie, não existe consenso sobre comodeve ser feita a delimitação destas áreas (Langhammer
et al., 2007). Tal problema é ainda mais significativo
em regiões de alta biodiversidade como o Brasil, abrigando desde regiões amplamente fragmentadas (comoos hotspots Cerrado e Mata Atlântica) até as maioresáreas contínuas de floresta tropical do planeta, na região Amazônica. Aqui cabe uma distinção importante:
existem duas etapas onde a informação pontual sobre
distribuição de espécies deve ser extrapolada para áreas.
A primeira delas, nas fases iniciais do trabalho, irá definir
a forma e tamanho das unidades de planejamento dosistema. Tais unidades podem ser representadas como
grids de áreas iguais (quadrículas, hexágonos), limites
políticos ou microbacias. Outra etapa, posterior, onde
os dados iniciais devem ser transformados em áreas éno final do processo, nas áreas críticas onde ações deconservação concretas irão se desenvolver efetivamente.
Nesta fase posterior, é necessário em geral um detalhamento dos dados iniciais, com complementação das
informações preliminares na forma de inventários focais
e detalhamento da distribuição dos alvos e habitats deinteresse, numa escala de campo.
Deste modo, para conseguir integrar diferentes
escalas de análise, interpretando informações deregistros pontuais de espécies na forma de áreas eregiões prioritárias, é fundamental um conhecimento
amplo sobre distribuição local e regional dos atributos
da diversidade, e das relações entre as espécies-alvo
e seus hábitats. Dados em coleções científicas são afonte principal de informações sobre distribuição dabiodiversidade (Funk & Richardson, 2002; Graham
et al., 2004), gerando o ponto de partida das interpretações. Em muitos casos, sistematas e os dados em
museus e herbários fornecem as primeiras informações
a respeito de diversidade em áreas pouco exploradas,ou, em casos mais drásticos, fornecem os últimos registros de espécies em localidades e regiões altamente
impactadas, evidenciando eventos de extinção local eredução da área de distribuição das espécies (Graham
et al., 2004).
Como a maior parte dos dados de biodiversidade no
Brasil tombada em herbários e coleções zoológicas não
foi coletada com técnicas modernas de georreferenciamento, é necessário maximizar a informação contida
neste grande volume de dados, recuperando as informações mais precisas possíveis quanto à procedência
geográfica dos registros.

Em muitos casos, quando há detalhamento na
descrição das localidades de registro (comuns, por
exemplo, na descrição de localidades-tipo) é possível
recuperar com certa precisão a localização aproximada
do registro. Um maior intercâmbio entre faunísticabásica, biogeografia e biologia da conservação irá gerar
melhor entendimento das várias aplicações dos dados
de ocorrência de espécies em coleções científicas,
favorecendo a redução do viés de amostragem (Funket al., 2005) e melhorando os resultados da seleção deáreas para a conservação.
Embora seja um procedimento em geral recomendado na detecção de áreas críticas (Langhammer
et al., 2007), o descarte de dados históricos e com localidades imprecisas deve ser evitado, especialmente
em regiões de alta diversidade e grandes lacunas deconhecimento biológico, como grande parte das regiões naturais do Brasil, (Lewinsohn & Prado, 2005).
Em muitos casos, as únicas informações disponíveis
sobre um número representativo de espécies são os
poucos registros tombados em museu, muitas vezes
restritos a localidades-tipo das espécies. Embora taisregiões possam não ser as maiores prioridades em
termos globais ou mesmo regionais (Langhammer
et al., 2007), deixar de apontar qualquer ação de conservação nestas áreas pode significar a perda importantede informação biogeográfica e de conservação, diantede taxas elevadas de perda de hábitats.
Um exemplo claro está apontado em Langhammer
et al. (2007), justificando a não-detecção de KBAs para
Euparkerella robusta, uma espécie ameaçada de anfíbio da
Floresta Atlântica. O argumento é a ausência de registros
recentes e precisos, já que o mapeamento é feito com
base apenas na aproximação do ponto de coleta à sede
do município de Mimoso do Sul (ES). Com o descarte
deste dado, os fragmentos de floresta na região, que
provavelmente abrigam as últimas populações da espécie, seriam desconsiderados em qualquer iniciativa deconservação, mesmo no simples diagnóstico de áreas
relevantes.
Desconsiderar tais regiões como prioridades depesquisa aplicada à conservação e deixar de apontar
localidades nas quais novas informações de camposão altamente relevantes e informativas para a conservação pode significar um grave erro de omissão, já
que existe a necessidade de utilizar da melhor forma
possível a informação biológica disponível (Brooks
et al., 2004). Nestes casos, relativamente comuns nocaso de pequenos vertebrados brasileiros, os fragmentos
remanescentes nas imediações do registro devem ser
detectados como áreas críticas, nas quais a realização

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de inventários focais é prioritária, e deve integrar um
programa conjunto de inventários de curto prazo e baixo
custo, visando novos registros detalhados de ocorrência,
e gerando rapidamente conhecimentos significativospara as ações de conservação.

Áreas críticas e estratégias mais amplas deconservação

Iniciativas posteriores de delineamento detalhadode áreas protegidas iriam se embasar nos dados disponíveis de espécie, gerando informações aplicáveis
na seleção de hábitats na região da área protegida,e informando estratégias de conservação nas escalasmais amplas. Como exemplo, se um conjunto de áreas
críticas é determinado por espécies típicas de cadeiasmontanhosas, em áreas elevadas, é necessário buscar
conectividade entre este tipo de hábitat, e não comáreas mais baixas adjacentes. Da mesma forma, uma
grande parte das espécies de vertebrados aquáticos,
ou mesmo espécies terrestres ripárias, depende daconectividade ao longo de cursos d’água ou pulsos deinundação em bacias hidrográficas.
A configuração das bacias e microbacias brasileiraspode ser empregada como forma padronizada dedelineamento inicial das áreas. Aparentemente, a informação sobre desenho da hidrografia favorece não
só a compreensão da distribuição das espécies ripárias
(associadas a áreas úmidas, várzeas, matas de galeriaou ciliares) e aquáticas, mas também de espécies deinterflúvios (campos de altitude, campos rupestres,
florestas de terra firme ou savanas), para as quais
bacias não representam corredores, mas potenciais
barreiras para a dispersão. Novamente a participação
de especialistas, com conhecimento de campo acumulado sobre distribuição local das espécies, faz-se crucial
no momento de interpretar os registros pontuais dedistribuição e transformá-los em áreas e estratégias deconservação, uma vez que os padrões de conectividade
variam diametralmente entre espécies ripárias ou de interflúvio, de acordo com o tipo de hábitat ocupado.
As informações detalhadas sobre ocorrência deespécies, reunidas como base para a seleção de áreas,
serviriam de fundamento empírico para estratégias
de incremento de conectividade, tanto em redes
hidrográficas quanto em ambientes de interflúvio.
Portanto, os dados de espécies espacializados etransformados em áreas críticas tornam-se as células,ou as menores unidades, de iniciativas mais amplas
de conservação, tais como corredores ecológicos,

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

mosaicos de unidades de conservação, programas derestauração de hábitats e conexão de remanescentes.
Simplesmente promover a conectividade com as áreas
vizinhas mais próximas, ou com áreas numa mesma
unidade política ou de manejo, sem informações sobre
os padrões originais de conectividade e distribuição
local, pode gerar resultados sem significado biológico, representando gastos significativos de recursosde conservação, já que recuperação de áreas e promoção de conectividade são em geral atividades dealto investimento.

Integrando prioridades de conservação e pesquisabásicaAplicações recentes para bases de informações geográficas permitem reduzir as lacunas de amostragem
da distribuição de espécies, favorecendo interpretações robustas sobre padrões de riqueza (Costa et al.,2007), endemismo (Slatyer et al., 2007), seleção deáreas para inventários (Funk et al., 2005) e até mesmo
predições sobre a ocorrência de espécies não-descritas(Raxworthy et al., 2003; Bini et al., 2006). Estes exemplos evidenciam que só com a utilização sistematizada
dos dados disponíveis sobre ocorrência de espécies
podem ser geradas formas objetivas de reduzir lacunas
de informação biogeográfica, alimentando um ciclo de
formulação e teste de hipóteses, em estudos acopladosde modelagem e checagem de campo. Embora sejam
uma importante frente de pesquisa e possam auxiliar
a compreensão sobre padrões de distribuição, estudosde modelagem de distribuição dependem também debons dados de base (Araujo & Guisan, 2006; Pearson
et al., 2007; de Marco & Siqueira, neste volume).
Da mesma maneira, as bases de dados de ocorrência de espécies devem ser vistas como ponto crucial
de um ciclo de investigação biológica que integre aseleção de áreas prioritárias, a seleção de sítios paraa documentação básica de dados de biodiversidade,o teste de hipóteses sobre biogeografia, melhoria debases científicas para as avaliações regionais e globais
de ameaça e o teste e monitoramento do sistema deáreas protegidas. A integração destes diferentes níveis
de investigação básica e aplicada irá reduzir efeitos demodificações taxonômicas no conjunto de espécies deinteresse para a conservação, efeitos de mudanças na
categoria de espécies ameaçadas e evitar os efeitos
drásticos da entrada de grandes volumes de informação em estratégias de seleção de áreas realizadas com
conjuntos pouco representativos de dados.

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Conclusões
Em regiões ambientalmente heterogêneas, sujeitas adiferentes níveis de pressão antrópica, e contendo uma
das biotas mais ricas do planeta, é nítido que ações deconservação devam englobar uma gama ampla de iniciativas. A seleção de áreas críticas deve basear-se em um
conjunto abrangente de dados de espécies, de diferentes
origens, diferentes graus de precisão, envolvendo táxons
com diferentes níveis de ameaça e diferenças intrínsecas
em ecologia e biogeografia. Os dados de distribuição
de espécies, analisados em conjunto com variáveis ambientais informando sobre à disponiblidade de recursos
e pressão antrópica irá, obviamente, gerar um conjunto
bastante heterogêneo de áreas, que irão demandar
uma gama bastante diversa de ações de conservação
(Langhammer et al., 2007). Tais ações deverão envolver
desde a criação de áreas protegidas (com a posteriorseleção detalhada de hábitats e definição criteriosa
dos padrões de distribuição em campo), preenchendo
lacunas de proteção para espécies não representadas(ou mal representadas) no sistema de áreas protegidas,
até a definição de regiões e localidades prioritárias para
esforços de documentação de biodiversidade, refinando
e complementando as bases de dados existentes. Estes
inventários podem ser focados em espécies de interesse
imediato, para as quais há necessidade de proteção masnão há dados precisos e atualizados de ocorrência, ou
podem servir para o preenchimento de lacunas amplas
de conhecimento, em regiões onde existem importantes
remanescentes de hábitat, mas onde não há dados básicos de composição faunística e distribuição de espécies
(ver Funk et al., 2002, ver lacunas de coleta no Brasil
central em Costa et al., 2007; Carmignotto, 2004).
Embora a criação de áreas protegidas seja a mais
relevante e urgente iniciativa para a conservação dabiodiversidade (Rodrigues et al., 2004), novas áreas
protegidas serão capazes apenas de mitigar uma parcela
do problema. Desta forma, os resultados da seleção deáreas devem ser categorizados em termos de ações
prioritárias, sendo que a definição das ações posteriores
irá depender do status de vulnerabilidade, endemismo
e grau de conhecimento sobre espécies-alvo em cadaárea, num processo dinâmico que vincule a seleção deáreas prioritárias a programas de compilação e busca denovos e melhores dados para ações futuras.
A seleção de áreas para a conservação é um processo
dinâmico, e altamente dependente dos dados disponíveis para a análise (Margules et al., 2002; Whittaker
et al., 2005). Desta forma, uma integração constante e
a retroalimentação entre dados de base e seleção deáreas é fundamental para bons resultados. O cuidado
na obtenção e revisão dos dados de ocorrência de espécies, e sua interpretação criteriosa e baseada em dados
objetivos, irá refletir em todas as fases do processo deseleção de áreas, fortalecendo o elo entre conservação e ciência básica de documentação da diversidade,provendo fundamentos imprescindíveis para ações deconservação calcadaos no melhor entendimento dospadrões e processos evolutivos, componentes essenciais
da biodiversidade.

Agradecimentos
Agradecemos José Alexandre Felizola Diniz-Filho e José
Maria Cardoso da Silva pelo convite e gentileza de incluir
nosso artigo nesse volume especial. Agradecemos também à FAPESP, CAPES e CNPq pelos auxílios à pesquisa
e bolsas concedidas.

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Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

................................................................................

Integrando padrões e processos para
planejar sistemas regionais de unidades deconservação
RICARDO BOMFIM MACHADO1 È *MÁRIO BARROSO RAMOS NETO1SANDRO MENEZES SILVA2GEORGE CAMARGO2
ELAINE PINTO2
RAFAEL LUIS FONSECA1CRISTIANO NOGUEIRA1 È
ANA PIMENTA RIBEIRO1
Conservação Internacional, Brasília, Brasil.
Conservação Internacional, Campo Grande, Brasil.
ÈEndereço atual: Departamento de Zoologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade de Brasília, Campus Darcy Ribeiro, Brasília, Brasil.
* e-mail: rbmac@unb.br
1
2

ResumoA conservação da biodiversidade é um dos grandes desafios da humanidade, não somente pela
dificuldade de compatibilização entre o uso racional dos recursos e o desenvolvimento, mas também pela complexidade que o termo abrange. A biodiversidade não se refere apenas às espécies,mas também à variabilidade genética, grupos, subespécies, populações, ecossistemas, paisagens,biomas e processos ecológicos associados. Tradicionalmente, a abordagem dos conservacionistas
tem sido focada ou em espécies (ameaçadas, endêmicas ou raras) ou em ecossistemas. Contudo,
pouco se tem avançado na proteção de processos ecológicos que são fundamentais para a manutenção da dinâmica dos ecossistemas, espécies e suas populações. Parte da dificuldade reside
no fato dos processos ocorrerem em diferentes escalas geográficas e temporais, como processos
locais (polinização, predação, competição), regionais (dispersão de indivíduos) ou ainda mais
amplos (migração de espécies, especiação). Outro empecilho considerável para a inclusão dos
processos ecológicos em esquemas de conservação é o mapeamento dos mesmos. Ao contrário
da distribuição de espécies e devido à complexidade do tema, o mapeamento dos processos
requer uma boa dose de extrapolação e estudos mais detalhados, muitas vezes de longo prazo.
Para ilustrar a possibilidade da inclusão dos processos ecológicos em esquemas de priorização deáreas para a conservação, utilizamos dois tipos de informação espaciais que fossem indicadoresda ocorrência de processos hidrológicos no Pantanal: áreas de nascentes e áreas de produtividade
primária. Integramos essas informações espaciais com dados de ocorrência de espécies ameaçadas
e tipos de vegetação e usamos a abordagem do planejamento sistemático para a conservação
para produzir um mapa de áreas insubstituíveis na bacia do rio Negro. O exercício foi bastanteútil para entendermos os desafios e as potencialidades do uso de mapas representativos dos
processos ecológicos no planejamento para conservação de regiões naturais.
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

Machado, Ramos Neto, Silva, Camargo, Pinto, Fonseca, Nogueira & Ribeiro | 55

abstract
Biodiversity conservation is one of the current challenges in biological sciences, not only due tothe difficulties in integrating biodiversity and human development, but also due to the complexityof representing biodiversity itself. Biodiversity is not only formed by species, but also by genetic
diversity, groups of individuals, populations, communities, ecosystems, landscapes, biomes andassociated ecological processes. Traditionally, biodiversity conservation is heavily focused on themaintenance of patterns and very few conservation planning exercises incorporate information on
biological processes. Since processes are essential to ensure biodiversity persistence, these should
be an integral part of planning schemes. Part of the limitations on the integration of ecologicalprocesses on the systematic planning process is related with the difficulties in mapping theseprocesses. Unlike more objective attributes such as species or ecosystems, ecological process mapping
may require some extrapolation and detailed information on its scale or influence. To illustrate thepossibility to incorporate ecological process on conservation planning schemes, we consider here two
sets or spatial information as indicators of the occurrence of hydrological process on the Pantanal:
headstream areas and permanent water bodies important to maintain the inundation pulse on
the region, and areas with high gross primary productivity, assumed as important for population
dynamics of aquatic and riparian organisms. We integrated such set of information with species
occurrence data (threatened and restricted range species) and a map with different vegetation
types (as a surrogate for ecosystems) in order to produce an irreplaceability map of the Rio Negro
region, Pantanal. The exercise allows us to understand the challenges and advantages of the useof representative maps of ecological process in a systematic conservation planning framework.

Introdução
A conservação da biodiversidade tem sido planejada e
promovida basicamente com a representação de padrões
de ocorrência de espécies (Danielsen & Treadaway,
2004; Eken et al., 2004; Rodrigues et al., 2004) ou deecossistemas (Noss, 1996; Pressey et al., 2000; Reyers
et al., 2001) ou ambos (Cowling & Pressey, 2003;
Balmford, 2003; Pressey et al., 2003). Mesmo considerando que os processos ecológicos fazem parte dabiodiversidade, eles não têm sido considerados como
objetos de conservação na maior parte dos estudos depriorização de áreas ou mesmo nos objetivos da Convenção sobre Diversidade Biológica. Criada em 1992, a CBD
apresenta a biodiversidade como um conceito hierárquico, composto de três níveis primários de organização
a serem protegidos: genes, espécies e ecossistemas(MMA, 2000). Contudo, os processos ecológicos só foram formalmente considerados objetos de conservação
com a aprovação do Programa de Trabalho em Áreas
Protegidas na Sétima Conferência das Partes (UNEP-CDB
2004). No plano, recomenda-se que cada Parte avalie seu
sistema de áreas protegidas e considere como critérios
relevantes a insubstituibilidade e os requerimentos
mínimos para a manutenção de processos migratórios,
integridade, processos ecológicos e serviços ecossistêmicos (atividade sugerida número 1.1.5).

Processos ecológicos, que são as diversas relações
contínuas ou esporádicas que os componentes da biodiversidade mantêm entre si ou isoladamente, fazem
parte da biodiversidade, sendo essenciais para assegurara manutenção da mesma ao longo do tempo. Exemplos
de processos ecológicos incluem aqueles que ocorrem
na escala local, como a polinização e a predação, na escala regional, como a dispersão de sementes e pequenos
movimentos de migração, ou na escala global, como amigração ou os processos evolutivos. Alguns autores(Reyers et al., 2002; Rouget et al., 2003) sugerem que abiodiversidade somente poderá ser mantida no longo
prazo se os processos ecológicos e evolutivos forem
incluídos nos esquemas de conservação.
A manutenção de comunidades, de ecossistemas íntegros e dos processos ecológicos associados é condição básica para que as espécies e ecossistemas sejam mantidos
no longo prazo, mas também para que esses mantenham
outros processos abióticos. O pulso de inundação no
Pantanal é um bom exemplo de processo hidrológico deorigem abiótica, mas que apresenta uma total interdependência com a biodiversidade. Os pulsos de inundação
no Pantanal variam bastante de ano a ano ou mesmo
entre décadas (Hamilton et al., 2002), mas a existência decomunidades de espécies e ecossistemas íntegros podeser condição fundamental para a manutenção de tal processo. Áreas de cabeceiras de rios bem protegidas, cursos
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 200956 | Integrando padrões e processos para planejar sistemas regionais de unidades de conservação

d’água preservados e áreas de alagamento mantidas
podem ser de fundamental importância para a existência
do Pantanal, considerado a maior planície inundável doplaneta com mais de 146.000km2. O presente estudo tevecomo objetivo avaliar a inclusão de processos ecológicos
em esquemas de planejamento regional da biodiversidade
e para identificar os desafios e as potencialidades do uso
de mapas representativos dos processos ecológicos em
tais exercícios de planejamento.

MétodosÁrea de estudo
A região de estudos selecionada para a realização dasanálises foi a bacia do rio Negro, afluente da margem
esquerda do rio Paraguai no estado do Mato Grosso do
Sul. O rio Negro nasce na Serra de Maracaju, em área deCerrado, e atravessa a planície do Pantanal no sentido

leste-oeste (Figura 1). Os ambientes naturais na região
permanecem ainda pouco alterados, sendo que pouco
mais de 27% das formações vegetais foram removidos(ver item “Análise de Fragmentação de Ecossistemas”
abaixo). Predominam na região as formações vegetaissavânicas, sendo que o cerrado sentido restrito, matas
semidecíduas e campo cerrado ocorrem nas regiões
mais elevadas (próximo à Serra de Maracaju) e asformações típicas do Pantanal (brejos e alagados com
macrófitas, cordilheiras [formações de cerrado maisdensas na divisa de lagoas e cursos d’água], camposúmidos, carandazais [com o predomínio da palmeira
Copernicia alba] ocorrem na área de planície. A região
é pertencente ao pantanal da Nhecolândia (Hamilton
et al., 1995), um tipo de paisagem pantaneira onde ébastante frequente a presença de baías e salinas (coleções d’água salobra). A bacia do rio Negro é tratadapela Conservação Internacional como um corredor debiodiversidade (Sanderson et al. 2003), onde ações de

FIGURA 1 – Localização do Corredor de Biodiversidade Maracaju-Negro e divisão da região em unidades de planejamento. As áreas em
verde escuro representam as unidades de conservação existentes.

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proteção da biodiversidade e manejo da paisagem são
conduzidas desde 2000. O Corredor possui aproximadamente 3,68 milhões de hectares, sendo que apenas
4,8% dessa área encontram-se protegidos por unidadesde conservação. A maior das áreas é o Parque Estadualdo Pantanal do Rio Negro, com 78.000 hectares.
O Corredor abrange 12 municípios e uma população depouco mais de 23 mil habitantes. A atividade econômica
predominante é a pecuária. De acordo com o Censo
Agropecuário realizado em 2006 pelo Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE), existem cerca de
13 milhões de cabeças de gado, o que representa 23%
do rebanho do estado do Mato Grosso do Sul.
Unidades de planejamento
O Corredor de biodiversidade Maracaju-Negro (CBMN)
foi divido em 347 unidades de planejamento (Figura 1),
correspondentes às microbacias de capatação. O mapa
original das microbacias foi produzido pela Agência
Nacional das Águas – ANA tendo como base mapas na
escala 1:1.000.000. As unidades de planejamento (UP)são necessárias para a integração de diferentes tipos deinformações espaciais e para o desenho de um sistema
representativo de unidades de conservação. O mapade microbacias foi cruzado com um mapa contendo as
unidades de conservação existentes (incluindo unidades públicas e privadas) para a identificação daquelasporções territoriais disponíveis ou já reservadas paraa conservação. Os mapas e tabelas necessários para a
realização das análises foram preparados com o uso do
programa CLUZ (Conservation Land Use Zonning) (Smith,2004). A abordagem utilizada para a delimitação e
subdivisão da região de estudos é semelhante àquela
utilizada por Higgins et al. (2005), onde o Pantanalcorresponderia à unidade aquática zoogeográfica, oCorredor de Biodiversidade corresponderia à unidade de
drenagem ecológica e as microbacias corresponderiam
aos sistemas ecológicos aquáticos.
Objetos e metas para conservação
Para a avaliação da eficiência do conjunto de unidadesde conservação existentes no CBMN e para a identificação de áreas complementares para o desenho deum sistema representativo, selecionamos alguns componentes da biodiversidade considerados relevantes
para a região. Entes esses componentes estão espécies
de vertebrados terrestres (aves, mamíferos, anfíbios e
répteis) e peixes ameaçados ou de distribuição restrita.
Tais espécies correspondem aos critérios 1 e 2 sugeridos por Eken et al. (2004) para a identificação de áreas

importantes para a conservação da biodiversidade (masver Aleixo, neste volume). Além desses objetos deconservação, incluímos nas análises tipos diferentes devegetação, áreas de expressiva produtividade primáriae mapas contendo áreas consideradas importantes paraa manutenção de processos hidrológicos da região
(Tabela 2).
Espécies
Ao todo foram incluídas nas análises 35 espécies depeixes, anfíbios, répteis, aves e mamíferos consideradas
globalmente ameaçadas (13 no total), quase ameaçadas
(10 no total) ou não-ameaçadas (12 no total) (Tabela 1).
As ocorrências das espécies foram mapeadas e representadas nas unidades de planejamento por meio depontos. Como foi considerada somente a presença dasespécies nas unidades de planejamento, descartamos os
pontos adicionais ou redundantes para essa situação.
Por requerimentos do programa utilizado no desenho
de soluções espaciais de conservação (ver abaixo), cadaespécie recebeu um peso correspondente ao seu grau
de importância ou grau de ameaça. As espécies com
status mais crítico de conservação receberam valores
maiores do que as espécies com menor preocupação
para a conservação (Tabela 1).
Tipos de vegetação
Uma vez que os registros das espécies encontram-se
muito concentrados em poucas regiões do CBMN e tal
situação poderia causar um viés nos resultados, optamos por também incluir os tipos de vegetação como
objeto de conservação. Utilizamos o Mapa de Vegetação do Brasil (IBGE 1993) para representação dos tipos
predominantes de vegetação ao longo do Corredor.
Em cada unidade de planejamento calculamos a áreaocupada pelos diferentes tipos de vegetação mapeados.
Como metas de conservação, observamos aquilo queé estipulado pelo Código Florestal Brasileiro (Brasil
1965) para a proteção de ecossistemas nativos. Alémdos 20% previstos na legislação para as reservas legais,acrescentamos mais 5% de proteção referente às áreas
de preservação permanente. O peso considerado paraesse tipo de objeto foi o mesmo para as espécies demenor preocupação para a conservação.
Coleções permanentes de água e nascentes de rios
A partir do mapa de hidrografia do Brasil ao Milionésimo(IBGE, 2003), selecionamos as áreas de inundação permanente no CBMN. Tais corpos d’água foram considerados
objetos de conservação importantes para a manutenção

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 200958 | Integrando padrões e processos para planejar sistemas regionais de unidades de conservaçãoTABELA 1 – Relação dos objetos de conservação selecionados para o desenho de um sistema representativo de áreas protegidas noCorredor de Biodiversidade Maracaju-Negro. Os valores das metas e da ocorrência total das espécies considerados estão em número deregistros e para os demais objetos, a representação está em hectares. A coluna “Meta” representa o total a ser protegido na região e acoluna “Peso” representa o grau de prioridade para a inclusão nas soluções espaciais. Observação sobre as categorias de conservação:LC = menor preocupação (Less Concerning), NE = não avaliadado (Not Evaluated), NT = quase ameaçado (Near Threatened), VU = vulnerável(Vulnerable), EN = em perigo (Endangered), CR = criticamente em perigo (Critically Endangered).
TIPO DE					 PROTEÇÃO	REGISTROS%OBJETO	GRUPONOMEMETA	 PESO	ATUALTOTAIS PROTEGIDA	 STATUS
Ecossistemas	Ecossistemas	Savana ParqueEcossistemas	Ecossistemas	Savana-arboreo-aberta
Ecossistemas	Ecossistemas	Savana-arboreo-densa
Ecossistemas	Ecossistemas	Savana-Floresta-Transição
Ecossistemas	Ecossistemas	Savana-gramineo-lenhosaEspécies	Anfíbios
Epipedobates braccatus
Espécies	Anfíbios
Leptodactylus syphax
Espécies	Anfíbios
Physalaemus fuscomaculatus
Espécies	Anfíbios
Physalaemus nattereri
Espécies	Aves
Alectrurus tricolor
Espécies	Aves
Alipiopsitta xanthops
Espécies	Aves
Anodorhynchus hyacinthinus
Espécies	Aves
Campephilus leucopogon
Espécies	Aves
Harpyhaliaetus coronatus
Espécies	Aves
Herpsilochmus longirostrisEspécies	Aves
Oryzoborus maximiliani
Espécies	Aves
Polystictus pectoralis
Espécies	Aves
Sporophila cinnamomea
Espécies	Aves
Sporophila melanogaster
Espécies	Aves
Sporophila nigrorufa
Espécies	Aves
Sporophila palustrisEspécies	Aves
Thamnophilus sticturusEspécies
Mamíferos
Blastocerus dichotomus
Espécies
Mamíferos
Chrysocyon brachyurusEspécies
Mamíferos
Clyomys bishopi
Espécies
Mamíferos
Dasyprocta azarae
Espécies
Mamíferos
Leopardus pardalis
Espécies
Mamíferos
Leopardus tigrinus
Espécies
Mamíferos
Myrmecophaga tridactyla
Espécies
Mamíferos
Natalus stramineus
Espécies
Mamíferos
Oncifelis colocolo
Espécies
Mamíferos
Ozotoceros bezoarticus
Espécies
Mamíferos
Panthera onca
Espécies
Mamíferos
Priodontes maximus
Espécies
Mamíferos
Pteronura brasiliensis
Espécies
Mamíferos
Puma concolor
Espécies
Mamíferos
Speothos venaticus
Espécies
Mamíferos
Tapirus terrestrisEspécies
PeixesApteronotus caudimaculosus
Espécies	Répteis
Bronia bedai
Processos
Processos
Brejo 1
Processos
Processos
Brejo 2
Processos
Processos
Brejo 3
Processos
Processos
Brejo 4
Processos
Processos
Brejo 5
Processos
Processos
Brejo 6
Processos
Processos
Nascentes
Processos
Processos
Produtividade

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1430982241184128534342137
1
1
1
1
1
2
4
1
2
1
1
2
2
1
1
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3
3
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4
2
4
1
2
1
3
2
4
4
2
4
1
1
2207
33038
15447
7224
23533
1108
124
97732

20
20
20
20
20
20
20
20
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80
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20
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60
80
40
60
60
20
20
20
20
20
20
20
20
40
40

88440
79474
72806
119630529750
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1
2
1
1
2
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5
5
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2
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7
7
2
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1
1
2942
37625
18845
7651
22406
1383
32
97604

4769937470618216814284481140458
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1
1
1
2
21
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2
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1
1
2942
44051
20596
9632
31377
1477
165
130309

61,8
35,5
29,5
93,1
154,8
100,0
LC
100,0
LC
100,0
LC
100,0
LC
100,0	VU
100,0
NT
275,0	EN
100,0
LC
100,0	EN
100,0
LC
100,0
NT
100,0
NT
100,0	VU
100,0
NT
100,0	VU
100,0	EN
100,0
LC
166,7	VU
166,7
NT
100,0	VU
275,0	VU
275,0
LC
100,0
NT
250,0
NT
100,0
LC
100,0
NT
100,0
NE
100,0
NT
100,0	VU
175,0	EN
175,0
NT
100,0	VU
275,0	VU
100,0
NE
100,0
NE
133,3
113,9
122,0
105,9
95,2
124,8
25,8
99,9

Machado, Ramos Neto, Silva, Camargo, Pinto, Fonseca, Nogueira & Ribeiro | 59

TABELA 2 – Racionalidade para a escolha dos objetos de conservação, metas e fontes básicas dos dados.
TIPO DE		OBJETO	RACIONALIDADEFONTE PRIMÁRIA	
DE DADOS

Espécies
Organismos que possuem uma maior
Base de dados daameaçadas
probabilidade de desaparecimento caso ações
Conservação
de extinção
de conservação não sejam implementadas	Internacional
			
			
			
Espécies dedistribuição
restrita

METAS
ESTABELECIDAS	REFERÊNCIA
Todas as ocorrências	Eken et al.
até dois registros,(2004)
metade das ocorrências
até quatro registros e
25% das ocorrênciaspara os demais casos

Organismos típicos e restritos a
Base de dados da	Idem acima	Eken et al.
determinadas regiões, sendo que a proteção
Conservação		(2004)
de suas populações somente pode ser feita	Internacionalem poucos locais

Tipos devegetação

Uma vez que os registros de espécies
Mapa de Vegetação
são muito concentrados em determinadas
do Brasil (agrupadosregiões, o mapa de vegetação atua comopor classes deum “substituto” da biodiversidade
vegetação)			25% da área de cada	IBGE
formação vegetal,(1993)		
em observação ao
que dispõe o Código
Florestal Brasileiro

Nascentes	As nascentes dos rios que abastecem a região
Mapa de hidrografia
de rios
são importantes para a manutenção do pulso
da Agência Nacionalde inundação sazonal observado no Corredorde Águas - ANA	de Biodiversidade		

75% de todas as	ANA
nascentes,(www.ana.
representadas
gov.br)por pontos

Brejospermanentes

Os brejos que são perenes foram considerados
Mapa do Brasil ao
75% da área ocupada	IBGE
importantes para a regulação e a manutenção
Milionésimo - IBGE	
pelos brejos(2003)
do pulso de inundação da região			

Produtividade Áreas com intensa atividade fotossintética	Imagens do sensor
75% da área ocupada
primária(grande produtividade primária) podem ser
MODIS, produto
pelas áreas de expressiva
responsáveis pela manutenção de espécies
MOD17aprodutividade primária(vide van Rensburg e Chow [2002] para detalhes)			
ou de ciclos de carbono			dos processos hidrológicos (Tabela 2) e, desta forma,
foram incorporados no planejamento de conservação
para a região. Como meta de conservação, estipulamosque 75% da área ocupada por essas formações deveriamfazer parte dos cenários de conservação para a região.
O peso considerado para a priorização foi o mesmo dos
ecossistemas (Tabela 1).
Áreas de nascentes dos rios do CBMN
Com base no mapa de hidrologia da região (base daAgência Nacional de Águas [ANA, 2006]), mapeamos
todas as nascentes dos rios e córregos existentes no
CBMN. Em cada unidade de planejamento calculamos
a frequência de nascentes existentes e aplicamos uma
meta de conservação de 75% do total de nascentes
mapeadas (Tabela 2). O peso considerado para a priorização foi o mesmo dos ecossistemas e dos brejos
permanentes (Tabela 1).

NASA(http://edcims
www.cr.usgs.
gov/pub/
imswelcome)Áreas de alta produtividade primária
Com base no uso de imagens do sensor MODIS do satélite Terra (produto MOD17a) identificamos as áreas com
expressiva produtividade primária em comparação com
a variação anual observada entre dois períodos. Utilizamos imagens de Abril/2001 (final do período de cheia) e
Agosto/2001 (final do período de seca), sendo que essas
foram comparadas em relação aos valores correspondentes à produtividade primária. Selecionamos as regiões
que apresentaram alta produtividade nos dois períodos
observados. Para tanto, agrupamos os valores das duas
imagens em cinco classes e sobrepusemos as classes com
os maiores valores de ambas as imagens. Calculamos aárea ocupada pelas regiões de alta produtividade primária em cada unidade de planejamento e aplicamos uma
meta de 75% de proteção para esse objeto (Tabela 2).
O peso considerado para priorização foi o mesmo dos
ecossistemas, brejos e nascentes (Tabela 1).
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

60 | Integrando padrões e processos para planejar sistemas regionais de unidades de conservação

Análise de fragmentação de ecossistemas
Como parte do processo de priorização de regiões paraa conservação, realizamos uma analise utilizando cinco
variáveis associadas com a fragmentação: área total remanescente em cada micro-bacia, número de fragmentos(considerando uma distância mínima de 250 metros entre
conjuntos de pixels), tamanho médio dos fragmentos,
índice de forma (razão entre a área e o perímetro dos
fragmentos) e a distância média para o vizinho-maispróximo. Todas essas métricas foram calculadas com oprograma Patch Analyst 3.0 (Rempel, 2006) e utilizamos
como base imagens do sensor MODIS datadas de Abril,
Maio, Junho e Julho. As bandas das imagens dessas datas(near-infrared, red e middle-infrared) foram utilizadas em
uma análise de classificação não-supervisionada (métodoISOCLUSTER) com o uso do programa Idrisi versão Andes(Eastman, 2006). Foram geradas 30 classes que foram
posteriormente agrupadas manualmente para classes denativas ou áreas antropizadas. Para auxiliar esse processo,
utilizamos uma composição colorida (RGB para as bandas
4, 5 e 3 respectivamente) de imagens Landsat datadas de
Agosto de 2002. Após a extração das variáveis de fragmentação, utilizamos o programa Statistica (StatSoft, 2003)
para realizar uma análise de componentes principais.
O objetivo da análise foi ordenar as micro-bacias emfunção do estado de fragmentação com base nos escores
do primeiro componente.
Simulações com o programa MARXAN
Com a elaboração de todas as bases de dados, utilizamos
o programa MARXAN (Ball & Possingham 2000) para aseleção das áreas complementares para a formação deum sistema representativo de unidades de conservação.
O MARXAN foi programado para gerar 500 cenários deconservação e todos os resultados foram representados
em um mapa sintético. Utilizamos a opção summed solution
como indicador da insubstituibilidade [sensu Pressey et al.
(1993)] das micro-bacias do Corredor, sendo que consideramos de alta insubstituibilidade todas as micro-bacias
com uma frequência de seleção igual ou superior à média
adicionada de um desvio-padrão. Para a seleção de prioridades, combinamos as duas classes de insubstituibilidade(alta e baixa) com duas classes de fragmentação (valores
positivos e negativos dos escores do primeiro componente gerado pela PCA). Após a identificação das áreas
com maior insubstituibilidade, selecionamos algumas
micro-bacias secundárias (com baixa importância para ocumprimento das metas de conservação) para compor
cenários de conectividade na região. Com base nessas
seleções, criamos três cenários possíveis para a região
dos objetos selecionados e criação de conexões entre asáreas importantes para a conservação.

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

TABELA 3 – Resultado da análise de representatividade dos objetos
de conservação considerados no estudo. O termo “Lacuna” foiatribuído aos objetos com menos de 5% da meta atendida pelas
unidades de conservação existentes. O termo “Parcial” refere-se
aos objetos com meta atingida entre 5% e menos que 100% eo termo “Adequada” refere-se ao cumprimento das metas pelas
unidades de conservação existentes.
OBJETOS		ATENDIMENTO DAS METASLACUNA	
PARCIAL	ADEQUADA
Peixes1		
Anfíbios
4		
Répteis
1		
Aves
10
1
2
Mamíferos
6
10
Nascentes		
1
Produtividade		1
Ecossistemas
2
3
Brejos
5
1
Total
29
17
2
Porcentagem
60,4%
35,4%
4,2%

Resultados
No Corredor de Biodiversidade Maracaju-Negro existem
oito unidades de conservação que totalizam 134.258
hectares. Além de esse conjunto representar apenas 3,6% da área do CBMN, as unidades estão bastante agrupadas na porção oeste do corredor. Tal disposição espacialpossibilita apenas uma conservação parcial dos objetos
de conservação definidos para o CBMN. A avaliação daeficiência das unidades de conservação na consecução
das metas de conservação estabelecidas demonstrou
que apenas 4,2% dos objetos considerados estão adequadamente protegidos pelas áreas existentes (Tabela 3).
A maior parte dos objetos (29 ou 60,4%) corresponde alacunas de conservação na região de estudos. Os demais
objetos (17 ou 35,4%) estão parcialmente protegidos
pelas unidades de conservação existentes. Proporcionalmente o grupo dos mamíferos é aquele com melhor
representação no conjunto de unidades de conservação
existentes (Tabela 3).
Os objetos de maior interesse nesse ensaio, ou seja,
aqueles que contribuem para a manutenção dos processos ecológicos (brejos permanentes e nascentes)
encontram-se pobremente representados nas unidadesde conservação existentes. Apenas um dos seis brejos
permanentes mapeados está parcialmente presente em
uma unidade de conservação. Os demais representam
lacunas de conservação. No caso das nascentes, apenas
10 das 124 indicadas para proteção estão protegidas
pelo conjunto de unidades da região.

Machado, Ramos Neto, Silva, Camargo, Pinto, Fonseca, Nogueira & Ribeiro | 61

Para assegurar que todos os objetos de conservação
estejam minimamente representados nas unidades deconservação (cumprimento das metas acima de 10% dovalor estabelecido) será necessário criar áreas protegidas nas diversas porções do corredor. De um total de
301 micro-bacias disponíveis para o estabelecimento deáreas protegidas, onde estão distribuídos os objetos, um
conjunto mínimo de 37 micro-bacias (12,2% do total) seria suficiente para a inclusão de todos os objetos selecionados. Como esse conjunto ainda representa uma áreaconsiderável (cerca de 668.000 hectares de áreas nativas remanescentes), ainda é possível estabelecer prioridades.
A análise de fragmentação indicou que um total de
201 micro-bacias que podem ser classificadas como
fragmentadas. Os dois primeiros componentes gerados
pela PCA abrangem 72% da variância observada nas cinco
variáveis originais. Duas variáveis, NUMP (número defragmentos) e MNN (distância média do vizinho mais

FIGURA 2 – Relação entre as variáveis selecionadas para
caracterizar o estado de fragmentação do Corredor de Biodiversidade Maracaju-Negro e os dois primeiros componentes
gerados pela PCA.

FIGURA 3 – Cenários de conservação para o Corredor de Biodiversidade Maracaju-Negro.

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 200962 | Integrando padrões e processos para planejar sistemas regionais de unidades de conservação

próximo) correlacionaram-se positivamente com o primeiro componente e as demais, MSI (média do índicede forma), MPS (tamanho médio dos fragmentos) e TLS(área total remanescente) correlacionaram-se negativamente (Figura 2). O primeiro componente foi capaz deseparar as micro-bacias fragmentadas (que obtiveram
escores positivos no primeiro componente) daquelas
não-fragmentadas (que obtiveram escores negativos noprimeiro componente) (Figura 2). Com isto foi possível
classificar as micro-bacias em dois grupos (fragmentadase não-fragmentadas) para o cruzamento com as microbacias de alta insubstituibilidade daquelas de baixa
insubstituibilidade.
Tomando como prioridade as micro-bacias com alta
insubstituibilidade e ao mesmo tempo fragmentadas,
teremos um total de 12 micro-bacias que deveriam serprotegidas ou manejadas imediatamente. Caso esse
conjunto de micro-bacias fosse protegido, seria possível
assegurar a proteção de 44 dos 48 objetos de conservação selecionados para esse exercício. Para a inclusão
dos quatro objetos remanescentes seriam necessárias
outras quatro micro-bacias, embora existam 26 opções
espaciais para a inclusão desses objetos em uma solução
espacial. Desta forma, o conjunto mínimo de 16 áreas
necessárias para a criação de um sistema representativo
no CBMN totaliza 320.936 hectares, ou 8,7% da área docorredor (Figura 3a).
As demais áreas existentes, ou seja, as micro-bacias
de baixa insubstituibilidade podem compor um cenário
de conservação da região por meio da manutenção deconexões entre as micro-bacias prioritárias e as demais
unidades de conservação existentes. Como o objetivo
maior foi a avaliação de áreas importantes para os processos hidrológicos, selecionamos as micro-bacias que
poderiam desempenhar tal papel. O resultado indicou
que outras 100 micro-bacias poderiam ser selecionadas
para formar uma rede integrada de conexões espaciais(Figura 3b).

Discussão
O uso da abordagem do planejamento sistemático paraa conservação tem sido bastante disseminado em várias
regiões do planeta. A identificação de prioridades, contudo, é bastante dependente dos dados utilizados. No caso
do Corredor de Biodiversidade Maracaju-Negro, os dadosbásicos sobre espécies resumem-se a poucos grupos devertebrados e estão restritos a apenas dados de presença. A priorização de regiões nessas condições tenderáa destacar apenas os locais onde existem informações

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

sobre as espécies. A inclusão de informações espaciais
adicionais, como os tipos de vegetação, tende a contornar
tal problema, embora a eficiência de tal abordagem seja
ainda bastante discutida. Brooks et al. (2004) argumentam que os dados de espécies devem formar a base dequalquer planejamento voltado para a conservação dabiodiversidade em função da maior precisão na definição
de metas de conservação. Os autores argumentam que oestabelecimento de percentuais como meta de conservação de ecossistemas não permitiria, ao contrário dedados de espécies, a definição dos melhores locais parao estabelecimento de áreas protegidas.
Por outro lado, quando se analisa com maior detalhe a precisão dos dados de ocorrência de espécies,
conforme é sugerido por Pressey (2004), nota-se que
os mesmos são bastante tendenciosos em função da
grande associação com as formas e acesso aos locais
de pesquisa (redes de drenagem, estradas, estações em
campo, etc.). Como forma de contornar tais problemascom os dados de espécies, vários estudos têm proposto
o uso de substitutos ou dublês da biodiversidade, embora em algumas situações haja uma relação variável
entre os substitutos e os dados de espécies (Lombard
et al., 2003). No caso do presente estudo, os dados
de ocorrência de espécies de interesse imediato paraa conservação (espécies ameaçadas e de distribuição
restrita) encontram-se muito concentrados em determinadas regiões, em especial na porção oeste do CBMN.
Para algumas espécies, como a ariranha (Pteronura
brasiliensis) os dados de ocorrência resumem-se a observações ao longo dos rios da região. Nessa situação,a identificação das áreas de alta insubstituibilidade
sempre tenderá a recair sobre os poucos locais caso
somente sejam utilizados os registros das espécies.
No CBMN foram identificadas 42 unidades de planejamento com grande insubstituibilidade (frequência deseleção acima de 0,77, conforme critério definido para oestudo). Entretanto, apenas 20 dessas unidades atendem
as metas definidas para as espécies e as demais 22 unidades atendem as metas estabelecidas para objetos deconservação como os tipos de vegetação, nascentes, áreas de alta produtividade primária e brejos permanentes.
Esse resultado é concordante com a sugestão de Lombard
e colaboradores (Lombard et al., 2003), que indicam o
uso simultâneo de objetos complementares (espécies
e ecossistemas) em esquemas de definição de sistemas
representativos para a proteção da biodiversidade regional. Outros autores, contudo, sugerem que o uso dedublês de biodiversidade (mapas que expressem uma
diversidade ambiental) apresenta pouca relação com
os dados de espécies (Araújo et al., 2001). Os autores

Machado, Ramos Neto, Silva, Camargo, Pinto, Fonseca, Nogueira & Ribeiro | 63

concluíram que mapas representativos da diversidade
ambiental são fracos preditivos da biodiversidade, ou
seja, as áreas com maiores concentração de espécies
dos grupos utilizados (vertebrados terrestres e plantas superiores). Contudo, outros autores questionam
os resultados e reafirmam como válida tal estratégia(Faith, 2003).
Se há controvérsia no uso de mapas representativos
dos ecossistemas ou tipos de vegetação, o uso de mapas
representativos de processos ecológicos pode ser ainda
mais incerta. Parte da situação reside-se no fato de que
ainda não foram amplamente testadas as relações entre
determinadas informações espaciais e a biodiversidade.
Alguns estudos têm demonstrado que áreas com grande
produtividade primária, que podem ser bastante importantes para processos como o sequestro de carbono,também são as mesmas onde é observada uma maior
concentração de espécie. Em regiões como a África,
van Rensurg e colaboradores (van Rensburg et al., 2002)
encontraram uma relação positiva e altamente significativa entre áreas com maior concentração de espécies deaves e as áreas com maiores valores de produtividade
primária. Tais áreas representam locais onde a atividade fotossintética é mais elevada e, consequentemente,
onde também há uma maior produção de biomassa, queé um tema central na discussão sobre sequestro de carbono e mudanças climáticas (Field et al., 1995). No caso
do CBMN, as áreas mapeadas como sendo de grande
produtividade primária estão localizadas nas porções
mais baixas do corredor, na parte oeste. Tais áreas são
aquelas que recebem os nutrientes, sedimentos e todo
o material carreado das porções mais altas da região
pela rede de drenagem. Considerando a grande dinâmica
hídrica da região, onde os pulsos de inundação são altamente sazonais, não é de se estranhar que as regiões
mais produtivas sejam aquelas localizadas nas porções
mais baixas. Desta forma, a manutenção da dinâmica
hídrica dos ecossistemas locais deve ser observada em
esquemas de seleção de reservas.
O estabelecimento de uma rede de áreas protegidas
deve considerar tanto as áreas mínimas a serem mantidas
em função de sua relevância para a proteção de padrões
de ocorrência quanto áreas intermediárias necessárias
para a formação da rede pretendida. Embora diversos
métodos possam ser utilizados para a formação de talrede (Lomolino et al., 2003; Wikramanayake et al., 2004;
van Teeffelen et al., 2006), utilizamos simplesmente a
rede de drenagem para a formação de tal rede, pois oprincipal objetivo do estudo foi avaliar a criação de uma
rede que pudesse manter os processos hidrológicos
do corredor. Há uma grande lacuna de dados sobre adinâmica hídrica da região (vazão dos rios, velocidadede escoamento em cheias, consumo humano, qualidadeda água, contaminação por produtos químicos oriundos
da agricultura nas partes altas, sedimentação, entre
outros) que impossibilita a seleção mais rigorosa deáreas importantes para a manutenção de tais processos.
Contudo, a abordagem utilizada sugere que os processos
ecológicos ou hidrológicos podem ser considerados em
sistemas regionais de áreas protegidas desde que osmesmos possam ser mapeados.

Agradecimentos
O desenvolvimento desse estudo foi possível graças ao
apoio da Fundação Gordon e Betty Moore e da Agência
dos Estados Unidos para o Desenvolvimento Internacional – USAID. Os mapas foram produzidos com oprograma ArcGIS 9.0, gentilmente cedido pela ESRI paraa Conservação Internacional.

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................................................................................

Como determinar a distribuição potencial
de espécies sob uma abordagem
conservacionista?
PAULO DE MARCO JÚNIOR1 *MARINEZ FERREIRA DE SIQUEIRA2Laboratório de Ecologia Teórica e Síntese, Departamento de Biologia Geral, ICB, Universidade Federal de Goiás, Goiânia, Brasil.
CRIA, São Paulo, Brasil.
* e-mail: pdemarco@icb.ufg.br

1
2

ResumoOs modelos de distribuição potencial são ferramentas importantes para determinar a distribuição de espécies ameaçadas com fins conservacionistas e para avaliar abordagens teóricas
sobre processos biogeográficos. Esses modelos estão baseados na distribuição dos pontos deocorrência da espécie no sub-espaço de condições de seu nicho ecológico e produzem funções
para predizer em que locais no espaço geográfico é provável sua ocorrência. Apresentamos
aqui conceitos e técnicas necessários ao emprego adequado desses modelos através de uma
revisão da literatura sobre as principais questões atuais nessa área de pesquisa, além de uma
comparação entre algumas técnicas de uso corrente (GARP, Maxent, SVM e BIOCLIM) utilizando
dados sobre Caryocar brasiliense (Pequi). Problemas como a qualidade, a quantidade, os vícios
amostrais, a escolha do tipo de informação ambiental, a escolha da estratégia de modelagem e
a escolha da técnica para avaliar os resultados do modelo são avaliados. Alguns métodos foram
originalmente desenvolvidos para dados de presença/ausência, enquanto que para a maioria
dos problemas reais, apenas dados de presença são disponíveis. Com um pequeno número deamostras, como o de estudos de espécies ameaçadas, modelos mais simples são desejáveis
(e.g. Similaridade e BIOCLIM). A possibilidade de testes externos (independentes) através dapartição dos dados originais é um avanço importante para avaliar a qualidade do modelo final, mas técnicas baseadas em procedimento “jackknife” são adequadas para espécies raras.
A análise da sensibilidade e especificidade dos modelos, com técnicas derivadas do ROC, ainda
permitem a identificação de um valor limite para a determinação da amplitude de distribuição
das espécies. O uso de todos esses procedimentos deve ser considerado, não só para garantir autilidade desses modelos em uma abordagem conservacionista, mas também para uma melhor
comparação dos resultados garantindo a robustez das conclusões atingidas.

abstract
Potential distribution models are important tools to determine the distribution of threatened species
for conservationist purposes and to evaluate theoretical approaches about biogeographic processes.
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

66 | Como determinar a distribuição potencial de espécies sob uma abordagem conservacionista?

These models are based on the distribution of species occurrence points in the environmental
conditions sub-space of their ecological niche and build functions to predict in which sites its
occurrence are expected. We present here the concepts and techniques need to the adequate
use of these models through a literature review about the main in this research area, besides acomparison among some of these methods (GARP, Maxent, SVM and BIOCLIM) using data from
Caryocar brasiliense (Pequi). Problems related to data quality, quantity, sampling biases, choiceof environmental information, modelling strategy and the technique to evaluate model results arepresented. Some methods are originally developed to presence/absence data, while to the majorityof real problems, only presence data are available. Under the restriction of a small number ofsamples, as in threatened species study, simpler models are desirable (e.g. environmental similarity
and BIOCLIM). The possibility to external tests (independent) through the partition of original databases are an important advance to evaluate the quality of the final model, but methods based on
the jackknife procedure are more adequate to rare species. The analysis of sensitivity and specificityof the models, derived from ROC methodology, allow the identification of a threshold limit to thedetermination of species range distribution. The use of all these procedures should be considered,
not only to guarantee the usefulness of these models in a conservationist approach, but to better
comparison of the results to guarantee the robustness of attained conclusions.

Introdução
A modelagem de distribuição potencial (MDP) se tornou
um procedimento comum para determinar a amplitude
da distribuição geográfica das espécies. Uma lista deaplicações atuais para esses métodos não vai ser completa, principalmente porque seu uso está ainda em crescimento, com inovações que permitem novas abordagens.
Apesar disso, a Tabela 1 apresenta um resumo de alguns
dos usos mais importantes que podem ser encontrados
na literatura. É possível perceber que o MDP é útil em
uma variedade de áreas, mas que há um domínio nas
atividades ligadas à biologia da conservação, que seráo foco principal dessa contribuição.
Há duas razões principais do aumento do uso de MDP
nos últimos anos. O primeiro é o aumento da disponibilidade de métodos estatísticos poderosos e técnicas
computacionais que podem ser aplicados mesmo com
apenas dados da presença da espécie, recolhidos deinformações de museus/herbários e levantamentos defauna e flora (Guisan & Thuiller, 2005; Guisan et al.,2006). A segunda razão é a disponibilidade de dados
ambientais em diferentes níveis de resolução e para uma
vasta área de território, que permite produzir predições
para, virtualmente, qualquer área terrestre do globo.
Nesse trabalho apresentamos uma base teórica geralde como essas técnicas podem funcionar e os principais
problemas que têm sido levantados em seu uso, com aesperança de que a sua difusão em problemas de conservação de espécies seja acompanhada pela avaliação
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

criteriosa de seus resultados. Também apresentamos um
exercício para a modelagem de Pequi (Carycocar brasiliense
Cambess.) utilizando algumas das técnicas de uso correntepara exemplificar a execução desse tipo de abordagem.

O nicho ecológico como modelo teórico
Na maior parte das aplicações de MDP se considera queo nicho ecológico é o modelo básico que sustenta a
possibilidade de produzir predições sobre a ocorrência
de espécies (Peterson, 2001; Thuiller et al., 2005; Elithet al., 2006; Stockwell, 2006). O argumento é simples e
bem fundamentado: o nicho ecológico é definido comoo conjunto de condições e recursos nos quais os indivíduos de uma espécie são capazes de sobreviver, crescer
e reproduzir. Logo, o conhecimento dessas condições
e recursos deve servir para predizer os locais de ocorrência da espécie. Apesar disso, muita confusão sobreo uso desse conceito para a modelagem foi resultado
de equívocos sobre conceitos acessórios como o denicho realizado.
Em geral, os MDP podem ser considerados como oajuste a uma função entre os pontos de ocorrência deuma espécie e um conjunto multivariado de dados ambientais (Phillips et al., 2006). Como em geral só estão
disponíveis dados de presença (ver mais à frente sobre
dados de ocorrência) essas funções devem representar
as características ambientais nos pontos de ocorrência
ou o “nicho” da espécie.

De Marco Jr. & Siqueira | 67

TABELA 1 – Alguns exemplos de aplicações dos modelos de distribuição potencial de espécies (MDP) retirados da literatura recente.
ÁREA	

MÉTODO*EXEMPLOS

Predição de distribuição de espécies raras ou ameaçadas de extinção
Maxent,	Engler et al., 2004; 		
	GARP	Guisan et al., 2006; 		
		
Pearson et al. 2007
Guiar levantamentos para detectar espécies novas ou raras e novos padrões	GARP,	Raxworthy et al., 2003
de distribuição	Distância Euclidiana
Escolha de espécies para recuperação de áreas degradadas	GARP	Siqueira, 2005
Escolha de áreas prioritárias para conservação	GARP,	Araujo et al., 2004; 		
	ENFA,
Martinez et al., 2006
	GLM
Determinação de áreas com maior risco de invasão por espécies exóticas	GARP,
Broennimann et al., 2007;
BIOCLIM,
Herborg et al., 2007;
MaxentLoo et al., 2007;
		Peterson, 2003;
		Rouget et al., 2001;
		Sutherst & Maywald, 2005
Análise do efeito das mudanças climáticas globais sobre a biodiversidade	GARP,
Heikkinen et al., 2006;
BIOCLIM,
Hijmans & Graham, 2006;
	GLM
Parra-Olea et al., 2005;
		Roura-Pascual et al., 2004;
		
Thuiller et al., 2005
Predição de áreas ideais para plantio	GARP,
Maxent,
BIOCLIM,	DOMAIN	Villordon et al., 2006

A abordagem mais coerente sobre a relação entre MDP
e nicho foi apresentada por Soberón (2007) que separa
esse conceito da mesma forma que Hutchinson (1957;
1981) o fez em seu trabalho clássico: o sub-espaço decondições (ou cenopoético) e o sub-espaço de recursos.
Os dados ambientais disponíveis devem apenas representar o sub-espaço de condições e não o nicho completo daespécie. Além disso, é bastante provável que os pontos deocorrência tomados representem áreas em que as condições são favoráveis, mas podem existir outras áreas com
condições semelhantes, mas que a presença da espécieé impedida por interações interespecíficas. Hutchinson
identificou esse conceito como nicho pós-interativo
ou realizado e é ele a base correta para a modelagem
com os dados disponíveis. Soberón (2007) reforça esse
argumento distinguindo entre nicho Grinnelliano (queapenas leva em consideração as condições do ambiente)e nicho Eltoniano (que leva em conta as interações entre
espécies). Incluir interações ecológicas dentro dos MDP éárea de intensa pesquisa que tem sido desenvolvida principalmente na predição de ocorrência de uma espécie emrelação à outra fortemente relacionada (e.g. herbívoros esuas plantas hospedeiras).
A necessidade de embasar as estratégias de MDP na
teoria do nicho facilita a interpretação e discussão dos

resultados desses modelos dentro de um contexto conservacionista. Um exemplo importante é o argumento
recentemente apresentado de que espécies exóticas podem ter uma mudança de nicho nas novas áreas invadidas
fora de sua distribuição original (Broennimann et al. 2007).
Esse resultado pode representar que nossa habilidade depredizer a invasão inicial de uma espécie pode ainda serválida, mas que esses modelos dificilmente servirão para
predizer a expansão subsequente de uma espécie em
uma nova área. Os modelos gerados para o nicho original
seriam uma sub-estimativa da área real de ocupação. Poroutro lado, esse resultado pode ainda representar o efeito
da liberação competitiva ou outros mecanismos semelhantes agindo nas novas populações e, talvez, estarem
mais próximo do nicho real da espécie, sem as limitações
impostas pelas interações em seu habitat original.

“In data we trust”
A frase que encabeça essa seção evidencia a necessária
preocupação com os dados quando se trabalha com modelagem e a MDP é particularmente sensível à qualidadee ao tipo de dado disponível. A Tabela 2 resume alguns
dos problemas mais comuns encontrados nessa área.
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

68 | Como determinar a distribuição potencial de espécies sob uma abordagem conservacionista?

TABELA 2 – Principais problemas encontrados nos dados utilizados em modelos de distribuição potencial de espécie (MDP).
PROBLEMA	EXPLICAÇÃO	RISCO

Precisão nos dados
de ocorrência

Muitas informações da literatura apresentam apenas	Em municípios muitos extensos (e.g. na Amazônia)o município coletado e o georeferenciamento é feito
esses erros podem representar uma enorme
pela sede do município.
diferença de características ambientais.

Vício dos dados
de ocorrência

Os coletores tendem a se distribuir ao redor de
grandes cidades ou estradas.

Os vícios devem gerar um modelo mais restrito
que a distribuição real da espécie.

Erros de identificação	Dados de museus e herbários podem conter erros	Descrição incorreta da relação com os fatoresde identificação.
ambientais.
Resolução dos dados	Dados ambientais em uma resolução muito pequena	Descrição pobre ou incorreta da relação com os
ambientais
podem gerar um alisamento da variação ambiental real. fatores ambientais.
Dados ambientais não	As espécies podem ser limitadas em sua distribuição	Descrição pobre da relação com os fatores
relacionados à espécie por variáveis não disponíveis para modelagem.
ambientais.

A qualidade e a quantidade dos dados de distribuição
afeta fortemente os resultados do MDP (Suarez-Seoane
et al., 2002; Luoto et al., 2005), assim como a resolução
e escolha das variáveis ambientais (Robertson et al.,
2003; Elith et al., 2006; Austin, 2007). Todos os estudos
demonstram um aumento da acurácia dos modelos
com o aumento do número de pontos de ocorrência
disponível (Stockwell & Peterson, 2002; Hernandez et al.,2006; Pearson et al., 2007). Essas escolhas possivelmente
afetam mais o resultado dos modelos do que o efeito
da seleção de um tipo de abordagem de modelagem.
A geografia da espécie (amplitude de variação, padrão
de autocorrelação espacial) pode também afetar aeficiência do MDP e se espera que espécies de distribuição mais ampla sejam mais suscetíveis a vícios nos
dados ambientais gerados por amostragem deficiente(Luoto et al., 2005; Segurado et al., 2006).
Em uma comparação com nove técnicas muito usadas
em MDP, Pearson et al. (2006) mostraram que o tipo
de modelo classificado em relação à entrada de dados
de ocorrência (só presença vs. presença/ausência) e ospressupostos na hora de extrapolar a distribuição foram
os critérios mais importantes para explicar as diferençasnas predições dos modelos. Em especial, os modelosque usam só dados de presença tenderam a apresentar
com maior frequência perda de área total de distribuição
predita para 2030.
Um dos problemas importantes associados à relação
entre qualidade de dados ambientais e modelagem está
em que, normalmente, os pesquisadores estão produzindo predição não para uma espécie isolada, mas para um
conjunto de espécies, selecionados de acordo com oscritérios da pesquisa particular que está sendo desenvolvida. Alguns estudos mostram que a inclusão de muitas
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009variáveis em modelos do tipo BIOCLIM leva sistematicamente a uma diminuição do tamanho da área de distribuição predita (Beaumont et al., 2005). Em uma situação
como essa, e baseado na lógica de nicho ecológico que
deveria embasar a MDP, a sugestão lógica seria escolher
um conjunto de variáveis que deveria afetar diretamentea espécie sob estudo. Esse conjunto mínimo deveria serescolhido baseado nos conhecimentos sobre fisiologia
e ecologia geral da espécie que está sendo avaliada. No
entanto, ao modelar um conjunto grande de espécies,
as particularidades de cada uma serão necessariamenteesquecidas, mesmo que seja devido à necessidade demanter um certo nível de comparabilidade no estudo.
A generalidade da proposta provavelmente gera uma
escolha de variáveis ambientais para a modelagem que,ao representar uma espécie “média”, falha em descrevero nicho da maioria das espécies.
Em problemas de conservação de espécies esperase que o número de pontos de ocorrência disponíveis
deva ser considerado o principal limitante para MDP.
As técnicas disponíveis têm sido substancialmente
melhoradas para tratar esse problema, principalmente
no que se refere aos métodos para avaliar os modelos
gerados. Um argumento estatisticamente simples é
que quanto menos dados estiverem disponíveis, menos parâmetros podem ser ajustados nos modelos.
A consequência disso é que modelos mais simples (comoos métodos de distâncias e envelopes bioclimáticos)
devem ser considerados mais adequados. Mesmo assim,
Pearson et al. (2007) demonstrou uma alta eficiência
preditiva do Maxent com números de pontos de ocorrência entre 5 e 15, o que é compatível com muitos
problemas de predição de espécies raras ou ameaçadas
de extinção atuais.

De Marco Jr. & Siqueira | 69

As diferentes abordagens de modelagem
Há uma variedade de formas de modelagem aplicadas
ao problema de predizer a distribuição de uma espécie.
Uma primeira classificação apropriada seria distinguir
modelos que foram originalmente delineados para dados de presença/ausência daqueles que foram construídos apenas para dados de presença. A maior parte dos
modelos baseados em presença/ausência são derivadosde técnicas estatísticas clássicas e bem conhecidas.
Bons exemplos desse tipo de abordagem é o uso daregressão logística (Pearce & Ferrier, 2000; Stephenson
et al., 2006), modelos lineares gerais (“General Linear
Models” – GLM) (Guisan et al., 2002; Thuiller, 2003;
Brotons et al., 2004) e de sua extensão mais complexa
os modelos aditivos generalizados (Generalized additivemodels – GAM) (Guisan et al. 2002; Lehmann et al. 2002;
Leathwick et al. 2006). Excetuando GAM, esses modelos
se baseiam na existência de uma função simples para arelação entre a presença/ausência da espécie e um conjunto de variáveis ambientais. Essas estratégias podem
produzir modelos realistas e simples para essa função
de alta interpretabilidade na compreensão de processos
naturais. Um bom exemplo seria o uso de regressão
logística com dados ambientais e incluindo termos quadráticos (que geram uma resposta semelhante à curva
de Gauss para a probabilidade de presença dependendo
dos parâmetros ajustados).
Os modelos GAM, por outro lado, mantém a estrutura estatística dos modelos generalizados, mas inclui
uma modelagem baseada em funções spline de ordens
maiores. Essa estratégia gera modelos que perdem
muito em interpretabilidade, mas garante maior ajusteaos dados.
Todos esses modelos, originalmente baseados em
presença e ausência real, podem ser utilizados com
dados reais de presença e dados de ausência simulados,
ou como são usualmente referidos na literatura, pseudoausência. O uso de pseudo-ausência necessariamente
inclui uma taxa de erro no modelo, diretamente relacionado com o tamanho da área no espaço “ecológico”
definido pelas variáveis ambientais estudadas nos quaisa espécie ocorre, mas que não apareceu nos dados deocorrência. O uso de pseudo-ausências nos modelos
acima poderá incluir essas áreas como “falsos zeros”.
Novamente, a intensidade dos vícios de amostragem nos
dados de ocorrência limita diretamente o sucesso desse
tipo de abordagem (Jimenez-Valverde & Lobo, 2006).
Dos modelos que foram inicialmente concebidos paradados apenas de presença, a melhor forma de classificálos é em relação ao grau de complexidade nos processos

que envolvem. Os métodos de distâncias (ou modelosde similaridade ambiental) são as representações mais
simples da lógica de nicho ecológico, por estarem baseados na existência de um ponto de ótimo ecológico
para cada espécie definido pelo centróide dos pontos deocorrência no espaço ecológico. A distância entre esseótimo estimado e os valores observados para cada célula
da grade ambiental para a área geográfica estudada é
inversamente relacionada à adequabilidade do ambiente
naquele local. A distância euclidiana gera um envelope
circular ao redor do ótimo no espaço ecológico e a distância de Mahalanobis um envelope elipsoidal (Farber &Kadmon, 2003). A distância de Mahalanobis inclui uma
maior complexidade porque leva em conta a matriz decovariância entre as variáveis ambientais nos pontos
de ocorrência. Isso permite interpretar o modelo comouma expressão das restrições ambientais que a espéciesofre incluindo as correlações entre variáveis, mas exige
que o número de pontos seja maior que o número devariáveis ambientais (o que pode ser um problema paraespécies raras).
O próximo conjunto de métodos são os envelopes
bioclimáticos sob as técnicas BIOCLIM e DOMAIN (Hirzel& Arlettaz, 2003; Beaumont et al., 2005; Luoto et al.,2005; Heikkinen et al., 2006). Nesses casos os envelopes gerados são retilineares baseados em determinarpara cada variável um limite superior e inferior para aocorrência da espécie (ver critérios para os limites maisà frente) e produzir uma predição final que assume quenão existe correlação entre as variáveis nos pontos deocorrência.
Uma extensão lógica dos dois conjuntos de métodos
apresentados seria o uso de técnicas de análise multivariada para a predição da distribuição das espécies.
Métodos baseados na análise de componentes principais
como o ENFA (Hettrich & Rosenzweig, 2003; Brotons
et al., 2004; Hargrove & Hoffman, 2004; Martinez
et al., 2006) têm a vantagem de produzir envelopes maisinterpretáveis e de representarem uma forma automática de estabelecer que variáveis são mais importantes
na determinação da distribuição. Tanto na utilização
de técnicas multivariadas quanto no uso da distância
Euclidiana a escala de medida das variáveis vai afetar
fortemente os resultados: as variáveis que variarem
mais serão necessariamente aquelas que dominarão
as análises. Assim, se incluirmos altitude (variando de
200 a 1.000m) e temperatura (variando de 15 a 25o),a altitude dominará totalmente os modelos. Para evitar
isso, devem ser utilizadas técnicas já há muito estabelecidas nos estudos com análises multivariadas (Noy-Meiret al., 1975; Stoddard, 1979) através da padronização

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 200970 | Como determinar a distribuição potencial de espécies sob uma abordagem conservacionista?

das variáveis (subtrair a média e dividir pelo desviopadrão), que faz com que cada variável entre em “péde igualdade” no modelo.
O Maxent (Maximum Entropy) inicia a lista dos modelos mais complexos: essa é uma técnica de apredizagemautomática (machine-learning) que estima a distribuição
de probabilidades mais próxima à distribuição uniforme
sob a restrição de que os valores esperados para cadavariável ambiental estejam de acordo com os valores
empíricos observados nos pontos de ocorrência. Phillips
et al. (2006) lista onze vantagens dessa técnica e as
mais importantes são: i) ela necessita apenas de dadosde presença; ii) a variável gerada é continua dentro dointervalo 0 a 100 indicando adequabilidade relativa; iii)
ela tem uma definição matemática concisa e é facilmenteinterpretável dentro dos conceitos clássicos de análise
de probabilidades.
O processo de modelagem no Maxent envolve alguns
critérios de otimização, podendo gerar um sobre-ajuste(overfiting) quando o número de dados é menor que o número de parâmetros ajustados. Uma constante b é usadacomo parâmetro de regularização e pode depender davariabilidade observada (Dudik et al., 2004), mas há ainda
alguma controvérsia sobre como escolher parâmetros
apropriados em um conjunto de muitas espécies.
Algumas técnicas multivariadas exploratórias, originalmente desenvolvidas para data-mining têm se tornado
popular na MDP. Dentre essas se destaca o uso de regressão multivariadas por splines (Leathwick et al., 2005,
2006; Elith & Leathwick, 2007) que apresenta algumas
características semelhantes a GAM e as Árvores deregressão ou classificação (Classification and regression
trees – CART) (Thuiller, 2003; Gavin & Hu, 2005). Nesses
casos, a lógica de nicho é praticamente abandonada
em favor da busca do melhor modelo que se ajuste ao
conjunto de dados, e de certa forma, sacrifica a interpretabilidade ecológica em favor da qualidade do ajuste.
Por fim, as redes neurais (Thuiller, 2003; Joy &Death, 2004), algoritmos genéticos gerais (Pearson etal., 2006; Termansen et al., 2006) e o GARP (“genetic
algorithm for rule-set production”) compartilham muito
da estrutura teórica comum aos métodos de aprendizagem-automática, mas o GARP é sem dúvida o mais
utilizado desses modelos (Peterjohn, 2001; Anderson
et al., 2002; Anderson, 2003; Ganeshaiah et al., 2003;
Peterson & Kluza, 2003; Elith et al., 2006; Stockman
et al., 2006; Villordon et al., 2006; Pearson et al., 2007,
apenas para citar alguns dos mais importantes). O GARP
representa uma técnica híbrida que inclui técnicas estatísticas (regressão logística) e envelopes bioclimáticos
dentro de uma estratégia de aprendizado-automático.

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009O GARP não é uma técnica de modelagem para dadosde presença porque o ajuste é feito através da geração
de um conjunto de pseudo-ausências, mas apresenta
técnicas mais sofisticadas para tratar esse problema.
O algoritmo GARP define o modelo de nicho ecológico das espécies através de um conjunto de regrasque é considerada como um “indivíduo”, e o conjunto
de regras são considerados uma “população”, segundo
a terminologia definida para os algoritmos genéticos.
Internamente, as regras são codificadas através das
faixas de valores ou coeficientes relativos às variáveis
ambientais e também ao valor da previsão da regra. Os
coeficientes das variáveis ambientais correspondem aos“genes” que compõem os “cromossomos”. A previsão
das regras também é codificada como um gene, podendo sofrer alterações durante a execução do algoritmo.
A qualidade de cada regra presente no modelo é avaliada
por uma função de adaptação, que é calculada atravésda significância estatística obtida pela aplicação da regra
ao conjunto de pontos de treinamento fornecidos ao
algoritmo. Durante a execução do algoritmo as regras
são modificadas aleatoriamente por operadores heurísticos de recombinação e mutação. Esses operadores
criam novas regras, que quando aplicadas aos pontos
de treinamento, obtém um valor diferente na função
de adaptação, devido à mudança realizada em um deseus genes. Após a criação de novos cromossomos e
inclusão destes na população existente, é executada uma
operação de seleção natural. Nesta operação aqueles
cromossomos que têm valor da função de adaptação
abaixo de um certo limiar pré-definido são eliminados
da população. Quando um número predeterminado
de iterações é atingido, o algoritmo é encerrado e oresultado é apresentado como um conjunto de regras
a partir dos indivíduos sobreviventes. Este modelo é
aplicado de volta ao espaço geográfico, indicando asregiões onde a espécie está provavelmente presente
ou ausente Pereira & Siqueira (no prelo).
Outro algoritmo que começa a ser usado em MDP
é o SVM (Suport Vector Machine – Máquina de Vetoresde Suporte), que se caracteriza por ser um conjuntode métodos de aprendizagem supervisionado relacionados que pertecem à família dos classificadores
lineares generalizados. As SVMs foram introduzidas
recentemente como uma técnica para resolver problemas de reconhecimento de padrões. Esta estratégia
de aprendizagem, introduzida por Vapnik (1995) é um
método muito poderoso que em poucos anos desde
sua introdução tem superado a maioria dos sistemas
em uma ampla variedade de aplicações (Cristianini &Shawe-Taylor, 2000). De acordo com a teoria de SVMs,

De Marco Jr. & Siqueira | 71

enquanto técnicas tradicionais para reconhecimento depadrões são baseadas na minimização do risco empírico,isto é, tenta otimizar o desempenho sobre o conjunto detreinamento, as SVMs minimizam o risco estrutural, isto
é, a probabilidade de classicar de forma errada padrões
ainda não vistos pela distribuição de probabilidade dos
dados. O objetivo dessa classificação é elaborar uma forma computacionalmente eficiente de aprender “bons”
hiperplanos de separação em um espaço de características de alta dimensão. Por “bons” hiperplanos entendemos aqueles que otimizam os limites de generalização epor “computacionalmente eficiente” algoritmos capazesde tratar amostras de tamanho da ordem de 100.000
instâncias. A teoria da generalização dá uma orientação
clara sobre como controlar a capacidade, e logo como
prevenir modelos ruins, controlando as medidas das
margens dos hiperplanos, enquanto a teoria da otimização fornece as técnicas matemáticas necessárias paraencontrar hiperplanos otimizando essas medidas. Uma
propriedade especial das SVMs é que eles simultaneamente minimizam erros de classificação empírica emaximizam a margem geométrica. Os modelos gerados
pela SVM só dependem de um subconjunto de dados
de treino, utilizando apenas os dados mais informativospara gerar o MDP. Esta característica torna esta técnica
especialmente interessante para utilização em situações
onde a confiabilidade dos dados de entrada (registrosde ocorrência da espécie e/ou variáveis ambientais) éduvidosa ou incompleta, o que é especialmente comum
em se tratando de levantamento de biodiversidade emregiões tropicais. É claro que, para qualquer técnica demodelagem, quanto menos ruído nos dados, melhor seráo resultado. Mas é importante sabermos que esse tipo
de ruído é sempre uma constante nesse tipo de dado,então, é importante escolher a técnica que seja mais
adequada ao conjunto de dados disponível.

Critérios de escolha de limites e métodos deavaliação

Esse é, sem dúvida, o tópico de mais pesquisa atual e,
portanto, o mais controverso. Em todos os métodos
apresentados é necessário um critério para estabelecer olimite para a distribuição da espécie. Se existem dados depresença/ausência é possível determinar a melhor escolha
como uma combinação das informações da omissão domodelo e de sua sobre-previsão: o melhor limite é aquele
que minimiza a omissão e sobre-previsão. Evidentemente,essas duas propriedades estão ligadas e quanto maior aomissão menor a sobre-previsão, e vice-versa.

No entanto, essa estratégia é limitada quando
apenas dados de presença estão disponíveis. A solução mais simples é a implementada nos métodosde envelopes bioclimáticos (BIOCLIM). A escolha delimites baseados em estabelecer uma taxa de omissão
fixa tem como consequência lógica um maior controle da sobre-previsão. Como não é possível nenhuma
inferência acerca da sobre-previsão com dados apenasde presença, o controle da omissão é a estratégiaadequada ao problema. Esse controle pode ser feito
utilizando uma estimativa baseada em intervalos deconfiança ou através de uma escolha apropriada depercentis cobertos pelo modelo como implementado
no DIVA-GIS (Hijmans et al., 2002; Ganeshaiah et al.,2003). Essa estratégia pode ser utilizada em quase
todas as técnicas, sendo especialmente adequada paraos métodos de distâncias.
No entanto, a escolha de limites baseados na omissão
pode ser pouco efetiva se estamos tratando de espécies
ameaçadas com poucos registros de ocorrência. O uso
dos dados mais extremos (como a maior distância)
pode ser a estratégia mais adequada tanto devido
às limitações estatísticas quanto pela proposta mais“conservadora”, apropriada à tomada de decisão sobre
a conservação da espécie.
Uma técnica híbrida surge de produzir estimativas deomissão e sobre-previsão a partir de pseudo-ausências
como desenvolvido no Maxent (Phillips et al., 2006).
Nesse caso, foi desenvolvida uma abordagem baseadana técnica ROC (Receiver Operating Characteristics) noqual a sensibilidade do modelo é definida pela proporção de presenças verdadeiras do total de presenças
preditas e a especificidade pela proporção de ausências
verdadeiras em relação às ausências preditas. Uma
curva ROC é produzida plotando a sensibilidade contra
o complemento da especificidade (1-especificidade)para diferentes valores de limites da variável Maxent.
A área abaixo dessa curva é conhecida como AUC e
serve como uma medida de avaliação modelo independente do limite escolhido (Manel et al., 2001; Liuet al., 2005). O valor de AUC igual a 0.5 significa que omodelo não tem uma eficácia melhor do que uma seleção aleatória. O procedimento ROC permite a escolhade um limite ótimo pela leitura do limite que maximiza a soma da especificidade e sensibilidade (Manelet al., 2001) e foi considerado um dos cinco melhores
métodos na determinação desses limites em MDP(Liu et al., 2005). A única questão é que as estimativasde especificidade são produzidas com a adição de10000 pseudo-ausências e, portanto, elas incluem um
erro sistemático no modelo.

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 200972 | Como determinar a distribuição potencial de espécies sob uma abordagem conservacionista?

Pearson et al. (2007) critica os métodos derivados
do AUC e outras estratégias a partir da base teórica
dos modelos e dos limites que os dados de presença
determinam na interpretação dos resultados. Os autoresargumentam que apenas a omissão é informativa nesse
tipo de modelo e que falsos-positivos não devem ser considerados na sua avaliação de modelos de distribuição
potencial que são construídos apenas para revelar áreas
que podem ser ocupadas. Dentro da proposta teórica
que gera esses modelos, os falsos-positivos devem ser
resultado de fatores não incluídos como contingência
histórica, limitação da dispersão e interações ecológicas(Anderson, 2003; Soberón, 2007). Avançando nesse argumento, Pearson et al. (2007) desenvolve uma técnica
semelhante ao jackknife para avaliação dos modelosque é especialmente útil para análise de espécies raras
ou com poucos pontos de ocorrência. Nesse método, amodelagem é repetida cada vez excluindo um dos n pontos de ocorrência, gerando n-1 modelos independentes.
O desempenho preditivo dos modelos pode ser então
avaliado pela capacidade de prever a observação excluída em cada modelo. Essa técnica pode ser implementada
em qualquer sistema de modelagem apresentada nesse
trabalho.
No caso de espécies raras, o critério de escolha dolimite para predição de sua ocorrência também tem
um efeito muito grande nos resultados da modelagem.
Sob o ponto de vista conservacionista, o peso da sobreprevisão da distribuição de uma espécie ameaçada,levando a diminuir sua estimativa de risco, é maior
que o de omitir uma potencial presença sob os critério
da IUCN (IUCN, 2004; Akcakaya et al., 2006). Nesses
termos, o uso de critérios fixos como o do menor
valor de adequabilidade de habitat no qual a espécieocorreu, pode ser especialmente útil na modelagemde espécies ameaçadas de extinção. O trabalho dePearson et al. (2007) suporta esse argumento, tendo
encontrado que a melhor performance dos modelos foi
obtida utilizando esse critério, quando avaliado pela
técnica jackknife.

Um exemplo: modelando a distribuição de uma espécie
típica do cerrado e de importância econômica

O problema
Atualmente existem vários algoritmos que podem ser
aplicados em MDP. A comparação de modelos oriundos
de diferentes algoritmos de modelagem pode ser um
problema. Qual o melhor modelo? Que algoritmo melhor
se aplica a uma determinada situação em modelagem?

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

Para facilitar a escolha dos melhores modelos é interessante que existam softwares que realizem um processo
de experimentação, ou seja, que realizem experimentos
com os mesmos dados de entrada, utilizando diferentes
algoritmos, em um ambiente controlado. Uma apresentação sobre este tipo de software pode ser encontrada
em Sutton et al. (2007) e uma discussão sobre o processo
de experimentação em MDP pode ser encontrada em
Santana et al. (no prelo). A título de ilustração, foram
gerados modelos com os mesmos dados de entrada,
mesmos pontos de ocorrência da espécie e mesmas
variáveis ambientais, para quatro diferentes algoritmosde modelagem.
Dados de ocorrência e variáveis ambientais
Neste exemplo foram utilizados 50 registros de ocorrência de Caryocar brasiliense Cambess. (Caryocaraceae)
dentro do Estado de São Paulo utilizados em Siqueira& Durigan (2007). Esta é uma espécie típica do Cerrado
brasileiro, conhecida popularmente como pequi e queé intensamente utilizada para alimentação.
Foram utilizados dados climáticos (temperatura anual
média e precipitação anual) oriundos do Worldclim<http://www.worldclim.org/> (Hijmans et al. 2005)
e topográficos (elevação, aspecto e inclinação doterreno), oriundos do US Geological Surveys <http://
edc.usgs.gov> ambos com a mesma resolução, aproximadamente 1km.
Padrões de distribuição
Os resultados dos modelos são apresentados na figura 1. Os resultados mostram padrões que são semelhantes a muitas comparações recentes feitas entre
modelos (Elith et al., 2006; e.g. Pearson et al., 2006).
O Maxent tende a ser muito “limitado” aos dados
produzindo um modelo de menor amplitude de distribuição. No entanto, é comum que seja um dos modelosque apresente maior valor de AUC, junto com o GARP(Elith et al., 2006).
Mesmo assim, há uma grande similaridade geral na
distribuição gerada, como pode ser observado pelo
limite sul da distribuição quando se compara, por
exemplo, o GARP e BIOCLIM. Esses resultados também
sugerem que um caminho interessante para a análise
desse tipo de modelo, uma abordagem de “integração”
dos resultados dessas diferentes abordagens, como oproposto por Araújo & New (2006). Um exemplo deste
tipo de integração, chamado modelo de consenso entre
vários algoritmos, já e um procedimento atuomatizado
no ambiente computacional openModeller (versão 1.0.6)<http://openmodeller.sourceforge.net/>.

De Marco Jr. & Siqueira | 73

Conclusões
A teoria do nicho provê mais do que uma metáfora
para a MDP, fornecendo uma base teórica que deve
ser considerada de forma mais formal na interpretação
dos resultados desse tipo de análise. A interpretação
das mudanças de padrão de distribuição de espécies
invasoras e falsos-positivos na ocorrência de espécies
precisam ser avaliadas dentro da lógica da teoria donicho e o reconhecimento das limitações de modelagem
baseada apenas no sub-espaço de condições.
A escolha das técnicas de modelagem para MDP é um
passo importante e existe uma variedade de técnicas
que podem ser classificadas em relação à sua complexidade. O principal critério de escolha, no entanto, deve

ser a qualidade e quantidade de dados de ocorrência
da espécie a ser modelada: quanto menos dados mais
simples deve ser o modelo utilizado.
A avaliação dos modelos é feita usualmente por
técnicas baseadas no procedimento ROC, mas que vêm
sendo criticadas. A utilização de técnicas mais simples
e adequadas à limitação do uso apenas de dados depresença na MDP é desejável, principalmente as técnicas
de avaliação por jackknife para espécies raras.
No geral, os diferentes modelos gerados como exemplo assemelham-se quanto à área prevista de distribuição
potencial da espécie, mas os valores de AUC variaram
bastante. No caso analisado, o melhor modelo foi o gerado pelo Maxent, apresentando o maior valor de AUC
entre todos os algoritmos utilizados.

GARP

Maxent

AUC: 0,85
Acc: 72%
Omi: 28%%cels: 31,0301
Parâmetros: default

AUC: 0,91
Parâmetros: default

Biolclim

SVM

AUC: 0,71
Acc: 84%
Omi: 16%%cels: 40,8213
Parâmetros: default

AUC: 0,75
Acc: 100%
Omi: 0%%cels: 45,8031
Parâmetros: default

FIGURA 1 – Resultado de modelagens utilizando o mesmo conjunto de dados de entrada, modificando-se apenas os algorítmos de modelagem para gerar os MDP. AUC (“Area under curve”); Acc (acurácia); Omi (taxa de omissão) e %cels (porcentagem de células preditas comopresente). Todos os modelos foram gerados com os parâmetros padrões (default) dos diferentes algorítmos. Os pontos pretos presentes nomodelo gerado pelo Maxent representam os registros de ocorrência da espécie e que foram utilizados por todos os demais algorítmos.

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

74 | Como determinar a distribuição potencial de espécies sob uma abordagem conservacionista?

Agradecimentos
Esse trabalho foi financiado pelo CNPq (bolsa de produtividade e financiamento direto a PDMJr), Projeto
BioImpacto BBVA Espanha e Projeto openModeller – CRI– FAPESP (para MFS).

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Padrões de endemismos e a conservação
da biodiversidade
CLAUDIO JOSÉ BARROS DE CARVALHO
Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná, Curitiba, Brasil.
e-mail: cjbcarva@ufpr.br

ResumoA diversidade biológica na Terra não está distribuída uniformemente e esta distribuição
não ocorre ao acaso. Existem áreas que possuem maior endemismo do que outras, que são
entendidas como um setor geográfico definido e delimitado a partir da combinação de áreas
de distribuição de táxons exclusivos, i.e., espécie ou grupos de espécies relacionados com
ocorrência única nesta região particular. A conservação das espécies se baseia fortemente
no conceito de endemismo e também no número de espécies existentes. Estes enfoquessão melhor visualizados através de métodos biogeográficos que têm o objetivo de entendercriticamente os padrões da distribuição espacial dos organismos e responder como essespadrões foram formados. Neste trabalho são discutidos métodos pan-biogeográficos, que têm
sido utilizados com o objetivo de indicação de áreas para conservação. Esses métodos são
fundamentalmente históricos e possuem características não encontradas em outros métodos
utilizados para delimitação de áreas para conservação: metodologia robusta, objetiva, empiricamente testável, relativamente rápida, de baixo custo e baseada em informação taxonômica
disponível. Análise de traços e análise parcimoniosa de endemismos (PAE) são os principais
métodos utilizados. O primeiro parte da construção de traços (individuais e generalizados)e descoberta dos nós biogeográficos, e o segundo delimita as áreas baseado em quadrículas ou quadrantes. Desta forma, não é necessário assumir áreas previamente estabelecidas,
i.e., ecorregiões, como unidade de análise. As áreas encontradas por esses métodos foram
comparadas com as unidades de conservação da região sul do Brasil e do Cerrado. Porém,para uma efetiva conservação da biodiversidade, além da utilização de metodologias históricas e preditivas, é fundamental que se conheça realmente a biodiversidade. Para tanto, éessencial que haja um maior incremento de políticas estatais e privadas para a formação detaxonomistas, profissionais fundamentais para o real conhecimento da biodiversidade. Istoé trivial: não existe conservação de biodiversidade desconhecida.

abstract
The biological diversity on Earth is not evenly distributed, and this distribution is not random. There
are areas with higher levels of endemism than others, which are understood as a geographical sector
defined and delimited through the combination of distribution areas of exclusive taxa, i.e., species
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 200978 | Padrões de endemismos e a conservação da biodiversidade

or groups of species related by their unique occurrence in a particular region. Species conservationis strongly based on the concept of endemism, as well as on the number of existing species. Theseemphases are better visualized through biogeographical methods whose goal is to understandin detail the spatial distribution patterns of organisms and to answer how these patterns wereformed. In the present study, the pan-biogeographical methods that have been used with the goalof indicating conservation areas are discussed. These methods are fundamentally historical andpossess characteristics that are not found in other methods to delimit conservation areas, namely:a methodology that is robust, objective, empirically testable, relatively rapid, low-cost, and basedon the available taxonomic information. Trace analysis and parsimony analysis of endemicity (PAE)are the most used methods. The first method starts from the construction of traces (individualand generalized) and the discovery of biogeographical nodes, whereas the second delimits areas
based on quadrats, which is one of the variants of this method. Thus, it is not necessary to assume
previously established areas, i.e., ecoregions, as the units for analysis. The areas uncovered by thesemethods were compared to the conservation units in southern Brazil and in the Cerrado. However,in order to effectively conserve biodiversity, in addition to using historical and predictive methods,
it is fundamental to understand the biodiversity. To that end, it is essential to promote State andprivate policies to train taxonomists – professionals that are fundamental to the real knowledgeof biodiversity. This is a truism: there is no conservation of unknown biodiversity.

Introdução
A diversidade biológica na Terra não está distribuída
uniformemente, pois os organismos não se distribuem
ao acaso. Este padrão de distribuição de espécies é fortemente influenciado por caracteres históricos e ecológicos e deve ser visualizado dentro do processo evolutivo
de toda a biota. Como consequência disto existem áreas
que possuem maior biodiversidade do que outras áreas
nos seus principais aspectos como taxonômico, genético
e de ecossistemas. Os diferentes processos que podem
dar origem a esses padrões devem também ser avaliados,para que se compreenda a formação desses padrões deendemismos (Carvalho, 2004).
O padrão de distribuição dos organismos é melhor
entendido pela Biogeografia, ciência considerada subordinada a outras áreas de conhecimento até a pouco
tempo atrás, mas atualmente entendida como disciplinaúnica com seus próprios fundamentos e métodos (Nihei,
2006). Cada vez mais seus métodos têm sido importantes para se compreender o padrão de distribuição
das espécies em um sentido global e, além disso, têmsido importante para o entendimento de aspectos deoutras áreas de conhecimento (Donoghue & Moore,
2003). A biogeografia procura desvendar os padrões dedistribuição e quais foram os processos que os geraram.
Historicamente, tem sido dividida em duas vertentes,
Biogeografia Histórica e Biogeografia Ecológica, diferenciadas basicamente pela escala espaço-temporal que
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

investigam. Contudo, ultimamente essa visão dicotômica
tem sido ofuscada pelo recente reconhecimento de que
fatores históricos têm modelado os padrões de diversidade não somente em escalas globais, mas também em
escalas locais, e que fatores ecológicos podem causar
diferenciação e cladogênese (Mário Sigrist & Claudio
J.B. de Carvalho, comunicação pessoal).
Área de endemismo é entendida como uma região
geográfica indicada a partir da combinação de áreas
de distribuição de táxons endêmicos, isto é, espécieou grupos de espécies relacionados com ocorrência
exclusiva em uma região particular. O padrão de endemismo possui claramente o componente espacial, pois
é delimitado e entendido a partir da distribuição dasespécies. Entretanto, deve-se entender que espaço é um
conceito relativo, pois não existe um espaço absoluto,
mas uma área que apenas pode ser compreendida junto
com os organismos que ocorrem em um determinado
tempo (Craw et al., 1999; Santos & Amorim, 2007). Os
componentes essenciais da biodiversidade são: espaço,área ou local de ocorrência dos organismos; tempo,
período de ocorrência dos organismos; forma, entendimento das variações dos atributos dos organismos(espécies) em relação as suas semelhanças e diferenças(Croizat, 1964).
Existe um entendimento geral que a evolução da
Terra afetou a distribuição da distribuição da vida. Neste
enfoque, a formação da biodiversidade é entendida fortemente como de origem histórica (Carvalho, 2004).

Carvalho | 79Padrões de endemismos
A biogeografia e a descoberta dos padrões biogeográficos das espécies têm recebido uma maior atenção pelas
implicações no próprio conhecimento da evolução dabiodiversidade. Mais recentemente está sendo incluída
também nos esforços conservacionistas em uma visão
integrada (Morrone, 2000) emergindo também comouma ciência de importância central para ações paraconservação (Whittaker et al., 2005).
Endemismo tem sido utilizado frequentemente comoum dos critérios para escolha de áreas com propósitos
para conservação de espécies (Prevedello & Carvalho,2006). Entretanto, apesar dessas áreas serem delimitadas pela sobreposição de mapas de distribuição deuma grande variedade de espécies mostrando uma altaconcentração de distribuições sobrepostas (Silva et al.,2004), a não arbitrária indicação dessas áreas está correlacionada a fidelidade e premissas do método a serutilizado (Axelius, 1991; Morrone 1994).

Conservação da biodiversidade
Desde a década de 80 é entendido que a perda da biodiversidade tem sido causada pela ação do homem e
atualmente a maioria da comunidade científica concorda que o principal desafio deste século é prevenir esta
perda da biodiversidade. Mas como fazer isto, tendo
em mente que é necessário conhecer, no mínimo razoavelmente, os componentes biológicos do sistema a ser
conservado? Saber “O que, onde e como conservar” éprimordial, pois estes componentes, e principalmente os
dois primeiros, são temas de âmbito biológico (Brandon
et al., 2005). Logo, a conservação das espécies se baseia
fortemente no conceito de endemismo como também
no número de espécies existentes. Estas decisões são
melhor visualizadas através de métodos biogeográficosque têm o objetivo de entender criticamente os padrões
da distribuição espacial dos organismos e responder
como esses padrões foram formados.
Os hotspots (sensu Myers et al., 2000) possuem importância inequívoca para a conservação da biodiversidade
principalmente pela maior divulgação do conceito deconservação desde o final dos anos 80. Entretanto, sãoconhecidos outros tipos de hotspots (por exemplo, o de
Croizat, 1958) onde metodologias diferentes são empregadas para a descoberta de cada um deles. É plausível
entender que a área, componente espacial dos diversos
hotspots não seja congruente se diferentes metodologias
são utilizadas.

A questão principal que se apresenta é qual dos
conceitos de hotspots é o mais adequado para ser utilizado na conservação da biodiversidade. Apesar disto
ainda não ser um tema trivial na literatura, já estão
sendo comparados diferentes tipos de hotspots e quaisdeles possuem a melhor interpretação do conjunto deorganismos (espécies) que pode ser conservado (Ormeet al., 2005).

Pan-biogeografia
A pan-biogeografia idealizada por León Croizat em
meados do século passado (Croizat, 1958) é uma das
principais linhas de estudo da biogeografia histórica
(Morrone & Crisci, 1995). Uma das principais aplicações
desse enfoque é a delimitação de unidades biogeográficas naturais, sendo por isso um elemento primordial
para o entendimento da evolução do espaço-tempo(Morrone, 2004).
A pan-biogeografia inclui métodos que são fundamentalmente históricos e possuem características não encontradas em outros métodos utilizados para a escolha
e delimitação de áreas para conservação: metodologia
robusta, objetiva, empiricamente testável, relativamente rápida, de baixo custo e baseada em informação
taxonômica disponível (Prevedello & Carvalho, 2006).
Diferentemente de outros métodos utilizados para aescolha de áreas para conservação onde normalmente o
grau de subjetividade da escolha das áreas é alto, a panbiogeografia incorpora a trajetória histórica da formação
da biota. Cabe ressaltar que o entendimento da história
da biota é essencial quando se objetiva a conservação,em longo prazo, da biodiversidade, subsidiando esforços mais concretos de manejo e estabelecimento depolíticas e prioridades para conservação (Prevedello &Carvalho, 2006).
Atualmente a pan-biogeografia está dividida em quatro abordagens (Morrone, 2005), duas delas – Métodos
dos traços e Análise Parcimoniosa de Endemismos(PAE) – estão sendo utilizadas recentemente como
ferramentas para escolha de áreas com propósitos paraconservação.

Métodos dos traços
O método de traços consiste basicamente no estabelecimento do padrão da distribuição dos grupos a partir daunião de pontos de distribuição da espécie (ou táxon)através de linhas, respeitando-se o critério da menor

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

80 | Padrões de endemismos e a conservação da biodiversidade

FIGURA 1 – Traços generalizados e nós biogeográficos identificados para o Cerrado a partir de dados de distribuição de 149 espécies
de plantas, mamíferos, aves e insetos (modificado de Prevedello & Carvalho, 2006).

distância geográfica entre eles. É denominado comotraço individual o conjunto de linhas que unem ospontos de distribuição do táxon representando a áreade distribuição atual. Quando dois ou mais traços se sobrepõem é originado um traço generalizado (Morrone& Crisci, 1995). Pode-se entender que estes traços
representem padrões de distribuição atuais de biotas
ancestrais que foram fragmentados (Craw et al., 1999).
Os traços generalizados equivalem a componentes bióticos que podem ser ordenados hierarquicamente emum sistema de classificação biogeográfica (Morrone,2004).

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

Nó biogeográfico é reconhecido pelos pontos deinterseção ou proximidade entre dois ou mais traços
generalizados. São interpretados com a representação
gráfica de áreas compostas ou híbridas e biológica egeologicamente complexas onde se unem diferentes
histórias geográficas e filogenéticas (Craw et al., 1999;
Morrone, 2000).
Este enfoque foi utilizado como ferramenta para definição de melhores áreas para conservação em outros
países (Grehan, 1989; Luna-Vega et al., 2000). No Brasil,
foi utilizada para estudar o Cerrado, uma das áreas maisameaçadas de destruição. O método foi utilizado com

Carvalho | 81

FIGURA 2 – Distribuição dos nós biogeográficos no Cerrado (modificado de Prevedello & Carvalho, 2006).

dados de distribuição de 149 espécies, baseado na literatura, pertencentes a gêneros de plantas, mamíferos,
aves e insetos em 915 localidades da América do Sul
sendo que 55 espécies mostraram-se informativas paraas análises. Foram identificados 48 nós biogeográficos
no Cerrado que representam áreas prioritárias à conservação do bioma (Figura 1). O que foi constatado é
que 79% dos nós biogeográficos encontram-se fora das
unidades de conservação, demonstrando a deficiência
do atual sistema de áreas protegidas do Cerrado paraa manutenção da diversidade histórico-biogeográfica
do bioma (Figuras 2, 3). Diversos nós biogeográficossituam-se em áreas priorizadas anteriormente por
outros autores utilizando outros métodos, mas dos
11 nós biogeográficos não relacionados em estudos
anteriores, 10 encontram-se em áreas grandementedegradadas. Desde forma devem ser realizados esforçospara a restauração dessas áreas, pois são importantes
na estrutura biogeográfica/conservacionista intrínseca
do Cerrado (Prevedello & Carvalho, 2006).

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 200982 | Padrões de endemismos e a conservação da biodiversidade

FIGURA 3 – Comparação dos nós biogeográficos e as Unidades de Conservação do Cerrado (áreas em branco) (modificado de Prevedello& Carvalho, 2006).

Análise parcimoniosa de endemismos (PAE)
A análise parcimoniosa de endemismos (Parsimony
Analysis of Endemicity) (PAE) utiliza localidades ouáreas que compartilham espécies ou táxons para encontrar a melhor solução parcimoniosa representado
pelo cladograma que tem como critério a análise deparcimônia (Morrone & Crisci, 1995; Carvalho, 2004;

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

Posadas et al., 2006). O objetivo é postular o relacionamento biótico das unidades estudadas. A delimitação
das áreas de endemismos é oriunda da análise de uma
matriz de dados construída por presença/ausência dasespécies na unidade de estudo. Esse método permite ageração de hipóteses (cladogramas) falseáveis, maximizando a congruência de distribuição de tantos táxons
quanto possíveis (Posadas & Miranda-Esquivel, 1999).

Carvalho | 83

FIGURA 4 – Quadrículas numeradas de 1 grau de latitude por 1 grau de longitude sobrepostas aos estados do Paraná, Santa Catarina
e Rio Grande do Sul (modificado de Löwenberg-Neto & Carvalho, 2004).

Existem algumas variantes do PAE desde que ométodo foi desenvolvido por Rosen (1988) em um
sentido dinâmico – comparação de localidades com
endemismos em diferentes estratos geológicos – ou
estático, comparação de áreas no mesmo estrato (verNihei, 2006, para resumo). Logo após, Cracraft (1991)
utilizou a metodologia do PAE em áreas de endemismos
já previamente delimitadas e Morrone (1994) utilizou
quadrantes ou quadrículas como unidades operacionais
utilizadas para encontrar as áreas de endemismos.
Utilizando esta modalidade, não é necessário assumiráreas previamente podendo ser utilizada como um
critério para falsear ou corroborar áreas previamenteestabelecidas, i.e., ecorregiões. Este enfoque poderia
também ser utilizado para sugerir áreas que poderiam
ser indicadas como corredores ecológicos (LöwenbergNeto & Carvalho, 2004).

Para a região sul do Brasil foi utilizado o método PAE
na modalidade de quadrículas com dados de distribuição
de 175 espécies, baseado na literatura, pertencentes
a 26 gêneros de plantas (22), insetos (3) e Squamata (1)em 301 localidades diferentes nos estados do Paraná,
Santa Catarina e Rio Grande do Sul. Foram utilizadas
quadrículas de 0,5 graus por 0,5 graus e de 1 grau por
1 grau de longitude (Figura 4). Nesta foram encontradas
duas áreas de endemismos sobrepostas, com duas e quatro espécies sinapomórficas, respectivamente (Figura 5).
Esta hipótese de área de endemismo foi comparada com
as unidades de conservação (UC) estaduais e federais ressaltando o número reduzido de UC de Proteção Integral
da região. Também oferece suporte a mudança de categorias das UC de Uso Sustentado para UC de Proteção
Integral devido ao grau de endemismo encontrado daregião (Löwenberg-Neto & Carvalho, 2004).
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

84 | Padrões de endemismos e a conservação da biodiversidade

FIGURA 5 – Cladograma da análise de quadrícula de 1 grau delatitude por 1 grau de longitude reduzido apenas ao clado comáreas de endemismos com duas ou mais espécies. As barras pretas
indicam espécies sinapomórficas que delimitam as duas áreas deendemismo sobrepostas (quadrículas 23, 29 e quadrículas 23,
29, 36, 28, respectivamente) (modificado de Löwenberg-Neto& Carvalho, 2004).

Quem descreve a biodiversidade?
A biodiversidade dos trópicos é maior do que nas regiões temperadas, fato já entendido desde o século XIX.
Os principais países megadiversos estão nestas áreas
e o Brasil, com a maioria de sua porção localizada nos
trópicos, possui inequívoca importância para o conhecimento da biodiversidade do planeta. É provável que opaís contenha mais do que 13% de toda a biota mundial.
Entretanto é bastante plausível que esta estimativa esteja subestimada (Lewinsohn & Prado, 2005). Deve serressaltado que o conhecimento da nossa biodiversidadeé ainda inadequado porque muito da diversidade que
conhecemos ainda não foi formalmente descrita ou
catalogada. A maioria das nossas espécies é conhecida
fragmentariamente tanto em aspectos taxonômicos
como de distribuição (Whittaker et al., 2005).
Mas, quem descreve a biodiversidade? São os taxonomistas, profissionais essenciais para o real conhecimento da biodiversidade. Eles descobrem e descrevem
as espécies, deixando-as acessíveis através dos nomes
científicos e classificação para serem utilizadas nas
diversas áreas correlacionadas. Em escala mundial, principalmente em países com uma diversidade bem menor,
existe um declínio do número e atuação dos taxonomistas (Wheeler et al., 2004). No Brasil o problema do
desconhecimento da biodiversidade está amplificado.
Aqui estão reunidos dois grandes problemas para o
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009conhecimento da biodiversidade: riqueza exuberante e
número reduzido de pessoal qualificado para descrevêla. Isto ocorre em todos os grupos, mas é gritante em
alguns grupos diversos de vertebrados e principalmente
na grande maioria dos invertebrados. Nos insetos, por
exemplo, existem diversos grupos importantes muito
pouco conhecidos sobre diversos aspectos. A maioriadeles não possui um simples inventário das espécies
brasileiras conhecidas (Carvalho, 1998).
Mesmo em grupos de vertebrados, como por exemplo
os répteis, o conhecimento taxonômico está no estágio
inicial. A maioria das espécies é ainda conhecida taxonomicamente apenas no nível alfa (Rodrigues, 2005).
No caso dos invertebrados o panorama é ainda muito
mais desolador. Ordens inteiras de invertebrados não
possuem nenhum taxonomista ativo, perpetuando a falta
de conhecimento desses grupos (Lewinsohn & Prado,2005). Calcula-se que o número de sistematas no Brasil
seja de cerca de um por cento das necessidades do país
(Vanzolini, 1992).
Entretanto, como sabemos, a chave da biodiversidade são os nomes científicos. Eles formam a linguagem
essencial para a comunicação. Sem eles, voltaríamos ao
tempo da Torre de Babel (Thompson, 1997). Por outro
lado, é de pouco valor a disponibilização de nomes deespécies sem critério ou com uma análise não realizada
nos fundamentos de uma taxonomia atual (Wheeler,2007). Por exemplo, todos os nomes específicos queestão disponíveis na literatura e que são considerados
rotineiramente como espécies dentro da classificação
Linneana, podem não reunir linhagens únicas (espécies
monofiléticas), mas agrupamentos de linhagens deorigens diferentes (espécies não monofiléticas). A inclusão de espécies não monofiléticas resultará em uma
descrição incorreta da delimitação das espécies (Santos& Amorim, 2007), sendo evidentemente uma fonte de erros para o real entendimento da biodiversidade e ações
que possam ser utilizadas a partir dessa informação.
Apesar de um maior envolvimento da sociedade comoum todo nas questões voltadas a conservação da diversidade biológica, existe uma carência de taxonomistas noPaís que possam atender todas as demandas existentes
tanto em ações de natureza básica ou aplicada nas ações
de conservação. Para tanto, é essencial que haja um
maior incremento de políticas estatais e privadas para
a formação desses profissionais, fundamental e essencial para o real conhecimento da nossa biodiversidade.
Algumas ações começaram a ser implementadas, comopor exemplo, o Programa de Formação de Taxonomistas
pelos órgãos de fomento, como o CNPq e CAPES, ação,porém que não tem certeza da sua continuidade.

Carvalho | 85

Considerações finais
A pan-biogeografia (sensu Morrone, 2005) pode serutilizada com a finalidade de estabelecer áreas prioritárias para conservação (Grehan, 1989; Posadas& Miranda-Esquivel, 1999; Luna-Vega et al., 2000;
Löwenberg-Neto & Carvalho, 2004; Prevedello & Carvalho, 2006). Entretanto, apenas podemos conservaro que se conhece e, por isso, o primeiro estágio paraconservar a biodiversidade é descrevê-la, mapeá-la emedi-la (Margules & Pressey, 2000), tarefa específica
do sistemata ou taxônomo.
Em diagnóstico sobre a sistemática zoológica no
Brasil, Marques & Lamas (2007) indicaram a falta deesforço para a formação de sistematas ou taxonomistas
no País. Entretanto, apesar de que a nossa geração sejaa primeira a compreender plenamente este problema(Wheeler et al., 2004), existem poucas ações efetivas
para solucionar este problema. Isto é grave. Como éde conhecimento geral para se conservar qualquer
biodiversidade é necessário primeiro conhecê-la. Istoé trivial: não existe conservação de biodiversidade
desconhecida.

Agradecimentos
Ao José Maria Cardoso da Silva e José Alexandre Felizola Diniz-Filho pelo convite para participar do Simpósio “Os desafios científicos para a conservação dabiodiversidade no Brasil” dentro do XXVII Congresso
Brasileiro de Zoologia em Curitiba. Ao Walter A.P.
Boeger, Peter Löwenberg-Neto e Elaine Della Giustina
Soares pela leitura crítica e sugestões a este artigo. Ao
CNPq pela concessão de bolsa de estudos (processo
302454/2005–5).

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................................................................................

Conceitos de espécie e suas implicações
para a conservaçãoALEXANDRE ALEIXO
Coordenação de Zoologia, Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, Brasil.
e-mail: aleixo@museu-goeldi.br

ResumoEstimativas de diferentes parâmetros da biodiversidade têm em comum a utilização deespécies como as unidades mais fundamentais de análise. Consequentemente, políticas deconservação em diferentes níveis geopolíticos se utilizam de espécies como os principais
indicadores de vulnerabilidade, desde o nível populacional até a escala de biomas inteiros.
Apesar deste papel central que espécies desempenham na biologia da conservação, somenteagora os efeitos complicadores na disciplina do grau de incerteza inerente à delimitação delimites inter-específicos começam a ser discutidos mais amplamente. Dois destes principais
fatores são: 1) a existência de diferentes conceitos de espécie na biologia, o que resulta em
diferentes estimativas de parâmetros da biodiversidade, dependendo do critério adotado; e2) a grande discrepância no nível de conhecimento taxonômico de diferentes grupos biológicos, fator que impede a aplicação de critérios de delimitação inter-específicos consistentes
e unificadores, comprometendo cálculos de parâmetros gerais de biodiversidade não enviesados por grupos mais bem trabalhados taxonomicamente. Com relação ao primeiro fator,
independentemente da discussão acadêmica sobre o tema, uma definição ao mesmo tempo
objetiva, pragmática e cientificamente correta de Unidades Evolutivas Significativas (UES) a
serem consideradas, tanto na biologia da conservação quanto por agências governamentais
de proteção ambiental, é necessária e urgente. Essa definição deve ser amplamente discutida
com as sociedades científicas botânicas, microbiológicas e zoológicas, que deverão ser estimuladas a publicar e atualizar periodicamente listas destas unidades evolutivas (não necessariamente coincidentes com listas de espécies) para os seus respectivos grupos biológicosde interesse. Com relação ao segundo fator, há uma necessidade urgente da promoção deestudos taxonômicos como ferramentas fundamentais para a biologia da conservação, com
a finalidade de aumentar o volume de recursos tanto de agências governamentais quanto deorganizações não governamentais para um programa nacional de pesquisa em taxonomia eformação de recursos humanos especializados nesta área.

abstract
Species consist the most fundamental unit in biodiversity analyzes. Therefore, conservation
strategies spanning from the population level to the scale of entire biomes use species as indicatorsof vulnerability. Despite the paramount role played by species in conservation biology, the adverse
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 200988 | Conceitos de espécie e suas implicações para a conservação

effects associated with the uncertainty in assigning species limits have only recently been widely
acknowledged and debated in the discipline. Among those effects, two can be singled out becauseof their major importance: 1) the existence of different species concepts, which results in different
biodiversity estimates depending on the concept used; and 2) the striking discrepancy in the levelof taxonomic knowledge available for different biological groups, which prevents the calculation ofunbiased general biodiversity parameters across taxonomic boundaries. Regarding the first main
effect, there is an urgent need for the definition of Evolutionary Significant Units (ESU) that are
objective, operational, and scientifically correct at the same time, independently of the academic
debate over species concepts; those ESU will be used in conservation biology and environmental
law-enforcement, and should be agreed on by taxonomic committees put together by the different
botanical, microbiological, and zoological professional societies, which should be stimulated to
publish and continuously update check-lists of accepted ESU, not necessarily coincident with species
limits. As for the second main effect, taxonomic research and training across different biologicalgroups should be widely promoted through improved funding from non-governmental organizations(NGO's) as well as government agencies towards the goal of a comprehensive national research
program in taxonomy.

Incerteza na delimitação de espécies: efeitos
sobre a biologia da conservação

Apesar do papel central que espécies desempenham
dentro de todas as disciplinas da biologia, incluindo abiologia da conservação, a definição técnica em torno
deste termo é paradoxalmente ainda controversa entre
os biólogos (Sites & Marshall, 2004; Hey et al., 2003).
Contribui bastante para isto a natureza temporal contínua do processo de especiação, que em muitas circunstâncias dificulta ou mesmo impede a delimitação
de unidades totalmente discretas a serem rotuladascomo espécies, independentemente do critério adotado(Queiroz, 2005).
Atualmente, o debate em torno de conceitos alternativos de espécie coloca em lados opostos o Conceito
Biológico de Espécie (daqui em diante abreviado CBE)e o Conceito Filogenético de Espécie (CFE), ainda que
uma alternativa de unificá-los num único conceito – oConceito Filético Geral de Espécie – tenha sido proposta mais recentemente (Queiroz, 1998, 2005; Sites &Marshall, 2004 – para uma revisão sobre o assunto em
Português veja Aleixo, 2007). A diferença principal entreo CBE e o CFE diz respeito ao tratamento de populações
diferenciadas e evolutivamente independentes, mas
proximamente relacionadas, que no CFE são sempre
consideradas espécies, ao passo que no CBE isso vai
depender do grau de isolamento reprodutivo entre elas
(Aleixo, 2007). Tipicamente, populações diferenciadas
e com um histórico de evolução independente (ainda
que recente) de outras populações proximamente
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

relacionadas filogeneticamente são automaticamenteconsideradas espécies distintas pelo CFE, enquanto o
CBE as trata apenas como subespécies integrantes deuma única espécie politípica que congrega várias populações diferenciadas uma das outras em maior ou menor
grau, mas entre as quais existe fluxo gênico efetivo ou
potencial (Aleixo, 2007).
Tanto o CBE quanto o CFE já foram defendidos como
representando as melhores alternativas de conceito deespécie no contexto da biologia da conservação (Collar,
1997; Peterson & Navarro-Singüenza, 1999; Meijaard& Nijman, 2003; Zink, 1997, 2004; Mace, 2004). Paralelamente a esse debate, foi desenvolvido o conceitode Unidades Evolutivas Significativas (abreviado UES),
que representam espécies ou segmentos populacionais
de espécies cuja preservação maximiza o potencial desucesso evolutivo futuro destas unidades taxonômicas(Hey et al., 2003). Ao contrário da discussão acadêmica
em torno de conceitos alternativos de espécie, queainda hoje se encontra bastante polarizada (Aleixo,2007), um consenso em torno da utilidade das UES em
biologia da conservação parece estar emergindo, ondeelas são interpretadas como os verdadeiros alvos deações conservacionistas que coincidem ou não com
limites inter-específicos reconhecidos (Crandall et al.,
2000; Hey et al., 2003; Mace, 2004).
Ainda assim, o debate acadêmico em torno de conceitos alternativos de espécie continua a ter uma grande
importância na biologia da conservação, particularmentena fase de diagnose de espécies vulneráveis, que é sempre feita de modo comparativo dentro de um mesmo

Aleixo | 89

grupo de organismos necessitando, portanto, de listas
de espécies para contextos geográficos diversos, desdeo nível local até o planetário (Mace, 2004). Essa etapa
do ciclo de atividades da biologia da conservação, queprecede àquela das ações propriamente ditas, depende
completamente do trabalho de taxonomistas que sãoos responsáveis por definirem limites inter-específicos
e produzirem listas de espécies e, em última análise,utilizarem conceitos alternativos de espécie com o CBE
e o CFE (Hey et al., 2003; Mace, 2004). Uma revisão com
base em 89 estudos taxonômicos e evolutivos relativamente recentes (1990 - 2002) indicou que quando um
mesmo conjunto de organismos é delimitado a nível
específico alternativamente pelo CBE ou CFE, este último conceito reconhece em média 48,7% mais espécies
que o primeiro, consequentemente, ocasionando um
aumento também do número de espécies consideradas
vulneráveis em função de distribuições geográficas
e tamanhos populacionais mais reduzidos (Agapow
et al., 2004). Outros estudos mostraram que a alocação
de áreas prioritárias para a preservação de espécies deespecial interesse para a conservação também pode sofrer alterações bastante significativas em função do conceito de espécie adotado (Peterson & Navarro-Singüenza,
1999; Bates & Demos, 2001; Meijaard & Nijman, 2003).
No México, o CBE reconhece 101 espécies de aves endêmicas, concentradas nas regiões montanhosas do sul
e oeste do país, enquanto o CFE reconhece mais que odobro de espécies nesta mesma categoria (249), por sua
vez distribuídas principalmente nas porções oeste; essa
discrepância leva à soluções em grande parte conflitantes para a maximização da conservação de espécies deaves endêmicas mexicanas, dependendo do conceito deespécie adotado (Peterson & Navarro-Singüenza, 1999;
Navarro-Singüenza & Peterson, 2004).
A marcada tendência ao reconhecimento de um
número maior de espécies pelo CFE em relação ao
CBE foi batizada com o termo “inflação taxonômica”(Alroy, 2003; Isaac et al., 2004), tendo como seus supostos efeitos deletérios, além do aumento do número
de espécies consideradas vulneráveis e ameaçadas, já
discutido anteriormente, as seguintes consequências(Agapow et al., 2004):
1) Necessidade de aumento significativo do montante
dos recursos necessários para a preservação do número adicional de espécies vulneráveis reconhecido pelo
CFE, com um consequente ônus político associado;
2) A inviabilidade de se comparar listas de espécies
ameaçadas entre períodos distintos, pois ao invésde refletirem tendências de aumento ou diminuição
de vulnerabilidade, as mesmas refletirão apenas um

acúmulo progressivo de espécies em função de revisões taxonômicas recentes;3)	Um aumento exacerbado do número de espécies
(inclusive as ameaçadas) pode ocasionar uma banalização do termo “espécie ameaçada” e uma consequente apatia por parte da opinião pública diante
deste importante conceito;4)	Uma perda geral da credibilidade na metodologia eestratégias utilizadas na biologia conservação, com
um consequente aprofundamento do questionamento sobre a eficiência da disciplina em atingir os
objetivos a que se propõe.
Por outro lado, o uso prolongado do CBE na biologia,
que somente agora começa a ser desafiado de modo
mais intenso, também pode levar a conclusões equivocadas e com graves consequências do ponto de vista daconservação. Talvez o principal problema do CBE neste
aspecto é que ele admite a existência de espécies bastante inclusivas em termos evolutivos, cujas populações
podem ser tão distintas em relação a caracteres comportamentais, ecológicos, morfológicos e genéticos que as
mesmas podem apresentar níveis bastante distintos devulnerabilidade, causados por fatores igualmente distintos, que podem não ser diagnosticados quando elas
são tratadas como componentes de uma única espécie(Zink, 1997, 2004; Zink et al., 2000). Posto de uma outra
maneira: uma mesma espécie biológica pode ter uma ou
mais UES que não são diagnosticadas quando a unidadede análise é a espécie politípica ou, ainda, todas são consideradas uma entidade uniforme em bancos de dados
com informações biológicas utilizados amplamente na
definição de políticas de conservação em vários níveis
geopolíticos (e.g., Oren, 2001).
Um contraponto frequentemente levantado em relação aos problemas do CBE mencionados acima é que ouso da categoria subespécie por este conceito corrige
em grande parte essas deficiências, pois subespécies
automaticamente chamam a atenção para soluções deconservação específicas para populações diferenciadas(e reconhecida como subespécie) de uma determinada
espécie politípica (Mace, 2004; Haig et al., 2006). Mace(2004) foi ainda mais longe ao argumentar que no
momento da diagnose comparativa de espécies vulneráveis, é indiferente para uma população diferenciadade gorila, por exemplo, aparecer numa lista de táxons
ameaçados como espécie filogenética ou subespéciebiológica; segundo Mace (2004), a alternativa de listála como espécie à parte (neste caso seguindo o CFE) éredundante em relação a listar toda a espécie biológica
gorila, aí incluindo automaticamente todas as suas subespécies. Segundo ela e, como argumentado acima,

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 200990 | Conceitos de espécie e suas implicações para a conservação

existem vários inconvenientes em se “inflacionar” listas
de espécies ameaçadas simplesmente elevando-se ao
nível de espécie táxons de animais carismáticos antes
considerados subespécies sob a argumentação que
isso será benéfico para sua conservação (Mace, 2004).
Independentemente de entrar no mérito dos supostos
inconvenientes levantados por ela e Agapow et al. (2004)
com relação à “inflação taxonômica” de listas de espécies
ameaçadas, é indiscutível que o problema da conservação de populações diferenciadas (ou UES) depende emúltima análise do reconhecimento destas como entidades taxonômicas discretas, sejam elas denominadas
de espécies ou subespécies. No entanto, se já existe
considerável controvérsia em relação ao uso do termo
espécie, e listagens que apenas incluem essa categoria
já são de compilação dispendiosa em vários aspectos
e circunstâncias, o problema é muito maior quando
a categoria subespécie é considerada, especialmentenaqueles grupos onde o CBE teve historicamente uma
maior influência como a ornitologia e mastozoologia(Barrowclough & Flesness, 1996; Groves, 2001; Zink,
2004; Aleixo 2007). Neste sentido, já existe uma proposta para a compilação de listas de subespécies válidas nos
diversos grupos biológicos para que a diagnose de UES
vulneráveis se torne um processo mais direto e menos
dependente do debate em torno de conceitos de espécie(Haig et al., 2006). No entanto, é possível prever que
esta proposta certamente encontrará os mais diversos
entraves para sua implantação por um motivo principal
bastante simples: ela simplesmente transfere para uma
categoria taxonômica imediatamente inferior à de espécie a necessidade de revisão ampla da validade dostáxons descritos até hoje, o que constitui de todo modoum processo bastante lento em razão principalmente dacarência de pessoal qualificado e recursos financeiros(Mace, 2004; Remsen, 2005).
Desse modo, se as unidades de trabalho da biologia daconservação são as UES, então, tanto espécies filogenéticas quanto subespécies válidas servem como entidades
taxonômicas úteis nos contextos de diagnose de espécies
vulneráveis e planejamento quanto de ação na biologia daconservação. Os argumentos levantados por Mace (2004)e Isaac et al. (2004) sobre a maior adequação do CBE com
relação às atividades de planejamento na biologia daconservação (devido a sua suposta maior estabilidade) e
de subespécies ou do CFE nas atividades de ação / planosde manejo estão em forte contradição com o consenso
emergente na disciplina sobre a utilização das UES como
unidades de análise (Crandall et al., 2000; Hey et al., 2003).
O maior problema com o raciocínio destes autores é fazero elo entre as UES e taxonomia apenas durante as ações

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diretas da conservação, mas não durante a fase de planejamento e diagnose de vulnerabilidade. Ainda que estes
sejam momentos bastante distintos no ciclo de atividades
da biologia da conservação, a separação entre eles podelevar, por exemplo, à não diagnose de UES ameaçadas
dentro de espécies politípicas de ampla distribuição,que no momento do planejamento necessariamente sãotratadas como uma única entidade e têm seus efetivos
populacionais e áreas de distribuição calculados em
conjunto. Seguindo a lógica defendida por estes autores,
essas UES apenas seriam consideradas na etapa de planejamento e diagnose de vulnerabilidade se os seus parâmetros populacionais e áreas de distribuição somados(correspondentes ao de toda a espécie biológica) fossem
reduzidos o suficiente para se encaixarem nos critérios
de ameaça rotineiramente utilizados em compilações delistas de espécies ameaçadas (e.g., IUCN 2007). Portanto,
se o grau de vulnerabilidade de UES não é avaliado logo
na etapa de planejamento da conservação, é possível que
quando uma determinada espécie biológica venha a serlistada como ameaçada, o estado de conservação de pelo
menos algumas de suas UES já esteja irreversivelmentecomprometido, o que não aconteceria caso as mesmas
fossem monitoradas separadamente antes de qualqueração conservacionista. Consequentemente, o poder dedetecção de UES vulneráveis por parte do CBE é bem
inferior àquele do CFE, ou, para dissociar esta conclusão
do debate em torno de conceitos de espécie, daquele
onde subespécies funcionais (equivalente a espécies
filogenéticas) são consideradas desde o início na etapa
de planejamento em biologia da conservação.
Um exemplo prático pode ser dado com relação à
lista mais recente de espécies ameaçadas do Brasil;
nela, ainda no momento do planejamento e diagnose detáxons ameaçados foram avaliadas subespécies consideradas significativamente diferenciadas, particularmentenaqueles grupos onde elas são mais numerosas comoem lepidópteros, aves e mamíferos (IBAMA, 2003). Um
dos resultados mais importantes foi a constatação deque no setor mais devastado da Amazônia brasileira(o denominado Centro de Endemismo Belém, ver Silva
et al., 2005), 9 subespécies de aves correspondem a UES
correndo um sério risco de extinção (IBAMA, 2003), oque não teria sido revelado caso a unidade de análise
tivesse sido a espécie biológica como um todo incluindo estes táxons, uma vez que em todos os casos, elassão amplamente distribuídas e com grandes efetivos
populacionais em toda a Amazônia. A concentração detantos táxons (correspondentes a UES) endêmicos nestaregião da Amazônia chamou a atenção para o fato deque ela é uma das menos protegidas por unidades deAleixo | 91

conservação em todo o bioma, tornando-a automaticamente um alvo prioritário para a implantação de novas
unidades (Silva et al., 2005).
Conceitualmente, ao se focar em UES em biologia daconservação, é inevitável a necessidade de se lidar com“inflação taxonômica”, seja na “roupagem” de espécies
ou subespécies. Consequentemente, a maior inconsistência no raciocínio de Isaac et al., (2004) e Mace (2004) é, ao
mesmo tempo, combater a “inflação taxonômica”, mas
defender o uso de populações / subespécies / espécies
filogenéticas como norteadores de ações e manejo em
biologia da conservação, justamente na etapa onde mais
enfaticamente a maior parte dos supostos inconvenientes
do termo listados por estes mesmos autores se aplicam(ver acima), haja vista o fato que as atividades de planejamento tendem a ocorrer bem mais longe do grande
público do que etapa de implantação das ações.
Portanto, a base do problema da incerteza taxonômica em biologia da conservação reside na demanda urgente da disciplina por UES definidas consistentemente
por uma taxonomia que reflita a história evolutiva dos
diferentes grupos biológicos, independentemente dahierarquia. No entanto, conceitos de espécie que mais
se aproximam da definição de UES claramente são maisúteis no contexto da biologia da conservação do que
outros, conforme discutido abaixo.

Uma proposta de unificação entre conceitos deespécie e sua relação com unidades evolutivas
significativas (UES)

Uma proposta recente de integração entre o CBE, CFE
e outros conceitos de espécie propostos na biologia(de Queiroz, 1998, 2005) incorpora de modo bastanteconsistente o espetro de definições já propostas para
UES, consideradas tão importantes em biologia daconservação (Crandall et al., 2000; Pearman, 2001; Heyet al., 2003). Uma distinção terminológica importante
introduzida por de Queiroz (1998) é aquela entre “conceito” e “critério” de espécie. Segundo Queiroz (1998),
todos os “conceitos” de espécie propostos até então
são variações de um único conceito de espécie, uma vez
que todos eles explícita ou implicitamente consideram
espécies segmentos de linhagens evolutivas de nível
populacional (não no sentido de uma comunidade reprodutiva como entende o CBE, mas apenas no sentido deum nível de organização evolutiva imediatamente acima
do indivíduo). As diferenças conceituais que marcaram
as distinções entre “conceitos” de espécie, como o CBE
e CFE, dizem respeito apenas à ênfase que cada um

deles coloca em diferentes fenômenos que acompanhamo processo de cladogênese, não consistindo, contudo,
num conflito com relação ao tipo de entidade ao qual
eles se referem como “espécie”. Portanto, ao invés de“conceitos” de espécie, Queiroz (1998) advoga que o
CBE e CFE, por exemplo, constituem unicamente critérios distintos e alternativos para a definição de espéciedentro de um mesmo conceito unificado de espécie,batizado por ele de Conceito Filético Geral de Espécie(tradução livre de General Lineage Species Concept),
abreviado daqui em diante CFGE. A chave para entender a nova terminologia proposta por Queiroz (1998) éconsiderar o extenso componente temporal do processo
de cladogênese, que no nível micro-evolutivo se inicia
com a diferenciação (num primeiro momento ainda incipiente) entre duas populações irmãs, culminando com a
produção de espécies cujos genomas não mais possuem
a capacidade de se misturar, passando por pelo menos
quatro estágios principais (Aleixo, 2007). Portanto,
critérios de espécies como o CBE e CFE simplesmente
procuram “domesticar” o processo de cladogênese,compartimentalizando-o com a finalidade operacionalde definir limites entre linhagens de acordo com uma
determinada interpretação de limites inter-específicos.
Assim, em função da natureza temporal contínua doprocesso de cladogênese, a definição de limites interespecíficos será sempre arbitrária, independentemente
do critério adotado.
Ao admitir explicitamente a arbitrariedade no processo de delimitação de espécies, o CFGE as compartimentaliza dentro do processo maior de cladogênese como
metapopulações (populações diferenciadas) de organismos com uma trajetória evolutiva independente deoutras metapopulações (Queiroz 1998, 2005), em claraconcordância com o cerne do conceito de UES (Moritz,
1994; Crandall et al., 2000; Pearman, 2001; Hey et al.,2003). Assim, o CFGE tem essencialmente dois critérios
claros e objetivos para considerar uma determinada
população como espécie independente (Queiroz, 1998):
diagnose em relação a outras populações (preenchendo
a condição de metapopulação) e monofilia em relação aoutras populações (preenchendo o critério de evolução
independente). Indiscutivelmente, o CFGE pode ser considerado uma visão “filogenética” de espécie (ver Isaac
et al., 2004), se diferindo, no entanto, das definições
mais utilizadas do CFE pelo fato de empregar na suadelimitação de espécie apenas aqueles caracteres que
fazem a diagnose ao nível metapopulacional, ou seja,
num nível logo acima do indivíduo, conferindo um rigor
conceitual ao CFGE num ponto onde existe grande ambiguidade no CFE (Johnson et al., 1999; Aleixo, 2007).

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92 | Conceitos de espécie e suas implicações para a conservação

O entendimento por parte de biólogos evolucionistas e conservacionistas que a diversidade filética
(metapopulacional) é a célula de preservação maisbásica em biologia da conservação, implica que os
conceitos de espécie mais úteis nesta disciplina serão
justamente aqueles que resgatam mais prontamente a
equivalência entre UES e “espécies”, como o CFE ou a“segunda geração” de conceitos filogenéticos como oCFGE. É verdade que o CBE também pode acomodar aperspectiva metapopulacional de conservação atravésda categoria taxonômica subespécie, mas é preciso
destacar três motivos principais pelos quais a adoção
do CBE e suas subespécies não convém no contexto da
biologia da conservação:1)	O tratamento de metapopulações em trajetórias
evolutivas independentes (que constituem automaticamente UES) como subespécies, confunde ou mesmo
minimiza perante a opinião pública sua importância
como alvos para a conservação, o que não aconteceria
caso as mesmas fossem tratadas explicitamente comoespécies distintas (Zink, 2004). Indiscutivelmente, oapelo heurístico da palavra espécie é bem maior paraa esmagadora maioria da população humana (e emespecial os tomadores de decisão) do que subespécie,uma unidade taxonômica até agora considerada debaixa prioridade para a inclusão em bancos de dados
utilizados no planejamento da conservação (Haiget al.,2006), em grande parte também devido à imprecisão
quanto à sua definição (Aleixo, 2007).
2) Como já demonstrado acima e ao contrário do que já
foi proposto explicitamente (Isaac et al., 2004; Mace,
2004), espécies biológicas politípicas (geralmentebastante inclusivas evolutivamente) não constituem amelhor unidade de análise na etapa do planejamento
da conservação se, na fase imediatamente seguinte,
se pretende focar as ações no nível metapopulacional(em UES). O grande risco neste caso é não detectar
metapopulações ameaçadas de espécies politípicas deampla distribuição e grandes efetivos populacionais,
que têm seu estado de ameaça “mascarado” pelo
conjunto de metapopulações (ou subespécies) que
integram a espécie biológica como um todo. Uma
vez não identificadas na etapa de planejamento, estas metapopulações (ou UES) não serão obviamente
alvos de ações conservacionistas em tempo hábil,num claro prejuízo para a reversão do seu estado deameaça. Uma alternativa seria considerar subespécies
separadas ao invés de espécies politípicas como as
unidades de análise (ver Haig et al., 2006), mas comojá mencionado acima, essa proposta é de difícil implantação e depende de amplas revisões taxonômicas

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009equivalentes em escopo àquelas necessárias para se
diagnosticar espécies filogenéticas dentro de espécies
politípicas.
3)	O CBE (com suas espécies politípicas) é na verdadeum conceito utilizado sistematicamente apenas parauma minoria dos grupos taxonômicos, notadamenteaves e mamíferos (Hershkovitz, 1977; Watson, 2005;
Aleixo, 2007). Em outros grupos de vertebrados comoanfíbios, peixes e répteis, o conceito de subespécieé utilizado de forma bastante esporádica, o mesmo
acontecendo com invertebrados (exceto borboletas)
e plantas (Barrowclough & Flesness, 1996; Zink,
1997; Watson, 2005; Haig et al., 2006). Portanto, num
contexto de revisão taxonômica ampla com vistas adiagnosticar espécies ou subespécies válidas a serem
consideradas como UES, é muito mais lógico a não
utilização do CBE e de espécies politípicas, sendo
mais justificável a adoção dos conceitos filogenéticos(sensu Isaac et al., 2004) que são, ao mesmo tempo,
consistentes com a definição de espécies na maior
parte dos grupos biológicos e com o conceito de UES(Zink, 1997; Hey et al., 2003; Watson, 2005; Aleixo2007).
Sem dúvida alguma, a aparente estabilidade de espécies biológicas, aspecto este tão propalado dentro dabiologia da conservação por alguns autores (Isaac et al.,
2004; Mace, 2004), é na verdade apenas aparente e explicada pelo fato dos principais grupos nos quais o CBE foi
aplicado (aves e mamíferos) serem, ao mesmo tempo, os
mais bem estudados taxonomicamente, os historicamente mais ligados ao estudo de processos evolutivos e os
mais “carismáticos” junto ao grande público, exercendo,
portanto, uma influência desproporcional na biologia
como um todo. É importante lembrar que mesmo nestes
grupos, antes da síntese evolutiva (Mayr, 1942), boa
parte dos táxons hoje considerados subespécies eramtratados como espécies; posteriormente, estes mesmos
táxons foram agrupados dentro de espécies biológicas
criadas através de revisões taxonômicas sumárias, na
grande maioria das vezes sem qualquer tipo de análise
formal de caracteres, particularmente para grupos dasregiões tropicais (Aleixo, 2007). Atualmente, ornitólogos
e mastozoólogos estão gastando um tempo considerável
revisando limites inter-específicos de espécies biológicas
politípicas delimitadas de uma maneira tão precária, na
maior parte das vezes chegando à conclusão que “novas”
espécies devem ser desmembradas daquelas espécies
biológicas politípicas “estáveis” (delimitadas há mais de
30 ou 40 anos), mesmo quando o próprio CBE é utilizadoà luz de uma análise formal de caracteres (Groves, 2001;
Aleixo, 2007). Ou seja, parte significativa da “inflação

Aleixo | 93

taxonômica” alardeada por vários autores (Alroy, 2003;
Isaac et al., 2004; Mace, 2004) independe da questão
do conceito de espécie adotado, estando intimamente
relacionada à revisão de espécies politípicas atravésde tecnologias e um rigor científico não empregados
quando elas foram delimitadas entre as décadas de 1940
e 1980 (Aleixo, 2007).
Um dos principais avanços do CFGE foi explicitamente admitir e propalar o caráter subjetivo da atribuição
de limites específicos inerente ao processo de revisão
taxonômica. Neste sentido, espécies passaram a não
ter uma definição absoluta, podendo ser delimitadas demodo alternativo ao longo do processo de cladogênese, dependendo da pergunta ou enfoque científico deinteresse (Queiroz, 2005). Assim, o foco da biologia daconservação em UES demanda uma definição prática deespécies com o objetivo de maximizar o reconhecimentoe legitimidade taxonômica destes alvos, o que é plenamente consistente com a definição arbitrária de espécies
fornecida pelo CFGE: metapopulações diferenciadas em
trajetórias evolutivas distintas (Queiroz, 2005; Aleixo,2007). Neste sentido, levando em consideração os avanços conceituais introduzidos pelo CFGE, uma agenda detrabalho comum entre taxonomistas e conservacionistas
é proposta abaixo.

Taxonomia e biologia da conservação: propostade uma agenda de trabalho

O entendimento que a biologia da conservação depende da taxonomia para uma definição ao mesmo tempo
objetiva, pragmática e cientificamente correta de UES
abre um grande campo de interação entre estas disciplinas. A nova perspectiva de integração de diferentes
conceitos de espécie oferecida pelo CFGE abre uma
possibilidade de solução para o até então intenso econtroverso debate sobre conceitos de espécie (Sites& Marshall, 2004; Queiroz, 2005); ao mesmo tempo,
biólogos conservacionistas chegam a um consenso sobrea utilidade de UES e como elas devem ser definidas em
termos evolutivos (Hey et al., 2003). Uma grande oportunidade de integração entre taxonomia e biologia daconservação surge da necessidade de revisão ampla davalidade de uma grande quantidade de táxons descritos
até hoje, algo que deve ser alcançado para o reconhecimento efetivo de UES reais, evitando-se a possibilidadede que elas representem puros artefatos taxonômicos.
Neste sentido, como já argumentado anteriormente,
pouco importa se UES sejam equivalentes a subespécies
válidas ou espécies filogenéticas; o fato é que o foco

essencial deve ser na validade taxonômica de entidades
correspondentes a UES.
Biólogos conservacionistas e agências governamentais de proteção ambiental necessitam de listas consensuais de táxons válidos compiladas por especialistas(seja na denominação de espécies ou subespécies, ambas
equivalentes a UES) para o planejamento e execução
de políticas de conservação (Haig et al., 2006), o que
valoriza sobremaneira o papel do taxonomista nestas
atividades. Por outro lado, essa demanda exige dos
taxonomistas uma profunda reflexão sobre a natureza
inerentemente arbitrária do processo de delimitação deespécies e, portanto, também sobre a necessidade de se
adotar critérios explícitos para este fim consistentes com
o enfoque conservacionista de espécie. Neste sentido,
a demanda conservacionista pode ser um estímulo sem
precedentes para a concretização da hercúlea tarefa
de revisar amplamente a validade de diversos táxons
nos diferentes grupos biológicos a partir de critérios
explícitos e divulgação destes resultados num formato
padronizado.
Ao curto prazo, uma iniciativa extremamente importante é a consolidação de listas taxonômicas consensuais
para os diferentes grupos biológicos ao nível nacional.
Estas listas, além de consistirem num grande avanço porsintetizarem a informação sobre a diversidade conhecida de um determinado grupo de organismos no país,
oferecem um ponto de partida para a diagnose de problemas taxonômicos ainda não abordados, permitindoinclusive traçar uma estratégia e o desenvolvimento demetas para o preenchimento destas lacunas. As diversas sociedades científicas nacionais especializadas em
grupos zoológicos, botânicos e microbiológicos têm
um papel fundamental nesta iniciativa, pois elas congregam profissionais com a especialidade necessária
e uma massa crítica para a discussão destes consensos
taxonômicos.
Um exemplo já em avançado processo de consolidação é a Lista de Aves do Brasil, publicada pelo Comitê
Brasileiro de Registros Ornitológicos (CBRO) da Sociedade Brasileira de Ornitologia (SBO) desde 2005 (CBRO2007). Mais recentemente, os critérios de delimitação
inter-específica adotados pelo comitê na consolidação
da lista foram apresentados por Aleixo (2007); nesta publicação também foram discutidos critérios operacionais
para aplicação do “conceito” de espécie escolhido (neste
caso o CFGE), com a consequente discussão de níveis
mínimos de diagnose e modos de verificação da monofilia recíproca entre populações nos diferentes contextos
geográficos do processo de cladogênese (Aleixo, 2007).
Na sua presente versão, a Lista de Aves do Brasil está

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

94 | Conceitos de espécie e suas implicações para a conservação

ainda longe de ter todas suas espécies consistentes com
os limites inter-específicos propostos pelo CFGE e com
o conceito de UES (CBRO 2007), mas as fundações paraque isso aconteça no futuro já existem. O processo énecessariamente lento porque os critérios só são aplicados a casos já estudados e publicados em periódicos
científicos, ou seja, ele depende completamente do
fluxo de revisões taxonômicas publicadas, que podem
demorar vários anos para se concretizar. Alternativas
mais expeditas como aquela adotada para aves do México, por exemplo, fornecem resultados mais imediatos(Navarro-Singüenza & Peterson, 2004), mas esbarram naquestão do rigor metodológico (Remsen, 2005). Ou seja,não existe uma solução fácil e o processo de integração
entre taxonomia e conservação deve necessariamente
ser encarado como um investimento de longo prazo,
onde o processo de aprimoramento progressivo das
listas só poderá ocorrer se a agenda de trabalho conjunta
tiver início desde já. A idéia que existem definições deespécie (como o CBE) que contém um menor nível deincerteza taxonômica e que, portanto, são mais estáveis
e úteis para a sua utilização pela biologia da conservação
no planejamento de longo prazo (ver Isaac et al., 2004;
Mace, 2004) é completamente ilusória, como já discutido anteriormente. Incerteza taxonômica só pode serremovida com revisões taxonômicas, que por sua vez
devem ser orientadas por critérios explícitos acordados
por especialistas.
Assim, uma agenda de trabalho poderia ser iniciada
com a consolidação de listas de táxons válidos por sociedades zoológicas, botânicas e microbiológicas brasileiraspara seus respectivos grupos biológicos de interesse,nos moldes do que já foi feito para aves pelo CBRO/SBO (Aleixo, 2007; CBRO, 2007). O conceito de espécieutilizado por cada uma destas sociedades pode variar,
embora se sugira a utilização do CFGE em razão das suasvárias vantagens já discutidas ao longo deste artigo. No
entanto, o essencial é que, caso se opte alternativamente
pela adoção do CBE, também sejam compiladas listas
consensuais de subespécies válidas ou funcionais (sensu
Barrowclough, 1982), ou seja, cuja validade taxonômica
possa ser comprovada ou, no mínimo, razoavelmente
assegurada pela comunidade de especialistas (Haig et al.,2006). O foco do trabalho será listar entidades taxonômicas válidas que possam ser imediatamente interpretadas
como UES e, portanto, utilizadas prontamente nas etapas
de planejamento e ações em prol da conservação dabiodiversidade por parte da sociedade civil organizada e
entidades governamentais (Hey et al., 2003).
Num segundo momento, a agenda teria que ser ampliada para o refinamento contínuo das listas produzidas

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

através da incorporação periódica dos resultados de revisões taxonômicas e também da geração de demandas
por estudos taxonômicos considerados prioritários, ou
seja, focados naqueles casos mais controversos ou mal
resolvidos. Neste momento, a participação da comunidade de especialistas representada pelas sociedades
científicas também será essencial.
Para a concretização destas metas bastante ambiciosas, é necessário antes de tudo que tanto organizações
não-governamentais (ONGs) conservacionistas quantoagências governamentais de proteção ambiental e fomento científico efetivamente compreendam a importância chave desempenhada pela taxonomia na biologia
da conservação e estejam dispostas e investir recursos(cobrando resultados práticos) em revisões taxonômicas
e na formação e ampliação do quadro de taxonomistas
atuando no país. Várias estratégias neste sentido, particularmente no que concerne à esfera governamental
ambiental e científica, já foram amplamente discutidas
e propostas pelas sociedades científicas zoológicas
brasileiras com o intuito de criar um forte programa nacional de pesquisa em taxonomia (Marinoni et al., 2006).
ONGs conservacionistas poderiam contribuir atravésde fundos específicos que apoiassem financeiramente
estudos taxonômicos e a formação de taxonomistas nos
moldes do programa “Beca”, coordenado pelo Instituto
Internacional de Educação do Brasil – IEB (http://www.
iieb.org.br) e apoiado por várias fundações.
O produto desta parceria seria, ainda que ao longo
prazo, a consolidação de listas de táxons válidos que
podem ser interpretados alternativamente como espécies biológicas, espécies filogenéticas, subespécies ou
UES, dependendo do contexto enfocado. Se isso estiver
disponível para os vários grupos biológicos finalmenteserá possível remover o efeito da incerteza taxonômica
que tanto aflige não apenas a biologia da conservação,mas as ciências biológicas como um todo (Hey et al.,
2003; Agapow et al., 2004; Balakrishnan, 2005).

Agradecimentos
Sou especialmente grato a José Maria Cardoso da
Silva e José Alexandre Diniz Filho pelos convites para
participar do XXVII Congresso Brasileiro de Zoologia eescrever este artigo. As idéias aqui contidas e discutidas
resultaram de um longo período de interação e debate
com vários colegas no Brasil e EUA, durante o qual fui
bolsista do Conselho Nacional de Desenvolvimento
Científico e Tecnológico (CNPq – auxílios nº 200099/97-3
e 35.0415/2004-8).

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Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

................................................................................

Filogeografia e a descrição da diversidade
genética da fauna brasileira
CRISTINA YUMI MIYAKI
Departamento de Genética e Biologia Evolutiva, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo, São Paulo, Brasil.
e-mail: cymiyaki@ib.usp.br

ResumoA filogeografia pode ser definida como o estudo dos princípios e dos processos que delineiama distribuição geográfica de linhagens genealógicas. As análises filogeográficas se baseiam na
caracterização das relações filogenéticas de grupos de organismos e, com sua comparação
se buscam padrões gerais. Esses dados podem auxiliar a embasar planos de conservação deorganismos e de áreas que os abrigam. Os estudos filogeográficos da fauna brasileira ainda
são escassos face à diversidade, mas alguns padrões gerais podem ser citados para vertebrados
terrestres: (1) Há uma grande diversidade sendo revelada por dados genéticos, com a descrição
de linhagens desconhecidas ou pouco estudadas. Em alguns casos há concordância com dados
independentes (ex. morfologia); (2) Os dois grandes biomas florestais (florestas amazônica
e atlântica) possuem histórias complexas: alguns organismos (pequenos mamíferos, aves elagartos) que ocorrem nesses biomas não formam linhagens reciprocamente monofiléticas,
mas em outros casos há congruência entre linhagens e biomas; (3) Dentro da Mata Atlântica
há diferenciação entre grupos do norte e ao sul. No entanto, o limite das linhagens varia: em
alguns casos (lagarto e pequenos mamíferos) o limite se encontra próximo ao rio Doce e em
outros casos (lagarto e aves), no ou próximo ao vale do rio Paraíba do Sul. Isso não indica
obrigatoriamente que esses rios sejam barreiras ao fluxo desses organismos; (4) Ainda dentro
da Mata Atlântica, lagartos e anfíbios de matas de brejos mostram diversificação significativa
em relação a outros grupos. Isso reforça a importância da conservação dessas áreas; (5) Em
relação ao fator temporal, grande parte da diversificação intra-genérica parece ter ocorrido
antes do Pleistoceno e boa parte da diversificação intra-específica parece se concentrar no
Pleistoceno. No entanto, como provavelmente ainda haja muitas novas linhagens a serem
descritas, esses padrões gerais podem ser revistos.

abstract
Phylogeography is the study of the principles and processes that govern the geographic distributionof genetic lineages. The analyses are based on the description of phylogenies of groups of organisms
and, through their comparison, general patterns are described. This data may help to planconservation actions for organisms and their occurrence areas. The studies of Brazilian fauna arescarce and still do not represent our megadiversity, but some general patterns can be identified for
terrestrial vertebrates: (1) A great hidden diversity is being revealed by genetic analyses, unknown
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

Miyaki | 97

or poorly known lineages are being described. In some cases there is congruence with independent
data (e.g. morphology); (2) The two largest forest domains (Amazon and Atlantic forests) showcomplex histories: some organisms that occur in these biomes (small mammals, birds and lizards)
do not present reciprocally monophyletic lineages, but in other taxa there is congruence between
lineages and biomes; (3) Within the Atlantic forest, there is latitudinal differentiation. The
localization of this break varies: in some cases (lizard and small mammals) it is close to the Doceriver and in other cases (lizard and birds), it is at or close to the valley of the Paraíba do Sul river.
This does not mean that these rivers are barriers to these organisms; (4) Also within the Atlantic
forest, lizards and amphibians from “brejos” are distinct from other groups. This reinforces theimportance of conservation of these areas; (5) In general, the majority of species diversification
seem to have occurred before the Pleistocene, while the intra-specific diversification occurred within
this period. However, as there are more new lineages to be described, these general patterns may
have to be revised.

Introdução
A diversidade de fauna animal no Brasil é ainda mal
conhecida. Mesmo em grupos de organismos relativamente bem estudados como mamíferos e aves, ainda
há espécies sendo descritas. Tradicionalmente, esses
estudos de descrição se baseiam em dados morfológicos. Quando se adiciona informação genética, essecenário se torna ainda mais interessante, pois podemos
encontrar linhagens evolutivas (algumas correspondentes a novas espécies) que dificilmente seriam descritas
baseados em outros tipos de dados (ver Aleixo, neste
volume). Em outras palavras, a diversidade genética
nem sempre acompanha a diversidade morfológica.
Daí a importância de, sempre que possível, usar várias
informações independentes para estudar a diversidade
nas suas diversas formas e níveis. Somente com essa
integração poderemos compreender como e quando
essa diversidade surgiu e se manteve.
Dentro desse contexto, a filogeografia é uma áreaque integra dados genéticos com a geografia e podeser definida como o estudo dos princípios e dos
processos que delineiam a distribuição geográfica delinhagens genealógicas (Avise, 1994). Inicialmente são
estabelecidas as relações filogenéticas de um grupo deorganismos, vamos imaginar o caso de indivíduos deuma mesma espécie que ocorre em todo o território
nacional. Essa reconstrução das relações pode serfeita utilizando, por exemplo, sequências de DNA de
um determinado gene. Em seguida é avaliado se háagrupamentos e se estes são compostos de indivíduos
que ocorrem em uma mesma área geográfica. Também
se avalia se grupos de indivíduos com relações maispróximas ocorrem em áreas mais próximas. Ou seja,

busca-se avaliar se há congruência entre linhagens
genéticas e sua distribuição espacial. Em um passoseguinte, é interessante estudar outros grupos deorganismos que apresentam a mesma ou semelhante
distribuição geográfica e comparar os resultados, buscando possíveis padrões gerais. Essas análises podem
ser realizadas em vários níveis taxonômicos e trazem
dados relevantes para a biogeografia histórica. Um
outro ponto importante é que alguns dados genéticos
permitem estimar o tempo de divergência entre linhagens; assim, conhecendo onde e quando a divergência
ocorreu, é possível tentar associar dados de geologia,
clima, palinologia e tantos outros, para buscar entendermelhor como a diversificação das linhagens ocorre.
Em relação à conservação, os dados filogeográficos
podem ser utilizados na identificação de linhagens
antes não-conhecidas e que, dependendo da pressão
por elas sofrida e dos seus tamanhos populacionais, podem estar muito ameaçadas (ver Aleixo, este volume).
Além disso, caso haja um padrão geral de distribuição
geográfica das linhagens, é possível identificar áreas
que podem ser importantes para a conservação. É
importante ressaltar que tais decisões não devem ser
tomadas somente baseadas em dados de filogeografia,
mas em um conjunto de informações e com especialistas de várias áreas.
A seguir, discutimos alguns pontos gerais que as
análises filogeográficas de animais terrestres que
ocorrem no Brasil têm indicado e, para tanto, citamos
alguns estudos como exemplos. Certamente há vários
outros trabalhos que também ilustrariam de forma
adequada os problemas abordados, mas o presente
texto não tem a pretensão de fornecer uma revisão
exaustiva sobre o tema.

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

98 | Filogeografia e a descrição da diversidade genética da fauna brasileira

Vamos discutir como estudos de filogeografia (e,em alguns casos, estudos de filogenia) têm auxiliado
na avaliação de quatro questões gerais: 1) há táxons
ainda não descritos?, 2) os organismos podem ajudar acompreender a história dos biomas?, 3) o que a análise
mais detalhada de organismos que habitam um bioma
pode revelar? e 4) há um padrão geral de quando as
diversificações ocorreram?

Grande diversidade críptica
As análises genéticas moleculares têm revelado linhagens
desconhecidas ou ainda pouco estudadas. Exemplos
são encontrados em vários grupos de animais. Dentre
os pequenos mamíferos, um estudo genético revelou
a existência de uma possível nova espécie no gênero
de marsupial Micoureus do leste da Amazônia (Costa,
2003). A linhagem correspondente a essa nova espécie
se encontra em uma politomia com as demais quatro
espécies que ocorrem em praticamente todo Brasil, não
tendo sido possível definir qual a espécie irmã. Já a comparação de indivíduos do pequeno lagarto Gymnodactylus
darwinii ao longo de sua distribuição na Mata Atlântica
revelou três linhagens (Pellegrino et al., 2005a): uma
associada a indivíduos amostrados nos estados de São
Paulo e do Espírito Santo e com cariótipo com 2n=38
cromossomos e as outras duas linhagens que ocorrem
no nordeste e que possuem 2n=40 cromossomos. Esses
dados levaram os autores a propor que G. darwinii sejacomposta de duas espécies. Em aves podemos citar ocaso de Xiphorhynchus fuscus fuscus (Dendrocolaptidae)
que ocorre no sul da Floresta Atlântica e que apresenta
duas linhagens associadas às áreas de distribuições:uma mais ao norte e outra mais ao sul do vale do rio
Paraíba do Sul (Cabanne et al., 2007). Essa diferenciação
genética é congruente com a diferenciação morfológica
entre os dois grupos (Albuquerque, 1996) e, portanto,
merece ser reconhecida. No entanto, nesse caso o nível
de diferenciação das linhagens seria compatível com
uma variação intra-específica.
Linhagens ou táxons revelados por estudos genéticos
e congruentes com outros dados independentes podem
merecer atenção em relação à sua conservação. Pois, por
exemplo, podem ter pequeno tamanho populacional(que certamente se reduz devido à sua separação do
grupo original) ou sua distribuição pode coincidir com
áreas especialmente degradadas. Assim, tais dados
podem ajudar a alocar esforços na conservação dessesorganismos e de seus hábitats.

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

Complexidade dos biomas
Ao inferir a história dos organismos podemos começara avaliar a complexidade da história dos biomas onde
ocorrem. Como a diversidade de organismos encontrada na região neotropical ainda é pouco conhecida,os padrões precisam ser descritos antes de podermos
compreender os processos envolvidos. No entanto,o cenário atual do conhecimento sugere que os dois
grandes biomas florestais da região neotropical, as
Florestas Amazônica e Atlântica, parecem ter histórias
bastante complexas. Alguns organismos que ocorrem
em ambas as formações se agrupam em linhagens reciprocamente monofiléticas enquanto outros grupos
não formam um clado.
A análise comparativa de 11 táxons monofiléticos depequenos mamíferos florestais (roedores e marsupiais;
Costa, 2003) ilustra bem esse cenário. Dentre os 11,
não foi possível estabelecer as relações entre linhagens
de quatro táxons, para um (Phylander) todas as linhagens da Amazônia (AM) formam um clado monofilético,
em quatro casos (Metachirus nudicaudatus, Marmosamurina, Oryzomys megacephalus e Oecomys trinitatis) o
componente da Floresta Atlântica (FA) se encontra
em um clado inclusivo dentro de um clado maior
contendo organismos da AM ou da diagonal de matas
abertas (DA) e em três casos (Rhipidomys, Caluromyse Marmosops) as linhagens da FA não formam grupo
monofilético. Além disso, a autora desse estudo molecular de pequenos mamíferos (Costa, 2003) também
ressalta a importância dos organismos florestais que
ocorrem na DA como parte integrante da diversidade
florestal no neotrópico. Finalmente, parece haver umatendência de localidades no sudoeste da DA serem
mais próximos à AM e localidades no nordeste mais
relacionados à FA. Um exemplo com aves é o estudo
filogenético do gênero Xiphorhynchus (Aleixo, 2002)
cujos táxons avaliados ocorrem, de um modo geral,na Amazônia, na Mata Atlântica e na América Centrale não se agrupam segundo o bioma de ocorrência. Já
com lagartos do gênero Leposoma (Pellegrino et al.,2005b), há congruência entre linhagens e biomas, com
as espécies da FA e as da AM se agrupando em cladosreciprocamente monofiléticos bem suportados. No
entanto, no gênero de lagartos Enyalius (Bertolotto,2006) tal congruência não foi encontrada.
Essa complexidade da história dos biomas deverefletir os diversos eventos de mudança aos quais aregião neotropical esteve sujeita em vários momentos

Miyaki | 99

no passado. Entre eles podemos citar as mudanças
climáticas globais, a orogênese dos Andes, a formação
e mudança nas bacias hidrográficas, entre outros.

Diversidade na floresta atlântica
A Floresta Atlantica (FA) está especialmente sob pressão,sendo que muito pouco da cobertura existente antes dachegada dos europeus persiste ainda hoje. Diversos organismos que ocorrem nesse bioma mostram um padrão
de distribuição da variabilidade genética com um componente mais ao norte e outro mais ao sul. Podemos citar
pequenos mamíferos dos gêneros Rhipidomys, Micoureus
e Metachirus (Costa, 2003), a preguiça Bradypus variegatus(Moraes-Barros et al., 2006), a serpente Bothrops jararaca(Grazziotin et al., 2006), o lagarto Gymnodactylus darwinii(Pellegrino et al., 2005a), o gênero de lagartos Enyalius(Bertolotto, 2006) e a ave Xiphorhynchus fuscus (Cabanne
et al., 2007). O interessante é que a separação desses
grupos apresenta alguma coincidência geográfica. Em
alguns casos há uma associação com o rio Doce e em
outros, o contato entre as linhagens ocorre dentro doestado de São Paulo (próximo ao vale do rio Paraíba do
Sul ou mais ao sul do estado). Isso não significa que esses
marcos sejam os fatores que causaram a divergência daslinhagens, mas que há certa coincidência espacial.
Dentre os tipos florestais que compõem a FA, os
brejos de altitude que ocorrem em elevações dentro
da caatinga são bastante interessantes. Nesses encraves florestais ocorre uma diversidade de organismos
que têm se mostrado geneticamente diferenciados deoutros que ocorrem no bioma. Como exemplo, podemos citar uma filogenia do gênero de lagarto Leposoma(Pellegrino et al., 2005b) que indicou que a espécie que
ocorre na Serra do Baturité (L. baturitensis) foi isolada
há muito tempo e não teve contato subsequente com
florestas da costa leste. Já um estudo molecular com
os anfíbios florestais Proceratophrys boiei e Ischnocnema
gr. ramagii amostrados em vários brejos revelou quecada um abriga um grupo monofilético ou quase monofilético (Carnaval & Bates, 2007). Em outras palavras,cada encrave possui sua história evolutiva diferente.
As estimativas de datas das divergências das linhagens
desses anfíbios e dos eventos de expansão populacional
coincidem com períodos mais secos e com períodos demáximos pluviais, respectivamente. Como esses brejos
de altitude têm sido degradados pela ação humana, épossível reforçar a argumentação a favor da conservação
de cada encrave baseado na presença desses grupos
geneticamente únicos.

Data de diversificação
Em geral, as estimativas de datas dos eventos de diversificação intragenéricas (ou seja, a divergência delinhagens que originaram as espécies) apontam paraantes do Pleistoceno. Isso ocorre, por exemplo, em vários pequenos mamíferos (Costa, 2003) e no gênero deave Pionopsitta (Ribas et al., 2005). Já a diversificação delinhagens dentro de espécies parece ter se concentrado
no Pleistoceno. Tal padrão é encontrado, por exemplo,
em morcegos (Ditchfield, 2000), no felino Panthera onca
(Eizirik et al., 2001), em preguiças (Moraes-Barros et al.,2006) e na ave Xiphorhynchus fuscus (Cabanne et al., 2007).
Há exceções a esse padrão geral, o que é esperado, poisestimar datas utilizando dados moleculares requer que
vários parâmetros sejam conhecidos, e nem sempreestão disponíveis.
Apesar de termos apresentado alguns padrões gerais,
como ainda não conhecemos bem a nossa megadiversidade, é bem possível que esses padrões se modifiquem
com a adição de novos dados.

Agradecimentos
Ao José Maria Cardoso da Silva e ao José Alexandre Diniz
Filho, organizadores do Simpósio “Os desafios científicospara a conservação da biodiversidade no Brasil” no “XX
Congresso Brasileiro de Zoológicos”, pelo convite para
participar do evento e para redigir esse texto. À Kátia
Pellegrino por disponibilizar dados não publicados e pelas
sugestões. Os trabalhos produzidos pelo Laboratório deGenética e Evolução Molecular de Aves do Departamento
de Genética e Biologia Evolutiva do Instituto de Biociêncas da Universidade de São Paulo foram financiados pela
Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo(FAPESP), pela Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e pelo Conselho Nacionalde Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq).

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Estruturação genética na escala de paisagem
MARIANA PIRES DE CAMPOS TELLES1 *ROGÉRIO PEREIRA BASTOS2
Departamento de Biologia Geral, Universidade Federal de Goiás, Goiânia, Brasi.
Departamento de Ecologia, Universidade Federal de Goiás, Goiânia, Brasil.
* e-mail: mpctelles@pq.cnpq.br

1
2

ResumoO aumento na disponibilidade de bancos de dados geo-referenciados em escala regional,
aliado aos numerosos marcadores genéticos disponíveis e às inovações nas análises estatístico-espaciais, resultou em um enorme avanço na habilidade de estudar a influência dasvariáveis da paisagem na determinação da variação/estrutura genética nas populações. Comoconsequência, surgiu uma abordagem que integra ecologia de paisagem, estatística espaciale genética de populações (Landscape Genetics), permitindo o aprimoramento dos estudos
tradicionais em genética de populações. Essa abordagem utiliza análises que permitem testarde forma explícita a influência das características do ambiente/paisagem no fluxo gênico,criando descontinuidades genéticas e estruturando geneticamente as populações. Existem
várias questões básicas e aplicadas que podem ser estudadas com essa abordagem, mas
em todos os casos um ponto que deve ser avaliado com cautela é o delineamento amostralpara a coleta de material biológico, que nos estudos genético-populacionais normalmenteé realizado de maneira “oportunista” em locais conhecidos ou de fácil acesso. A consequência é a possível falha na detecção da variação espacial nos dados genéticos, resultando em
dificuldades no entendimento dos processos espaciais ou na inferência errônea do modelo
ecológico-evolutivo subjacente aos padrões. Algumas dessas metodologias foram utilizadas
para analisar a estrutura genética de Physalaemus cuvieri (Anura: Leptodactylidae) no Cerrado,com base em marcadores RAPD, relacionando-a aos padrões de ocupação humana no Estado
de Goiás. Pode-se verificar que a variabilidade genética está estruturada nas populações
e a análise de descontinuidade genética mostrou que existem características da ocupação
humana que afetam a divergência genética entre populações de P. cuvieiri. Levando-se em
conta estas informações, foi possível estabelecer de forma mais efetiva e complexa, unidades
operacionais intrapopulacionais que conservem a variabilidade genética existente e auxiliem
na definição de áreas que contenham populações mínimas viáveis. Embora os estudos degenética na escala de paisagem ainda possam ser considerados recentes, espera-se, paraum futuro próximo, que um avanço nessa área dependerá do aprimoramento dos novos
métodos, bem como de uma melhor amostragem de dados genéticos a fim de que estes
possam ser analisados pelas técnicas espaciais e de ecologia da paisagem. Deste modo,
existe uma diversidade de vocabulário, métodos e idéias sendo disponibilizados e somenteserá possível considerar “genética da paisagem” como uma disciplina, quando geneticistasde populações, ecólogos da paisagem e estatísticos espaciais comunicarem regularmente,
disponibilizando tanto as ferramentas quanto a forma correta de uso das mesmas para acomunidade científica.
Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

102 | Estruturação genética na escala de paisagem

abstract
The increase availability of many georefereences databanks at regional scale, associated withmany recently developed molecular markers and innovations in spatial data analysis techniques
resulted in a great advance in our ability to study the influence of explanatory variables measured
at landscape scale in the determination of population genetic variation. As a consequence, a new
approach emerged, by integrating landscape ecology, spatial statistics and population genetics(Landscape genetics), improving the more traditional studies of population genetics. This new
approach uses analyses that allow a direct test of how environment creates genetic discontinuities
and drives population genetics structures. There are many basic and applied questions thatcan be studied with this new approach, but in all cases an important issue is that answering
them require a much better sampling within and among local populations, which is currently
performed in an opportunistic way. In this paper I used some of the methodologies developedin the context of landscape genetics to evaluate population structure of Physalaemus cuvieri(Anura: Leptodactylidae) in Cerrado, based on RAPD molecular markers and relating the patterns
found with patterns of human occupation in the Goiás State. It was possible to detect a clear
population structure in data, and analyses of genetic discontinuities showed that it is associatedto elements of human occupation throughout the region. Taking all evidence into account, it
was possible to establish in a more effective way intraspecific operational units for conservation.
Although landscape genetic studies are still recent, it is expected that advances in this new area
will depend on the development of new methods, as well as a better sampling of new genetic datathat can be analyzed using such techniques of spatial analyses and landscape ecology. Thus, there
is currently a diversity of terms, methods and ideas being formalized and only when population
geneticists, landscape ecologists and spatial statisticians are able to freely communicate, making
available well-developed and applied tools, landscape genetics will be considered a new andindependent discipline.

Introdução
O aumento na disponibilidade de bancos de dados
georeferenciados em escala regional, aliado aos numerosos marcadores genéticos moleculares disponíveis eàs inovações nas análises estatístico-espaciais, resultou
em um enorme avanço na habilidade de estudar a influência das variáveis da paisagem na determinação davariação/estrutura genética existente nas populações
naturais. Como consequência, surgiu uma abordagem
que integra ecologia de paisagem, estatística espacial e
genética de populações (Landscape genetics), permitindo
o aprimoramento dos estudos tradicionais em genética
de populações (Manel et al., 2003; Guillot et al., 2005).
A análise genética em escala de paisagem é uma áreaque está historicamente ligada aos trabalhos desenvolvidos por Robert R. Sokal e colaboradores a partir
dos anos 70, recentemente inseridos em um contexto
maior de genética geográfica (Epperson, 2003). Nessa
nova área, diversas metodologias de análise estatística espacial são aplicadas com o objetivo de descrever

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009padrões espaciais da variabilidade genética e revelar os
processos microevolutivos subjacentes a esses padrões
entre e dentro de populações de uma mesma espécie(Manel et al., 2003). A aplicação dessas técnicas se ampliou nos últimos anos (Manel et al., 2007; Storfer et al.,2007), embora a maior parte dos trabalhos que avaliam
componentes geográficos da variabilidade genética seja
realizada em um contexto de filogeografia, que considera de forma espacialmente não-explícita de que modo
linhagens filogenéticas definidas com base em marcadores moleculares (normalmente de DNA mitocondrial ou
de cloroplasto) estão distribuídas no espaço geográfico
em grandes escalas (regionais, continentais ou globais)(Avise, 2004; Diniz-Filho et al., 2008).
Holderegger & Wagner (2006) acreditam que essa
nova área de pesquisa irá induzir os ecólogos da paisagem a pensar mais sobre os processos subjacentes aospadrões espaciais, do mesmo modo como os geneticistas de populações deverão entender que os padrões na
paisagem e atividades humanas podem estar associados
à dinâmica dos processos microevolutivos que geram

Telles & Bastos | 103

divergência entre indivíduos e populações. Consequentemente, os ecólogos poderão utilizar melhor os
métodos moleculares modernos e os geneticistas depopulações poderão formular e testar de maneira mais
adequada hipóteses incorporando explicitamente as
características da paisagem.
A nova abordagem pretende entender a estruturação
genética na escala de paisagem e, para tanto, necessita
de análises que permitam testar de forma explícita a
influência das características do ambiente e/ou paisagem
nos padrões de fluxo gênico, gerando descontinuidadesque poderão influenciar na estruturação da variabilidade
geneticamente presente nas populações. De um modo
geral, a proposta é avaliar o poder de explicação adicional dessas características, levando-se em consideração
a escala de paisagem no processo de modelagem,
quando comparado ao efeito simples das distâncias
geográficas que, seguindo as abordagens clássicas em
genética de populações, seria o “modelo nulo” a serutilizado (Holderegger & Wagner, 2006).
Outras aplicações possíveis, a partir dessa abordagem, é a de identificação dos limites da distribuição
geográfica das espécies crípticas, que são gerados
por interrupções ao fluxo gênico entre as populações
centrais e periféricas e que não podem ser explicadas
por nenhuma outra causa óbvia, bem como a detecção
de zonas de contato secundário entre populações que
estiveram separadas anteriormente (Storfer et al., 2007).
Nesse contexto, para contribuir efetivamente para oentendimento de como os processos microevolutivos
podem gerar estruturação genética espacial, os dados
devem ser coletados com maior precisão e em uma escala espacial refinada, diferente dos estudos filogenéticos
tradicionais (Manel et al., 2003).
Os dois passos-chave para os estudos de genética na
escala de paisagem são a detecção das “descontinuidades genéticas” e a estimativa da correlação destas com
as características ambientais e da própria paisagem, taiscomo barreiras (por exemplo, montanhas, gradiente deumidade, regiões de intensa ocupação humana, padrões
de matriz-manchas etc.). Essa abordagem propicia informações que podem ser úteis em diversas áreas depesquisa. Para biólogos evolucionistas e ecólogos, pode
auxiliar no entendimento de quais e como ocorre a influência do movimento dos indivíduos e/ou dos gametas
na estruturação genética de uma população. Entender adinâmica do fluxo gênico também é fundamental paraconhecer os fatores que possibilitam ou previnem aadaptação local, além de possibilitar inferir como ocorrea difusão de novas mutações benéficas na população
(Sork et al., 1999; Sork & Smouse, 2006).

Contudo, uma das principais dificuldades da maioria
dos biólogos e conservacionistas é exatamente determinar o que se constitui uma barreira natural ou artificial
ao fluxo gênico, dentro e entre populações, que está
diretamente ligado à persistência da mesma em médioe longo prazo. Neste contexto, as respostas advindas
dessa área poderão auxiliar no aprimoramento, por
exemplo, da habilidade em delinear Unidades Evolutivas
Significativas (Evolutionary Significant Units), Unidadesde Manejo (Management Units), Unidades de Conservação (Conservation Units) ou Unidades Operacionais(Operational Units) mais eficientes, que são dependentes
da detecção da existência bem como da estimativa damagnitude da subdivisão genética entre as populações
(Moritz, 1994; Crandall et al., 2000; Moritz, 2002;
Diniz-Filho & Telles, 2002; Diniz-Filho et al., 2008).
Existem várias questões básicas e aplicadas a serem
examinadas com essa nova abordagem de análise genética na escala de paisagem que podem ser sintetizadas
em cinco categorias: 1) quantificar a influência daconfiguração das populações e variáveis da paisagem
na variação genética; 2) identificar barreiras que reduzem o fluxo gênico; 3) identificar dinâmica de fontesumidouro e movimentos em corredor; 4) entender as
escalas espaciais e temporais dos processos ecológicos,e; 5) testar hipóteses ecológicas espécie-específicas(Storfer et al., 2007).
As categorias 1 e 2 têm sido o escopo principal damaioria dos trabalhos, de modo que o objetivo principal
dessas novas aplicações é quantificar o efeito da configuração da paisagem nas estimativas indiretas de fluxogênico e estruturação populacional (Telles et al., 2007;
Soares et al., 2008). Neste contexto, os dados genéticos
têm sido utilizados para identificar descontinuidades
genéticas através da identificação de barreiras que
geram interrupções muito ou pouco abruptas ao fluxogênico, dependendo do tipo de barreira presente nasáreas de estudo (Storfer et al., 2007). A possibilidade de
identificar essas barreiras tem implicações importantes
para o melhor entendimento dos fatores ecológicos, dos
processos microevolutivos e contribuir para o delineamento de estratégias eficientes de conservação biológica
(Dodd et al., 2004; Gee, 2004; Funk et al., 2005).
Entender a dinâmica de fonte-sumidouro e a variação
qualitativa entre habitats pode ser útil para identificar
movimentos em corredor e auxiliar na proposição dedelineamentos de reservas para a conservação. Outrapossibilidade é a detecção de padrão de fluxo gênico assimétrico, utilizando dados gerados por alelos privados,para identificar habitats que contem populações fonte
e sumidouro e estimar o número de migrantes entre as

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

104 | Estruturação genética na escala de paisagem

populações, usando uma abordagem de coalescência
(Avise, 2000; Beerli & Felsenstein, 2001) ou “assignment
test” (Wilson & Rannala, 2003).
A título de exemplo, em seguida serão apresentados
os resultados de um trabalho que utiliza essa abordagem
de análise genético-populacional na escala de paisagem.
O objetivo geral do trabalho foi analisar a estrutura genética de populações de Physalaemus cuvieri (Amphibia:
Anura: Leptodactylidae) do Cerrado, utilizando marcadores RAPD, relacionando-a aos padrões de ocupação
humana no Estado de Goiás e, com base nos padrões
de autocorrelação espacial, delineando Unidades Operacionais que permitem definir estratégias ótimas paraa conservação da variabilidade genética da espécie.

Definição de unidades operacionais para a
conservação de Physalaemus cuvieri (anura) e

organismos às alterações ambientais são importantes
para a biologia da conservação, pois existem evidências
quantitativas sobre o declínio de várias de suas populações em todo o mundo (Stuart et al., 2004). Espécies
que são localmente abundantes e/ou têm maior áreade distribuição geográfica, tais como Bufo paracnemis,
Hyla albopunctata, H. minuta, Leptodactylus ocellatus e
Physalaemus cuvieri, entre outras, poderiam servir comoorganismos-modelo para avaliar esses processos defragmentação da paisagem e da perda de habitats naregião do Cerrado (Colli et al., 2002) e avaliar as consequências dessas modificações da paisagem na dinâmica
microevolutiva das populações de cada espécie. A fim
de ilustrar a aplicação de algumas técnicas de analise
genética na escala de paisagem, foram analisadas 18
populações locais de Physalaemus cuvieri no Estado deGoiás, seguindo a metodologia discutida em detalhe
por Telles et al. (2006, 2007).

padrões de ocupação humana do estado de goiás

Um dos maiores desafios científicos deste século é desenvolver e programar estratégias para evitar a perda deuma parcela importante da biodiversidade global devida
principalmente ao aumento acelerado das atividades
humanas (Fahring, 2003; Ewers, 2005). De fato, em diversos biomas brasileiros, notadamente a Mata Atlântica
e o Cerrado, o processo de ocupação humana fez comque fragmentos pequenos e isolados sejam os únicos
representantes atuais da antes abundante cobertura
vegetal (Oliveira & Marquis, 2002).
Conforme já discutido, está claro que o conhecimento da estrutura genética das populações naturais,
especialmente quando estabelecido a partir de dados
moleculares (marcadores neutros), pode ser de grande
importância para estabelecer programas de manejo
e conservação destas populações (Crozier, 1997;
Frankham et al., 2003; Avise, 2004). Em um sentido
amplo, o problema na conservação dos Cerrados, como
ocorre em diversas regiões do mundo, tem raízes nas
políticas agrícolas e de ocupação territorial impróprias,
bem como no crescimento rápido da população humana.
Historicamente, a expansão agropastoril e o extrativismo mineral no Cerrado têm se caracterizado por
um modelo de expansão de área com baixa eficiência
relativa, com elevado impacto ao meio ambiente (Klink& Moreira, 2002; Galinkin, 2003).
Os anfíbios, de uma maneira geral, têm sido utilizados como bio-indicadores de ambientes alterados
por serem animais muito sensíveis às mudanças noseu habitat natural, como os causados pelos processos
descritos acima. Investigações sobre as respostas desses

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

Variabilidade genética entre e dentro de populações
locaisDe uma maneira geral as populações de Physalaemus
cuvieri apresentam uma considerável variabilidade
genética considerando os 9 primers de RAPD selecionados. O número de locos por primer variou entre 4 e17, totalizando 126 locos nas 18 populações analisadas.
A proporção de locos polimórficos variou entre 81%
e 94% nas populações, com um valor global de 97%.
A diversidade genética ou heterozigose esperada foi relativamente alta e não variou muito entre as populações,alcançando valores entre 0,318 e 0,389 nas populações,com um valor global de 0,408.
A avaliação da estruturação da variabilidade genética utilizando uma Analise de Variância Molecular(AMOVA) forneceu uma estimativa global de FST =0,101 (P < 0,0002, com 5000 permutações), de modoque 89,86% da variância genética está no componente
intrapopulacional. Considerando a escala geográfica
em estudo (maior distância igual a 845,1 km), mesmo
populações que estão próximas geograficamente jáapresentam uma considerável divergência genética.
Padrões espaciais da divergência genética daspopulações
A partir das análises de variabilidade genética entre
e dentro das populações pode-se observar que existe
diferenciação significativa entre as populações. A etapa seguinte é verificar como a variabilidade genética
está estruturada no espaço. As distâncias genéticas
obtidas pela AMOVA (FST entre os pares de populações) variaram entre 0,012 e 0,175. Em função daTelles & Bastos | 105

alta dimensionalidade dos dados genéticos utilizados(RAPD), não foi possível representar de forma satisfatória as distâncias genéticas utilizando técnicas deagrupamento ou ordenação, como UPGMA ou NMDS.
Isso mostra que não existe um padrão espacial claroque possibilite a interpretação global da estruturação
da variabilidade genética, sugerindo que investigações
mais detalhadas e que levem em conta outras variáveis
que possivelmente estejam interferindo na microevolução destas populações devem ser realizadas. De
fato, o teste de Mantel revelou que há uma correlação matricial baixa e não significativa entre distância
genética e geográfica, igual a 0,140 (P = 0,129, com
5000 permutações). Esses resultados sinalizam que adistância geográfica sozinha não é capaz de explicar opadrão espacial da variabilidade genética entre essas
populações de P. cuvieri.
Um correlograma multivariado pode ser obtido comouma extensão do teste de Mantel e permite relacionaro coeficiente de correlação matricial com o aumento
das distâncias geográficas (Figura 1), sugerindo haverum padrão de isolamento-por-distância na variação
genética, com populações próximas no espaço geográfico, situadas entre si a distâncias menores do que 180
quilômetros, tendendo a ser mais similares geneticamente entre si do que o esperado pelo acaso (r = 0,169
p= 0,042 com 5000 permutações). À medida que asdistâncias geográficas aumentam as correlações matriciais diminuem e deixam de ser significativas.

FIGURA 1 – Correlograma de Mantel construído com base nas
distâncias genéticas (FST) entre 18 populações de P. cuvieri, ao
longo de cinco classes de distâncias geográficas. Os números
indicam a probabilidade de erro tipo I obtida usando 5.000
permutações pelo teste de Mantel.

Correspondência entre Distâncias Genéticas e Dados
Sócio-Econômicos e Ambientais
Uma análise de descontinuidade foi realizada selecionando-se 20% dos maiores desvios na relação entre
distâncias genéticas e distâncias geográficas, mostrando que uma série de descontinuidades aparecemnas regiões Sudeste e Noroeste do Estado de Goiás,
separando inclusive populações muito próximas noespaço geográfico.
Uma inspeção visual das distâncias genéticas nessas
conexões em relação ao mapa de fragmentos naturais
remanescentes no Estado de Goiás com área > 100
ha, disponibilizado pela SMARH do Estado de Goiás,sugere que efeitos antrópicos ligados à fragmentação
da paisagem podem estar interferindo nos padrões dedivergência genética e nas descontinuidades. A fim deavaliar de modo quantitativo essa hipótese, pareou-se asdistâncias genéticas ao longo das conexões de Delaunay,com dados médios ou somas de algumas variáveis mais
associadas a esse processo: Distâncias geográficas, em
escala logarítmica (G); Ano médio de instalação dos municípios (A); População humana no ano 2000, em escalalogarítmica (P); Renda per capita (R); Número de municípios ao longo da conexão de Delaunay (NM); Número defragmentos naturais (NF); Área dos fragmentos naturais(AF). Essas variáveis foram combinadas a fim de gerar 12
modelos (Tabela 1), que foram então comparados pelo
critério de Akaike (AIC) a fim de selecionar o modelo
mais parcimonioso.
O menor valor de AIC foi obtido para o modelo que
usa como preditores população humana e ano médiode instalação dos municípios (P + A, com AICC =11,0909), seguido pelo modelo com as duas variáveis
de fragmentação (AF + NF, com AICC = 11.0932) e pelo
modelo envolvendo distâncias geográficas e ano deinstalação dos municípios (G + A, com AICC = 11.0933).
No modelo mais explicativo, distâncias genéticas maiselevadas aparecem em conexões com maior população
humana e com anos médios de instalação mais elevados(menos tempo até o presente). Pode-se perceber que a
combinação dos efeitos dessas duas variáveis preditoras(P e A) explica diferentes conjuntos de barreiras, o queé esperado considerando a baixa correlação entre P e
A ao longo da rede (r = – 0,019).
Estratégias para a conservação da variabilidade
genética
Os resultados deste estudo mostram importantes efeitos
de uma dinâmica diferenciada de ocupação humana
entre as regiões do Estado de Goiás, que por sua vez
determinam consequências diversas para a paisagem

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

106 | Estruturação genética na escala de paisagem

TABELA 1 – Resultados da seleção de modelos para explicar a divergência genética ao longo das conexões na redede Delaunay, utilizando o critério de Akaike. Valores de ri menores do que 2 indicam modelos mais informativos.
		

MODELOS*

AICC

rI

wI

R2

1	Saturado

40,51240

29,42150

0,00000

0,345602	G + A	

11,09330

0,00240

0,28843

0,135703	G + A + P

15,01392

3,923020,04062

0,26540

4	G + A + P + R	

19,64992

8,559020,00400

0,28480

5	G + A + P + R + NM

25,21308

14,12218

0,00025

0,30970

6

NF + AF

11,09325

0,00235

0,28844

0,13850

7

NF + AF + P

15,01321

3,922310,04063

0,30280

8

NF + AF + P + NM

19,64956

8,55866

0,00400

0,30380

9NF + AF + P + NM + R	25,21302

14,12212

0,00025

0,31320

10	A + G + NF + AF

19,65230

8,56140

0,00399

0,15930

11

P + R + NM

15,01367

3,922770,04062

0,27870

12

P + A	

11,09090

0,00000

0,28878

0,26260(*) Variáveis preditores nos modelos: Distâncias geográficas, em escala logarítmica (G); Ano médio de instalação dos
municípios (A); População humana no ano 2000, em escala logarítmica (P); Renda per capita (R); Número de municípios ao
longo da conexão de Delaunay (NM); Número de fragmentos naturais (NF); Área dos fragmentos naturais (AF).

natural. De fato, o mapa de remanescentes de vegetação natural mostra que nesta região restam áreas
pequenas e muito fragmentadas de ambientes naturais(Figura 2). Assim, apesar do processo de ocupação humana ser relativamente recente, em termos de tempo
ecológico-evolutivo, os resultados das análises genéticas
já permitiram verificar que essa região, de fato, será um
problema para a definição de estratégias de conservação
para esta espécie e para biodiversidade como um todo.
No caso de P. cuvieri, especificamente, populações viáveis
podem ocupar áreas relativamente pequenas, de modoque mesmo essas regiões nas quais praticamente não
existem fragmentos representativos na vegetação nativa,
podem conter habitats adequados para esta espécie.
Sendo assim, o problema a ser resolvido seria encontrar uma forma de possibilitar a conectividade entre
estas pequenas “ilhas” para permitir o fluxo gênico e,
consequentemente, a viabilidade das populações desta
espécie a médio e longo prazo.
Seguindo a metodologia proposta por Diniz-Filho& Telles (2002), as populações de P. cuvieri (amostras)
distantes entre si até cerca de 180 km (o intercepto docorrelograma) podem ser consideradas como Unidades
Operacionais (Operational Units), ou seja, unidades genéticas independentes para a conservação da variabilidade
genética desta espécie. Embora existam muitas outras
populações de P. cuvieri que não foram amostradas

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

neste trabalho, utilizou-se a configuração espacial das
18 populações analisadas geneticamente a fim de propor
um conjunto mínimo de populações que permitiriama manutenção da maior parte da diversidade genética
quantificada via marcadores RAPD. A rede de Unidades
Operacionais (UO) pode ser desencadeada a partir
da localidade com maior variabilidade genética intrapopulacional. Para P. cuvieiri a população de Pontalina
apresentou maior índice de diversidade genética emaior número de locos polimórficos, e pelo menos um
indivíduo que contém bandas nos 126 locos analisados.
A partir da população de Pontalina foram selecionadas
apenas populações que distem entre si aproximadamente 180km, totalizando assim oito Unidades Operacionais(Figura 3A).
Entretanto, mesmo populações próximas geograficamente podem apresentar descontinuidades genéticas em função dos processos de ocupação humana,
principalmente nas regiões sudoeste e sul do Estado,
conforme já discutido. Essa descontinuidade causa inclusive uma subestimativa da magnitude da redundância
na variabilidade genética medida pelo teste de Mantel.
Assim, o procedimento de escolha de Unidades Operacionais precisa ser modificado a fim de corrigir essas
descontinuidades espaciais. Para levar em consideração
esse efeito de descontinuidades genéticas, a rede com
8 Unidades Operacionais definida anteriormente foi

Telles & Bastos | 107

(A)

(C)

(B)

(D)

FIGURA 2 – (A) Mapa do ano de instalação dos municípios do Estado de Goiás; (B) Mapa da população residente nos municípios
do Estado de Goiás em 2000 (PNUD, 2003); (C) Remanescentes Florestais no Estado de Goiás (SEMARH, 2004); (D) Análise dedescontinuidade genética sobre a rede de Delaunay, com as linhas cheias indicando presença de barreiras.

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

108 | Estruturação genética na escala de paisagem

(A)

(B)

FIGURA 3 – (A) Definição de Unidades Operacionais Intraespecíficas definidas com base no correlograma multivariado; (B) Uma
possibilidade para a definição de Unidades Operacionais Intraespecíficas, definidas com base no correlograma multivariado, levando-se
em conta a presença de descontinuidade.

modificada, adicionando-se como novas unidades queapresentassem descontinuidade, desde que essa nova
Unidade não fosse geneticamente redundante em relação à outra Unidade. Por este procedimento foram adicionadas mais três Unidades Operacionais (Figura 3B).
Como do total dos 126 locos RAPD analisados, 78estão representados em pelo menos um indivíduo das
18 populações, a análise de representatividade dos dois
conjuntos de Unidades Operacionais definidas anteriormente foi feita utilizando-se os 48 locos restantes.
A representação das bandas destes locos nos conjuntos de Unidades Operacionais mostra que quando
se leva em consideração a existência de descontinuidades, a maior parte dos locos está contida em uma
maior proporção de Unidades Operacionais na rede(Figura 4). Deste modo essa seria a solução mais eficiente na definição de Unidades Operacionais para a
conservação da variabilidade genética existente.
De qualquer modo é preciso chamar a atenção parao elevado nível de fragmentação das regiões sudoestee sul do Estado de Goiás, nas quais estariam concentradas algumas Unidades. Nesses casos, a persistência davariabilidade genética nas populações provavelmente
poderia ser mantida, pelo menos em curto prazo,
por uma estrutura metapopulacional (Smith & Green,
2005; mas ver Higgins & Lynch, 2001), de modo que a

Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

Unidade Operacional seria composta por um conjuntode populações locais vivendo em pequenos fragmentos
que devem estar conectados de modo eficiente para
permitir a ocorrência de fluxo gênico que mantenha
a variabilidade genética em níveis considerados bonspara a espécie.

FIGURA 4 – Distribuição do número de locos representados
com diferentes proporções no conjunto de populações locais
utilizadas como unidades operacionais para a conservação.

Telles & Bastos | 109

Considerações finais
Embora os estudos de genética na escala de paisagem
ainda possam ser considerados recentes, espera-se, paraum futuro próximo, que um avanço nessa área dependerá do aprimoramento dos novos métodos, permitindo
tanto a obtenção quanto a transformação correta dos
dados genéticos, de modo que eles possam ser analisados pelas técnicas espaciais e de ecologia da paisagem,
que já estão bem desenvolvidas. Atualmente existem
várias correntes de pesquisas que já disponibilizaram um
volume de informações que permite direcionar e melhorar a nossa habilidade de integrar dados de genética depopulações com análises em nível de paisagem. Dentre
eles pode-se ressaltar: 1) melhoria da representação dos
dados genéticos para análises espaciais; 2) incremento
do poder de análise de dados ecológicos e 3); aumentode técnicas disponíveis, incluindo abordagens multivariadas, validação de modelos e simulação da paisagem
para avaliar mudanças na distribuição das espécies.
Deste modo, existe uma diversidade de vocabulário,métodos e idéias sendo disponibilizados e somente serápossível considerar “genética da paisagem” como uma
disciplina, quando geneticistas de populações, ecólogos
da paisagem e estatísticos espaciais comunicarem regularmente, disponibilizando tanto as ferramentas quanto
a forma correta de uso das mesmas para a comunidade
científica.

agradecimentos

Agradeço aos Drs. José Maria Cardoso da Silva e José
Alexandre Felizola Diniz-Filho pelo convite para participar do simpósio “Os desafios científicos para a conservação da biodiversidade no Brasil”, realizado durante o
XXVII Congresso Brasileiro de Zoologia. Ao CNPq pelo
apoio financeiro (proc. 471492/2007-8) e bolsas (proc.
309404/2007-0; 152441/2007-7).

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Megadiversidade | Volume 5 | Nº 1-2 | Dezembro 2009

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Megadiversidade
Volume 5 | No 1-2 | Dezembro 2009

Os desafios científicos para a conservação da biodiversidade no Brasil		 Sumário
3

ApresentaçãoJOSÉ ALEXANDRE FELIZOLA DINIZ-FILHO, JOSÉ MARIA CARDOSO DA SILVA & ADRIANO PAGLIA

5		Padrões e processos ecológicos e evolutivos em escala regional

		

JOSÉ ALEXANDRE FELIZOLA DINIZ-FILHO, LEVI CARINA TERRIBILE, GUILHERME DE OLIVEIRA & THIAGOFERNANDO L.V.B. RANGEL

17		

Mudanças climáticas e seus efeitos sobre a biodiversidade: um panorama sobre
as atividades de pesquisa

		

TADEU SIQUEIRA, ANDRÉ ANDRIAN PADIAL & LUIS MAURICIO BINI

27
		

Diferentes abordagens para a seleção de prioridades de conservação em um
contexto macrogeográfico		RAFAEL D. LOYOLA & THOMAS M. LEWINSOHN

43

Desafios para a identificação de áreas para conservação da biodiversidade				

CRISTIANO NOGUEIRA, PAULA H. VALDUJO, ADRIANA PAESE, MáRIO BARROSO RAMOS NETO & RICARDOBOMFIM MACHADO

54
		

Integrando padrões e processos para planejar sistemas regionais de unidades deconservação

		RICARDO BOMFIM MACHADO, MÁRIO BARROSO RAMOS NETO, SANDRO MENEZES SILVA, GEORge CAMARGO,		ELAINE PINTO, RAFAEL LUIS FONSECA, CRISTIANO NOGUEIRA & ANA PIMENTA RIBEIRO

65
		Como determinar a distribuição potencial de espécies sob uma abordagem
conservacionista?

		

PAULO DE MARCO JÚNIOR & MARINEZ FERREIRA DE SIQUEIRA

77
		

87

Padrões de endemismos e a conservação da biodiversidade
CLAUDIO JOSÉ BARROS DE CARVALHOConceitos de espécie e suas implicações para a conservação

		alexandre aleixo

96		

Filogeografia e a descrição da diversidade genética
da fauna brasileira

		CRISTINA YUMI MIYAKI

101

Estruturação genética na escala de paisagem

		MARIANA PIRES DE CAMPOS TELLES & rogério pereira bastos