寄生虫進化生態学
Robert Poulin 著・片平 浩孝・川西 亮太・入谷 亮介訳
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第3章

宿主特異性

長い進化的時間の中で，寄生虫は生活環に宿主を追加し，複雑なものとしてきた．宿主の追加は生活環の段階を増やす垂直方向だけでなく，各段階における宿主範囲を増やす水平方向に追加されることもある（Combes 1991b,1995, 2001）．どの生活史段階においても，新たな段階を増やすことなく潜在的な宿主利用の範囲を広げることができる．この場合，生活環の中に代替ルートが追加されることになる．多宿主性の生活環では，寄生虫の一生の中で 2種以上の宿主が利用されているが（Thompson 1994），その宿主特異性（hostspecificity）は複数種の宿主を利用することで緩和されうる．ある生活史段階において複数種を宿主として利用できる能力は自然淘汰に対する適応の結果であり，宿主特異性の研究は，自由生活性生物の資源利用を調べる研究と同等である．本章では，生活環の各段階における宿主特異性の進化や，現存する寄生虫で見られる特異性の差異について説明することで，寄生虫の複雑な生活環の進化に関する前章の議論を拡張する．

3. 1

宿主特異性の定量化「宿主特異性」という用語はさまざまな文脈で用いられてきたため，それが何を指すのかもまたさまざまである．最も広く受け入れられている定義によれば，宿主特異性とは，ある寄生虫が特定の生活史段階において利用する宿主の範囲である．宿主特異性が高い寄生虫は宿主が 1 種に限定されており，宿主として適した利用可能な種類が増えるほど宿主特異性は低下する．より洗練された宿主特異性の定義に話を進める前に，議論すべき問題がいくつかある．
特異性を「宿主の種数」で測定する場合，これまでに公表されている寄生53

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虫の記録から既知の宿主種数を数え上げればそれを見積もることができる．しかし，この見積もりを用いることには明らかに危険性がある．例として，ここで 2 種の寄生虫を考えてみよう．「種 1」は，ある調査地で宿主 1 種から一度だけ記録されたものであり，もう一方の「種 2」は，地理的に広い範囲において同一宿主の複数個体群からたびたび報告されている種である．つまり，両種ともに単一の宿主を利用していることになるが，最初の種 1 には，まだ知られていない宿主が存在するかもしれないという可能性を，自信を持って否定でlog（既知の宿主種数）（a）log（既知の宿主種数）（b）log（研究件数）
図 3.1 カナダの淡水魚類に寄生する後生動物から得られた，（a）外部寄生性および（b）内部寄生性の各属における研究事例数と宿主種数との関係．研究されている寄生虫ほど多くの宿主が知られている（データは Poulin 1997a に基づく）．

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宿主特異性

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きるだろうか？

このようにサンプリングが不十分だと，宿主特異性が高く見える可能性がある．淡水魚の寄生虫では，宿主特異性におけるばらつきの大部分が調査努力量の違いによるものである（Poulin 1992a, 1997a）．既知の宿主種数は，その寄生虫が文献に記録された回数と強い正の相関を示す（図 3.1）．
ダニ類でも同じことが当てはまり，特異的な種とそうでない種の区別は，実際にはまれに採集されるか頻繁に採集されるかの違いによる可能性がある（Klompen et al. 1996）．十分に研究されていない寄生虫において，利用される宿主の種数が過小評価されてしまうならば，それは宿主特異性の適切な尺度にはならない．しかし，調査努力量で補正すれば，この指標も幾分は信頼できるものになりうる（Poulin 1992a）．
公表されている記録を用いる際のもう一つの問題は，この方法では寄生虫個体群における宿主特異性を正確に測定することができず，あくまでその種全体での特異性しかわからない点である．ある寄生虫が 7 種の宿主から報告されているからといって，ある地域の個体群が 7 種すべてに寄生していると信じるに足る根拠は何もない．各個体群はその場所で利用可能な宿主にのみ適応するであろうから，種全体で見るよりも特異的になるはずである．
不正確な種同定もまた，宿主特異性の推定に影響を与える一因である．ある地域で種の宿主を利用することが知られていた寄生虫が，実際には高い宿主特異性を持つ外見上そっくりな種から成ると判明することもある．分

子生物学的手法を寄生虫分類学へ適用することで，これまで複数種の宿主を利用する単一種と思われていたものの中に，いくつかの隠蔽種が含まれていたことが近年認められるようになった（たとえば，Combes 1995; Thompson andLymbery 1996; Chilton et al. 1999; Hung et al. 1999; Jousson et al. 2000; Blouin2002; Leignel et al. 2002 参照）．あるいは， 種の宿主を利用する種の近縁種群とみなされていた寄生虫において，実はそれらの表現型の違いはどの宿主を利用するかの違いによるものであり，宿主特異性の低い単一の寄生虫であることが判明して，結果として分類学上の混乱を招く場合もある．こうしたややこしい事態は，同属の寄生虫が新しい宿主から発見されるたびに新種を提唱する傾向が過去の分類学者にあったことに起因する．「異なる」寄生虫が実際には同一の種である場合も多く（たとえば，Dallas et al. 2001; Bell et al. 2002），

3.1

宿主特異性の定量化

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これら同種異名（synonym）の存在は宿主特異性の推定に影響する．以降の説
明では，これらの問題が解決されているとみなして話を進めていく．
寄生虫が利用する宿主の種数は，宿主特異性の大まかな尺度に過ぎないという事実を踏まえた上で，宿主範囲（host range）と呼ばれてきた（Lymbery1989）．この定義では，寄生虫が利用する全ての宿主を同等なものとして仮定しているが，実際には一般的に二つの基本的レベルにおいて宿主の質に違いが見られ，単に利用する宿主の「種数」だけではこれらの違いを捉えることができない．第一に，生態学的観点で見ると，一部の宿主は他種よりも強く利用（寄生）されている．特定の寄生虫における寄生率や寄生強度，生息密度は，たとえ同じ採集地であっても，通常は宿主種間で大きく異なる．そのため，特異性を真に評価するためには，その寄生虫が多様な宿主にどのくらいの強度および頻度で寄生しているのかを考慮するべきである．寄生虫が多種の宿主を等しく利用しているのか，それとも特定の種に集中して寄生しているのかという情報は，宿主利用のパターンを調べる上で重要であることに疑いの余地はない．これに対し Rohde（1980）は，宿主各種から得られる寄生虫の個体数を用いた特異性指数を提案している．この指数は，同一の地点およびタイミングで採集された複数種の宿主からなる大きな標本サイズ（検体数）のデータにのみ利用でき，次のように計算される．

ここで， は宿主の種 に寄生していた寄生虫の虫体数を， は宿主 の調査個体数（検体数）を表しており，したがって / は宿主 におけるその寄生虫の生息密度を示す．また， は宿主 の順位（その宿主に最も多くの個体が 寄 生 し て い れ ば， 順 位 は 第 1 位 と な る ） を 示 す．Rohde（1980, 1993,1994b）は，虫体数の代わりに寄生の有無を用いても宿主利用をこの指数で表すことができるとしている．寄生の有無と虫体数は通常，正の関係性にあるため，指数を算出するためにどちらを用いても結果はおそらく類似したものになる．しかしながら，虫体数は個々の寄生虫による異なる宿主への感染成功を表

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宿主特異性

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す良い指標であることから，こちらを用いて Rohde の指数を算出するほうが好ましい．
Rohde の指数は 1 種の宿主に寄生が集中するほど 1 に近づき，全種の宿主に寄生虫が等しく分布する時に 0 に近づくと期待される．しかしながら，0 に近づくのは計算上，宿主が 20 種以上いる場合だけである．寄生虫の大多数は10 種未満の宿主を利用しており，そのような種では値が高くても，必ずしも 1 種の宿主に集中して寄生していることを示しているわけではない．Rohdeand Rohde（2005）によって，指標が取りうる最小値を補正した改良版が提案されており，宿主の種数が異なる寄生虫種間でも信頼できる比較が可能となっている．
ほとんどの寄生虫は宿主利用に偏りがあり，時には宿主種間で虫体数の桁が異なる（図 3.2）．そのため，宿主特異性を測るためには，宿主利用に関する生態学的指標が必要となる．また，寄生虫の個体数に基づいて宿主の種を順位付けしていくことで，その寄生虫がどの宿主を好むのか（つまり寄生に適した宿主の中でどの種をより利用するか）を評価することができる（図 3.2）．
順位付けが意味のあるものとなるのは，すべての宿主がほぼ均等に調査されている場合のみである．しかし宿主が十分に調査されている場合でも，宿主の種が皆等しく利用可能な状況にあるわけではため，参考にならない可能性もあ

平均寄生個体数る．また，宿主種間の相対的な生息数の違いは，寄生虫個体群がどの程度その宿主

宿主

図 3.2 複数の海産魚類に寄生する吸虫 2 種の平均寄生個体数（発見された総虫体数 / 検査尾数）．
縦軸は対数スケールとし，宿主各種の検査尾数は棒グラフの上に示してある． は Rohde の特異性指数（データは Rohde 1994b に基づく）．

3.1

宿主特異性の定量化

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第7章

個体群動態と集団遺伝寄生虫の個体群サイズは短期的にも長期的にも変動し，生物学的および非生物学的要因の影響を受けている．これらの要因の中には寄生虫の個体数を増減させるものもあれば，個体群サイズが平衡状態にある時の変動を減少させるものもある．寄生虫の個体群動態に関する研究は，宿主集団内における病気の広まりを扱う疫学とともに発展してきた（Anderson and May 1991; Anderson1993）．さらに，疫学から発展してきた理論的枠組みは，野外観察や実験の解釈を助けるとともに，伝播において重要となる個体群パラメータを寄生虫学者たちが正確に定量化する動機付けとなってきた（McCallum 2000）．
寄生虫個体群は，感染した宿主の数だけ細かく分割（サブグループ化）されている．実用的な理由から，個体群を定義する際には生活環の特定の段階だけを考えると扱いやすい．成虫を例にすると，「寄生虫個体群」とは宿主集団内に含まれる宿主個々（あるいは宿主特異性が低い寄生虫の場合，同所的に生息する宿主候補）に寄生している成虫個体すべてを指すことになる．寄生虫（成虫）個体群は大小さまざまなサブグループ，すなわち宿主個体内個体群（infrapopulation）に分かれ，それぞれが別々の宿主個体内（個体上）で暮らしている（第 6 章参照）．宿主個体内個体群は一時的な（ひとまとまりの）「群れ」であり，宿主の寿命を超えてまで存続することはできない．虫体は感染プロセスを通じて宿主個体内個体群へと新規加入し，通常，死ぬまでそこに留まることになる．それぞれ異なる宿主個体内個体群から生まれた子孫は，宿主外で混合し，新しい組み合わせとして個々の新たな宿主へと感染して，再びサブグループ（すなわち宿主個体内個体群）を形成する．それゆえ，宿主個体内個体群同士の分断は一時的なものであり，世代ごとに絶えず変化し続ける．個体群中の総虫体数を調節するプロセスは，個体群全体レベルと宿主個体内個体群

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レベルの両階層に作用している．これらに加えて，より大きな空間スケールで寄生虫個体群を考える場合もある．異なる宿主個体群それぞれに見られる寄生虫個体群は互いに独立しているわけではない．たとえば宿主の移動を介した虫体の分散は，異なる寄生虫個体群が相互につながり合うネットワークあるいはメタ個体群（meta-population）の形成に寄与する（Hanski and Simberloff 1997
参照）．
本章では，まず寄生虫の個体群動態を表す数理モデルについて概説することから始め，次いで野外における観察例を紹介する．これらの節では，時間経過とともに寄生虫の虫体数に影響する重要な個体群パラメータを特定し，それらが自然淘汰によってどのように形成されてきたのかを明らかにすることに重点を置く．続いて，局所的な寄生虫の個体群サイズ（虫体数）を決定する一般則について考察するために，（複数個体群を扱うことで見出される）大スケールのパターンを検討する．最後に，集団遺伝およびメタ個体群へと話を展開し，生活環の特性と伝播経路が個体群同士をどのように結びつけているかに焦点をあてる．

7. 1

個体群動態モデル

1970 年代後半に，Anderson と May は「宿主と寄生虫の個体群動態」に関す る 草 分 け 的 な モ デ ル を 生 み 出 し た（Anderson 1978; Anderson and May1978, 1979; May and Anderson 1978, 1979）．これらは後に考案されたさまざまなモデルの基礎となり，後発のモデルはすべて本質的には Anderson と Mayのモデルを改変したものとなっている．これらのモデルは寄生虫の個体群動態を支配するプロセスの定義，分離，そして定量化を可能にし，各々のプロセスに関する理解を助けてくれる（McCallum 2000）．モデル内で示される宿主や寄生虫の個体数における時間的変化は，複数の重要なパラメータによって決定される（表 7.1）．たとえば，寄生虫の個体群サイズは「個体が失われる速度」と「新規個体が加入する速度」の関数として表される．モデルをうまく運用するためには，寄生虫の生活環に見合うモデルを当てはめる必要がある．
まず，単宿主性の生活環をもつ寄生虫の個体群動態について説明する．こ

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表 7.1

寄生虫の個体群動態モデルで用いられる主要パラメータ．

パラメータ

定義
終宿主（固有宿主）における成虫の個体群サイズ
中間宿主における幼虫の個体群サイズ
外界における虫卵または幼生の個体群サイズ
終宿主（固有宿主）の個体群サイズ
中間宿主の個体群サイズ
自然要因または免疫学的要因による，宿主内での成虫の瞬間死亡率（/ 成虫 / 時間）
寄生虫以外の要因による終宿主の瞬間死亡率（/ 終宿主 / 時間）
寄生虫による終宿主（固有宿主）の瞬間死亡率（/ 終宿主 / 時間）
感染期個体（虫卵，シスト等）の瞬間産生率（/ 成虫 / 時間）
終宿主による中間宿主の瞬間捕食率（/ 終宿主・中間宿主 / 時間）
虫卵または幼生の瞬間死亡率（/ 卵 / 時間）
中間宿主による虫卵の瞬間摂取率（/ 中間宿主 / 時間）
自然要因または免疫学的要因による，宿主内での寄生虫幼虫の瞬間死亡率（/ 幼虫 /時間）
寄生虫以外の要因による中間宿主の瞬間死亡率（/ 中間宿主 / 時間）
卵または幼生の伝播率（/ 卵 / 宿主 / 時間）
負の二項分布における集中度（第 6 章を参照）の生活環では，宿主内あるいは宿主上にいる成虫が次世代の卵や感染期幼虫を産生し，それが他の宿主個体へと感染する．多くの線虫類や単生類はこうした生活環をもつ．これら分類群の個体群動態を表すモデルを構築するにあたり，まず，いくつかの単純化した仮定をおく必要がある．ここでは，1）寄生虫感
染によってもたらされる宿主の死亡率は寄生個体数に対して線形的に比例し，2）宿主個体内（上）における寄生虫の死亡率および産卵数は密度に依存しないとする．さらに，3）外的環境下での個体発生を伴わずに，次世代は宿主へとすぐに感染する（伝播がほぼ瞬間的である）と仮定すると，寄生虫個体群の変化を一つの微分方程式として表すことができる（Anderson and May 1978;
May and Anderson 1979）．

成虫の個体数は「個体群に新規加入する虫体数」から「さまざまな理由で死亡する虫体数」を差し引くことで決まる．式内の記号については表 7.1 で定義

7.1

個体群動態モデル

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宿主
寄生虫

図 7.1

単宿主性の生活環をもつ寄生虫の個体群動態フロー．パラメータの定義は表 7.1 を参照．

し，モデルにおける個体の流れを図 7.1 に示した．
寄生虫の個体群サイズは宿主の個体群サイズに依存し，逆もまた同様である．寄生虫と宿主の個体群間で相互に影響を与える様子は，宿主個体群もまた自身の微分方程式によって示され，そのモデル内において寄生虫個体群と結びつけられることを意味する．すでに述べたものに加えて，上記の式には他にも仮定があり，本来の個体群動態に比べるとやや単純化され過ぎていることに注意しなければならない．たとえば，宿主の年齢に応じて感染率が変化する場合や，同所的に生息する複数種の宿主を利用するジェネラリストである場合が考えられる．さらに，寄生虫感染が宿主の繁殖能力を生存率と同様に低下させる場合や，宿主の死亡が必ずしも寄生虫の死亡につながらない場合も考えられる．それでも，この方程式は寄生虫の個体群動態におけるいくつかの本質的特徴をとらえることができ，場合によっては微調整して別のシナリオを説明することも可能である．たとえば，対象とする寄生虫が自由生活性の幼虫として外的環境下で長期間生存できる場合や宿主外で発育する場合に，それを考慮した方程式の改良がなされている（たとえば，Hudson and Dobson 1997）．
寄生虫の個体群サイズ変化は，基本的な伝播率（transmission rate）の式や0を用いて数学的に検討することもできる（Anderson and May 1991）．

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第7章

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基本的に， 0 は密度依存的制約がない条件において成虫 1 個体が生涯を通じてつくる平均産子数である．第 5 章では，寄生虫の生涯繁殖成功度を算出する方法として，本章とは若干異なる

0の式を用い，それが病原性の進化と関連していることを示した．一般的に，この0は寄生虫個体群の存続を左右する宿主個体群サイズの閾値を計算するために用いられる．すなわち，寄生虫個体群が生き残ることのできない場合や（すなわち＜1 となる宿主個体群サイ0ズ）および寄生虫個体群が存続する状態（ 0＝1 の場合は安定し， 0＞1 の場合は増加する）がこの値によって判別される．宿主個体群サイズの閾値についても，上記の式から直接計算することができる（McCallum 2000）．
上述した二つの方程式は，寄生虫個体群が動的であることを簡潔に表している．これらはそれぞれ単純化された仮説に基づいているが，より現実的な式へと置き換えることができる．そのように書き換えられたモデル内の各パラメータの効果を分析することで，寄生虫の個体群動態に対する各変数の相対的寄与を推定することが可能である．たとえば，寄生虫がもたらす宿主死亡率が虫体数に応じて線形ではなく指数関数的に増加する状況では，宿主と寄生虫両方の個体群において安定性は高まるだろう．同様に，宿主個体内個体群における虫体の生存あるいは産卵に対する密度依存効果は，宿主と寄生虫の個体群を安定化させる（Anderson and May 1978）．この「宿主個体内個体群における密度依存性」については，次節（7.2 節）で概説していく．
これまで述べたようなモデルは，それぞれの目的に応じて利用されてきた（McCallum 2000）．基本モデルを少し変えて目的の生活環に適合させれば，特定の系の検討に用いることもできる．改変したモデルは観察された個体群変化に関する解釈を容易にし（Scott and Anderson 1984; Keymer and Hiorns 1986;Morand 1993），寄生虫防除において重要な個体群パラメータを特定する際にも役立つ（Smith and Grenfell 1985）．
単宿主性の生活環をもち，宿主の外で長時間過ごすことなく，すぐに感染する寄生虫の動態は，最も単純なシナリオである．この場合，寄生虫個体群は7.1

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常に一つの生息地，すなわち宿主集団の中に存在することになる．多宿主性の複雑な生活環をもつ寄生虫を扱う場合は，寄生虫個体群は生活環の各段階にあわせて別々の利用宿主へと細分化されており，さらには一つ以上の自由生活期も考慮する必要がある．中間宿主から終宿主へと捕食を介して感染し，成虫が放出した卵が中間宿主へと取り込まれる 2 宿主性の生活環では，寄生虫個体群は，異なる生息地（外的環境や中間宿主，終宿主）に暮らす 3 段階の個体（卵や幼虫，成虫）で構成されている．これら 3 段階における個体数変化もまた，以下のようにモデル化することができる（Dobson and Keymer 1985; Dobson1988）．

先ほどと同様に記号の定義を表 7.1 に，寄生虫個体の流れを図 7.2 に示した．
成虫個体群の変化は，「終宿主が中間宿主を捕食することによって生じる新規加入」から「自然死亡および宿主の死亡（寄生虫自身も関与する）による減耗」を差し引くことで決まる．卵数の変化は，成虫の産卵速度および卵の喪失率や中間宿主への加入率によって決まる．最後に，幼虫の個体数変化は，「中間宿主による卵の取り込みを通じて新規加入する個体数」から「自然死亡や終宿主への伝播で失われる個体数」を差し引いて決まる．この生活環は，一般的にほとんどの鉤頭虫類や多くの条虫類および線虫類にあてはまる．
さらにこれらの方程式は，成虫の生存および産卵に対する密度依存的制約が個体群全体を調節し，長期的な安定をもたらすことを示唆している．同様のモデルあるいは多少の改変を加えたモデルはまた，行動操作による中間宿主の終宿主への捕食のされやすさ（Dobson and Keymer 1985; Dobson 1988）や，

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第7章

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終宿主
成虫

幼虫

卵中間宿主
図 7.2 2 宿主性の生活環をもつ寄生虫における成虫，幼虫および卵の個体群動態フロー．パラメー
タの定義は表 7.1 を参照．

生活環に中間宿主が新たに追加された場合の結果を検討するために用いられている（Morand et al. 1995）．
モデルにおける重要なプロセスとして，卵および感染期幼虫の生産速度（λ），それらの宿主への伝播率（β, ），寄生虫の死亡率（γ, μ, ν），寄生虫による宿主死亡あるいは病原性（α）が含まれている．モデルの妥当性を検討する場合や，それを高い予測精度で使用するためには，これらのパラメータを野外で定量化する必要がある．野外データを用いてこれらを推定する方法はさまざまなものが知られている（McCallum 2000）．たとえば，いくつかの基本的な仮定が満たされていれば，「寄生レベル」と「宿主年齢」との関係から伝播率を推定することができる（McCallum 2000）．室内実験は，寄生虫の死亡に関わる種々の要因を評価する際に有用である．当然のことながら，すべての重要なパラメータが定量化されている数少ない宿主 ‑ 寄生虫関係は，長年にわたり継続的に調査されてきた系であり，たとえばアカライチョウに寄生する毛様線虫の一種

や（Hudson andDobson 1997），巻貝および齧歯類を宿主とするマンソン住血吸虫が挙げられる（Morand et al. 1999a）．なお，個体群パラメータを注7.1

個体群動態モデル215