Evolutionary History of Microbial Ecosystem

Hiroyuki YAMAMOTO
Marine Ecosystem Research Department, JAMSTEC
Natushima 2-15, Yokosuka, Kanagawa 237-0061, Japan
TEL: 046-867-9580; FAX: 046-867-9525;E-mail: kyama@jamstec.go.jp(Received 7 April, Accepted 24 May, 2004)

Abstract
The rRNA-gene phylogeny of modern life revealed possible evolutionary history of microorganisms, andsuggested their ancestral organism came from thermal environments. If the assumption which raised from thegene sequences indicates right direction of life evolution, it must correspond with geological clues, such as theevidences of fossil and biomaker, and the paleoecological studies.

Multidisciplinary collaboration withgeologists, meteologist and microbiologists recently disclose the Archean life history from the oldest
sedimentary rocks and the molecular records within gene sequences. The knowledge may be still fragmentally,and some of them remains under discussion.

The hypothetical history of microbial ecosystem written in thisarticle opens after the first Earth’s biosphere established by ancestral microorganism.

(Keywords) ecosystem, evolution, Earth, microbial loop

Viva Origino 32 (2004) 109 - 117© 2004 by SSOEL Japan- 109 -Viva Origino 32 (2004) 109- 117

微生物生態系の進化過程

山本
独立行政法人啓之海洋研究開発機構（JAMSTEC） 海洋生態環境研究部.
237-61

神奈川県横須賀市夏島町 2-15

TEL: 046-867-9580; FAX: 046-867-9525;E-mail: kyama@jamstec.go.jp

はじめに「分子進化中立説（Neutral Theory of Molecular

現生の地球生物圏は、どのような歴史を経てEvolution）」が確立されたことで大きく改善され現在の姿を形成してきたのであろう。地球史のた［1］。すべての生物が保有するリボソ−ムの痕跡は、少なくとも 30 億年は海洋が生物圏の中遺伝子が進化系統を類推する基準になりうるこ心として存在していたことを示している。しかとが木村らにより提示され、それ以来、代表的し、その主役は単細胞微生物であり、化石の痕な生物種の分子進化系統樹が遺伝子の塩基配列跡は希薄である。

により算出され、これに対して様々な検証が実地球史をたどると、およそ 40 億年以前の地球施されてきた。特に、タンパク合成に関わる 16S

環境では物質レベルの反応系が生命起源に関わrRNA と 18S rRNA の遺伝子による分子進化の系る模索を繰り返していたと考えられる。そこで

統樹（Fig 1）は、生物進化系統解析の基準としは様々な生命システムの実験が繰り返されたでて広く利用されている［2］,［3］。

あろう。幾多の過程と試行錯誤によりエネルギ

遺伝子の分子進化による系統樹では、化石系−代謝系、高分子合成系、遺伝子情報系を統合

統樹で示される絶滅種との系統関係を無視せざして自律増殖できる細胞が出現し、始原生物とるをえない。しかし、現生の生物から近縁性をして現生につながる生物圏を形成したと考えら算出するため、系統の基本的な生理生態が明られる。しかし、いつ始原生物となる微生物が出かである。生物の基本生理であるエネルギ−獲現し、どのようにして生態系を駆動して現在の得系をタンパク合成系の rRNA 遺伝子進化系統生物圏へと機能を受け渡してきたかは、様々なの序列に重ねると、最初に現れてくるのは化学傍証から類推するしかない。進化系統解析、化合成である（Fig 2）。その後に高分子有機物分解、石や堆積岩の解析、古環境解析、さらに惑星形光合成の系統が続いている。

成モデルによる予測などが、この仮説検証には原核生物の系統樹では、細菌と古細菌の分岐求められる。この小論では、地球生物圏の歴史点の近傍、すなわち始原生物に近縁な系統群をにおいて微生物生態系がどのように進化してき好熱性菌種が占めている（Fig 1）。この系統樹のたのかを現在の知見に基づいて推定してみたい。

結 果 で は 、 好 熱 性 化 学 合 成 細 菌 の AquifexHydrogenobacter 群が現生の生物種における最古分子進化の系統樹から読み取るの系統と考えられる［4］。彼らは水素、硫黄、微生物の進化系統は恣意的な分類体系により推定されていた。この状況は、木村資生により- 110 -硫化水素をエネルギー源とし、有機物からエネルギ−を獲得する系は持たない。

Viva Origino 32 (2004) 109- 117

Fig. 1. Phylogenetic tree of small subunit rRNA gene sequences from modern organisms.
The rRNA gene phylogeny shows that the modern organisms could be classified into two major cell types (Prokaryotesand Eukaryotes) and three kind of domain (Bacteria, Archaea, Eukaya). The traditional five kingdoms system(Monera, Protista, Fungi, Plants, and Animals) have been changed. The tree also showed that the oldest cells adjacentclade to the progenote were hyperthermophiles.

Fig. 2. Evolutionary history of energy yielding systems constructed from the tree of rRNA gene phylogeny.
Energy yielding is a principle to maintain the life functions. The evolution of energy yielding system which appearedon the microbial phylogeny probably reveals a correspondent with environmental transformation occurred in the Earthhistory.

- 111 -Viva Origino 32 (2004) 109- 117






$%&'(!

¬ÄmZmÅÃÆÇÈ²W'("3&Calvin-Benson)CB*,ÇÉÊÆBª«¬Ë~]YÌ

W°A012G®

"3,,456$7#89!

:;<=>?@;)Cyanobacteria*89GHI

3J

L2EM(NOP,FW

J&'(A$JÒ{g&Ó 35 £¤¥,ÏÐÑÔ¡g&'(s11t"WWÕ"KQRSTGÖ×ØW©8ÙÕ$,uxÚÛÒ{3JÜÝÛ!

$)thermophilic chemolithotroph* TCA Ò{UVW'XYZ["TCA àáÏÐÑ,â\]Y^_`abcd&çGG("-!

NOP,F TCA efghl

ST$

=ijk-3JXYZmnop

,qrJG

W'(s9t"$,ÍÎ 38 £¤¥,ÏÐÑ]Ys10t

BC?D=>?@;)Proteobacteria*2E,F]ÃGBª«"#+,-./!

½¾¿@;ÀÁÂ&s5t

Ó"$Þ$Õg&ß,

GH,ãäåæWG½D«k¬è@;,é`=èêXg&$,ÓJÒ{g&ÍÎë 32-35 £¤¥,³´ 2000m ±²W
ðg&ìO³íîïÏ ÐÑñ A&'(s12ts6t"gNOP9u, TCA vs13t"3,Ó,¢òìO³íîw^_`abcd7 TCA JxyW'óôg&(¾M]Y±öW'(z{L|W}~WG(3Jg&'( s7ts8t"TCA,F$



012$,cdW('W'^_`abcd'

JW'

J

3J

õ±WF$Õ2

3J¹÷W'("Ö{,ÉøùW'ÏÐÑ¶ú±û,üýv"ÞF01ÔÝÛJg&'(þGv$!

!
"3,]ÃGÍÎG2E&Ó»G©=iD««opÓJW"'Ô¡3J"Ö8Ù,o)jk?C«`;`GH*
$2EÖ,,W'

Jg&

J(¡¢40 £¤¥!

"FpÓJW'ú±ÔM$

Y¦§¨©

Gopv!

°©

øùW

AAo

3J$ÓJJ&=iD««

"3,=iD««]opÓ,¡GYBª«¬?>¬­>k]Y®¯¢T$ 27 £¤¥:;<=>?@;Ô 27 £¤¥&&W

g&J&'("3,,°G±²W³´ 1000m µ¶·¸±²W

3J¹g&'(,´"WWG®ºA»±²W'¼

- 112 -(

JÒ{g&'s14t"
$,$u]2E,

op2E

GW'©&"

Viva Origino 32 (2004) 109- 117WWop,±²,

G©[W

!pÚ2E"JÖ!

3J¹W'("$,2Eo#¤$%Ò{F] &'Ô"!

¢òFGp[&3J¼Z\ÛPn(J&g&GY

Lop$*+$,5,-øù


"3,(©,,$*:k?-$mg&^H,_K{üJ&G(",}~O³3`´a,§M

³ÚGH9:G©bcì,ÔW&G(,àá.1WO³íîïðóô'p/úW«]Y}~&"

g&$JÒ{g$1$A&$Õ2$,$2øù,45]oG3KL?@Ë~JÔGÃ`,O5]YS(){W'$*+$W,0&"ÞF01]Y$Õ2}~óôÝ"da^_`aO³3²('ÔË6!YBª«¬eÁ(' 1 ¿Lf

3G-%6g&G&çGG("$*Ë~øù^_`a«578W'p/7Ú

QR59:G©

«¬`!
FA

Yë 20kg Ôg$_øù

$Õ2

s15ts16t"

$$,W'(!p2ENOPST$h(S$iÔG2E!

óôg&G&çGG("H3$13J¹g&'(WH,]ÃGÛù,$$Õ2

,Ö×M³Ú³GH,NOP

W;W!p2EJF<ò,=>Ò{W'm]Ã)Fig 3*""3&NOP2Eh,i^_`a«5JW'UVW
j!

"k,Ö×^_`a«cdlm»G©,vÚF,$$Õ2

p!g2,ñMn<opGHÔµH,2E°GÆÇ?@ÊÆÈ²W¦JG

¾ABCDJEFGpHYIJ

µKK,$$2J&"3,('$UV^_`a«

5JW'ÞF01]Yg&opO³íîóôg&L

opPq&,¥ràáÒ{á){W'(sQW

J(JÞFà´ì,O³íîïði$1!Y3F

$hýtuGv

M³",$Õ2W'("Ó¢ò 35 £¤¥!

YÚ³GH,NOPW'¾A#P

op,$Õ2%6W'(Q""¾A#UV
STW#

²,¦R

$$U,V(W!



3,$Õ2$$UFnop)8Ù*ÏÐJW'ÞFoåg¦àá$$2XW("ÔW#ÛcdW&$WGBCDÚEF- 113 -$VÃvw$Ug&

¾A#UV

JW'ÔYZJ&-W±²WG(" !p2E
,x,nopoåViva Origino 32 (2004) 109- 117

Fig. 3. Evolution of Earth ecosystem structure.
The modern Earth ecosystem involves broad biodiversity, flexible versatility, andbiogeochemical cycles. The complexity of Earth ecosystem is appeared to be a result ofhistorical integration life evolution and geological events. The pristine ecosystem had asimple microbiological community consisted of chemolithotroph, and propagated at deepsea hydrothermal vent area. Their primary production (organic compound of the cells)
directly precipitated on sea floor, and went into geochemical sedimentation process. The
accumulation of organic compound created novel ecological niche for organotrophs.
Phototrophic bacteria expanded their habitat to shallow coastal area to gain more sunlightenergy. Double primary production, chemolithotrophic and phototrophic, drasticallychanged the Earth biosphere system; extent, community structure, and biogeochemical
process. Oxygenic process conducted by cyanobacteria had renovated the biologicalenvironment, and advanced inhabitation of novel species. Eukaryotes also appeared in theoxygenesis era, and developed endocytosis to bring large particles into a cell. Such
Eukaryotes exerted a role of predator for prokaryotes, regulated the population size, andestablished trophic level of the ecosystem. This hypothetical scenario of evolutionary
process to the modern Earth ecosystem could contirbuted the broad view of the Earthhistory decoding.

Ω- 114 -Viva Origino 32 (2004) 109- 117,Û!

"nop,yÐJ(Ãàá3&UVÛcdW

JYsQ,NJG"3,­z{|W$h]Y}g&$

J$Õ2"A"3&]Y¤nopóôg&¦§,mG¼O³32¥&,3$oå,-~&$$J&~&nopìJ$1¡W

J&"#op,:;<=>

]?@;,]Y(&",yÐUV$,$1O³

('¦,Ä§('/P~WJ(D¨§,"W
#

W



3&¾A#©cd

JWdavJÔ&"¦R,

"

T$W

T$ª«,ST$8ÙÌ¬Jg&'(g&@Ë~]Y®¯J&'(s9t"3&]Yda,¶T/,dTg&"#Á$n^_`a«EFG"A,RÐ,

3,#$¦RW'sQg&#

àá$,sQ,ÍÎ"$1,¡$_,7»G©$Õ2ÔÔ¶,J3Ò·,Á'(G("¤¥*T$,8ÙÔW&'(¹o)k3J¹g"op,yÐT$,

Gº»¬

W

T$cdW

J&'(s19t"8ÙÛ,¼J,GT$8Ù,{À_`LopÂÃ3,-"S(Á±Õ,S$$,;fb=GH$GH,Gp¿W8Ùd$],('pÉ8Ùd½mZ[¾¿Û!

Gk¬C¬èi¬ÓJW'ÏÐÑúg&'(g&H,:;<=>?@;J^¸)ë 27 £&.
G]ÃG´µ-'

G8Ùv",]Ypg&¦Rg&""WWT$,²³?Cb`op*,=iD«opÓ,åæ

A&¾A,

7,G

3J¢g&'(g&,ïð=;ªJç&®¯,

W

s17ts18t"%­¬®

@;&&45!

Ë6GY¶T,JBª«¬?>¬$$Õ2¯@;NP89°±:;<=>?

28-25 £¤¥'da,¬`­>k]"

$$Õ2

2E('#,©ÔW¿ÙdÄW'ÂÃ"3,KÅ,´µ;>{op]

8Ùb~

Û

!

"A8ÙdÄ´µÆ

W"&A$$U´

8Ù~,ÄvJÛxyW'("ì4jJW'(Ú¦§$

3&$,´µicdW²

$U°Y²,UìJÄHG¦§$¢£,-3,- 115 -³ÛÇmÈ~WÉÊJ(,ÔW&G("úËG,T$,8ÙdViva Origino 32 (2004) 109- 117v

,('Ó,ÍÎÂ,G((,¿PT$W,

G("¤µW'

3$2$Õ2,w§('¿ÌJÍJ(Ã¿ÅÎÔJÏ©$9,3$mW"

3&]Y,ÞFàá,mÐ{g&'($hý,78ÚâÒ("A¿]

¿Ó]

Ñ

$$Õ2,=>$*,45J$*:k?-)(S8Ù*,+$ë(AG6Â!&çg(S8ÙÏ(=>ìg&¼!

²,$$Õ2úg&[2]O³íî,$JÛ,$Þ$hAÆlGux±²W'($,´µW


"3JJ

[3]ofu$3J

Olsen, G. J., Woese, C. R. and Overbeek. R.

new life into microbiology, J. Bacteriol. 176, 16 (1994).
[4]

Yamamoto, H., Hiraishi, A., Kato, K., Chiura,H. X., Maki, Y. and Shimizu, A.

,$1ÂÝÞDÂJÜ~JG¿ÅÎß!

evidencefortheexistence

Phylogeneticofnovel

,]Ã

thermophilic bacteria in hot spring sulfur-turf

ÔW&G("WW$1,¶microbial mats in Japan, Appl. Environ.

$Õ2}~W'(à±öW'áW'

,3,$h!

g&'

Microbiol. 64, 1680-1687 (1998).

"3,>[5]

$`bBJç&:k?-Æ8Ù~Ü,$2ÜÝâG±²!

organisms:

The winds of evolutionary change: breathing"!

system4576-4579 (1990).

1¡Wg$Ë~,U$2ÝÛG$mW'

naturaland Eucarya, Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 87,

u,¶

Gàá.1W

aproposals for the domains Archaea, Bacteria,,$,ÆlP,Æl4×" ;,$$Õ2,=>ÂWoese, C. R., Kandler, O. and Wheels, M. L.
TowardNOP$h~Ü,$5²

W

íîï$. op,¶6ðpp. 396, ñòóôõö, ÷ø1986.

²,$$Õ235 £¤¥,Ó&"[1]

s20t"J

"W'(

$,2EêmWpÔÕÖ,×p$,ØÙÚW(¹",±²®³æçGH,¦§`«nC,´aAèé"g'3,ÛcdW T$,

&,=>,¶%6g&JJÔ

Ehrlich, H. L. Geomicrobiology, 3rd edition, pp.
719, Marcel Dekker, New York, 1996.

[6]"Lengeler, J. W., Drews G. and Schlegel, H. G.
Biology of the prokaryotes, pp. 955, BlackwellScience, Oxford, 1999.

$ãY[7]äÂå$135 £- 116 -Ishii, M., Miyake, T. Satoh, T. Sugiyama, H.
Oshima, Y. Kodama, T. and Igarashi, Y.

Viva Origino 32 (2004) 109- 117

Autotophic

carbondioxidefixation

inAcidianus brierleyi, Archive of Microbiology[8][9]life, Science 285, 1025-1026 (1999).
[15] Van Doover, C. The ecology of deep sea

166, 368-371 (1997).

hydrothermalIshii, M., Igarashi, Y. and Kodama, T.

University Press, Princeton, 2000.

vents,

pp.

424,

Princeton

Purification and characterization of ATP:citrate[16] Reysenbach,A.

lyase from Hydrogenobacter thermophilus TK-Microbiologyof6, Journal of Bacteriology 171, 1788-1792hydrothermal systems, Trends in Microbiology

1989.

9, 79-86 (2001).

ù@úû>üð¤ýåê)þ
ò ú$÷øF÷ø*, pp. 18-54,

L.

andCady,S.

L.

ancientandmodern[17] Margulis, L. Symbiosis in cell evolution,
second edition, pp. 452, W.H. Freeman andCompany, New York (1993).

2002.

[10] Mojzsis, S. J., Arrhenius, G. McKeegan, K. D.

[18] Martin, W. and Muller, M. The hydrogenHarrison, T. M. Nutman, A. P. and Friend, C. R.

hypothesis for the first eukaryote, Nature 392,

L. Evidence for life on Earth before 3,800

37-41 (1998).
[19] 

million years ago, Nature 384, 55-59 (1996).
[11] Schopf, J. V. Microfossils of the early Archean
apex chart: new evidence of the antiquity of life,

K'¤ýåê)þò


ú$
÷ø

Science 260, 640-646 (1993).
[12] Rasmussen, B. Filamentous microfossils in a$*J,,åê|[20] @³

*, pp 393-422, ÷øF
2002
$*J,

3,235-million-year-old volcanogenic massiveåê)þò

sulphide deposit. Nature 405, 76-679 (2000).

pp. 423-449, ÷øF

[13] Ueno, Y., Maruyama, S., Isozaki, Y. andYrimoto, H. Carbon isotopic signatures ofindividual Archean microfossils from Western
Australia, Int. Geol. Rev. 43, 196-212 (2001).
[14] Knoll, A. H. A new molecular window on early- 117 -¤ýú$÷ø2002*