音信類 J
pn.
1..P
hyco.
l(Sorui)52:161‑
164 Nov.JO.2004161瀧下清貴 :渦鞭毛藻類の葉緑体の起源および進化 をめぐる論争

光合成を行う 1181
鞭毛藻類の大部分は，ベリディニンと 1手ばれる色素を主要カロテノイドとする 3重包 1莫の葉緑体(ペリ記の仮説を根底からくつがえす論文が発表された ('1)
。その論文では2種類の葉縁体ゲノムにコードされる遺伝子 ， psa!
lディニンタイプ葉緑体)を有している 。 しかし，ごく 一部のとpsb!
l(共に光化学系の 1莫タンパク質)の塩基配列情報に基種はペリデイニンタイプ葉緑体と色素組成，構造が異なる葉1M鞭毛藻類のベリデイ ニンタイ
づいた分子系統解析により， 1緑体を持つことが知られている 。例えば，有毒 ・有害種としプ薬縁体とフコキサンチン誘導体タイ プ葉緑体の単系統性がakayallla属の葉緑体て有名な Karenia， Kar10diniumおよび T1i1鞭毛藻類クレードの姉妹群がハフ。ト藻類で示され，さらに 1は，ベリディニン色素を全く持たず，その代わりにフコキサあることが示された。上記の系統関係は，共に高いブートス

ンチンやその誘導体を主要カロテノイドとして持っている 。

トラッ プ値により支持されていた。この結果から，渦鞭毛藻興味深いことに，これらフコキサンチン誘導体タイプ葉緑体類のベリデイニンタイプ葉緑体とフコキサンチン誘導体タイiM4
山毛藻類の色素組成はハプト藻類のものと酷似している 。H

フ。
葉緑体の起源は同一で、あり，その起源はハプト藻類であるの核 rDNAの分子系統解析の結果を見ると ，ベ リデイニンタイs)。 この論文は PNAS同号ことが示唆されたわけである(図 l

プ葉緑体を有する種は，その系統内で幅広く分布しており，の Commentary において ~ontinued

一方，フコキサンチン誘導体タイプ葉緑体を有する種は比較

among dinoflagellates'というタイ トノレで紹介された。タイevolutionary surprises

r11i11
鞭毛藻類の特殊な FormI
I型

的最近になって派生してきたものであることが示唆されていContinuecl'とは，ト/レ中の ')(2)。このことか ら，Karenia，Kar
10diniuIIIおよび Takayalllaる (1HusisCOの発見 (S)やミニサークル葉緑体ゲノムの発見 (6)に続い属の渦鞭毛藻種は，元々はペリデインタイプの葉緑体を有してJということを意味している 。たしかに，論文中で示されていたが ，進化の過程で「葉緑体置換」によりフコキサンチ!
lと ρsb!
lの分子系統樹は ，11i
1鞭毛藻類の葉緑体の進化た psaA)。 さン誘導体タイプ葉緑体を獲得したと考えられる(図 1に関する，この新しい仮説を強くサポー卜するように恩われらに最近，核にコードされ，細胞質で翻訳された後 ，葉緑体

たが ，それでもなお ，この結果に思わず首をかしけ、てしまっへ輸送されて光化学系 I
Iで機能する遺伝子 psbOの分子系統た研究者は多かったのではなかろうか?

解析から，ベリデイニンタイプ葉緑体の起源、は 2次共生によ

そして今年になり，この論文の問題点を明確に指摘した論り獲得された紅藻類であり，フコキサンチン誘導体タイプ葉nagak
i et a1.はまず ，psb!
lの DN
¥iレベ
文が発表された (i) I緑体の起源、は 3次共生により獲得されたノ¥プト藻類である可ノレ(コドンの l番目と 2番目の塩基配列情報を採用)での分能性が指摘された (3)。

子系統樹ではペリデ、イニンタイプ葉緑体およびフコキサンチ

0ところが， 2002年のアメリカ科学アカデミ一紀要 (PNAS)

ン誘導体タイプ葉縁体とハプト藻類の葉緑体の近縁性が強くにおいて， Hlil鞭毛藻類の葉緑体の起源、および進化に関する上A)，アミノ酸レベノレで、の分子系統樹示唆されるも のの(図 2A

一一 . 7!~竺オラ ーァタ

B

アノレベオラータ
1i.
r
1
鞭毛総額

渦判E 毛 iM~均
ヘ リデ ィ..
ン タイ プ
ツコ 時j)ノデノ

続制 作 。イブ

アピコンブレクサ類

ベ リデ ィニ ン ク イ フ

フ コ キ サ ン チンy;
導f
ドゲ イツ

アピコンプレクサ類
繊毛虫類

ハフト税額

ハフト藻類
ストラメノノ fイノレ

クリプト t染1罰クロミスタ

クリフト昔話瀬クロミスタ

図 1. (A) ilill ~{~ 毛藻類の葉緑体の進化に関する従来の仮説 ヘリデイニンタ イプ葉緑 体の起源は紅藻類であり ，渦鞭毛藻類の一部の系統でハプ卜藻類の取込み(葉緑体置換)が起こり ，プコキザンチン誘導 体タイプ葉緑体が誕生した。 (s) Yoon el al.(1)の仮説 渦鞭毛藻類の進化の初期段階でハプト藻類の取込みが起こり，まずフコキサンチン誘導体タイプ書~K:}f( 体が誕生し，その後，このタイプの業縁体がペリディニンタイプ築緑体へと 進化し た。文献(7)を改編。

162

BPsbA‑ ProteinApsbAー DNAJ
日
I'.
ff!
li
毛藻類

Alexandriumtamarense!
47i
I
Prorocentrummicans

Gonyaulaxpolyedra
Alexandriumtamarense1
1
ベリデイニノHeterocapsatriquetra 11タイプiド リデイヱン

11:;ィブ

Gonyaul
axpolyedra

Prorocentrummicans
Amphidinium ..
11
operculatum 1Het
erocapsat
円quetraAmphidiniumoperculatum
Gymnodiniummikimotoi 11κarlodiniummicrum
Emi/ian岨 huxleyi
47
I
sochr
ys
i
ssp

Gymnodinium"耐 motoi 1
1フコ ::¥ザンチン扮導 体ヂイブ
Karlodiniummicrum
1lフコキサンチン 誘時 体?'イ プ
11Emi
l
i
ani
ahu
xlev
i
54
Isochrysissp.

ハ プ ト藻 類

Pavfovafutheri811Pav
lo
νagy
吊 問
Odontellasinensis
48
Pyfaiellafiltor
afis
Cyani
diumcaf
dariumハ プ ト藻 類

1rPav
lo
νagy
吊，ns
601 U
85LP
a
ν'/
0
νalu
ther
iOdontellasinensis
83̲ PylaielaIfftor
alis

ストラメノノ ξイノレ

ストラ メ ノパイノレ

Cyani
diu
mcaldarium• Rhodomonasabbreνiata9"6rL Guitlar
di
at
het
aDixonielloag
risea

Dixoniel
loagr
isea

ク リプ ト 藻 類Rhodellav
iol
acea
G
uil
far
di
at
het
a

ク リプ ト 藻 類

Rhodor
ηo
nasa
bbrev
iat
aR
hodell
av
iof
acea

PO月
phyrapurpurea

Porphyrapurpurea

Bangiopsi
ssubsimplex

Er
yt
hrot
richi
acarnea
Porphyri
diumaerugineum

Erythrotrichiacarnea

Bangiopsissu
bsimplex

Porphyridiu
maerugineum
Cyanophoraparadoxa

Cyanophoraparadoxa

灰色藻類

灰色藻類

一一一一一一‑0.
1su
bstitions/
site

0.
1su
bstitions/site

図 2. (A) psbAのコドン l番目 と2番目の塩基配列情報 に基づいて得られた最尤系統樹。 (B) psbAの筏基配列から 推測 されるアミノ酸配列情報に基づいて得られた最尤系統樹。 分岐点にある数字はブートストラ ップ値。 DNA レベルとアミノ酸レ ベノレの fiJ"~析 で ， 渦 鞭毛藻類 とノ、プ卜藻類の単系統性の信頼度を示すブートストラップ値が大きく異な っている 。文献 (7)を改編。
では，その近縁性 がほとんどサポー 卜されない(図 28)ことに注目した。Inagaki et a1.がコドン 3番目の塩基を解析か慌基置換の多くはアミノ酸ら除いた理由は，コドン 3番目の;Leu(竹 R

Ser(TCNV5. CTN)

ロ

コドン使用頻度の偏りの影響も受換の飽和が起こりにくい。したがって，コドンの l番目と 2番目の塩基配列情報を用いて得られる系統樹とアミノ酸情報か1はら得ら れる系統樹 は一致する場合が多 い。Inag日kiθ ta

g20.
8

けやすし、から である。一方，コドンの l番 目と 2番目の塩基置換はアミノ酸置換を引き起こす非同義置換が多く ，続基置Z

ロ~ 0.
6目

トT06oE(!
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一NF]hThλ け川︑︑トny]ah T h栓婚経λ恥入事合 n h{円h コも ・園料機騒︑目︑ト町︑ν︑ ヘ ス 爪 ム 代(Heterocapsa spp. とT 。 。

0.
2回制緩ム

ニンタイプの 渦鞭毛藻類の 一部

ロ口。
。

〕

{由N]

ニンのコ ドン使用頻度を調べた結果，ハ プ 卜藻類とベリデイ〉

(!
)」

←υ

{h] 騒岨幅ム恥くドンの使用頻度のばらつき(偏り)による影響を考えた。実J
Iのロイシン，セリン，ア/レギ
際，様々な光合成生物由来 psb

1トロ 一一一。

言。4

E仁0.4

プ 卜藻類の単系統性の信頼度において，アミノ酸レベルでのN)，アノレギニン (AG I~ or CGN) におけるコリン (AGY or TCV5.AGR)

0.
8に
Jml
師 毛藻類とハ配列情報だけを採用しているにも関わ らず ，lJ

2番目でも同義置換が起こりうるロイシン (TTR or CTN)，セ0.8z
ヒCピ

仁

psbAの D
NAレベルでの解析でコドンの 1番目と 2番目の塩基解析結果と食い違いが起こ る理由として，コドンの l番目とArg(CGNV5.AGY)

ロ置換を引き起こさない同義置換であり，塩基置換の飽和が起こっている可能性が高く

CBAAmphidinium spp.)の psb
J
Iにおけるこれ ら3つのアミノ酸のコドン使用パタ ー ンが酷似 しており，かっ他 の光合成生物のものと3

その傾向が大きく異なることが明 らかにさ れた(図3)。このことから ，p sb
J
Iの D
NAレベルでの分子系統解析でハプ 卜藻類の葉緑体と渦羽田毛藻類のペ リディニンタイプ葉緑体の近縁性がサポー卜される のは，ロイシン，セリン，ア ノレギ

図 3. psb!
lにおけるロイシン (Leu) (1¥)
， セリン (Ser) (8)，アノレギニン (Arg) (C) のコドン使用頻度パターン ・ベ リディ ニンタ
イプ渦鞭毛藻類の一部 (gl) とハ プ 卜藻類のパタ ーンが類似している。文献 (7) を改編。

163ニンのコドン使用頻度の類似性から導かれる artifactのため結果として得られた系統樹では， iliIJ.
r，fa毛藻類のベリディニンであり，本当の進化のストーリーを反映していない可能性にタイプ葉緑体とフコキサンチン誘導体タイプ葉緑体が単系統

nagaki et 81 は，ロイシン，セリン，アルギニ気付いた lになり，そのクレードがノ、フ。卜藻類の葉緑体と姉妹群にはなンに相当する座位をアラインメントから省いた場合，あるいるものの， 2002年の PNA
Sで発表された結果とは異なり，そのはロイシン，セリン，ア ノレギニンに相 当する座位をある一つ

ブートストラップ値によるサポートはほとんと守なかった(図N
Aレベルでの系統樹がどのの コドンに設定し た場合等々 ，D4A)。さらに，アミノ酸レベルでの最尤法による分子系統解析

様に変化するかを調べた。いずれの解析においても予想どおでは，系統樹全体のトポロジーは大きく変わり，ブートスト

り，ハプ 卜藻類の葉緑体とフコキサンチン誘導体タイプ葉縁ラップ値によるサポートは低いものの，ペリディニンタイプ体の近縁性は維持されるものの ，ハプ卜藻類の葉緑体とベリ葉縁体とストラメノ パイノレ生物群(褐藻類や珪藻類等が含まディニンタイプ葉緑体の近縁性はもはや支持されなくなった。

れる)の葉緑体が，フコキサンチン誘導体タイプ葉緑体とハ

つまり，ロイシン，セリン，アノレギニンのコドン使用頻度のプト藻類の葉縁体がそれぞれクレードを形成した(図 48)。近rtifactのため，葉緑体遺伝子 psbAの D
NAレ偏りに由来する a

年，様々なタンパク質の分子系統解析 の結果から ，渦鞭毛藻

ベノレでの分子系統解析では，ハプト藻類の葉緑体とベリディ類を含めたアノレベオラータ生物群とストラメノパイノレ生物群ニンタイプ葉緑体の近縁性が強く支持されることが明確にが近縁であること ，さらにはこれらの生物群の一部が有する

rtifactは他のタンパク質を コードする遺伝なった。同様の a

葉緑体の起源が共通の紅務類であること(し、わゆるnagakiet 81.は述べ子の分子系統解析でも起こりうると lchromalveolata仮説)が指摘され始めている (8)(9)。したがっている(論文中では詳しく述べられていないが ，pS8Aにもロて，今回の PS8!
lと psb!
lのアミノ酸レベルで、の解析で，ペリイシン，セリン，アノレギニンのコドン使用頻度に偏りがある

ディニンタイプ葉緑体とストラメノパイノレ生物群の葉緑体がらし し、)。

形成するクレードは，この chromalveolata仮説を反映してい上記の解析結果から，オリジナノレの pS8AとpsbAの連結デー

nagaki et 81 の葉縁体る可能性もある 。いずれにしても， lタの解析結果もロイシン，セリン，アノレギニンのコドン使用

lJ
li
鞭毛藻類のベリディニンタイプ葉遺伝子の再解析により， i頻度の偏りの影響を受けている可能性が高いと考えた

緑体とフコキサンチン誘導体タイプ葉緑体の起源、は同一であlnagaki et 81 は，その連結データを再解析した。新たな DNAり，その起源はハプ卜藻類であるとする仮説は， 2年前に発レベルで、の分子系統解析で、は，渦鞭毛藻類の葉緑体遺伝子が表された当初ほどの説得力はなくなったと言えるだろう 。

非常に速い進化速度を持つことを考慮し ，複雑な(より現実今回の渦鞭毛藻類の葉緑体の起源、および進化に関する一連の配列進化 に近し、)モデ /レを取り 入れた最尤法を採用したの論争は，我々に一つの教訓を与えているように思う 。分子ogDetdistanc巴法が採用(ちなみにオリジナルの解析で、は， L系統解析によって得られた一つの結果が， {也 の分子系統解析されたが， lnagaki et 81.はこの方法が ，PS8!
lと psbAの連の結果，あるいは分子系統解析以外の結果と異なった場合，結データセットに対して不適切であることを指摘している)。

rtifactが潜んで、いなし、か注意深く見そこに何 らかの深刻な a

ApsaA+psbAー DNA

8PsaA+PsbA‑ Protein￨
ベリ
デ イエンタイプ

フコキ リン
チン Msifl.f
本.
タ イプ
I
同鞭毛藻類

1m，鞭毛藻類

ハプ卜藻類

ハプト穣類
ストラメノノ ξイノレ
ストラメノノ ξイル

ポリディ 三1 タイプ 渦鞭毛藻類
クリプト藻類;征藻類

クリプト藻類紅藻類紅藻綴灰色藻類 ・緑藻類

灰色藻類 ・緑藻類
一 0.1substi
tions/site0.
1substitions/site

針。 (B) psal!とpsb!
lの境基配列から推測されるアミノ酸配列の連図 4. (A) psaAとpsbAの底基配列の連結データに基づいた最尤系統 j
結データに基づいた最尤系統樹。分岐点に ある数字はフートス トラップ値。文献 (7)を改編。

164

つめ直す必要がある。実際の遺伝子の分子進化プロセスを完全にモデル化することは(少なくとも現段階では)不可能である以上，得られるすべての分子系統解析結果には多かれ少なかれ artifactが含まれているのだということを，常に留意しなければならない。

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