Journal of Environmental Biotechnology（環境バイオテクノロジー学会誌）
Vol. 18, No. 1, 29–34, 2018

総

説（特集）

Geobacter sulfurreducens の電子授受
Extracellular Electron Transfer in Geobacter sulfurreducens
井

上

謙

吾*

Kengo Inoue
宮崎大学農学部応用生物科学科 〒 889–2192 宮崎県宮崎市学園木花台西 1–1* TEL: 0985–58–7798 FAX: 0985–58–7798* E-mail: kinoue@cc.miyazaki-u.ac.jp
Department of Biochemistry and Applied Biosciences, Faculty of Agriculture, University of Miyazaki, 1–1,
Gakuenkibanadai-nishi, Miyazaki, Miyazaki 889–2192, Japan
キーワード：細胞外電子伝達，微生物電気化学，発電菌，微生物燃料電池，微生物電気合成
Key words: Extracellular electron transfer, Microbial electrochemistry, Electricigens, Microbial fuel cells,
Microbial electrosynthesis
（原稿受付

1.

2018 年 4 月 17 日／原稿受理

はじめに微生物が持つ電流を生成する能力に基づく微生物燃料電池が開発され，実用化が進められようとしている。微生物燃料電池は，下水などの有機性廃棄物の処理と同時に発電ができ，さらに，余剰汚泥発生量を低減することができるため，次世代の水処理技術として応用が期待されている。微生物燃料電池は，鉄還元菌などの微生物が電極や不溶性の金属など，ある程度の大きさを持った導体に電子を伝える現象によって成り立つ。微生物から電極や金属への電子伝達という現象は学術的にも興味深く，精力的な研究がなされてきた。さらに，近年，電子の逆の流れ，すなわち，電極から微生物への電子移動についての研究例も急増している。本稿では，細胞外電子伝達を行う細菌として最も代表的な Geobacter sulfurreducensの細胞外への電子伝達と電子受容について，最新の知見を概説する。
2.

細胞外電子伝達微生物燃料電池の電解液には，電子供与体としての有機化合物，電極へ電子を伝達する能力を持つ微生物，「発電菌」が含まれている。アノード電極が電子の行き先とならなければならないため，電解液は嫌気的に保つ必要がある（酸素は電極よりも利用されやすい電子受容体となってしまうため）。様々な有機化合物を含む有機性廃
棄物を微生物燃料電池に用いた場合，酸素の混入がない
構造にすれば，好気性の常在菌によって速やかに酸素は消費され，嫌気的な環境になる。一般的に，有機性廃棄物中に含まれる有機化合物は，嫌気条件下での微生物の作用により，酢酸などの有機酸へと変換される。アノー2018 年 4 月 24 日）

ド（負極）電極表面では Geobacter 属細菌が優占的になる例が多く 1)，中でも特に G. sulfurreducens あるいはその近縁種が見出されることが多い。G. sulfurreducens
は酢酸を好んで電子供与体として利用し，電極を電子受容体としてエネルギーを得る。Geobacter 属細菌は不溶性の酸化鉄（III）（Fe2O3, hematite）を電子受容体として利用できる鉄還元菌として見出された 2)。不溶性の鉄の還元と電極への電子伝達は共に細胞外電子伝達によって行なわれ，そのメカニズムについては分子生物学的，
電 気 化 学 的 な 側 面 か ら 詳 細 な 研 究 が な さ れ て い る。
Shewanella oneidensis は G. sulfurreducens と同様に代表的な鉄還元細菌であるが，通性嫌気性細菌であることから培養が容易なため，実験材料として研究に用いやす
く，鉄還元菌のモデル生物として細胞外電子伝達メカニ
ズムについて最も研究が進んでいる微生物種である。細
胞外への電子伝達には，両者共通して直接接触と電気伝導性ナノワイヤーを利用することが知られているが，S.
oneidensis は，さらに酸化還元活性のある物質（フラビン，リボフラビン，フェナジンなど）を分泌し，電子シャトルとして利用することができる（図 1）3,4)。
当該分野において，「細胞外電子伝達」といえば，微生物が電極や金属へ電子を伝達すること，つまり微生物側から細胞外の物質への電子移動を示す印象が強い。しかし，近年において，微生物が電極や異種微生物から電子を受容する現象についての研究が盛んに行なわれるよ
うになってきた。微生物燃料電池では，微生物が電子を電極に伝えることで電流が生成するが，電極が十分に低い電位であれば電子移動は電極から微生物側へ起こり，
微生物は電極を電子供与体とした代謝を行うことがある。
G. sulfurreducens も電極（–500 mV［vs Ag/AgCl 電極］に印加）を電子供与体として利用できる微生物の一例で

井

30

上

図 1．電極への電子伝達様式

図 2．Geobacter sulfurreducens における細胞外電子伝達モデル。補因子 c 型ヘムは◆で示した。

あり，電極を電子供与体，硝酸やフマル酸を受容体とした代謝を行うことができる 5)。以下，細胞外への電子伝達について細胞内から細胞外への電子伝達と電子受容について解説する。
3.

細胞外への電子伝達

G. sulfurreducens は複合微生物系の微生物燃料電池で頻繁に見出されるだけでなく，純粋培養系の微生物燃料電池でも高い電流生成能力を示すことが知られている。
電気化学的システムを用いた検証では，体積あたりで2.15 kW/m3，電極面積あたりでは 3.9 W/m2 の高い出力の記録を保持している 6,7)。G. sulfurreducens は効率よく電極へ電子を伝達する仕組みを持っており，直接的に関わる因子について明らかになっている部分もあるが（図 2），現在のところ，その全容解明には至っていない。細胞外への電子伝達に必須な最小限の遺伝子セットが明らかになっておらず，また，電子伝達タンパク質間の相互作用や直接的な電子授受を実験的に示した例もほぼ皆無である（図 2 に示したモデル図中矢印で示した電子の流れは予想の域を越えるものではない）。これまでに報告されている G. sulfurreducens において細胞外への電子伝達に関連のある遺伝子として報告されているものを表 1 に示した。
細胞内から細胞外にある電極へ電子を伝えるためには，まず非常に電気伝導度の低い物性を持つ細胞膜を電子が通過する必要がある。G. sulfurreducens では細胞内から，内膜，ペリプラズム，外膜，細胞外といたる所に
c 型シトクロムが局在しており，それらが細胞膜を隔てた電子の行き来を可能にしていると考えられている。細
胞内膜付近で，NADH は NADH デヒドロゲナーゼによりキノンへ電子が伝達されることでキノールが生産される。キノールから内膜に局在する電子伝達タンパク質を経てペリプラズム内の c 型シトクロム PpcA などへ電子が伝えられる。ここで，細胞内膜に局在する c 型シト
クロムとして imcH と cbcL が知られており，それぞれ

微生物−電極の電子授受

31

表 1．Geobacter sulfurreducens の細胞外電子伝達に関与する遺伝子
Locus tag no.a

遺伝子名（予測）機能引用文献

GSU0274

cbcL

Inner membrane c-type cytochrome essential for low redox potential electron acceptor

8)

GSU0298

frgM

Regulator of ﬂagellar synthesis

9)

GSU0364

ppcB

Periplasmic c-type cytochrome

10)

GSU0365

ppcC

Periplasmic c-type cytochrome

11)

GSU0466

macA

Inner membrane c-type cytochrome involved in Fe(III) reduction

12)

GSU0509

sfrA

NADPH-dependent reduction of chelated Fe(III)13)

GSU0510

sfrB

NADPH-dependent reduction of chelated Fe(III)13)

GSU0582

̶

Methyl-accepting chemotaxis heme sensor

14)

GSU0592

cbcC

Lipoprotein cytochrome c

15)

GSU0612

ppcA

Periplasmic c-type cytochrome

16)

GSU0618

omcE

Outer membrane c-type cytochrome involved in Fe(III) reduction

17)

GSU0670

omcX

Outer membrane c-type cytochrome involved in current production

18)

aGSU0935

̶

Methyl-accepting chemotaxis heme sensor

14)

GSU1024

ppcD

Periplasmic c-type cytochrome

11)

GSU1228

omcI

Lipoprotein cytochrome c

15)

GSU1240

pilZ

Protein with a PilZ domain protein

19)

GSU1394

ompB

Multicopper protein required for Fe(III) reduction

20)

GSU1492

pilT4

Twitching motility pilus retraction protein

21)

GSU1495

pilR

Sigma-54-dependent transcriptional response regulator

22)

GSU1496

pilA

Pilin protein for electrically conductive nanowire

23)

GSU1501

xapD

ATP-dependent transporter

24)

GSU1650

cbcV

Cytochrome b/b6 complex, iron-sulfur cluster-binding subunit

15)

GSU1760

ppcE

Periplasmic c-type cytochrome

11)

GSU1761

pgcA

Periplasmic c-type cytochrome enhancing Fe(III) reduction

25)

GSU1776

oxpG

Pilin protein for type II secretion system

26)

GSU1996

̶

Cytochrome c

27)

GSU2075

omcZ

Outer membrane c-type cytochrome essential for optimal current production

28)

GSU2294

omcM

Cytochrome c

15)

GSU2432

omcF

Outer membrane c-type cytochrome involved in cytochrome expression

29)

GSU2503

omcT

Outer membrane c-type cytochrome for electron transport to Fe(III)17)

GSU2504

omcS

Outer membrane c-type cytochrome for electron transport to Fe(III)17)

GSU2642

omcW

Lipoprotein cytochrome c30)

GSU2657

ompC

Multicopper oxidase, mnganese oxidase family

31)

GSU2724

omcV

Porin-like outer membrane protein

15)

GSU2731

omcC

Outer membrane c-type cytochrome for electron transport to Fe(III)32)

GSU2732

omaC

Cytochrome c

15)

GSU2733

ombC

Hypothetical protein

15)

GSU2737

omcB

Outer membrane c-type cytochrome essential for electron transport to Fe(III)33)

GSU2738

omaB

Cytochrome c

15)

GSU2739

ombB

Hypothetical protein

15)

GSU2882

omcG

Outer membrane c-type cytochrome involved in Fe(III) reduction

34)

GSU2883

omcH

Outer membrane c-type cytochrome involved in Fe(III) reduction

34)

GSU2884

omcA

Outer membrane c-type cytochrome involved in Fe(III) reduction

34)

GSU3259

imcH

Inner membrane c-type cytochrome essential for high redox potential electron acceptor

35)

GSU3274

pccH

Involved in the pathway of current-consumption

36)

GSU3304

ompJ

Putative porin involved in Fe(III) reduction37)

標準株 Geobacter sulfurreducens PCA 株のゲノム（Accession no. NC_002939）中のもの

32

井

酸化還元電位が –0.1 V（vs 標準水素電極）以上，–0.1 V（vs 標準水素電極）以下に印加された電極に電子を伝達するために必要とされる 8,35)。なお，かつては細胞内膜
シトクロムとして重要と考えられていた MacA 12) は間接的に細胞外電子伝達に関わることが示唆されている（macA 遺伝子破壊株では，酸化鉄（III）の還元に必須
な OmcB の発現が抑制されていた）38)。ペリプラズムに局在するシトクロムとして，PpcA は古くから研究され，その詳細な生化学的な特徴づけが行われている。PpcA に
は 5 つのホモログ（PpcB, PpcC, PpcD, PpcE, GSU1996）が存在し，それらのうち GSU1996 を除く 5 つの遺伝子（それぞれ 1 つずつではなく 5 つ全て）が破壊された変異株は酸化鉄（III）の還元能力を失っていた 30)。その 5
重破壊株に ppcA を発現させると細胞外電子伝達能力が回復したため，ペリプラズムに局在するシトクロムとして PpcA のみであっても電子伝達経路が確保されることが明らかになった。細胞外膜においては，酸化鉄（III）の還元には細胞外シトクロム OmcB，OmcE，OmcS が必要であることが示されている 17,33)。omcB 遺伝子の直上流には，omaB，ombB と命名された，それぞれ c 型
シトクロム，ポリン様膜タンパク質が存在し，それらと複合体を形成して細胞外膜に局在することが示唆されている 39)。細胞外膜周辺に局在する c 型シトクロムのうち，OmcB，OmcC（OmcB ホ モ ロ グ ），OmcE，OmcS，
OmcT（OmcS ホ モ ロ グ ），OmcV（OmbB ホ モ ロ グ ），OmcW（OmbB ホモログ）を全て破壊した 7 重破壊株では，当然酸化鉄（III）への電子伝達ができなかったが，この 7 重破壊株に omcB を発現させるだけでその酸化鉄（III）への電子伝達能力は回復した 30)。このことか
ら，細胞外電子伝達のうち，酸化鉄（III）への電子伝
達には OmcB のみで行えることが示された。細胞外遺
伝子受容体として電極を用いた場合には，異なる細胞外
シトクロムが必要であり，特に OmcS と OmcZ が重要であることが示されている。omcZ は G. sulfurreducens
がもつ c 型シトクロムのうち破壊すると微生物燃料電
池での発電能力をほとんど失う唯一の遺伝子である 28)。
OmcZ は電極表面に高密度で局在するため，細胞外へ分泌され，電極へ直接電子を伝達する c 型シトクロムと考えられる 40)。一方，omcS は遺伝子が破壊されても発電能力に大きな影響は無いものの，G. sulfurreducens が生産する電気伝導性ナノワイヤーに沿って局在する。異種微生物間の電子伝達には非常に重要であることが示されている 41–43)。G. sulfurreducens の電気伝導性ナノワイ
ヤーは，PilA を構成単位とする IV 型線毛であり，その一部の立体構造が明らかにされている 23,44)。既知の類似の線毛の立体構造などに基づいて予測されたナノワイ
ヤーの超構造のモデルでは，芳香族アミノ酸由来のベンゼン環がスタッキング相互作用によって次々に重なり合 うように位置しており，電気伝導性を生むとされる 45,46)。なお，c 型シトクロムを除去してもナノワイヤーの伝導性に影響がないことが示されており，PilA から構成される線毛のみで電気伝導性を有すると考えられている。他にも発電に関与する遺伝子として，xapD と命名された ATP 依存型トランスポーター遺伝子が報告されており，その遺伝子破壊株は電極表面に正常なバ
イオフィルムを形成できず，発電能力が著しく低下す上る 24,47)。xapD は，ABC トランスポーターを構成する遺伝子クラスターに含まれる遺伝子の一つであり，クラス
ター全体で細胞外多糖の生成に関連することが示されている。発電に必要な OmcZ は細胞外多糖に “Anchoring”
されており，細胞外多糖が正常に生産されなければ，
OmcZ も正常な局在性を実現できないため，発電能力が低下すると考えられている。
4.

電子の受け取りG. sulfurreducens の電子受容に関しては，まだ知見は非常に限られているが，電子の細胞外への伝達とは異なる遺伝子が関与することが知られている。電子供与体を電極（–500 mV［vs Ag/AgCl 電極］），電子受容体をフマル酸とする条件でのトランスクリプトーム解析（電流を生成する条件［電子供与体を酢酸，電子受容体を電極とする］をコントロールとした）が行われ，上記 omcB，
omcC，omcE，omcS，omcT，omcZ，pilA 遺 伝 子 は い
ずれにおいても特段高い発現を示さなかった 36)。その一方で，pccH と命名された c 型シトクロム遺伝子は，高い発現を示し，その破壊株は電極からの電子受容を行う
ことができなかったことから，pccH は G. sulfurreducensの 電 子 受 容 に 必 須 な 遺 伝 子 と 考 え ら れ た。PccH は，–24 mV（vs 標準水素電極）の比較的低い酸化還元電位を持ち，X 線結晶構造解析により構造決定がなされている 48)。G. sulfurreducens の電子受容については，今後，より多くの知見が蓄積することを期待したい。
5.

おわりに

G. sulfurreducens は，電極への電子伝達のみならず，電極からの電子受容に関する研究のモデル微生物としても研究が進められている。電子授受を行う対象が異種微生物にまで及ぶ（Direct interspecies electron transfer:
DIET と称される）42) という発見は微生物生態学的にも重要であり，最近では，様々な微生物種の間での電子授受が行なわれることが見出されている。G. sulfurreducens
は Shewanella oneidensis と共に代表的な細胞外電子伝達のモデル微生物として，精力的な研究が進められてきたが，効率的な細胞外電子伝達に必須な遺伝子として明らかになっているものは意外に少ない。今後のさらなる研究により，全ての役者が明らかになり，さらに高効率な電極との電子授受や異種微生物への細胞外電子伝達能力の付与などへの応用が可能になることを期待したい。
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