藻類 Jpn. J. Phycol. (Sôrui) 71: 13–20, March 10, 2023

大型藻類と細菌の間で起きていること

ミニ
レビュー

水谷 雪乃 1 ＊・木村 圭 2
12

佐賀大学総合分析実験センター（〒 840-8502 佐賀県佐賀市本庄町 1）
佐賀大学農学部（〒 840-8502 佐賀県佐賀市本庄町 1）

Yukino Mizutani1＊ and Kei Kimura2: Interactions between macroalgae and bacteria. Jpn. J. Phycol. (Sôrui)71: 13–20, March 10, 2023
Highly diverse bacteria form communities in/on macroalgae and interact with each other. Here we report
the descriptions of interactions between bacteria and macroalgae: positive and negative influences. The
positive actions of macroalgae on bacteria are known to be the supply of oxygen and carbon sources,
while the negative actions are antifouling and antibiotics. Conversely, the negative effects of bacteria on
algae are polysaccharide degradation and nutrient deprivation, while the positive effects are reported
antimicrobial activity, supply of nutrients such as nitrogen, phosphorus, and vitamins, morphogenesis
and induction of settlement, and supply of phytohormone. Although various functions have been
elucidated so far, these are expected to be only a small fraction of the phenomena occurring in thenatural environment. We expect that new interactions will be discovered in the future using technologies
that can analyze the entire community such as next-generation sequencers.
Key Index Words: bacterial function, macroalgal holobiont
1

 nalytical Research Center for Experimental Sciences, Saga University, 1 Honjo-machi, Saga 840-8502,
A
Japan
2
Faculty of Agriculture, Saga University, 1 Honjo-machi, Saga 840-8502, Japan＊

Author for correspondence: sw0788@cc.saga-u.ac.jp

一昔前までは細菌といえば病原性細菌という認識が強くする着生細菌（epiphytes）の 2 パターンに分けられる。細菌菌のように，宿主に良い働きをする細菌が普遍的に存在して少ないが，1970 年には緑藻オバナハネモ Bryopsis hypnoides J.V.

あったが，近年では腸内のプロバイオティクスや皮膚の常在いることは広く知られるところである。大型藻類の表面や内部にも多様な細菌が生息しており，これらの細菌が存在していないと藻類は発芽不全，発育阻害，繁殖困難などの生育障害

叢解析の研究では着生細菌を指す事が多く内生細菌の研究はLamouroux に内生細菌が存在していることがすでに報告されており（Burr & West 1970），古くから研究が行われてきた。

内生細菌の研究は主に緑藻を対象としたものが多く，イワヅを起こすこともある（Egan et al. 2013b，Singh & Reddy 2014，

タ属 Caulerpa spp.，ミル属の Codium decorticatum (Woodward)てなくてはならない重要な存在である。そこで本稿では大型の匍匐茎（stolon）内には内生菌が存在しており（Rosenberg

た藻類と細菌間ではどのようなやり取りが行われているのか

栄養下でも宿主が成長できるよう窒素やリンを供給している

Kouzuma & Watanabe 2015）。このように細菌は藻類にとっ藻類を対象に，どのような細菌叢が形成されているのか，まを解説していく。なるべく最新の情報を盛り込みながらまとめていくように心がけたが，幅広いテーマを対象としたため，藻類由来の細菌について調べたことのある研究者にとっては，

目新しいトピックは少ないかもしれない。著者自身，藻類（海苔）細菌を対象とした研究を始めて 2 年半が経過したが，本M. Howe やミル Codium fragile subsp. fragile (Suringar) Hariot& Paerl 1981，Gerard et al. 1990，Chisholm et al. 1996），貧ことが知られている。内生細菌群集は着生細菌群集と比べて変動が少なく，イチイヅタ Caulerpa taxifolia (M. Vahl) C.
Agardh の匍匐茎内生細菌は世界中の異なる海域から採取された個体間でも共通した細菌群を維持するとともに，環境ごとにも固有の細菌種を保持していることが報告されている稿を執筆するにあたって色々調べてみたところ，「こういった（Meusnier et al. 2001）。また，緑藻ハネモ属 Bryopsis spp. のみ少しでも同じように思っていただければ幸いである。

と細胞内では全く異なる細菌叢をもつことが明らかとなった研究もあるんだな」と勉強になったことがあった。本稿を読

1. 内生細菌の細菌叢形成

細菌叢といえば大きく分けて，組織内に生息している内生細菌（endophytes）と，組織表面にてバイオフィルムを形成

着生細菌叢と内生細菌叢の比較を行った研究では，細胞外（Hollants et al. 2011）。緑藻以外では紅藻 Prionitis lanceolata(Harvey) Harvey の葉状体には小さなコブや腫瘍が形成されるが，その内部には陸上植物の根粒菌としても報告されている Alphaproteobacteria の Roseobacter 属などが内在しており，

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水谷・木村

これらは宿主と共進化している事が報告されている（Ashen

して Kuba et al. (2021) は褐藻が合成するフロロタンニンやテ胞壁などを溶かして侵入するため，病原性細菌や日和見細菌げている。

& Goff 1998, 2000）。内生細菌は組織内へと侵入する際に細の侵入口を作るという点で宿主へと害を与える。一方で，陸上植物で研究されている根粒菌などの様に，栄養源の供給や

ルペンといった抗菌作用を示す二次代謝産物による影響を挙

一方で，藻類の種よりも外環境の影響をより大きく受けるといった，全く逆の報告も挙がっている。様々な地点か

抗菌作用といったプラスの影響も与えている。また，近年でら採 取 され た 褐 藻 のゴ ヘ イコンブ 属 Laminaria hyperborea

単離された Bacillus などの内生細菌は，魚病など養殖時に発る細菌叢の違いは見られず，採取地点の違いによって変化が（Deutsch et al. 2021）。これら内生細菌の機能については，細たアオサリカ Ulva rigida C. Agardh はタンクの排水口の外には内生細菌がもつ抗菌作用が注目されており，大型藻類から生する病原菌に対して抗菌作用を示すことが報告されている菌による藻類への影響の項目で解説する。

2. 着生細菌の細菌叢形成

内 生 細 菌と同 様に，細 胞 壁 表 面で 形 成される着 生 細 菌(Gunnerus) Foslie およびカラフトコンブでは種間の違いによ見られた（King et al. 2022）。また，養殖タンクで培養され生息しているアオサリカとは異なる細菌叢をもつことも報告されている（Califano et al. 2020）。生息環境が及ぼす着生細菌叢への影響を解析した研究の中でも，興味深い研究として Campbell らの 研 究 が 挙 げられる。Campbell et al. (2015)

叢も藻類の種ごとに特異的に形成される事が示唆されていは， 約 50 km 離 れ た 2 地 点 か ら 褐 藻 Phyllospora comosa

褐藻ヒバマタ属の Fucus serratus Linnaeus，Fucus vesiculosus

および褐藻のカジメ属 Ecklonia radiata (C. Agardh) J. Agardh

Lane, C. Mayes, Druehl & G.W. Saunders，緑藻ヒラアオノリ

細菌叢が種特異的か，発生地固有か，生息環境固有かを解析る。Lachnit et al. (2009) の報告では同じ地点で採取されたLinnaeus，カラフトコンブ Saccharina latissima (Linnaeus) C.E.
Ulva compressa Linnaeus，紅藻 Delesseria sanguinea (Hudson)
J.V. Lamouroux およびカシワバコノハノリ Phycodrys rubens(Linnaeus) Batters で形成される細菌叢よりも，別地点で採取さ(Labillardière) C. Agardh をそれぞれ採取し，他方の採取地点の群生地帯へ移植することによって，藻類表面で形成される
するという大掛かりな試験を実施した。この結果，環境に左右されず全てのサンプルで共通する種特異的な細菌もいるが，移植先の海水中に存在している細菌の影響を受け，起源が同れた同種の藻類上の細菌叢の方が類似していた。また，紅藻 3 種

じ個体とは異なる細菌叢に変化することが明らかとなった。

フシツナギ属 Lomentaria clavellosa (Lightfoot ex Turner) Gaillon

り，移植 5 ヶ月後も細菌叢が一致することはなかったことか

Greville の細菌叢比較（Nylund et al. 2009）や，特定の細菌の影響も強く受けていることが示された。

カギノリ属 Bonnemaisonia asparagoides (Woodward) C. Agardh，
お よ び イ ト グ サ 属 Polysiphonia stricta (Mertens ex Dillwyn)

グ ループ（Planctomycetes）に絞った各 藻 類 上の細 菌 叢 解析（Bondoso et al. 2014, 2017）でも同様に，宿主の種類に

また移植先に元々生息していた個体とも細菌叢は異なっておらも，着生細菌叢は宿主による影響だけではなく外環境から細菌叢を変動させる要因は外環境の違いだけではなく，同所で採取された同種の藻類上の着生細菌叢でも個体が異なれよって固有の着生細菌叢が形成されていることが報告されてば異なる細菌叢が形成されることも報告されている。緑藻アは，上記の報告とはわずかに異なる現象が報告されている。

た研究では，藻類の着生細菌群衆由来の合計 528 operational

チワサボテング サ Halimeda discoidea Decaisne および ハウ

ブラリのうち，アナアオサ 6 サンプル間で共通している OTU

ワ属の Padina sanctae-crucis Børgesen およびアミジグサ属の同一個体内であっても部位によっても細菌叢は異なるようでいる。一方でアンプリコンシーケンスを用いた近年の研究でKuba et al. (2021) は同地点，同時期に採取された緑藻 2 種ウ

チワ 属 の Avrainvillea lacerata J. Agardh，褐 藻 2 種 ウミウチ
Dictyota sandvicensis Sonder，紅藻 1 種カギケノリ Asparagopsis

taxiformis (Delile) Trevisan の細菌叢を比較した結果，藻類とナアオサ Ulva australis Areschoug の着生細菌群集を解析しtaxonomic units（OTUs）の 16S rRNA 遺伝子クローンライ

はわずか 6 タイプのみであった（Burke et al. 2011b）。さらに，ある。褐藻のカラフトコンブやゴヘイコンブ属の Laminaria
setchellii P.C. Silva の着生細菌叢を調べた研究では，同一個体

海水では異なる細菌叢が形成されていたが，緑藻と紅藻では内の仮根（rhizoid），茎状体（cauloid），分裂組織（meristem）が形成されていたことを報告している。また南アフリカの岩た結果，部位間の細菌叢は多変量分散分析で有意差がみられは，緑藻や紅藻の細菌叢は混合してプロットされている一方

このように様々な要因によって細菌叢は変動する事が推定

似た細菌叢が形成され，褐藻 2 種ではそれとは異なる細菌叢

場に生息している藻類を対象とした各細菌叢の主成分分析でで，褐藻の細菌叢は固まって他の藻類とは離れた位置にプロットされていた（Selvarajan et al. 2019）。外環境に直接面している着生細菌も内生細菌と同様に，宿主である藻類から影響をや葉体（phyloid）の先端といった部位ごとの細菌叢を解析した（Staufenberger et al. 2008，Lemay et al. 2021）。

されるが，Wood et al. (2022) は藻類の生息地，形態，遺伝的な違いの 3 つの要因に絞り，それぞれの要因がどれくらい細菌叢形成に影響を与えているのかを解析している。オースト

受けて海水中や岩礁表面などの外環境とは異なる細菌叢を形

ラリア南東部約 1,300 km に渡る海岸線上の 8 地点で採取さてより細菌への選択圧が高いことが示唆された。この理由とた共通の細菌（core microbe）は平均して 45.2% の占有率を成していることが考えられ，さらに褐藻は緑藻や紅藻と比べれた褐藻 Phyllospora comosa 160 サンプル全てから検出され

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大型藻類と細菌の間で起きていること

示し，残りの変動している細菌叢へは生息地点間の距離が一番影響を与えていることを示唆していた。また，同論文では一部の細菌種は藻類の表現型（光合成量，付着生物量，茎のといった物質の提供が挙げられ，負の作用としては抗菌作用をもつ化合物の分泌や活性酸素種を放出する酸化バーストといった防御作用が挙げられる。本項では藻類と細菌の相互作用長さ）および遺伝子型（一塩基多型の対立遺伝子頻度）の違の内，藻類がもつ機能をこの 2 つの観点から解説する（図 1）。

はあるにせよ，着生細菌は様々な要因によって複合的に決定

3.1. 正の作用で形成されている細菌叢は海水中に直接面しているため，海成されるが，光合成生物である藻類では表面に酸素や糖が供測される。一方で，海水中の細菌叢とは異なっていることか着している。潮間帯に生息している藻類を対象とした研究でいによって変動している可能性も示しており，影響力の強弱

していることは間違いなさそうである。このように藻類表面水中に生息している細菌の影響を強く受けていることが推ら，細菌の付着能力の有無の他に藻類表面で独自の細菌叢が海洋環境では様々な生物や物の表面にバイオフィルムが形給されているため，これらの物質を利用できる細菌が多く付は，酸素は十分に供給されているため酸素の影響が強くなる形成される要因があることは想像に難くない。また着生細菌ことは考えづらいが，供給量が限定されている深海では藻類いる “細菌種” の類似性は低いが（Bray-Curtis の類似度は約

また大型藻類の細胞壁はフコイダン，アルギン酸，ラミナリン，のメタゲノム解析を行った研究では，サンプル間の着生して15%），それらがもつ “機能（Cluster of Orthologous Groups

of proteins；COGs）” に焦点を当てると類似性は高くなる（約表面は重要な酸素供給場所となっている（Trias et al. 2012）。

寒天，セルロースといった様々な多糖で構成され，表面にも粘性多糖が分泌されている。そのため，藻類から検出される70%）ことが報告されているように（Burke et al. 2011a），“誰

細菌群は多糖分解などの糖質関連酵素（Carbohydrate-Active

ではないだろうか。そこで次項からは藻類と細菌の相互作用（Gobet et al. 2018），このような特徴をもつ細菌が優先的に着の影響に分けて紹介していく。

細胞壁は藻類にとっての防御壁であるため，過剰に分解するがいるか” よりも “何をしているか” の方がより重要となるのについて藻類が与える細菌への影響と，細菌が与える藻類へ

enZymes；CAZymes）に関する遺伝子を豊富に有しており生している（Goecke et al. 2010，Egan et al. 2013a）。一方で，細菌は病原性細菌としての潜在力を秘めている。多糖分解に

3. 藻類による細菌への影響

藻類が細菌に与える影響は正と負の 2 つの面をもつ。正の作用では細菌が着生できる場所の提供のほか酸素や有機物

関しては細菌が藻類へと与える負の作用であるため，後の項で別途解説する。

遊⾛⼦

内⽣細菌

定着誘導
形態・仮根形成
伸⻑促進

着⽣細菌

多糖分解
多糖分解
窒素・リン供給
抗菌作⽤，伸⻑促進

酸素・有機物供給
酸化バースト, 抗菌作⽤

抗菌作⽤
ビタミン供給伸⻑促進

⼤型藻図 1．大型藻と細菌の間でみられる各機能の概要．青の実線矢印は正の作用を，赤の破線矢印は負の作用を示している．
Fig. 1. Overview of the functions between macroalgae and bacteria. Blue solid arrows, positive actions; red dashed arrows, negative actions.

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水谷・木村

3.2. 負の作用

103 株が抗菌作用を示し，更にそれらは Alphaproteobacteria 綱，

イオファウリング（Biofouling）と呼ぶが，藻類はこのバイ綱，Bacilli 綱，または Actinomycetes 綱に分類され，多様な物質や生物の表面に不要な生物が付着する汚染のことをバ

オファウリングを防ぐ機能性物質の合成能力が高く，廃水処理などで発生する問題の解決方法として注目されているため，応用研究の分野で発展している（Saha et al. 2018，Schmidt& Saha 2021）。これまでに紅藻からはハロゲン化フラノン

Betaproteobacteria 綱，Gammaproteobacteria 綱，Flavobacteriia

細菌がそれぞれを牽制し合っていることが示唆された（Wieseet al. 2009）。また，緑藻アナアオサ表面でよく検出される
Pseudoalteromonas tunicata および Phaeobacter sp. がもつ他生物の付着を阻害する防汚能力を検証した研究では，細胞密度（de Nys et al. 1995，Dworjanyn et al. 2006），ブ ロ モ ホ ル ム

が 102–4 cells/cm2 と低いときに，海洋細菌（Pseudoalteromonas

ン（Nylund et al. 2008）といった揮発性有機化合物（Volatile

アオサから単離された未分類種），藻類の胞子（Polysiphonia

やジブロモ酢酸（Paul et al. 2006），ポリブロモ 2 ヘプタノ
Organic Compounds；VOCs）が発見されており，藻類表面でgracilis，Alteromonas sp.，Cellulophaga fucicola），真菌（アナsp.），更に無脊椎動物の幼生（Bugula neritina）の付着を阻害の細菌によるコロニー形成を防いでいることが示唆されていしていた（Rao et al. 2007）。また，Saha & Weinberger (2019)

おり，褐藻の着生生物以外の細菌に対して抗付着性を示した

Papenfuss から単離された 58 株同士をそれぞれオゴノリとる。褐藻からはセスキテルペンと呼ばれる VOC が見つかって（Othmani et al. 2016）。また褐藻表面から検出されるフコキサ
ンチンといった高分子物質（Saha et al. 2011）からジメチル

は健康状態の紅藻オゴノリ Gracilaria vermiculophylla (Ohmi)
共培養することによって，着生細菌のなかでも病原性を示す
細菌と抗菌作用を示す細菌を探索した。オゴノリから得られスルホニオプロピオン酸（DMSP）やプロリンといった低分

た 58 株の内 3 株はオゴノリの白化を引き起こす病原性細菌

報告されている。

化現象を防ぎ，それら全てを同時に培養した時には白化現象

子物質（Saha et al. 2012）まで，様々な化合物の抗菌作用がであったが，その他の 19 株はそれぞれ病原性細菌による白藻類がもつ抗菌作用は上述した代謝産物以外にも，スーパーは観察されなかった。着生細菌だけでなく内生細菌も抗菌作ト」といった機能が報告されている（Weinberger 2007）。このた 20 株 の 放 線 菌 の内 5 株 が 抗 菌 活 性 を 示し（Rajivgandhi

patterns (MAMPs；Nürnberger et al. 2004) や pathogen-induced

大型藻類から単離された内生細菌（主に Bacillus 属細菌）はオキシドや過酸化水素といった活性酸素を放出する「酸化バース
活性酸素を使った防御システムは microbe-associated molecularmolecular patterns (PIMPs；Mackey & McFall 2006) と 呼 ばれる，主に病原性細菌が分泌する物質を藻類が感知する事によって誘起される（Weinberger 2007，Potin 2008）。一方で用を示す事が報告されており，緑藻イチイヅタから単離されet al. 2018），地中海から採取された緑藻，紅藻，褐藻の各種
水 産 養 殖 で 見 ら れ る 病 原 菌 4 種（Photobacterium damselae

subsp. damselae，Streptococcus iniae，Aeromonas salmonicida，
Saprolegnia parasitica）に対して抗菌作用を示した（Deutsch

細菌側はこの活性酸素から自身を守るために，ペルオキシダー

et al. 2021）。

レス反応に関連する遺伝子を保有している（Fernandes et al.

4.1.2. 窒素固定とリン供給

ゼやカタラーゼといった活性酸素を分解するような酸化スト
2011，de Oliveira et al. 2012）。

4. 細菌による藻類への影響

藻類の表面または細胞内には多様な細菌が生息しているが，これらの細菌は藻類と同様に宿主である藻類に害を与える負の作用もある一方で，藻類の成長に必須である物質を生産す

窒 素 やリンといった 栄 養 素 の 供 給 は，着 生 細 菌だけでなく内 生 細 菌 での 報 告 が 多 い。緑 藻ミルでは 着 生 細 菌 のAzotobacter が 窒 素 供 給 を 行 っ て お り（Head & Carpenter1975），緑藻イチイヅタでは根粒菌の Agrobacterium および

Rhodopseudomonas-like 細菌がそれぞれ窒素固定による窒素源供給に加え，無機リン供給にも関与していることが示唆さるという正の作用ももつ。負の作用は上記でも述べているよ

れていた（Chisholm et al. 1996）。また，紅藻オゴノリ属のこれら病原性細菌の増殖を抑える抗菌作用に加えて，窒素や菌 Bacillus pumilus お よ び Bacillus licheniformis は 窒 素 固 定

うな多糖分解といった病原性細菌のことである。正の作用はリン，ビタミンといった栄養素の供給や植物ホルモンの供給といった働きが報告されている（Egan et al. 2013b，Singh &Reddy 2014，Wichard & Beemelmanns 2018）。本項では細菌がもたらす作用ごとに解説する。
4.1. 正の作用

Gracilaria dura (C. Agardh) J. Agardh から単離された内生細によりアンモニウムを合成し宿主へと供給する（Singh et al.
2011a）。紅藻ソゾ属の Laurencia dendroidea J. Agardh の着生細菌のメタトランスクリプトーム解析では，窒素固定を行う

シアノバクテリアが活性を示す主要な細菌種の一つであった（de Oliveira et al. 2012）。

4.1.1. 抗菌作用

4.1.3. ビタミン供給増幅を抑える抗菌作用をもつことが報告されている（Egan et al.

調査した藻類の内 50% 以上がビタミン B12（コバラミン）を，資源を利用する際の競合者となるため，細菌自身も他の細菌の2013a）。褐藻カラフトコンブから単離された 210 株の細菌の内藻類は多様なビタミン要求性を示し，Croft et al. (2006) は

約 21% がビタミン B1（チアミン）を，5% がビタミン B7（ビ

大型藻類と細菌の間で起きていることオチン）をそれぞれ必要することを報告している。特にコバ

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み，単離および構造決定が済んでいる（Matsuo et al. 2005）。

ラミンを合成できる真核生物は知られておらず，代謝にコまた，このタルシンはマキヒトエだけでなくアナアオサ（=からの供給に完全に依存している（Warren et al. 2002）。コ（≡ Enteromorpha intestinalis）にも作用することが報告されてpurpureum (Bory) K.M. Drew & R. Ross または単細胞緑藻ミドは，遊走子の定着誘導にも関与しているようである（Spoerner

いない培地では生育出来ないが，Halomonas sp. と共培養する

る DMSP に引き寄せられ，藻類表面でバイオフィルムを形成

バラミンを必要としている生物はバクテリアまたはアーキア
バラミンを要求する単細胞紅藻チノリモ属の Porphyridium

リムシ Euglena gracilis G.A. Klebs はコバラミンが添加されてUlva pertusa）およびボウアオノリ Ulva intestinalis Linnaeus
いる（Matsuo et al. 2005）。緑藻の形態形成を誘導する細菌

et al. 2012，Wichard & Beemelmanns 2018）。藻類が放出す

ことによって生育する（Croft et al. 2005）。本稿は大型藻を対した Roseovarius sp. MS2 などの細菌がクオラムセンシング物物である単細胞緑藻クラミドモナス（Chlamydomonas）でよ

によって，遊走子を引き寄せる（Joint et al. 2002, 2007）。そ象生物として解説してきたが，コバラミン要求性はモデル生く研究されているため，以下に微細藻のコバラミン要求について少し解説する。Chlamydomonas nivalis (F.A. Bauer) Wille

質である N-acyl homoserine lactone（AHL）を放出することの後，Maribacter 属細菌が仮根形成を，Roseovarius 属細菌が細胞分裂を促進させる物質を供給することで藻類が成長するはメチオニン合成のためにコバラミンを補酵素として要求す（Grueneberg et al. 2016，Ghaderiardakani et al. 2017）。

フェア（Phycosphere）に飼っており，コバラミンを受け取る

4.1.5. 植物ホルモン（IAA）の供給るため，根粒菌として知られる Mesorhizobium loti をフィコス

代わりに光合成により固定された有機物を供給する，といった相利共生関係にあることが報告されている（Kazamia et

植物の成長を促進させるオーキシンの一つがインドール-3-酢酸（IAA）であり，この物質の合成は植物だけでなく細菌がal. 2012）。また室内培養実験では，コバラミン要求性のある関与することもある。IAA の研究は古くから，陸上植物の根にるコバラミンの量によって成長に制限がかかるため，よりコ

大型藻でも同様にコブを形成する細菌が IAA 合成に関与してChlamydomonas reinhardtii P.A. Dangeard は外部から供給されバラミンの供給量が多い細菌へとパートナーを乗り換えていく事が示唆されている（Bunbury et al. 2022）。さらに，コバ形成されたコブ内に生息する根粒菌を中心に発展してきたが，いることが示唆されている。大型紅藻の Prionitis lanceolataの形成コブ内には Alphaproteobacteria の Rhodobacter グルー

ラミン要求性の無い C. reinhardtii もコバラミン濃度が高い培プが内在しており，この内生細菌自身が合成しているか，まオニン合成酵素遺伝子が失われ，メチオニン合成のために外ることが示唆されている（Ashen et al. 1999，Ashen & Goffet al. 2015）。このように，コバラミンはクラミドモナスの生て IAA 合成能のある着生細菌 Exiguobacterium homiense およ

地で培養を続けると 500 世代目にコバラミン非依存型のメチ部からのコバラミン供給に依存した変異体が現れる（Helliwell

態に大きな影響を与えることが報告されている。一方で，大型藻についてはコバラミン要求性をもつ種がいることは間違い無いが，それらを供給する細菌との相互作用に関する研究は進んでいないようである。
4.1.4. 形態形成と定着誘導

アオサ属は無菌環境下ではカルス状にゆっくりと成長していくため，正常な形態形成や成長促進には細菌が必要である

ことが知られている（Fries 1975）。アオサ属 3 種およびオゴ
ノリ属 3 種の葉状体から単離された 53 株の細菌内 5 株は，無菌環境で培養された緑藻リボンアオサ Ulva lactuca Linnaeus

を正常に生育させることができ，それらは全て Marinomonas

たはシグナル伝達物質により藻類の IAA 合成を促進させてい2000）。また紅藻オゴノリ属の G. dura では，窒素固定に加えび内生細菌 B. pumilus または B. licheniformis をオゴノリ属のG. dura と共培養する事によって，葉状体切片から新しい分枝が形成される様子が観察された（Singh et al. 2011a）。大型藻類ではないが，微細藻やハプト藻といった単細胞藻類を対象に興味深い研究が報告されている（Amin et al. 2015，Segev

et al. 2016）。本稿では大型藻類を対象にまとめているため詳細は割愛するが，Alphaproteobacteria に属する Phaeobacter

gallaeciensis（BS107）は微細藻の Emiliania huxleyi (Lohmann)

W.W. Hay & H. Mohler から DMSP などを受け取り，代わりに成長を促進させる IAA やフェニル酢酸を供給するといった共生形態を取る一方で，E. huxleyi が老化すると Phaeobacter

gallaeciensis は IAA から殺藻剤である roseobacticides を合成

sp. に 分 類 さ れ た（Singh et al. 2011b)。 ま た Spoerner et al.

し放出するといった寄生細菌へと豹変する（Seyedsayamdost

Sulfitobacter 属細菌または Halomonas 属細菌のいずれかと共粒菌でも IAA の合成細菌は共生型だけでなく寄生関係をも(2012) は Cytophaga 属 細 菌 に 加 え て Roseobacter 属 細 菌，
培養することによって，緑藻ヒラアオノリが正常に生育することを報告した。一部の細菌種だけでなく様々な細菌が形態形成に関与することが考えられるが，緑藻マキヒトエ Gayralia

oxysperma (Kützing) K.L. Vinogradova ex Scagel & al.（≡Monostroma oxyspermum）から単離された Cytophaga 属細菌

が合成する形態形成誘導物質であるタルシン（thallusin）のet al. 2011）。上記とはメカニズムは異なるが，陸上植物の根

つ 細 菌も報 告されているように（Spaepen & Vanderleyden

2011），IAA 合成に関与する細菌は共生細菌にも寄生細菌にもなり得るのかもしれない。
4.2. 負の作用

藻類からは様々な多糖分解菌は単離されているものの，実

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水谷・木村

はそれらが直接病気を誘発しているといった報告は意外と少ない（Egan et al. 2013a）。海苔の原料である紅藻ナラワスサ

ビノリ Neopyropia yezoensis f. narawaensis (N. Kikuchi, Niwa &Nakada) N. Kikuchi & Niwa では古くから病原性細菌の研究が行われており，Flavobacterium 属細菌が穴あき病を（Sunairi

et al. 1995），Pseudomonas 属 細 菌 や Vibrio 属 細 菌 が 緑 斑 病を引き起こすことが報告されている（中尾ら 1972）。またJaffray & Coyne (1996) は 紅 藻 オ ゴ ノ リ 属 Gracilaria gracilis(Stackhouse) Steentoft, L.M. Irvine & Farnham の 病 原 性 細菌を in situ で特定したところ，それらは寒天分解能をもつことを発見し，Schroeder et al. (2003) はアガラーゼをもつ
Pseudoalteromonas gracilis と共培養したところ，G. gracilis の細胞壁が弱くなっていた事を報告している。褐藻マコンブ
Saccharina japonica (Areschoug) C.E. Lane, C. Mayes, Druehl& G.W. Saunders の腐った葉状体から単離された Alteromonas

属 細 菌はアルギン 酸リアーゼをもっており（Sawabe et al.

1992），同じく病症が観察された褐藻ホソメコンブ Saccharina
religiosa (Miyabe) C.E. Lane, C. Mayes, Druehl & G.W. Saundersから単離された Alteromonas 属細菌は健康な個体と共培養す

ると，藻体に病変が観察された（Vairappan et al. 2001）。多くの着生細菌が多様な糖代謝に関する遺伝子をもつものの，病原性を示す報告が少ないことを考えると，これらの細菌は日和見的に生育しており，宿主の免疫力の低下など何らかの要因によって病原性を発現している可能性が考えられる。

5. おわりに

最後に，本稿では大型藻類とその関連細菌に焦点をあてて色々と解説したが，関連細菌機能に関する研究は大型藻類よりも微細藻を対象としたものが多い。微細藻は無菌で培養出来る技術が確立されてきているが大型藻では一部の種に限られているため，今後細菌との相互作用を培養によって検証していくためには，無菌環境下で培養する技術を構築していく必要がある。また実際の環境では細菌に加えて，真菌，ウイルス，
微細藻，無脊椎動物といった様々な生物とともに共同体を形成している。近年ではメタゲノムやメタトランスクリプトームといった解析ツールが比較的安価に利用出来るようになってきているため，細菌含め大型藻類に関連する生物が “何をしているか” に注目した相互作用解明研究の進展が期待される。

引用文献
Amin, S. A., Hmelo, L. R., van Tol, H. M. et al. 2015. Interaction andsignalling between a cosmopolitan phytoplankton and associatedbacteria. Nature 522: 98–101.
Ashen, J. B., Cohen, J. D., Goff, L. J. 1999. GC-SIM-MS detection andquantification of free indole-3-acetic acid in bacterial galls on
the marine alga Prionitis lanceolata (Rhodophyta). J. Phycol. 35:
493–500.
Ashen, J. B. & Goff, L. J. 1998. Galls on the marine red alga Prionitis
lanceolata (Halymeniaceae): specific induction and subsequentdevelopment of an algal-bacterial symbiosis. Am. J. Bot. 85: 1710–
1721.

Ashen, J. B. & Goff, L. J. 2000. Molecular and ecological evidence for
species specificity and coevolution in a group of marine algalbacterial symbioses. Appl. Environ. Microbiol. 66: 3024–3030.
Bondoso, J., Balagué, V., Gasol, J. M. & Lage, O. M. 2014. Community
composition of the Planctomycetes associated with different
macroalgae. FEMS Microbiol. Ecol. 88: 445–456.
Bondoso, J., Godoy-Vitorino, F., Balagué, V., Gasol, J. M., Harder, J. &Lage, O. M. 2017. Epiphytic Planctomycetes communities associatedwith three main groups of macroalgae. FEMS Microbiol. Ecol. 93:
fiw255.
Bunbury, F., Deery, E., Sayer, A. P. et al. 2022. Exploring the onset of
B12-based mutualisms using a recently evolved Chlamydomonas
auxotroph and B12-producing bacteria. Environ. Microbiol. 24:
3134–3147.
Burke, C., Steinberg, P., Rusch, D., Kjelleberg, S. & Thomas, T. 2011a.
Bacterial community assembly based on functional genes rather
than species. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 108: 14288–14293.
Burke, C., Thomas, T., Lewis, M., Steinberg, P. & Kjelleberg, S. 2011b.
Composition, uniqueness and variability of the epiphytic bacterial
community of the green alga Ulva australis. ISME J. 5: 590–600.
Burr, F. A. & West, J. A. 1970. Light and electron microscope observations
on the vegetative and reproductive structures of Bryopsis hypnoides.
Phycologia 9: 17–37.
Califano, G., Kwantes, M., Abreu, M. H., Costa, R. & Wichard, T. 2020.
Cultivating the macroalgal holobiont: effects of integrated
multi-trophic aquaculture on the microbiome of Ulva rigida(Chlorophyta). Front. Mar. Sci. 7: 52.
Campbell, A. H., Marzinelli, E. M., Gelber, J. & Steinberg, P. D. 2015.
Spatial variability of microbial assemblages associated with adominant habitat-forming seaweed. Front. Microbiol. 6: 230.
Chisholm, J., Dauga, C., Ageron, E., Grimont, P. A. D. & Jaubert, J. M.
1996. ‘Roots’ in mixotrophic algae. Nature 381: 382.
Croft, M. T., Lawrence, A. D., Raux-Deery, E., Warren, M. J. & Smith, A. G.
2005. Algae acquire vitamin B12 through a symbiotic relationshipwith bacteria. Nature 438: 90–93.
Croft, M. T., Warren, M. J. & Smith, A. G. 2006. Algae need theirvitamins. Eukaryot. Cell 5: 1175–1183.
de Nys, R., Steinberg, P. D., Willemsen, P., Dworjanyn, S. A., Gabelish,
C. L. & King, R. J. 1995. Broad spectrum effects of secondary
metabolites from the red alga Delisea pulchra in antifoulingassays. Biofouling 8: 259–271.
de Oliveira, L. S., Gregoracci, G. B., Silva, G. G. Z. et al. 2012.
Transcriptomic analysis of the red seaweed Laurencia dendroidea(Florideophyceae, Rhodophyta) and its microbiome. BMC Genomics
13: 487.
Deutsch, Y., Gur, L., Berman Frank, I. & Ezra, D. 2021. Endophytes fromalgae, a potential source for new biologically active metabolites fordisease management in aquaculture. Front. Mar. Sci. 8: 636636.
Dworjanyn, S. A., de Nys, R. & Steinberg, P. D. 2006. Chemicallymediated antifouling in the red alga Delisea pulchra. Mar. Ecol.
Prog. Ser. 318: 153–163.
Egan, S., Fernandes, N. D., Kumar, V., Gardiner, M. & Thomas, T. 2013a.
Bacterial pathogens, virulence mechanism and host defence inmarine macroalgae. Microbiol. Ecol. 16: 925–938.
Egan, S., Harder, T., Burke, C., Steinberg, P., Kjelleberg, S. & Thomas, T.
2013b. The seaweed holobiont: understanding seaweed-bacteriainteractions. FEMS Microbiol. Rev. 37: 462–476.
Fernandes, N., Case, R. J., Longford, S. R. et al. 2011. Genomes andvirulence factors of novel bacterial pathogens causing bleachingdisease in the marine red alga Delisea pulchra. PLoS One. 6:
e27387.

大型藻類と細菌の間で起きていること

Fries, L. 1975. Some observations on morphology of Enteromorphalinza (L.) J. ag. and Enteromorpha compressa (L.) Grev. in axenic
culture. Bot. Mar. 18: 251–253.
Gerard, V. A., Dunham, S. E. & Rosenberg, G. 1990. Nitrogen-fixation
by cyanobacteria associated with Codium fragile (Chlorophyta):
Environmental effects and transfer of fixed nitrogen. Mar. Biol.
105: 1–8.
Ghaderiardakani, F., Coates, J. C. & Wichard, T. 2017. Bacteria-induced
morphogenesis of Ulva intestinalis and Ulva mutabilis (Chlorophyta):a contribution to the lottery theory. FEMS Microbiol. Ecol. 93:
fix094.
Gobet, A., Barbeyron, T., Matard-Mann, M. et al. 2018. Evolutionary
evidence of algal polysaccharide degradation acquisition by
Pseudoalteromonas carrageenovora 9 T to adapt to macroalgal
niches. Front. Microbiol. 9: 2740.
Goecke, F., Labes, A., Wiese, J. & Imhoff, J. F. 2010. Chemicalinteractions between marine macroalgae and bacteria. Mar. Ecol.
Prog. Ser. 409: 267–299.
Grueneberg, J., Engelen, A. H., Costa, R. & Wichard, T. 2016. Macroalgal
morphogenesis induced by waterborne compounds and bacteria
in coastal seawater. PLoS One. 11: e0146307.
Head, W. D. & Carpenter, E. J. 1975. Nitrogen fixation associated withthe marine macroalga Codium fragile. Limnol. Oceanogr. 20: 815–
823.
Helliwell, K. E., Collins, S., Kazamia, E., Purton, S., Wheeler, G. L. &Smith, A. G. 2015. Fundamental shift in vitamin B12 eco-physiology
of a model alga demonstrated by experimental evolution. ISME J.
9: 1446–1455.
Hollants, J., Decleyre, H., Leliaert, F., de Clerck, O. & Willems, A. 2011.
Life without a cell membrane: Challenging the specificity ofbacterial endophytes within Bryopsis (Bryopsidales, Chlorophyta).
BMC Microbiol. 11: 255.
Jaffray, A. E. & Coyne, V. E. 1996. Development of an in situ assay
to detect bacterial pathogens of the red alga Gracilaria gracilis(Stackhouse) Steentoft, Irvine et Farnham. J. Appl. Phycol. 8: 409–
414.
Joint, I., Tait, K., Callow, M. E. et al. 2002. Cell-to-cell communication
across the prokaryote eukaryote boundary. Science 298: 1207.
Joint, I., Tait, K. & Wheeler, G. 2007. Cross-kingdom signalling:
exploitation of bacterial quorum sensing molecules by the green
seaweed Ulva. Philos. Trans. R. Soc. Lond., B, Biol. Sci. 362: 1223–
1233.
Kazamia, E., Czesnick, H., Nguyen, T. T. V. et al. 2012. Mutualistic
interactions between vitamin B12-dependent algae and heterotrophic
bacteria exhibit regulation. Environ. Microbiol. 14: 1466–1476.
King, N. G., Moore, P. J., Thorpe, J. M. & Smale, D. A. 2022. Consistency
and variation in the kelp microbiota: patterns of bacterial community
structure across spatial scales. Microb. Ecol. doi.org/10.1007/
s00248-022-02038-0
Kouzuma, A. & Watanabe, K. 2015. Exploring the potential of algae/
bacteria interactions. Curr. Opin. Biotechnol. 33: 125–129.
Kuba, G. M., Spalding, H. L., Hill-Spanik, K. M. & Fullerton, H. 2021.
Microbiota-macroalgal relationships at a Hawaiian intertidal
bench are influenced by macroalgal phyla and associated thallus
complexity. mSphere 6: e00665-21.
Lachnit, T., Blümel, M., Imhoff, J. F. & Martin, W. 2009. Specificepibacterial communities on macroalgae: phylogeny matters morethan habitat. Aquat. Biol. 5: 181–186.
Lemay, M. A., Davis, K. M., Martone, P. T. & Parfrey, L. W. 2021. Kelpassociated microbiota are structured by host anatomy. J. Phycol.
57: 1119–1130.

19

Mackey, D. & McFall, A. J. 2006. MAMPs and MIMPs: proposedclassifications for inducers of innate immunity. Mol. Microbiol.
61: 1365–1371.
Matsuo, Y., Imagawa, H., Nishizawa, M. & Shimizu, Y. 2005. Isolation ofan algal morphogenesis inducer from a marine bacterium. Science
307: 1598.
Meusnier, I., Olsen, J. L., Stam, W. T., Destombe, C. & Valero, M. 2001.
Phylogenetic analyses of Caulerpa taxifolia (Chlorophyta) and of
its associated bacterial microflora provide clues to the origin of
the Mediterranean introduction. Mol. Ecol. 10: 931–946.
中尾義房・小野原隆幸・松原孝之・藤田雄二・銭谷武平 1972．ノリ
病害の細菌学的研究-I 細菌による緑斑病様障害の実験的発症．日
本水産学会誌 38: 561–564．
Nürnberger, T., Brunner, F., Kemmerling, B. & Piater, L. 2004. Innate
immunity in plants and animals: striking similarities and obvious
differences. Immunol. Rev. 198: 249–266.
Nylund, G. M., Cervin, G., Persson, F. Hermansson, M., Steinberg, P.
D. & Pavia, H. 2008. Seaweed defence against bacteria: a polybrominated 2-heptanone from the red alga Bonnemaisonia
hamifera inhibits bacterial colonisation. Mar. Ecol. Prog. Ser. 369:
39–50.
Nylund, G. M., Persson, F., Lindegarth, M., Cervin, G., Hermansson,
M. & Pavia, H. 2010. The red alga Bonnemaisonia asparagoides
regulates epiphytic bacterial abundance and community composition
by chemical defence. FEMS Microbiol. Ecol. 71: 84–93.
Othmani, A., Bunet, R., Bonnefont, J-L., Briand, J-F. & Culioli, G. 2016.
Settlement inhibition of marine biofilm bacteria and barnacle
larvae by compounds isolated from the Mediterranean brown alga
Taonia atomaria. J. Appl. Phycol. 28: 1975–1986.
Paul, N. A., de Nys, R. & Steinberg, P. D. 2006. Chemical defence against
bacteria in the red alga Asparagopsis armata: linking structurewith function. Mar. Ecol. Prog. Ser. 306: 87–101.
Potin, P. 2008. Oxidative burst and related responses in biotic
interactions of algae. In: Amsler, C. D. (ed.) Algal Chemical Ecology.
pp. 245–271. Springer, Berlin.
Rajivgandhi, G., Ramachandran, G., Maruthupandy, M., Saravanakumar,S., Manoharan, N. & Viji, R. 2018. Antibacterial effect of endophytic
actinomycetes from marine algae against multi drug resistantgram negative bacteria. Exam. Mar. Biol. Oceanogr. 1: 132–139.
Rao, D., Webb, J. S., Holmström, C. et al. 2007. Low densities of
epiphytic bacteria from the marine alga Ulva australis inhibit
settlement of fouling organisms. Appl. Environ. Microbiol. 73:
7844–7852.
Rosenberg, G. & Paerl, H. W. 1981. Nitrogen fixation by blue-green
algae associated with the siphonous green seaweed Codium
decorticatum: effects on ammonium uptake. Mar. Biol. 61: 151–
158.
Saha, M., Goecke, F. & Bhadury, P. 2018. Minireview: algal naturalcompounds and extracts as antifoulants. J. Appl. Phycol. 30: 1859–
1874.
Saha, M., Rempt, M., Gebser, B., Grueneberg, J., Pohnent, G. &Weinberger, F. 2012. Dimethylsulphopropionate (DMSP) andproline from the surface of the brown alga Fucus vesiculosus
inhibit bacterial attachment. Biofouling 28: 593–604.
Saha, M., Rempt, M., Grosser, K., Pohnert, G. & Weinberger, F. 2011.
Surface-associated fucoxanthin mediates settlement of bacterial
epiphytes on the rockweed Fucus vesiculosus. Biofouling 27: 423–
433.
Saha, M. & Weinberger, F. 2019. Microbial “gardening” by a seaweed
holobiont: surface metabolites attract protective and deter
pathogenic epibacterial settlement. J. Ecol. 107: 2255–2265.

20

水谷・木村

Sawabe, T., Ezura, Y. & Kimura, T. 1992. Characterization of an
alginolytic marine bacterium from decaying rishiri-kombu
Laminaria japonica var. ochotensis. Nippon Suisan Gakkaishi 58:
141–145.
Schmidt, R. & Saha, M. 2021. Infochemicals in terrestrial plants andseaweed holobionts: current and future trends. New Phytol. 229:
1852–1860.
Schroeder, D. C., Jaffer, M. A. & Coyne, V. E. 2003. Investigation of therole of a β(1–4) agarase produced by Pseudoalteromonas gracilis
B9 in eliciting disease symptoms in the red alga Gracilaria gracilis.
Microbiology 149: 2919–2929.
Segev, E., Wyche, T. P., Kim, K. H. et al. 2016. Dynamic metabolic
exchange governs a marine algal-bacterial interaction. elife 5:e17473
Selvarajan, R., Sibanda, T., Venkatachalam, S., Ogola, H. J. O., Obieze, C.
C. & Msagati, T. A. 2019. Distribution, interaction and functional
profiles of epiphytic bacterial communities from the rocky
intertidal seaweeds, South Africa. Sci. Rep. 9: 19835.
Seyedsayamdost, M. R., Case, R. J., Kolter, R. & Clardy, J. 2011. The
Jekyll-and-Hyde chemistry of Phaeobacter gallaeciensis. Nat. Chem.
3: 331–335.
Singh, R. P., Bijo, A. J., Baghel, R. S., Reddy, C. R. K. & Jha, B. 2011a.
Role of bacterial isolates in enhancing the bud induction in theindustrially important red alga Gracilaria dura. FEMS Microbiol.
Ecol. 76: 381–392.
Singh, R. P., Mantri, V. A., Reddy, C. R. K. & Jha, B. 2011b. Isolation ofseaweed-associated bacteria and their morphogenesis-inducing
capability in axenic cultures of the green alga Ulva fasciata. Aquat.
Biol. 12: 13–21.
Singh, R. P. & Reddy, C. R. K. 2014. Seaweed-microbial interactions: key
functions of seaweed-associated bacteria. FEMS Microbiol. Ecol.
88: 213–230.
Spaepen, S. & Vanderleyden, J. 2011. Auxin and plant-microbe
interactions. Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 3: a001438.

Spoerner, M., Wichard, T., Bachhuber, T., Stratmann, J. & Oertel, W.
2012. Growth and thallus morphogenesis of Ulva mutabilis(Chlorophyta) depends on a combination of two bacterial species
excreting regulatory factors. J. Phycol. 48: 1433–1447.
Staufenberger, T., Thiel, V., Wiese, J. & Imhoff, J. F. 2008. Phylogenetic
analysis of bacteria associated with Laminaria saccharina. FEMS
Microbiol. Ecol. 64: 65–77.
Sunairi, M., Tsuchiya, H., Tsuchiya, T. et al. 1995. Isolation of abacterium that causes anaaki disease of the red algae Porphyra
yezoensis. J. Appl. Bacteriol. 79: 225–229.
Trias, R., García-Lledó, A., Sánchez, N., López-Jurado, J. L., Hallin, S.
& Bañeras, L. 2012. Abundance and composition of epiphytic
bacterial and archaeal ammonia oxidizers of marine red andbrown macroalgae. Appl. Environ. Microbiol. 78: 318–325.
Vairappan, C. S., Suzuki, M., Motomura, T. & Ichimura, T. 2001.
Pathogenic bacteria associated with lesions and thallus bleaching
symptoms in the Japanese kelp Laminaria religiosa Miyabe(Laminariales, Phaeophyceae). Hydrobiologia 445: 183–191.
Warren, M., Raux, E., Schubert, H. L. & Escalante-Semerena, J. C. 2002.
The biosynthesis of adenosylcobalamin (vitamin B12). Nat. Prod.
Rep. 19: 390–412.
Weinberger, F. 2007. Pathogen-induced defense and innate immunity
in macroalgae. Biol. Bull. 213: 290–302.
Wichard, T. & Beemelmanns, C. 2018. Role of chemical mediators inaquatic interactions across the prokaryote–eukaryote boundary. J.
Chem. Ecol. 44: 1008–1021.
Wiese, J., Thiel, V., Nagel, K., Staufenberger, T. & Imhoff, J. F. 2009.
Diversity of antibiotic-active bacteria associated with the brown
alga Laminaria saccharina from the Baltic Sea. Mar. Biotechnol.
11: 287–300.
Wood, G., Steinberg, P. D., Campbell, A. H., Vergés, A., Coleman, M. A.
& Marzinelli, E. M. 2022. Host genetics, phenotype and geography
structure the microbiome of a foundational seaweed. Mol. Ecol.
31: 2189–2206.

（2022 年 12 月 26 日受付，2023 年 2 月 8 日受理）
通信担当編集委員：市原 健介