藻類 Jpn. J. Phycol. (Sôrui) 72: 19–27, March 10, 2024

盗葉緑体生物ラパザはどのように進化してきたか

ミニ
レビュー

柏山 祐一郎 1 ＊1

福井工業大学環境学部環境食品応用化学科（〒 910-8505 福井県福井市学園 3-6-1）

Yuichiro Kashiyama1＊: How the kleptoplastic organism Rapaza viridis has evolved? Jpn. J. Phycol. (Sôrui)72: 19–27, March 10, 2024
In eukaryotic organisms, autotrophy is enabled through photosynthesis, which fundamentally relies onchloroplasts derived from cyanobacteria. Some non-photosynthetic cells have evolved photosynthetic
abilities via symbiotic relationships. Kleptoplasty, where aplastidal eukaryotes temporarily utilize
chloroplasts from ingested photosynthetic cells, exemplifies such adaptability; yet, its diversity andevolutionary aspects remain underexplored. Rapaza viridis, a flagellate related to Euglenophyceae,
demonstrates a distinct instance of kleptoplasty. Its nuclear genome encodes chloroplast-specificproteins, which are presumably expressed into its Tetraselmis-derived kleptoplasts. This organism
represents a distinctive eukaryotic cell-chloroplast interaction, offering valuable insights into theevolution and integration of chloroplasts in eukaryotic cells.
Key Index Words: Rapaza viridis, Euglenophyceae, kleptoplasty, secondary plastid, horizontal gene transfer
1

Department of Applied Chemistry and Food Science, Fukui University of Technology, 3-6-1 Gakuen,
Fukui 910-8505, Japan＊

Author for correspondence: chiro@fukui-ut.ac.jp

真核生物にとっての光合成とは，基本的に，シアノバク

トラセルミス属の緑藻（以下「テトラセルミス」）を特異的にphotosynthetic plastid）という光エネルギー変換装置が独占岐する姉妹系統だが，ユーグレナ藻類では既に失われている／植物）は独立栄養的な増殖が可能である。葉緑体を持たなを維持しているため，ユーグレナ藻類の進化を考える上で鍵テリアに起源をもつオルガネラである葉緑体（chloroplast/

する代謝である。これにより葉緑体を持つ光合成細胞（藻類

捕食する「藻類」とされた。ユーグレナ藻類の外側基部で分食作用の能力（葉緑体の獲得進化に不可欠と考えられてきた）い細胞は，藻類や植物に由来する産物を間接的に利用する従となる生物だと期待された（Yamaguchi et al. 2012）。しかし，せることで，サンゴのようにあたかも独立栄養的に振舞う場はないこと，すなわち，ラパザの細胞内部に恒常的に存在が核細胞の生理生態を決定づけるものであり，細胞内に恒常的テトラセルミスから奪った「盗葉緑体」だということが明ら

属栄養細胞であるが，中には光合成細胞を細胞内部に共生さ合も知られている。つまり，葉緑体との「関係性」こそが真な葉緑体を獲得することができれば光合成細胞に進化しうる。
一方，従属栄養性の真核細胞の中には，光合成細胞を収奪的

その後の研究から，ラパザが「真の葉緑体」を有する藻類で確認される葉緑体様の構造は，全て，餌として捕食しているかになった（Karnkowska et al. 2023）。しかしここで最も驚くべき発見は，ラパザの核ゲノムに様々な葉緑体関連のタンパに細胞内に取り込み，その葉緑体機能を一過的に利用する盗ク質遺伝子がコードされていたことである。輸送シグナルとら葉緑体を細胞内に取り込んで保持するウミウシの例は有名

物が，逐次的に獲得される盗葉緑体に対して輸送されて発現

葉緑体現象をおこなうものが知られてきた。捕食した海藻かである（Kawaguti 1965, Pierce & Curtis, 2012）。盗葉緑体現象は単細胞性の真核生物（原生生物）の中にも散見されるが（渦鞭毛藻，繊毛虫，有孔虫など），その自然界における実際の多考えられる配列の存在から，少なくとも 276 もの遺伝子翻訳していることも示唆された。このような核ゲノムコードのタ
ンパク質は，光合成細胞それぞれに固有な「真の葉緑体」を構成する必須因子である。さらに，独立栄養に必須である窒様性の研究の歴史は未だ十分ではなく，実際には，盗葉緑体

素同化代謝に関しても，海洋の主要な栄養塩である硝酸を同れない。

れらの点でラパザの盗葉緑体現象は従来知られてきた例と比Rapaza viridis A.Yamaguchi, Yubuki & B.S.Leander（以下「ラにも捉え得る。しかし，ラパザにとっての葉緑体はあくまで現象は真核細胞と葉緑体との「関係性」の代表的な例かもし
昨 年，従 来 知られ てきた 事 例とは 一 線 を 画 す，鞭 毛 虫パザ」）の盗葉緑体現象が報告された（図 1）（Karnkowska et

al. 2023）。ラパザは，その発見当初，同所的に分離されたテ化できることが盗葉緑体生物としては初めて確認された。こ較して，進化的により光合成細胞に近い中間状態にあるよう一過的にのみ維持可能な外来の構造体であり，その消耗を補うために定期的に新しい盗葉緑体をテトラセルミスから奪い

20

柏山

「食胞」形成テトラセルミス細胞
内部要素の分別

テトラセルミス核と細胞質の排出葉緑体関連遺伝子が大規模に水平転移する『状況』

盗葉緑体の
分割

ミトコンドリアや葉緑体の成立においては，HGT が極めて重要な進化的要素であった。これらオルガネラが過去の細胞内共生という『状況』に起源するという細胞内共生仮説が受

緑藻捕食
ラパザのタンパク質による盗葉緑体の調節と光合成産物の利用（細胞分裂）

容されて久しいが，その決定的な証拠は，これらの縮退的・痕跡的なバクテリア型のオルガネラゲノムが，それぞれ，アルファプロテオバクテリアとシアノバクテリアのゲノムに由（酸性液胞の形成）
劣化葉緑体老廃物を酸性液胞に輸送して消化？

来するという堅牢な推定である（Gray 1993, Ponce-Toledo et

細胞骨格による？
盗葉緑体の定位運動（盗葉緑体の直接消化は認められない）

図 1．ラパザの盗葉緑体現象の概略．ラパザは食作用によりテトラセ
ルミス細胞全体を取り込むが，取り込み後 1 時間以内にはテトラセル
ミスの葉緑体を除く細胞質と核を細胞外に排泄してしまう．こうして形成された「盗」葉緑体は食胞膜起源の第三の包膜（赤線で表示）ごと細分化され，ラパザの細胞分裂時に娘細胞に分配されていく．その後，2 週間程度は高い光合成活性を維持してあたかも独立栄養性の藻類のように振る舞うが，いずれ新しい盗葉緑体を獲得できなければ 4〜 5 週間程度で死滅してしまう．

al. 2017）。葉緑体ゲノムに限って言えば，痕跡的とはいえ光合成のメカニズムで中核的な役割を果たす光化学系の多くの因子や炭酸固定複合体ルビスコの酵素触媒因子などを保持している。ともあれ，これらオルガネラの構造と機能に関わる

その他すべてのタンパク質因子は，それぞれの生物の核ゲノ

ムにコードされている。従って，細胞内共生という『状況』
下で共生体ゲノムからホスト細胞核ゲノムへと徐々に HGTが 進 行 し たと す る 細 胞 内 共 生 遺 伝 子 転 移（endosymbiotic

gene transfer；EGT）という考え方が主流になっていったのは当然であろう。クリプト藻やクロララクニオン藻で見いだ

続けなければならないという点では，従来知られてきた盗葉緑体現象と同様である。

興味深いことに，これらラパザ独自の葉緑体タンパク質遺伝子群は，アミノ酸配列の進化系統解析から，緑藻だけでなく，されたかつての共生藻の核に相当するヌクレオモルフとその痕跡的なゲノムの発見は，この gradualism 的な仮説と親和性が高かった。また，動物と細菌の共生現象などでも知られている共生体ゲノムの縮退現象など（McCutcheon & Moran2012）も，真核共生細胞がゲノムを徐々に縮退・消失させて紅藻由来の二次葉緑体を有する様々な藻類からの遺伝子水平オルガネラに進化するというアイデアに整合的に思われた。

推定された（Karnkowska et al. 2023）。一般論として，HGTるネオパラメーバとパーキンシエラの共生系では，絶対的なである。すなわち，どのようなプロセスで塩基情報が移動し，とが報告されている（Tanifuji et al. 2017）。

領域が形成され，あるいは妥当な輸送シグナルが形成される

ら，大規模な HGT を伴うオルガネラ進化が本当に進行しう

もちろん，研究が進んでいないわけではなく，以前よりはは，サンゴ細胞内で認められるシンビオソームに包まれた褐転移（horizontal gene transfer; HGT）によって獲得されたとのメカニズム自体は，ほぼ全く不明な状況にあると言うべきゲノムに組み込まれ，妥当なプロモーターやターミネーターのかなど，どれをとっても未だ「不思議」の域を出ていない。
HGT に関連する可能性のあるメカニズムの知見も得られ始めている（e.g., Kudo et al. 2021）。ともかく，ラパザがどのようなメカニズムで様々な藻類から遺伝子を集めたのかについて

は，現状，議論は不可能である。許されるとすれば，HGT の実際，光合成細胞との共生ではないが，アメーバの一種であ

共生真核細胞パーキンシエラの核ゲノムが縮退傾向にあるこしかし，双利共生的な光合成細胞内共生という『状況』かるのだろうか。本稿でいう双利共生的な光合成細胞内共生と虫藻のように，ホスト細胞が光合成細胞を能動的に取り込んで保有するような系を指す。重大なことは，HGT（EGT を含む）のメカニズムが未解明であり，かつ，現在進行形の双利的な光合成細胞内共生の系において EGT の証拠が見つからないこ

メカニズムの部分をそっくりブラックボックスの中に仕舞っとである。前者についてはこれ以上触れない。後者についてえることぐらいであろう。では，ラパザの盗葉緑体現象，あンゴと褐虫藻の共生系をはじめ（Shinzato et al. 2011），緑藻が起きた『状況』とは，どのようなものだろうか。

的な光合成細胞内共生（photoendosymbiosis）の系では，共て，大規模な HGT が起こった細胞生物学的な『状況』を考

るいはユーグレナ藻類の葉緑体獲得に繋がった大規模な HGT

本論では，これら『状況』を探ることを通して，ラパザと言えば，ホスト細胞と共生体の両方のゲノムが解読されたサを共生させるミドリゾウリムシやアメーバ，ヒドラなど双利生藻からホスト核ゲノムへの大規模な HGT の積極的な証拠

ユーグレナ藻類の進化について私見を整理してみる。未だ非は報告されていない。つまり，この『状況』からオルガネラいである。なお，ラパザの盗葉緑体現象の細胞生物学的な側では，「共生体」が自由生活能を完全に喪失して「ホスト

常に粗い思索段階のものではあるが，議論の契機になれば幸面の紹介や窒素代謝については，原著論文 2 報（Karnkowska

et al. 2023, Maruyama et al. 2023）に加えて別稿（丸山・柏山
2023）を参照されたい。

化進化が進行しうる根拠は，未だ何もないのだ。

細胞」により垂直伝播されるような『状況』ではどうだろうか。例えば，dinotom は珪藻を起源とする非常に複雑な細胞内構造を持つ渦鞭毛藻であるが，この構造には珪藻の葉緑体に加え，珪藻の核やミトコンドリアをはじめとするほとんど

盗葉緑体生物ラパザの進化の珪藻細胞質が存在しており（e.g., Jeffery & Vesk 1976），自律性を喪失し渦鞭毛藻により垂直伝播されるようになった珪藻細胞由来の「共生体」だと考えられる。ここで重要なこと

21（Yamada et al. 2019），dinotom の「共生体」は盗葉緑体現象に由来する可能性がある。

さて，ここではもう一つ，大 規 模な HGT が起こりうるは，dinotom においては珪藻核から渦鞭毛藻核への HGT が『状況』として，盗葉緑体現象の中でも，「（盗）葉緑体ド& Keeling 2014）。また，最近になり，ヌクレオモルフ様の縮して，クリプト藻を取り込む渦鞭毛藻ヌスットディニウム属

僅かながら認められることである（Burki et al. 2014, Imanian

退的な核が存在する緑藻起源の「共生体」を持つ複数系統の渦鞭毛藻が報告された。これらの系では，緑藻核ゲノム（あるいはヌクレオモルフゲノム）から渦鞭毛藻核ゲノムへ明確

ナー」藻類の核も同時に保持されるケースを考えたい。例と（Nusuttodinium）が挙げられる（Onuma & Horiguchi 2013,2015, Takano et al. 2014, Onuma et al. 2020）。この場合は光合成細胞内共生と異なり，ホスト細胞内部に保持されるのはな HGT が認められるだけでなく，一部の光合成タンパク質「盗葉緑体ドナー」となる藻類細胞の一部のみであるため，後子の発現が重複しているものが認められ，現在進行形の HGTれる。ヌスットディニウム属の盗葉緑体現象では，ホスト細失した「共生体」が「ホスト細胞」内で恒久的に垂直伝播さ

緑体ドナー」の核の分裂は起こらないため，この外来の核はについて，緑藻核からの発現と渦鞭毛藻核からの HGT 遺伝も示唆された（Sarai et al. 2020）。以上のように，自律性を喪れる『状況』では，前者の核ゲノム（ヌクレオモルフゲノム）から後者の核ゲノムへの HGT が進行しうると思われる。

ところで以上の例では，「共生体」は「ホスト細胞」内部で分裂や生殖などの自律性を喪失しているだけでなく，「ホスト者の生命体としての自律性は取り込みの段階で必然的に失わ胞の細胞周期に応じて盗葉緑体の分裂が進行するが，「盗葉

ホストの分裂に伴い，片方の娘細胞にのみ引き継がれていく。

したがって，ホスト細胞核と「盗葉緑体ドナー」核が共存する『状況』は，ホスト細胞の個体群全体としては限定的にはなるものの，少数ながら確実に存在していると看做されよう。

細胞」外での自由生活能も喪失していると考えられる。つまもっとも，今のところ，このような系において HGT の明確なるものではなく，「ホスト細胞」の一部としてのオルガネラ，する葉緑体と似た細胞生物学的トポロジーを有するため，こりこれら藻類細胞由来の構造は，厳密には「共生体」と呼べ

証拠は得られていない。しかし，前述のヌクレオモルフを有

すなわち「（ヌクレオモルフを有する）葉緑体」と看做し得る。

のタイプの盗葉緑体現象が大規模な HGT を起こしうる『状ルガネラの存在の有無や，ヌクレオモルフ化した「共生体」だろう。

る制御の程度やメカニズムの違いに関わらず，一律にそう定が維持されてドナー核は維持されないタイプの盗葉緑体現

生体」様のオルガネラの成立が，前述した「双利的」な光合

は，進化系統の異なる多様な葉緑体関連の遺伝子が存在してこれは，dinotom に認められるような「共生体」の細胞質オ

核ゲノムの縮退の程度に関わらず，また，「ホスト細胞」によ義されるべきものであろう。ここで重要なことは，これら「共成細胞内共生という『状況』の進化的延長線上にあると考える根拠は，実はあまり無いということである。たとえ，これ況』の候補であると考えるのに無理があるとまでは言えない
最後に，ラパザのような「盗葉緑体ドナー」の葉緑体のみ

象について考えてみよう。前述の通り，ラパザの核ゲノムにおり，過去に様々な藻類の核ゲノムから HGT があったことが示唆される。現在実験室で研究がなされているラパザ培養株

ら「共生体」様オルガネラの複雑な包膜のうちにかつての藻（NIES-4477）については，特定のテトラセルミス株（NIES-

立プロセスを共生現象と進化的に直結して「双利的に共生しKarnkowska et al. (2023) で推定された盗葉緑体へ輸送発現さ

類細胞の細胞膜由来のものが存在していたとしても，その成4478）のみを盗葉緑体のドナーとして捕食している。しかし，ていた共生体全体が漸移的に細胞膜内の要素を縮退させるこれるタンパク質群には，テトラセルミス属の配列に系統的にドグマに毒された認識ではなかろうか。したがって，ここまの高い配列は認められず，盗葉緑体ドナー細胞からの現在進際このドグマの下にあって不適切かもしれないが，とはいえ，

パザ核ゲノムへの大規模な HGT イベントは，ラパザの祖先とでオルガネラになった」と論じることは，「細胞共生仮説」
で使ってきた「共生体」や「ホスト細胞」という表現も，実オルガネラ進化の起点を論じるに適した現象が，双利的な光合成細胞内共生以外にあまり議論されてきていない現状，他に適切な表現も見当たらない。

もっとも，維持培養が困難で詳細な研究が進んでいない

近縁な遺伝子をある程度含むものの，NIES-4478 株と相同性

行形の HGT の積極的な証拠は得られていない。従って，ラ細胞が置かれていた，現在とは異なる『状況』に起因するものだったと推測できる。このことは，現在のラパザの『状況』

では，「盗葉緑体ドナー」の核が，ラパザの食作用によるテト

ラセルミス細胞の取り込み後の最初期の段階で排除されるこ

ものの，収奪的な共生現象とも捉え得る Hatena arenicola N.

とで HGT の機会が失われていると考えると整合的にも思わ& Inouye 2006, Yamaguchi et al. 2014）が「共生体」様オルガ

もっとも，以上に議論したような「藻類細胞との密接な関係」

Okamoto & Inouye と Nephroselmis 属緑藻との関係（Okamotoれる。

ネラの進化的起点を代表しているかもしれない。また，渦鞭ではなくとも HGT 自体は起こりうるだろう。例えば，多細胞

代表的な dinotom を含む Durinskia 属には，Nitzschia 属の珪et al. 2016）ですらバクテリアや菌類からの HGT 起源遺伝子

毛藻 dinotom の「共生体」は多様な系統の珪藻に由来するが，藻を一過的にしか保持しない盗葉緑体現象が認められており動物のワムシ（Gladyshev et al. 2008）やクマムシ（Hashimotoが数多く見いだされる。ただし，それら HGT 遺伝子の機能

22

柏山

が生化学的に検証されているわけではない点は留意すべきである。一方，紅葉時など植物のクロロフィル分解で必須な酵素マグネシウムデキラターゼをコードする遺伝子 stay green

は，その変異型がメンデルの遺伝の法則発見に寄与した「緑色マメ」の原因遺伝子であるが（Shimoda et al. 2016），これは枯草菌からの HGT によって獲得されたもので（Obataは，ピラミモナス属に明確な近縁性を示す葉緑体遺伝子はむ

しろ例外的であり（Morden et al. 1992, Takahashi et al. 2007,
Maruyama et al. 2011, Markunas & Triemer 2016, Harada etal. 2000, Karnkowska et al. 2023, Y. Kashiyama, unpublisheddata），葉緑体のドナーとなったピラミモナス核ゲノムからユーグレナ藻類の共通祖先の核ゲノムへの HGT が限定的でet al. 2019），明確に HGT 後に機能を獲得して固定された例あったことが示唆される。これは，従来広く受け入れられて

HGT 遺伝子を獲得すること自体はあり得べきことかもしれな遺伝子水平転移，ホストから共生体葉緑体へのタンパク質プロセスのみを通して蓄積し，これらが進化的な時間機能しとする EGT のプロセスに，見かけ上真っ向から対立する（e.g.,であろう。従って，藻食性の細胞が餌である藻類細胞からない。ただし，葉緑体関連の遺伝子セットを単純な食作用のうる状態で維持される（偽遺伝子化が選択的に排除され続ける）というのは考えにくい。従って，ラパザにごく近縁な藻

食性の鞭毛虫ペラネマ（Peranema trichophorum (Ehrenberg)

F.Stein, Euglenida）が葉緑体遺伝子を持たない（Y. Kashiyama,
unpublished data）ことの理由は，厳密には HGT が起きていないからではなく，単純に藻類細胞を貪食して消化する『状況』

だけでは HGT 遺伝子の保存・蓄積に至らないためかもしれいている「共生体の核ゲノムからホスト核ゲノムへの漸進的の輸送，および共生藻ゲノムの縮退が葉緑体を成立させた」
Timmis et al. 2004, Kleine et al. 2009）。実際，ユーグレナ藻類の核ゲノムコード葉緑体遺伝子は，紅色植物やストラメパ

イル-アルベオラータ-リザリア系統群（SAR）の藻類，ハプト藻，クリプト藻，および緑色植物の中でもコア緑藻やストレプト植物に類縁性を示すものが多い（e.g., Karnkowska et al.
2023）。

ラパザの核ゲノムから発現している葉緑体関連タンパク質ない。

も，ユーグレナ藻類と同様に多様な起源が示唆されているが，はラパザ細胞内に取り込まれている。これは実際，盗葉緑体ペプチドの 2 割近く（55/276）について，ユーグレナ藻類のところで，「盗葉緑体ドナー」の核はごく短期間ながら一旦獲得のたびに起こる極めて頻繁な『状況』である。そしてペ

Karnkowska et al. (2023) では盗葉緑体への輸送が予測された

相同タンパク質との単系統性が示された。この結果について

ラネマと異なり，ラパザの『状況』では，HGT で獲得した葉は，ユーグレナ藻類と同様な「二段階葉緑体標的配列（bipartite

している。それでもラパザでは「盗葉緑体ドナー」テトラセ

拠と看做して遺伝子を選別したことによるバイアスの存在は緑体遺伝子を発現させうる標的としての盗葉緑体が常時存在

ルミスからの HGT 遺伝子が見つからない。ただし，繰り返

すが，HGT と HGT 遺伝子の機能発現に至るメカニズム自体が不明である以上は，現在のラパザの『状況』が「大規模なplastid-targeting signal）」の有無を盗葉緑体への輸送発現の根否定できない。すなわち，Karnkowska et al. (2023) では，輸送配列の類似性が低い遺伝子については，葉緑体関連のタン

パク質遺伝子との相同性があっても議論からは排除されていHGT と親和性が低かろう」という以上の議論は難しい。

る。それでもかなりの程度の葉緑体タンパク質遺伝子が，ララパザ盗葉緑体現象とユーグレナ藻類二次葉緑体の進化したことは確からしい。

盗葉緑体現象がどのように進化してきたかについて論じた

少し考えてみよう（図 2A，2B）。最終共通祖先の細胞の核次に，上述の議論を踏まえて，HGT の観点からラパザのい。ここでは，ラパザの直近の姉妹系統であるユーグレナ藻パザとユーグレナ藻類の共通祖先以前における HGT に起源

ここで，ラパザやユーグレナ藻類の最終共通祖先について

ゲノムには，すでに数多くの葉緑体タンパク質遺伝子が存在

綱（Euglenophyceae）の二次葉緑体とこれを構成する核ゲノしたと考えられる。つまり，最終共通祖先以前の細胞におい要になる。なぜなら，ラパザとユーグレナ藻類には進化系統こっていたことを示唆する。さらに，この時点での HGT 起源

体ないし二次葉緑体に対する輸送シグナルにも共通性が認めるため，ラパザとユーグレナ藻類の最終共通祖先には，これムコードの葉緑体関連遺伝子について同時に論じることが重的に近縁な葉緑体タンパク質を共有しており，かつ，盗葉緑て様々な藻類細胞と関係を持ち大規模な HGT が繰り返し起葉緑体遺伝子群の存在が進化的に有利であったことを意味すられるからだ（Karnkowska et al. 2023）。つまり，ラパザ盗葉らを発現させるべき何らかの「標的」オルガネラ／オルガネ

去に共通する進化的なプロセスが存在していたと思われる。

とを意味する。これは，もし HGT 起源葉緑体遺伝子群が発進化的起源がかなり多様であることが従来から議論されてきの有利な影響を及ぼさない『状況』が「進化的に有意な長期間」

緑体現象とユーグレナ藻類の二次葉緑体の成立過程には，過ユーグレナ藻類の核ゲノムコード葉緑体遺伝子群は，そのた（e.g., Maruyama et al. 2011）。単系統群であるユーグレナ
藻類の葉緑体は，その葉緑体ゲノムの系統解析から緑色植物

ロイドが細胞内に連続的ないし断続的に存在し続けていたこ
現するべき標的としての葉緑体が存在して，表現型に何らか連続していたならば，これらの遺伝子は中立的な塩基配列変化に対して選択圧がかかり得ず，偽遺伝子化して失われてい門プラシノ藻綱ピラミモナス属（Pyramimonas）の葉緑体をくと考えられるからである（cf., Pombert et al. 2012, Lo et al.

et al. 2008）。しかし一方で，ユーグレナ藻類の核ゲノムに緑体関連の機能以外の何らかの潜在的な生物学的効果があっ起源とする二次葉緑体であることが示されている（Turmel

2015）。もっとも，その塩基配列の存在に，翻訳産物による葉

kN

kN

N

kP

kP

Ⅱ型盗葉緑体現象の確立?

nm

ヌクレオモルフの喪失

捕食能の喪失PlN

Pl

ユーグレナ藻の最終共通祖先（Ⅱ型二次葉緑体）

ユーグレナ藻Ⅱ型二次葉緑体を持つ藻類（食作用なし）hN

HGT

Ⅰ型葉緑体を持つ藻類

盗葉緑体の同調分裂
による恒久的保持？

?

様々な藻類からのⅠ型盗葉緑体現象

Ⅱ型盗葉緑体現象

hN

HGT

kP

様々な藻類からのⅠ型盗葉緑体現象

Ⅰ型盗葉緑体現象

hN?
Ⅰ型盗葉緑体現象

Ⅱ型盗葉緑体3 現象

盗葉緑体性ユーグレニダ（側系統群）

Ⅰ型盗葉緑体現象

HGT

Ⅱ型盗葉緑体現象

ラパザ?
Ⅰ型盗葉緑体現象?

?

Pyramimonas 起源葉緑体の獲得
A （Ⅰ型あるいはⅡ型二次葉緑体）
B 捕食装置の縮退（藻食性の喪失）

ラパザとユーグレナ藻の最終共通祖先

2 眼点の獲得

1 Ⅰ型盗葉緑体現象

HGT が進行しうる『状況』

HGT

kN

nm

kN

N

Ⅱ型盗葉緑体現象

hN

HGT?

Ⅰ型盗葉緑体現象

HGT?

hN

kP

Ⅱ型盗葉緑体現象?
Ⅰ型盗葉緑体現象

3sN

共生藻の同調分裂による恒久的維持

sPl

nm

Pl

Pl

sN

nm

（共生藻の同調分裂による恒久的維持）

Ⅰ型葉緑体の置き換え

HGT?

HGT

hN

N

Pl

sPl

Pl

Ⅰ型二次葉緑体を持つ藻類による光合成共生繰り返し

共生藻の獲得Ⅱ型二次葉緑体を持つ藻類（食作用なし）

ヌクレオモルフの喪失

捕食能の喪失一過的収奪 食作用 N（盗葉緑体現象）

HGT

hN

Ⅰ型二次葉緑体を持つ藻類食性藻類

hN

HGT?

ユーグレナ藻ユーグレナ藻の最終共通祖先（Ⅱ型二次葉緑体）（藻食性の喪失）

Pyramimonas 起源葉緑体の獲得

A （Ⅰ型あるいはⅡ型二次葉緑体）
B 捕食装置の縮退

ラパザとユーグレナ藻の最終共通祖先

2′ 眼点の獲得「藻類」による
Ⅰ型盗葉緑体現象

光合成細胞内共生*, ** 1 - A および 1 - 3 において葉緑体の入れ替えが繰り返された

HGT が進行しうる『状況』（恒久的）Ⅰ型二次葉緑体の成立 **盗葉緑体性ユーグレニダ（単系統群）

ラパザ

Ⅱ型盗葉緑体現象の確立

kP

葉緑体の喪失kP

Pl

5

Ⅱ型盗葉緑体現象

Ⅰ型二次葉緑体を持つ藻類によるⅠ型盗葉緑体現象

D)

藻食性ユーグレニダ（ペラネマ）

連遺

体関

葉緑

の
伝子

痕跡

移の

転
水平

なし

4

2

1 光合成細胞内共生 *（恒久的）葉緑体の喪失

ペラネマ， ラパザ，
およびユーグレナ藻の最終共通祖先

B) 盗葉緑体現象後行仮説（恒久的葉緑体ヌクレオモルフからの遺伝子水平転移）

図 2．ラパザの盗葉緑体現象とユーグレナ藻類の二次葉緑体の進化プロセス．
（A）主に一過的に細胞内に保有されるⅠ型盗葉緑体の藻類核ゲノムからの遺伝子水平転移（HGT）を想定した盗葉緑体現象先行仮説では，Ⅰ型盗葉緑体現象を示したラパザとユーグレナ藻類の最終共通祖先から，ラパザの祖先においてⅡ型盗葉緑体現象が，ユーグレナ藻類の共通祖先においてⅡ型二次葉緑体が成立したとする．また（B）主に恒久的に細胞内に保有されるⅠ型二次葉緑体のヌクレオモルフゲノムからの遺伝子水平転移（HGT）を想定した盗葉緑体現象後行仮説では，Ⅰ型二次葉緑体を有したラパザとユーグレナ藻類の最終共通祖先から，ラパザの祖先において盗葉緑体現象が開始されると共に二次葉緑体の喪失が起きたとする．ここで（C）Ⅰ型盗葉緑体現象におけるHGT を仮定した場合，盗葉緑体の同調分裂制御の確立を経由して，多様な遺伝的背景を持つⅡ型二次葉緑体が成立しうる．一方（D）Ⅰ型二次葉緑体のヌクレオモルフからの HGT に多様な葉緑体遺伝子の起源を求める場合，共生藻を分裂制御して葉緑体化するプロセスの繰り返しと，ラパザの系統における藻類による盗葉緑体現象の開始が必要になる．

C)

藻食性ユーグレニダ（ペラネマ）

体関
葉緑

連遺

の
伝子

転移
水平

し
跡な
の痕

ペラネマ， ラパザ，
およびユーグレナ藻の最終共通祖先

A) 盗葉緑体現象先行仮説（一過的盗葉緑体からの遺伝子水平転移）

盗葉緑体生物ラパザの進化

23

24

柏山

た場合は，この限りではないかもしれない。

ムのⅠ型盗葉緑体から二段階目の盗葉緑体現象を示すディノ

ともかく，この最終共通祖先は，盗葉緑体現象を示す細胞

フシス属（Dinophysis）渦鞭毛藻や，珪藻を取り込む有孔虫であったか（図 2B）のいずれかであったと考えるのが妥当でやペルオキシソームなどの細胞質も観察される）（Tsuchiya et

れらの直近の姉妹系統だと考えられる藻食性細胞ペラネマのうウミウシの仲間（e.g., Maeda et al. 2021）もⅡ型盗葉緑体にく保有していないことから（Y. Kashiyama, unpublished data），

さて，これら便宜的カテゴリーを用いて，ラパザとユーグであったか（図 2A），恒久的な葉緑体を保持する光合成細胞あろう。なお本稿では，ラパザとユーグレナ藻類，およびこ最終共通祖先については，ペラネマが葉緑体関連遺伝子を全

Planoglabratella opercularis d’Orbigny（ただしミトコンドリア
al. 2020），原生生物ではないが大型緑藻からの盗葉緑体を行該当する。

ペラネマと同様な藻食性細胞であったと想定して議論を進め

レナ藻類の進化を整理してみよう。まず，本稿の前段の議論

ないし盗葉緑体現象の喪失が起きたことで，祖先細胞が有し内に存在するⅠ型二次葉緑体とⅠ型盗葉緑体で進行し，双利る（図 2A，2B）。もちろん「ペラネマの系統において葉緑体ていた葉緑体関連遺伝子をすべて喪失した」という推論も可能であるが，以下のラパザとユーグレナ藻類の進化に関する議論に大きな影響はない。一方，ペラネマやラパザで藻類細胞のような大型の粒子を貪食するための捕食装置が，すべてを踏まえて，大規模な HGT は「共生体」核が恒常的に細胞的な光合成細胞内共生や，「共生体」核が排除されるⅡ型盗葉

緑体では進行しないと仮定する。Ⅱ型二次葉緑体で「共生体」

からの HGT が起こりえないのは自明である。また，藻食性ペラネマに HGT の証拠が存在していないことから，少なくとものユーグレナ藻類において縮退していることから（Leander

このユーグレニダ（Euglenida）の系統では，単純な食作用のたな共生藻を獲得しうるような食作用の能力を喪失した光合

る。

2004）
，ユーグレナ藻類の最終共通祖先は盗葉緑体現象や新成細胞であったと考えられる（図 2A，2B）。

ここで一般論として，ある細胞とその内部に存在する葉緑体との「関係性」について整理してみよう。これまでに知られている「関係性」としては，まず，自由生活が可能な光合成細胞が細胞内に共生している状態，すなわち，双利的な光合成細胞内共生が挙げられる。次に，二次葉緑体の代表的形態として，まず，自律性と自由生活能を完全に喪失した「共生体」の核（ヌクレオモルフ）と葉緑体が恒久的に維持されるものが挙げられる。これはクリプト藻やクロララクニオン
藻の二次葉緑体のトポロジーであり，また，上記で論じた渦過程では大規模な HGT 遺伝子の蓄積は起こらないと仮定す
図 2A は，ラパザとユーグレナ藻類の最終共通祖先が盗葉緑体現象を示す生物であった場合を示す。ラパザもユーグレ

ナ藻類も，それぞれ，最終共通祖先以降に獲得されたであろう HGT 起源葉緑体遺伝子を有しているため，この最終共通

祖先にはⅠ型盗葉緑体現象が想定される。ここでは，盗葉緑体生物の中から「真の葉緑体」を有するユーグレナ藻類が進化したと考えるため，これを盗葉緑体現象先行仮説と呼ぶ。

この場合，まず，藻類食者であったペラネマ-ラパザ-ユーグレ

ナ藻類の最終共通祖先以降にⅠ型盗葉緑体現象を示す系統が現れ，この系統でこれと前後して，ラパザとユーグレナ藻類

鞭毛藻内部の緑藻や珪藻起源の「共生体」を含む。このタイの共有派生形質である眼点が獲得された。ラパザは，このⅠこととする。これに対して，クリプト藻やクロララクニオン

ようになった系統を代表する細胞ということになる。一方ユー

恒久的に維持される状態を「Ⅱ型二次葉緑体」と呼ぶことと盗葉緑体を恒常的に維持するようになった後に捕食能（すなプの葉緑体を，ここでは便宜的に「Ⅰ型二次葉緑体」と呼ぶ藻以外の二次葉緑体のように，「共生体」由来の葉緑体のみが型盗葉緑体現象を示す祖先状態からⅡ型盗葉緑体現象を示す

グレナ藻類は，ピラミモナスを盗葉緑体ドナーとする一群がする。

わち盗葉緑体現象を遂行する能力）を喪失し，ピラミモナス

プト藻を取り込む渦鞭毛藻ヌスットディニウムや（Onuma &胞を最終共通祖先とする藻類だと看做される。

む渦鞭毛藻 Durinskia capensis Pienaar, H.Sakai & T.Horiguchi

恒久的な葉緑体を保持する光合成細胞であった場合を示す。

一方，盗葉緑体現象の代表的な形態としては，まず，クリHoriguchi 2015, Onuma et al. 2020），珪藻を一過的に取り込（Yamada et al. 2019），クリプト藻を取り込む繊毛虫メソディ

ニウム（Mesodinium rubrum Lohmann）（Hansen et al. 2013）などに認められる，藻類細胞の葉緑体と核が食胞膜内に維持されるタイプの盗葉緑体現象が挙げられる。この場合には，起源葉緑体をⅡ型二次葉緑体の形で維持するようになった細一方図 2B は，ラパザとユーグレナ藻類の最終共通祖先が現在のラパザが食作用によるⅡ型盗葉緑体現象をおこなう細胞である以上，この共通祖先はユーグレナ藻類とは異なり，光合成細胞でありながら食作用も同時に行っていたと想定される。また，それぞれの系統で最終共通祖先以降に獲得され葉緑体と共に藻類核が維持され，藻類核ゲノムから葉緑体関たであろう多系統の HGT 起源葉緑体遺伝子を有しているたあるいは拡張され得る。このタイプの盗葉緑体を，ここでは完全な）Ⅰ型二次葉緑体であったと考えるのが最節約的であ

連タンパク質が発現することで（盗）葉緑体の機能が維持，「Ⅰ型盗葉緑体」と呼ぶこととする。これに対して，ラパザのテトラセルミス起源の盗葉緑体現象では，藻類細胞の葉緑体のみが食胞膜内に維持されるが，このタイプの盗葉緑体現象

を「Ⅱ型盗葉緑体」と呼ぶこととする。上述のメソディニウ

め，この葉緑体は「進化的に交換」されるべき（おそらく不ろう。このⅠ型二次葉緑体の成立過程については，現状では無難な説明として，細胞内での双利的な光合成細胞内共生を想定する。ただし，以下に論じるように，Ⅰ型二次葉緑体を「進化的に交換」する過程では，二次葉緑体を有した細胞に別盗葉緑体生物ラパザの進化

25

系統の藻類が細胞内共生する必要があると考える。ともかく，もしれない。

を示す系統が現れると考えるため，盗葉緑体現象後行仮説となりうる『状況』の例を欠いている。すなわち，盗葉緑体現

別な様々な藻類と共生してⅠ型二次葉緑体化を繰り返し，こ規模な HGT の証拠が必要である。また，盗葉緑体現象先行

この場合，光合成細胞の中からラパザに繋がる盗葉緑体現象呼ぶ。ユーグレナ藻類の祖先では，この最終共通祖先以降にれによりラパザとは異なる HGT 遺伝子群を獲得し，その後は
盗葉緑体現象先行仮説と同様な過程を経てⅡ型葉緑体を持つ

このように，いずれの仮説をとるにせよ，決定的な証拠と象先行仮説を受け入れるには，Ⅰ型盗葉緑体現象における大仮説を受け入れるには，奇妙すぎるⅠ型二次葉緑体が「進化的に交換」される遷移プロセスについて，物証とともに理解

ユーグレナ藻類の最終共通祖先が現れたと考えられる。一方，される必要がある。また，今回もこれまでもあまり想定・議

れたが，この HGT はⅠ型二次葉緑体においてだけではなく，考慮すべきかもしれない。すなわち，「ホスト細胞」個体群のラパザの祖先でも独立に様々な藻類からの HGT が繰り返さこの系統で新たにⅠ型盗葉緑体現象を進化させたことによるものであった可能性も考慮される。いずれにせよ，ラパザの系統では最終的にⅡ型盗葉緑体現象を示すに至った。

論されてこなかったプロセス，例えば有性生殖の寄与なども中に全く異なる「共生体」を保有する細胞が存在して，それぞれ異なる起源の遺伝子を HGT させつつ，「ホスト細胞」同士が有性生殖により遺伝情報を交換・共有できるような場合

いずれの場合にも，ラパザとユーグレナ藻類のそれぞれのには，「共生体」の入れ替えという進化的プロセスは必ずしも繰り返すことで葉緑体関連遺伝子を核ゲノム中に蓄積させて含むユーグレノゾア生物には，いまだに有性生殖の報告はない。

系統，およびその共通祖先では，多様な藻類からの HGT をいったと考えられるが，翻ってこのことは，それら葉緑体遺必要でないかもしれない。ただし，ラパザやユーグレナ藻類を伝子を発現させるための『状況』が進化的に継続し続けたこ

おわりに体」を細胞内に維持することをやめてペラネマのような完全た shopping bag hypothesis（Larkum et al. 2007） の よ う なで葉緑体遺伝子を維持し続けたり，輸送メカニズムを別な用「現存する生命の情報」から進化を考える際には，常に，過HGT で獲得された遺伝子を発現されるための何らかの「葉緑なければならない。一方，ラパザの発見は，未知の「現存盗葉緑体現象先行仮説をとる場合，葉緑体関連遺伝子のた。Yamaguchi et al. (2012) によりラパザとテトラセルミス

変化することで，様々な藻類からの HGT が可能であったとない段階にあって，極めて重要な研究のステップであったと類は，一般に，それぞれの生物で特異性が高く，知られていザ NIES-4477 株は，ユーグレニダの盗葉緑体現象を代表してとを示唆する。食作用の能力を維持し続けた状態では，「葉緑な捕食性従属栄養生物に戻ることも想定しうるが，この状態

途に転用して保存したりできるとは考えにくい。したがって，体」が常に存在していた『状況』を想定するのが妥当であろう。

HGT はⅠ型盗葉緑体現象で進行し，盗葉緑体ドナー藻類が考えうる（図 2C）。ただし，盗葉緑体現象におけるドナー藻

るすべての盗葉緑体現象で，複数の全く異なる系統の藻類か

ら盗葉緑体を獲得できるような例は知られていない。実際，

ラパザの発見により，従来ユーグレナ藻類で議論されてき概念を具体的に検証する契機が生じたことは確かであろう。

去の絶滅による情報の欠落とそれによるバイアスを意識しする生命の情報」がまだまだ埋もれていることを教えてくれの共培養系の確立は，当時まだ盗葉緑体現象が認識できていいえよう。しかし，現在は実験細胞的に維持されているラパ

いると結論するのは明らかに早計である。重要なことは，ラパザ以外のユーグレニダ盗葉緑体現象を（すべて絶滅してしラパザの盗葉緑体現象では，盗葉緑体ドナーであるテトラ

まってはいないと信じて）探し出していくことである。例え（Yamaguchi et al. 2012）。それでも，盗葉緑体は常時入れ替えの盗葉緑体生物がユーグレナ藻類に対して側系統群になるか，

セルミスは培養株レベルでの特異性があると考えられているが起こる細胞内構造であるため，二次葉緑体の置き換えと比較すれば，盗葉緑体ドナーの変更は格段に起こり得そうである。

ば，図 2A と 2B に示したように，ラパザを含むユーグレニダ

姉妹関係にある単系統群になるかという知見だけでも，進化プロセスを考えるうえでの重要な判断材料になる。まして一方，盗葉緑体現象後行仮説をとり，かつ，Ⅰ型二次葉緑や，ラパザやユーグレナ藻類などゲノムの改変を含む分子生は，Ⅰ型二次葉緑体が「進化的に交換」される過程で，一旦，al. 2023, Nakazawa et al. 2023）における今後の新たな発見は，体が双利的な光合成細胞内共生から進化すると考える場合に二次葉緑体を有した藻類細胞に別な藻類が安定的に細胞内共物学的な実証研究が可能なユーグレニダの系（Maruyama et

真核細胞と葉緑体との進化的関わりについて，現状よりはる

生するという奇妙な『状況』を経由する必要がある（図 2D）。

かに優れた立体的知見をもたらしてくれるはずである。

オクロ藻などで知られているが，真核藻類を共生させた真核

そが，最大のインパクトをもたらしてくれることになるに違藻類細胞を食作用で取り込んで消化する藻類は渦鞭毛藻や藻類は聞かない（ただし痕跡的なシアノバクテリア起源の細胞内共生体の例はある；Hagino et al. 2013, Nakayama et al.

つまり，ラパザにまつわる研究では，二匹目のドジョウこ

いあるまい。

2014）。あるいは，双利的な共生現象ではなく，dinotom の研謝辞

からⅠ型二次葉緑体が成立するプロセスを考慮すべきなのかに厚くお礼申し上げる。

究から想定しうるような（Yamada et al. 2019），Ⅰ型盗葉緑体

匿名の査読者 2 名には有意義なコメントをいただき，ここ

26

引用文献
Burki, F., Imanian, B., Hehenberger, E., Hirakawa, Y., Maruyama, S.
& Keeling, P. J. 2014. Endosymbiotic gene transfer in tertiary
plastid-containing dinoflagellates. Eukaryot. Cell 13: 246–255. doi:
10.1128/EC.00299-13
Gladyshev, E. A., Meselson, M. & Arkhipova, I. R. 2008. Massive
horizontal gene transfer in bdelloid rotifers. Science 320: 1210–
1213. doi.org/10.1126/science.1156407
Gray, M. W. 1993. Origin and evolution of organelle genomes. Curr.
Opin. Genet. Dev. 3: 884–890. doi.org/10.1016/0959-437X(93)90009-E
Hagino, K., Onuma, R., Kawachi, M. & Horiguchi, T. 2013. Discoveryof an endosymbiotic nitrogen-fixing cyanobacterium UCYN-A
in Braarudosphaera bigelowii (Prymnesiophyceae). PLoS One 8:
e81749. doi.org/10.1371/journal.pone.0081749
Hansen, P. J., Nielsen, L. T., Johnson, M., Berge, T. & Flynn, K. J. 2013.
Acquired phototrophy in Mesodinium and Dinophysis–A review
of cellular organization, prey selectivity, nutrient uptake andbioenergetics. Harmful Algae 28: 126–139. doi.org/10.1016/
j.hal.2013.06.004
Harada, R., Hirakawa, Y., Yabuki, A. et al. 2020. Inventory and evolutionof mitochondrion-localized family A DNA polymerases inEuglenozoa. Pathogens 9: 257. doi.org/10.3390/pathogens9040257
Hashimoto, T., Horikawa, D., Saito, Y. et al. 2016. Extremotoleranttardigrade genome and improved radiotolerance of humancultured cells by tardigrade-unique protein. Nat. Commun. 7:
12808. doi.org/10.1038/ncomms12808
Imanian, B. & Keeling, P. J. 2014. Horizontal gene transfer andredundancy of tryptophan biosynthetic enzymes in dinotoms.
Genome Biol. Evol. 6: 333–343. doi.org/10.1093/gbe/evu014
Jeffery, S. W. & Vesk, M. 1976. Further evidence for a membrane-boundendosymbiont within the dinoflagellate Peridinium foliaceum. J.
Phycol. 12: 450–455. doi.org/10.1111/j.1529-8817.1976.tb02872.x
Karnkowska, A., Yubuki, N., Maruyama, M. et al. 2023. Euglenozoan
kleptoplasty illuminates the early evolution of photoendosymbiosis.
Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 120: e2220100120. doi.org/10.1073/
pnas.2220100120
Kawaguti, S. 1965. Electron microscopy on the symbiosis between
an elysioid gastropod and chloroplasts of a green alga. Biol. J.
Okuyama Univ. 11: 57–65.
Kleine, T., Maier, U. G. & Leister, D. 2009. DNA transfer from organelles
to the nucleus: the idiosyncratic genetics of endosymbiosis.
Annu. Rev. Plant Biol. 60: 115–138. doi.org/10.1146/annurev.
arplant.043008.092119
Kudo, H., Matsuo, M., Satoh, S. et al. 2021. Cryptic promoter activation
occurs by at least two different mechanisms in the Arabidopsis
genome. Plant J. 108: 29–39. doi.org/10.1111/tpj.15420
Larkum, A. W., Lockhart, P. J. & Howe, C. J. 2007. Shopping forplastids. Trends Plant Sci. 12: 189–195. doi.org/10.1016/j.tplants.
2007.03.011
Leander, B. S. 2004. Did trypanosomatid parasites have photosynthetic
ancestors? Trends Microbiol. 12: 251–258. doi.org/10.1016/
j.tim.2004.04.001
Lo, W.-S., Gasparich, G. E. & Kuo, C.-H. 2015. Found and lost: thefates of horizontally acquired genes in arthropod-symbiotic
Spiroplasma. Genome Biol. Evol. 7: 2458–2472. doi.org/10.1093/
gbe/evv160
Maeda, T., Takahashi, S., Yoshida, T. et al. 2021. Chloroplast acquisition
without the gene transfer in kleptoplastic sea slugs, Plakobranchus
ocellatus. eLife 10: e60176. doi.org/10.7554/eLife.60176

柏山

Markunas, C. M. & Triemer, R. E. 2016. Evolutionary history of the
enzymes involved in the Calvin–Benson cycle in euglenids. J.
Eukaryot. Microbiol. 63: 326–339. doi.org/10.1111/jeu.12282
Maruyama, M., Kagamoto, T., Matsumoto, Y. et al. 2023. Horizontallyacquired nitrate reductase realized kleptoplastic photoautotrophyof Rapaza viridis. Plant Cell Physiol. 64: 1082–1090. doi.
org/10.1093/pcp/pcad044
丸山萌・柏山祐一郎 2023．ユーグレノイド鞭毛虫 Rapaza viridis よる盗葉緑体現象．月刊細胞 55: 375–378.
Maruyama, S., Suzaki, T., Weber, A. P., Archibald, J. M. & Nozaki,
H. 2011. Eukaryote-to-eukaryote gene transfer gives rise to
genome mosaicism in euglenids. BMC Evol. Biol. 11: 105. doi.
org/10.1186/1471-2148-11-105
McCutcheon, J. & Moran, N. 2012. Extreme genome reduction
in symbiotic bacteria. Nat. Rev. Microbiol. 10: 13–26. doi.
org/10.1038/nrmicro2670
Morden, C. W., Delwiche, C. F., Kuhsel, M. & Palmer, J. D. 1992. Gene
phylogenies and the endosymbiotic origin of plastids. Biosystems
28: 75–90. doi.org/10.1016/0303-2647(92)90010-V
Nakayama, T., Kamikawa, R., Tanifuji, G. et al. 2014. Complete genomeof a nonphotosynthetic cyanobacterium in a diatom reveals
recent adaptations to an intracellular lifestyle. Proc. Nat. Acad. Sci.
U. S. A. 111: 11407–11412. doi.org/10.1073/pnas.1405222111
Nakazawa, M., Andoh, H., Tsujii, H. et al. 2023. Stable nuclear
transformation methods for Euglena gracilis and its application
to a related Euglenida. Algal Res. 75: 103292. doi.org/10.1016/
j.algal.2023.103292
Obata, D., Takabayashi, A., Tanaka, R., Tanaka, A. & Ito, H. 2019.
Horizontal transfer of promiscuous activity from nonphotosynthetic
bacteria contributed to evolution of chlorophyll degradation
pathway. Mol. Biol. Evol. 36: 2830–2841. doi.org/10.1093/molbev/
msz193
Okamoto, N. & Inouye, I. 2006. Hatena arenicola gen. et sp. nov., akatablepharid undergoing probable plastid acquisition. Protist
157: 401–419. doi.org/10.1016/j.protis.2006.05.011
Onuma, R., Hirooka, S., Kanesaki, Y., Fujiwara, T., Yoshikawa, H. &Miyagishima, S. 2020. Changes in the transcriptome, ploidy,
and optimal light intensity of a cryptomonad upon integration
into a kleptoplastic dinoflagellate. ISME J. 14: 2407–2423. doi.
org/10.1038/s41396-020-0693-4
Onuma, R. & Horiguchi, T. 2013. Morphological transition in
kleptochloroplasts after ingestion in the dinoflagellates
Amphidinium poecilochroum and Gymnodinium aeruginosum(Dinophyceae). Protist 164: 622–642. doi.org /10.1016/
j.protis.2013.06.003
Onuma, R. & Horiguchi, T. 2015. Kleptochloroplast enlargement,
karyoklepty and the distribution of the cryptomonad nucleus in
Nusuttodinium (= Gymnodinium) aeruginosum (Dinophyceae).
Protist 166: 177–195. doi.org/10.1016/j.protis.2015.01.004
Pierce, S. K. & Curtis, N. E. 2012. Cell biology of the chloroplast
symbiosis in sacoglossan sea slugs. Int. Rev. Cell Mol. Biol. 293:
123–148. doi.org/10.1016/B978-0-12-394304-0.00009-9
Pombert, J.-F., Selman, M., Burki, F. et al. 2012. Gain and loss ofmultiple functionally related, horizontally transferred genes in the
reduced genomes of two microsporidian parasites. Proc. Nat. Acad.
Sci. U. S. A. 109: 12638–12643. doi.org/10.1073/pnas.1205020109
Ponce-Toledo, R. I., Deschamps, P., López-García, P., Zivanovic, Y.,
Benzerara, K. & Moreira, D. 2017. An early-branching freshwater
cyanobacterium at the origin of plastids. Curr. Biol. 27: 386–391.
doi.org/10.1016/j.cub.2016.11.056

盗葉緑体生物ラパザの進化

Sarai, C., Tanifuji, G., Nakayama, T. et al. 2020. Dinoflagellates with relicendosymbiont nuclei as models for elucidating organellogenesis.
Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 117: 5364–5375. doi.org/10.1073/
pnas.1911884117
Shimoda, Y., Ito, H. & Tanaka, A. 2016. Arabidopsis STAY-GREEN,
Mendel’s green cotyledon gene, encodes magnesium-dechelatase.
The Plant Cell 28: 2147–2160. doi.org/10.1105/tpc.16.00428
Shinzato, C., Shoguchi, E., Kawashima, T. et al. 2011. Using the Acropora
digitifera genome to understand coral responses to environmental
change. Nature 476: 320–323. doi.org/10.1038/nature10249
Takahashi, F., Okabe, Y., Nakada, T. et al. 2007. Origins of the secondary
plastids of Euglenophyta and Chlorarachniophyta as revealed byan analysis of the plastid‐targeting, nuclear‐encoded gene psbO. J.
Phycol. 43: 1302–1309. doi.org/10.1111/j.1529-8817.2007.00411.x
Takano, Y., Yamaguchi, H., Inouye, I., Moestrup, Ø. & Horiguchi, T. 2014.
Phylogeny of five species of Nusuttodinium gen. nov. (Dinophyceae),a genus of unarmoured kleptoplastidic dinoflagellates. Protist
165: 759–778. doi.org/10.1016/j.protis.2014.09.001
Tanifuji, G., Cenci, U., Moog, D. et al. 2017. Genome sequencing
reveals metabolic and cellular interdependence in an amoebakinetoplastid symbiosis. Sci. Rep. 7: 11688. doi.org/10.1038/
s41598-017-11866-x
Timmis, J., Ayliffe, M., Huang, C. & Martin, W. 2004. Endosymbiotic
gene transfer: organelle genomes forge eukaryotic chromosomes.
Nat. Rev. Genet. 5: 123–135. doi.org/10.1038/nrg1271

27

Tsuchiya, M., Miyawaki, S., Oguri, K. et al. 2020. Acquisition, maintenance,and ecological roles of kleptoplasts in Planoglabratella opercularis(Foraminifera, Rhizaria). Front. Mar. Sci. 7: 585. doi.org/10.3389/
fmars.2020.00585
Turmel, M., Gagnon, M. C., O’Kelly, C. J., Otis, C. & Lemieux, C. 2009.
The chloroplast genomes of the green algae P yramimonas,
Monomastix, and Pycnococcus shed new light on the evolutionary
history of prasinophytes and the origin of the secondary chloroplastsof euglenids. Mol. Biol. Evol. 26: 631–648. doi.org/10.1093/molbev/
msn285
Yamada, N., Bolton, J. J., Trobajo, R. et al. 2019. Discovery of akleptoplastic ‘dinotom’ dinoflagellate and the unique nuclear
dynamics of converting kleptoplastids to permanent plastids. Sci.
Rep. 9: 10474. doi.org/10.1038/s41598-019-46852-y
Yamaguchi, A., Yubuki, N. & Leander, B. S. 2012. Morphostasis in anovel eukaryote illuminates the evolutionary transition fromphagotrophy to phototrophy: description of Rapaza viridis n.
gen. et sp. (Euglenozoa, Euglenida). BMC Evol. Biol. 12: 29. doi.
org/10.1186/1471-2148-12-29
Yamaguchi, H., Nakayama, T., Hongoh, Y., Kawachi, M., & Inouye,
I. 2014. Molecular diversity of endosymbiotic Nephroselmis(Nephroselmidophyceae) in Hatena arenicola (Katablepharidophycota).
J. Plant Res. 127: 241–247. doi.org/10.1007/s10265-013-0591-1（2024 年 1 月 10 日受付，2024 年 1 月 23 日受理）
通信担当編集委員：大沼 亮