藻類 Jpn. J. Phycol. (Sôrui) 66: 169-172, November 10, 2018169

多様な宿主を持つ渦鞭毛藻 Symbiodinium の分子生物学
將口栄一
対 1 ではなく，1 つのクレードが広範な宿主をもつ場合もあサンゴなどに共生する渦鞭毛藻 Symbiodinium に関して，分子生物学的手法を用いて様々な角度からアプローチした研る。また，宿主との関係は共生というよりは，寄生的になる究報告が，近年急増している。そこで本稿の前半では，ここことがあるという点も Symbiodinium を生物学的により理解数年の Symbiodinium 関連研究を特に分子生物学に絞って紹介する。それらは今後，赤潮や食中毒と関係のある有毒渦する上で重要であろう（Baker et al. 2018）。Symbiodinium
は海水中からも検出され，光合成だけでなく捕食を行う混合鞭毛藻の生態・進化・生理学にゲノム科学的手法を組み合わ

栄養性の自由生活性種も存在することが明らかになってい

せつつ，大規模研究を行う際のマイルストーンとなる可能る（Yamashita & Koike 2015）。刺胞動物との細胞内共生性を秘めている（e.g. Beedessee et al. 2015，Murray et al.

関係について，mRNA に結合してタンパク質発現を調節す

B と F からそれぞれ 1 株ずつが報告され，現在 6 株の核ゲノ
ム配列情報が公開されている（図 1; Shoguchi et al. 2013，
Shinzato et al. 2014，Lin et al. 2015，Aranda et al. 2016，
図1
Liu et al. 2018，Shoguchi et al. 2018）。Symbiodinium 以

Symbiodinium の分子生物学の最前線~5000 万年前

渦 鞭 毛 藻 類 は 約 2,500 種 が 知 ら れ て お り（Horiguchiの刺胞動物やシャコガイなどの軟体動物といった様々な海産
無脊椎動物や原生生物を宿主としていることが分かってきている（Pochon & Gates 2010，Pochon et al. 2014，Hidaka
2016，將口 2017）。宿主とクレードの関係は，必ずしも 1

各クレード培養内に見つかった主要バクテリア

A*

E

G

D

I

B*

F*

H

C*

◯

○

●

◯

●

γ- プロテオバクテリア
UC Chromatiaceae

●

○

○

○

●

γ- プロテオバクテリア
Marinobacter

○

○

○

●

○

Sym
bio
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は株

また

た種

ゲノ

ム配

列が

明ら

かと

α- プロテオバクテリア
Labrenzia

Symbiodinium
以外の渦鞭毛藻~1500 万年前なっ2015），Symbiodinium はその中の，独特な渦鞭毛藻核（將口 2014）と細胞外被構造 theca（テカ）を獲得してきたコ
ア渦鞭毛藻グループの一群に含まれる（Janouškovec et al.
2017）。Symbiodinium は， 分 子 系 統 学 的 に A か ら I と い
う 9 つの主要クレードに分けられており（図 1; Pochon &Gates 2010），その共通祖先がおよそ 5000 万年前までにはすでに誕生していたと推測されている（Pochon et al. 2006）（ 最 新 の 報 告 で は 1 億 6000 万 年 前 に 誕 生 し，A か ら I を
Symbiodiniaceae 科 と し，A は Symbiodinium の ま ま，Bから I を他の属名にすべきという提案がなされたことを付
け加えておきたい；LaJeunesse et al. 2018）。クレード間の生理・生態学的な違いについても報告が続いており（e.g.
Aihara et al. 2016），サンゴ，イソギンチャクやクラゲなど

wa
gu

か？

要 配 列 を 報 告 し た（Shoguchi et al. 2013，Shinzato et al.
2014）。これまでに，クレード A と C からそれぞれ 2 株ずつ，

S. ka

殖には，どのような微生物との相互作用が重要なのであろう

我 々 の グ ル ー プ は 2013 年 に S. minutum 核 ゲ ノ ム の 概

inu
tum
-38
08)

et al. 2013）。共生を軸に生存してきた Symbiodinium の増の変動を追跡することで理解が進むと期待される。

ESに筆者の経験でも，実験室で培養可能な Symbiodinium はど
れもバクテリアなしでは増殖できないようである（Shoguchi

いうホットな話題がある（Lin et al. 2015，Baumgarten etal. 2018）。その直接的な証拠はどのようにして得られてくるのであろうか？シングルセル RNA-seq 法（Svensson et al.
2017）により，宿主細胞内に共生した時に起こる遺伝子発現

S. m

クテリアの関係についての最新報告を取り上げたい。ちなみる micro RNA（miRNA）が関わっているのではないかと(NI

2016，Gong et al. 2017）。
ま た，Symbiodinium と そ の 宿 主 と の 関 係 に つ い て は，Symbiodinium が最初に報告されてから継続的に研究が続けられているが（Freudenthal 1962，Achlatis et al. 2018，
Li et al. 2018），その一方で，Symbiodinium とバクテリア（Lawson et al. 2018）や Symbiodinium におけるウイルス
感染（Lawrence et al. 2017）については，最近になって報告が相次いでいる。そこで本稿後半では Symbiodinium とバ

図 1. 9 つの Symbiodinium クレード A から I の系統関係とその培養で見つかる主要なバクテリア。＊はゲノム情報が公開されている種や株を含むクレードを示す。6 つの Symbiodinium ゲノム配列が公開されている。
●は解析したサンプルの 5% 以上がそのバクテリアで占められていたこと，◯は 5% 以下であったことを示す（Lawson et al. 2018）。←は推定されている分岐年代を示す（Pochon et al. 2006）。

170

外の渦鞭毛藻核ゲノム配列はまだ発表されていないが，現在利用可能な渦鞭毛藻類のトランスクリプトームデータとの比較解析からは，Symbiodinium において正の自然選択を受けてきたと考えられる遺伝子群が明らかになっている（Liuet al. 2018）。それらは，光合成，イオン分子輸送体，アミノ酸や糖タンパク質の合成や修飾，ストレス応答に関わる遺伝子群を含み，宿主との関係に関わる機能があり適応進化しない可能性が示唆されている（Shoguchi et al. 2018）。このように我々が初めて Symbiodinium のドラフトゲノムを報告した 5 年前に比べ，Symbiodinium ゲノムの保存性と多様性が明らかになってきている。ゲノム情報が公開されていない

5 つのクレード（図 1）や他の渦鞭毛藻のゲノム配列が明らかになれば，Symbiodinium ゲノムがどのように多様化してきたのか，さらにその詳細が分かってくるだろう。

てきたと考察されてきている。さらにセイタカイソギンチャ
ク Aiptasia sp. を宿主とする共生関係の確立には細胞のサイズも重要ではないかという報告がなされており（Biquand etal. 2017），細胞サイズに関わる遺伝子群もまた正の自然選択を受けている遺伝子候補の中からみつかってくる可能性がある。

Symbiodinium ゲノム間の比較解析からは，各クレードでの進化過程において遺伝子数の増加した遺伝子ファミリーや遺伝群のロスについても報告がなされてきている（Aranda

Symbiodinium の培養中にみつかるバクテリアやウイ

ルス

上述したように Symbiodinium とその宿主との相互作用については多くの報告がなされてきているが，Symbiodiniumと宿主を取り巻くバクテリアコミュニティとの間の相互作用についてはよく分かっていない（Lawson et al. 2018）。最近の研究では，培養している Symbiodinium からはα - プロ
テオバクテリア 1 タイプ（Labrenzia）とγ - プロテオバク

et al. 2016，Shoguchi et al. 2018）。Symbiodinium クレー
ド間においては，（遺伝子の並びが保存された大規模シンテ

テリア 2 タイプ（Marinobacter と Chromatiaceae）の主要
な 3 タイプの共在バクテリアがみつかっている（図 1）。そニー領域は検出されないものの，）少なくともマイクロシン

れらのバクテリアがもっている特徴としては，ジメチルスル

テニーが存在することはわかっている。このわずかに保存さフォニオプロピオナート（DMSP）の合成能（Labrenzia）

れたマイクロシンテニー領域において代謝酵素をコードする遺伝子が多そうであるということが議論されており，非常に興味深い（Liu et al. 2018）。特に，Symbiodinium ゲノム上では隣りあう遺伝子が同じ向きに並んでおり（Shoguchi etと，シデロホア（鉄キレート剤）の合成能（Marinobacter）
が 挙 げ ら れ，Symbiodinium の ス ト レ ス 耐 性 や 増 殖 に 貢
献 し て い る 可 能 性 が 指 摘 さ れ て い る。 例 え ば， こ れ ま でSymbiodinium クレード C のほとんどのタイプは培養に成功していないが（Krueger & Gates 2012），これらバクテ

al. 2013），それはまさにバクテリアのオペロンを連想させる。このマイクロシンテニー領域から，遺伝子の並びをヒン

リアが合成する分子との相互作用を解析することにより，

トに未知の代謝経路が将来的に明らかにできるかもしれない

それらの培養成功への手がかりが得られる可能性もある。

（Beedessee et al. 2015）。また，培養可能な Symbiodinium
クレード間の生理学的な違いとして二次代謝産物であるマイ

Symbiodinium ゲノム上には多くのバクテリア由来である可能性を持ったタンパク質コード遺伝子が見つかってきておコスポリン様アミノ酸（MAAs）の合成能が報告されてきてり，共在バクテリアから水平伝播により遺伝子を獲得してきいたが，その遺伝子基盤の違いについては不明であった。興た可能性は非常に興味深く検証に値するだろう。

図2

味深いことに我々のグループが解析した，ヒメシャコガイ

Tridacna crocea から単離されたクレード A に属する Y106
株（分株 : NIES-4076）のゲノムには，シアノバクテリアのMAAs 合成遺伝子クラスターと同様の遺伝子クラスターが存在していた（図 2; Shoguchi et al. 2018）。しかしながら，
クレード B，C，F に属す株のゲノム上にはその遺伝子群は見つかってきておらず，また実際に MAAs も検出されていない。MAAs の合成能は他の渦鞭毛藻でも報告されてきており（Neale et al. 1998），紫外線をブロックするためにつくられていることが示唆されている。それゆえ，進化的に最も古いグループの Symbiodinium にはその機能が維持され，クレード B，C，F の共通祖先は MAAs を合成しなくなったと考えるのが妥当ではないだろうか（図 2）。動物の中ではサンゴとイソギンチャクだけが MAA 合成遺伝子を持っていることから（図 2），共通祖先が UV ブロックを宿主に依存できるようになったことで合成しなくなった可能性を検討する必要があるだろう。ゲノム全体の比較においても，進化的に新しいクレードほど保存されてきた遺伝子ファミリーが少MAAs 合成遺伝子の損失

Symbiodinium sp. Y103 ( クレード C）
Symbiodinium minutum ( クレード B)

渦鞭毛藻

Symbiodinium sp. Y106 ( クレード A)

Exaiptasia pallida
Nematostella vectensis

動物

Acropora digitifera
Chondrus crispus

紅藻Dactylococcopsis salina

シアノバクテリア

Nostoc punctiforme

DDG synthase

O-MT

ATP-grasp

D-Ala D-Ala ligase homolog

図 2. Symbiodinium ゲノム上に存在するマイコスポリン様アミノ酸合
成遺伝子クラスター。左側に示される系統関係は，ジメチル 4- デオキ
シガデュソール合成酵素（DDG synthase）の遺伝子系統樹に基づく（Shoguchi et al. 2018）。進化的に最も古いクレード A の Symbiodiniumのゲノムには，シアノバクテリアに類似の遺伝子クラスターが存在していたが，新しいクレード（B，C，F）のゲノムにはこの遺伝子クラスター
内の遺伝子オーソログが見つかっていない。

171

また Symbiodinium をバクテリアと培養すると石灰化したマイクロバイアライトという構造物をつくることが明らかになっている（Frommlet et al. 2015, 2018）。マイクロバイ
アライトをつくりあげる能力はサンゴの骨片形成のスピード

Symbiodinium 研究の新展開に向けて

ここ 5 年の間に，Symbiodinium のゲノム配列情報が蓄積され，6 つのゲノム配列を利用できるようになっており（図アップに貢献してきたのであろうか？マイクロバイアライト

1），オルガネラゲノム解析も進んでいる（Shinzato et al.
2014，將口 2017）。また本稿では触れていないが，宿主とのの形成に関わる遺伝子と宿主のバイオミネラリゼーションに複雑な関係についてはサンゴとの関係を中心に研究報告が増関わる遺伝子との進化的関係性について解析する必要がある

加している（e.g. Yuyama et al. 2016）。その一方で，遺伝子機能を解析する手法は現在のところ限られており，その手法かもしれない。
さ ら に バ ク テ リ ア だ け で な く，dsDNA ウ イ ル ス がSymbiodinium 培養株内に存在する可能性がトランスクリプ
トーム解析から示唆されている（Lawrence et al. 2017）。渦

鞭毛藻類の核の構造が，他の真核生物と大きく異なっていることは以前から報告されてきていたが，ヒストンタンパ
ク質がウイルス由来のタンパク質に置き換わったという可能性を支持する証拠が集まりつつある（Irwin et al. 2018）。
Symbiodinium のゲノム解析からも渦鞭毛藻ゲノムの進化に，ウイルス由来の遺伝子やトランスポゾンが大きく関を開発する必要性が議論されてきている（石井・丸山 2017，

Levin et al. 2017，Ishii et al. 2018）。Symbiodinium が様々な宿主の中で生息できる能力を獲得したプロセスを理解するためには，宿主と Symbiodinium の関係にのみ注目した解析では不十分であろう（図 3）。サンゴの中に見つかるレ

ア な Symbiodinium ク レ ー ド は， 主 要 な Symbiodinium ク
レードやバクテリアコミュニティとともにコンソーシアムとしての共生体を形成しているのではないかと議論されてきてわってきたことが議論されてきている（Song et al. 2017）。

いる（図 3; Ziegler et al. 2018）。異なる Symbiodinium ク
レード間の相互作用について解析する必要がある。サンゴにやストレス応答が異なってくるかどうかも今後の検証すべき

共生する Symbiodinium は他の渦鞭毛藻よりも，共生バクテ
リアに類似の特徴を獲得してきているかもしれない。一方，

図3
Symbiodinium
クレードによって，藻類ウイルスへの感染率

課題の一つである。

Symbiodinium の細胞内共生時に形成されるシンビオソームの中にバクテリアも入っているのかもしれないという推測がなされてきており（Hernandez-Agreda et al. 2017），ウイ
ルスの役割は不明である（図 3）。Symbiodinium の分子生物学を推進する上で，宿主との複雑な関係だけでなく，バク
テリアやウイルスとの関係を分子レベルで解析していくこと

核

サンゴの
内胚葉細胞

も，Symbiodinium がどのような生物であるのかを理解していく上で必要となってきており，それはまた宿主との関係を理解する上での近道の一つになるかもしれない。

謝辞

Symbiodinium 研究を続けるにあたり，OIST・佐藤矩行教
授及びマリンゲノミックスユニットの皆様に心より御礼申しバクテリア上げます。本稿の内容の一部は JSPS 科研費 16K07454 の助

dsDNA ウイルス？

成を受けたものです。感謝申し上げます。

主要な Symbiodinium
レアな Symbiodinium

シンビオソーム

図 3 Symbiodinium とその宿主細胞とバクテリアと藻類ウイルスとの間の相互作用。

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（沖縄科学技術大学院大学 • マリンゲノミックスユニット）