Jpn. J. Protozool. Vol. 37, No. 2. (2004)

Review
ユーグレナ運動
洲 崎 敏 伸神戸大学理学部生物学科〒657-8501 神戸市灘区六甲台町 1-1

Euglenoid movement
Toshinobu SUZAKI
Department of Biology, Faculty of Science
Kobe University, Kobe 657-8501, Japan

１. ユーグレナ及びユーグレナ運動の発見
原生動物は、『原生動物学の父』として知られている Antony van Leeuwenhoek(1632-1723)によって 1674
年に発見された。彼は、ロンドンの王立協会(Royal
Society of London)に宛てた多くの手紙の中で様々な原生動物に関する観察結果を報告しているが、その中に既にユーグレナ(ミドリムシ)に関する最初の記録がある(1674 年 9 月 7 日付けの、いわゆる Leeuwenhoekの第６の手紙)。彼はデルフトから約２ 時間の距離にある池(Berkelse 湖)の水を調査し、次のように報告している。
これらの小動物(animalcules)は、様々な色をしていた。白みがかった透明な色のものや、緑色をしていてぴかぴか光る小さなウロコを持っているものもいた。また、あるものは、中央部が緑色で前端と後端は白色であった。他には、灰色のものもいた。水の中のこれらの小動物のほとんどは、とても速く、またとても様々な動きをしていた。上向き(170 ページに続く)

Tel/Fax: +81-78-803-5722
E-mail: suzaki@kobe-u.ac.jp(Received 31 October 2004)

図１ Leeuwenhoek が発見したとされる Euglena
viridis の伸長状態(a)と短縮状態(b)の模式図。この種のユーグレナでは、葉緑体(C)が細胞の中央部に局在し、そこから放射状に広がっているので、中央部のみが緑色に見える。F は鞭毛を示
す。

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2004 年

図２．コンピュータにより再現したユー
グレナ運動の一例(前端から後端に向かう細胞体の球形化運動)(Suzaki and Williamson, 1986b)。

に、あるいは下方に、さらにぐるっと回転したりとか、見ていて飽きることがない。そして、これらの小動物は、私がこれまでにチーズの皮の上や小麦
粉や土の中などで見たことのある最も小さな動物と比べても、千分の一以下の小ささなのである。

彼が記載した多くの小動物は、その正体が不明なものが多い。しかし、Dobell(1932)が指摘したように、下線で示された『中央部が緑色の小動物』は、葉緑体と考えられる構造の特徴的な配置から Euglena viridisに違いないと考えられる(図 1)。同じ手紙の中で、
Leeuwenhoek はいくつかの繊毛虫やワムシや、緑藻類の一種である Spirogyra と思われる生物についての記述を残しているが、種名まで同定可能な生物として記載されたのはユーグレナのみであった。
ユーグレナは、活発な細胞体の変形運動を示す。この運動は『ユーグレナ運動』として知られているが、その語句の正確な定義としては、『ユーグレナ類に見られる独特かつ様々な細胞体の運動』という比較的漠然としたものである(Pringsheim, 1956; Milołajczyk andKuźnicki, 1981)。Dobell (1932) によると、ユーグレナ
運動を最初に発見したのは Christiaan Huygens(16291695)であるらしい。彼はオランダの物理学者・天文学者であり、土星の輪や衛星の発見や、光学で有名な「ホイヘンスの原理」の発見などの業績があるが、初期の顕微鏡学や生物学への貢献についてはほとんど知られていない。彼は、Leeuwenhoek が原生動物を発見したわずか 4 年後(1678 年 7 月 26 日)に、ある手紙の中で、Astasia 属と判断できるユーグレナ類の示す独特なユーグレナ運動に関する記述を残しているとされる(Dobell, 1932)。しかし、不幸にも彼の手紙は 1899 年まで出版されることがなかった。そのために、ユーグレ
ナ運動の発見者はイギリス人の Harris(1667?-1719)であると書かれた文献が多い。Harris は、表面が緑色の膜で覆われた水たまりから１滴の水を取り、それを顕微鏡で調べて次のように記述した(Harris, 1696)。
・・・そこには様々な種類と大きさの小動物がいた。だが、その中で私にとって最も興味深かったのは、その水が緑色をしていることの原因となっている楕円形の小動物であった。その小動物
は中心が草色で、両端は透明であった。それらは自分自身で収縮したり伸長したりひっくりか
えったりという動作を繰り返し、やがて魚のように突然速く泳ぎだして視野から消えてしまった。
それらの頭部は膨らんでいて、頭部の方向に泳いでいた。この小動物は大きくて、また数も多かったので、それほど拡大しなくても容易に見つけることができた。

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171

表１．種々のユーグレナの示すユーグレナ運動
SUBGENERA (a) SPECIESCELL SIZE (µm)

SURFACESTRIATIONS (f)TYPE OF EUGLENOID MOVEMENT
A**

B***

C****

RigidaeE. acus*EHRENBERG 1830
E. convoluta (e)KORSHIKOV 1941
E. gaumei
ALLOGRE & LEFÉBRE 1925
E. ignobillis (g)JOHNSON 1944
E. oxyuris*
SCHMARDA 1846
E. pascheri
SWIRENKO 1915
E. platydesma*
SKUJA 1948
E. pseudospiroides
SWIRENKO 1915
E. spathirhyncha*
SKUJA 1948
E. spirogyra*
SKUJA 1948
E. spirogyra* var. fusca
KLEBS 1883
E. spiroides
LEMMERMANN 1898
E. tripteris*
KLEBS 1883

80-150 × 7-12 (a)clearly visible

1, 2

3 (b), 4 (c)5 (d), 6 (d), 7 (d)120-145 × 10-12 (f)

clear

8

8

60-70 × 10-12 (f)marked85-135 × 8-12 (f)prominent

211-339 × 19-40 (f)clear

53 × 5 (f)very fine

100-143 × 5-13 (f)clear and weak

13 (h)

204-220 × 16-27 (f)very conspicuous

8

66-85 × 12-16 (f)firm

95-130 × 12-15 (f)simple (m)4, 8, 14, 15

4, 16

153-198 × 17-25 (f)8, 15, 178, 17

60-170 × 16 (f)markedly patterned
(m)
weak

62-74 × 12-15 (f)clear

E. ehrenbergii*
KLEBS 1883
E. proxima*
DANGEARD 1901
E. variabilis*
KLEBS 1883

107-400 × 11-48 (a)clear but fine18, 19, 20

18, 2060-93 × 18-25 (f)very fine4430-45 × 10-20 (a)very distinct

E. agilis (i)CARTER 1856
E. anabaena* var. minor
MAINX 1926
E. caudata*HÜBNER 1886
E. clara*SKUJA 1948
E. exilis (j)GOJDICS 1953
E. gracilis*
KLEBS 1883
E. granulata*
SCHMITZ 1884
E. obtusa*
SCHMITZ 1884
E. pedunculata
GOJDICS 1953
E. polymorpha*
DANGEARD 1901
E. sanguinea*
EHRENBERG 1830
E. sociabilis*
DANGEARD 1901
E. splendens*
DANGEARD 1901

18-33 × 6-12 (f)very faint8

36-43 × 9-12 (a)

fine

4

73-102 × 13-24 (a)fine but distinct

455-60 × 15-17 (a)delicate

437-53 × 8-10 (f)very marked

840-70 × 6-18 (a)very faint21

2, 16, 18, 21

60-105 × 16-25 (a)distinct

22

4, 22

120-125 × 19-20 (a)very faint23

24

90-120 × 18-22 (f)very faint8

8

66-81 × 15-22 (a)very prominent

90-150 × 22-42 (f)conspicuous

4466-75 × 15-20 (a)marked84, 860-75 × 28-32 (a)very prominent

E. velata*
KLEBS 1883

90-96 × 16-19 (a)delicate

Lentiferae

Catilliferae

9 (h)10 (h)
113, 8
12 (h)

13 (h)

8
1

3, 8

4

4

4

4, 8
4

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SUBGENERA (a) SPECIESRadiatae

Serpentes

LimpidaeE. cuneata*
PRINGSHEIM 1956
E. geniculata*
DUJARDIN 1841
E. stellata*
MAINX 1926
E. tristella*
CHU 1947
E. viridis*
EHRENBERG 1830
E. viridis* var. maritima
EHRENBERG 1830
E. deses*
EHRENBERG 1883
E. mutabilis*
SCHMITZ 1884
E. tatrica (k)CZOSNOWSKI 1948

CELL SIZE (µm)

2004 年SURFACESTRIATIONS (f)TYPE OF EUGLENOID MOVEMENT
A**

B***

C****

4
125-150 (f)30-45 × 10-18 (f)

4
clear

4, 8

50-80 × 12-23 (a)40-65 × 12-20 (a)4very faint45-55 × 15-17 (a)3, 83, 25, 26, 27

4160-190 × 7-22 (a)delicate

2, 28, 32

29, 3280-90 × 6-8 (a)faint3, 8, 333, 33

150-160 × 10-12 (f)

dense

8

8

Astasia longa* (1)PRINGSHEIM 1936

30, 31

A. pertyi*
PRINGSHEIM & HOVASSE
1950
A. quantata* var. major
PRINGSHEIM 1936

40-50 × 15-17 (a)A. quantata* var. minor
PRINGSHEIM 193655-60 × 15-17 (a)455-60 × 15-18 (a)4delicate

4
4

A. quantata* var. gambarone
PRINGSHEIM 1936

4

A. solea*
PRINGSHEIM 1956

4

*Species conserved by Pringsheim (1956). **Slight curvature. ***Bending and/or twisting movement without changing body length.
****Rounding-up and/or peristaltic movement with change in body length.
(a) Pringsheim (1956). (b) Only around the anterior end. (c) By chemical irritation. (d) Cited in Milołajczyk and Kuźnicki (1981). (e) Formof E. acus with excessive paramylon (Pringsheim, 1956). (f) Gojdics (1953). (g) Probably E. spirogyra without protuberances (Pringsheim,
1956). (h) cited in Gojdics (1953). (i) Inadequate description of a form of E. pisciformis group (Pringsheim, 1956). (j) Form of E. anabaenagroup (Pringsheim, 1956). (k) Probably a member of E. deses group (Pringsheim, 1956). (l) Colorless form of E. gracilis (Pringsheim,
1948a). (m) With ornamentation particles.
1. Jahn and Bovee, 1968. 2. MacKinnon and Hawes, 1961. 3. Chu, 1947. 4. Pringsheim, 1956. 5. Deflandre, 1924. 6. Lefébre, 1931. 7.
Szabados, 1936. 8. Gojdics, 1953. 9. Allorge and Lefébre, 1925. 10. Johnson, 1944. 11. Bourrelly et al., 1976. 12. Swirenko, 1915. 13.
Skuja, 1948. 14. Leedale et al., 1965. 15. Leedale, 1964. 16. Murray, 1981. 17. Suzaki and Williamsno, 1984. 18. Milołajczyk andKuźnicki, 1981. 19. Milołajczyk, 1975. 20. Heimpel, 1972. 21. Milołajczyk, 1972. 22. Arnott and Walne, 1966. 23. Bracher, 1937. 24.
Palmer, 1967. 25. Wager, 1899. 26. Khawkine, 1887. 27. Harris, 1696. 28. Mast, 1964. 29. Roth, 1959. 30. Pringsheim, 1948a. 31. Suzaki
and Williamson, 1983. 32. Bracher, 1919. 33. Häder and Melkonian, 1983.

Harris が見いだしたユーグレナは、その特有の色と活発な動きによって、Leeuwenhoek が記載したのと同様に E. viridis であったと推定できる。また、細胞体の運動は、図２に示すようなタイプの、細胞の前端から後端に向かう細胞の球形化運動(Chu, 1947)であったと思われる。

２. ユーグレナ運動の種類
種による程度の差はあるが、ユーグレナのほとん
どすべての種が細胞の形を変化させる能力を有している(Pringsheim, 1956; Jahn and Bovee, 1968)。この運動は、古くはメタボリー metaboly と呼ばれていた(Jahnand McKibben, 1937; Pringsheim, 1948b, 1956; Gojdics,
1953; Johnson, 1968; Arnott and Walne, 1966)。しかし、

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表２．ユーグレナ運動を引き起こす要因
FACTORSLight change

Mechanical factors

X-ray
Electric current
Temperature change
pH change

図３．様々なタイプのユーグレナ運動

Cationic changes(K+, Na+, Ca2+, Mg2+)
Human serum
Transfer to fresh
culture medium

REFERENCES
Jahn and Bovee, 1968
Bovee and Acuna, 1970
Mikołajczyk and Diehn, 1976a
Lowndes, 1936
Jahn abd Bovee, 1968
Mikołajczyk 1972
Nicols and Rikmenspoel, 1977
Mikołajczyk and Diehn, 1979
Wichterman, 1955
Bancroft, 1913
Votta and Jahn, 1972
Yongue et al., 1979
Bracher, 1919
Alexander, 1931
Hall, 1933
Jahn and McKibben, 1937
Kamiya, 1939
Bates and Hurlbert, 1970
Votta and Jahn, 1971
Wolken, 1967
Mikołajczyk 1973
Ruppel and Benninghoff, 1983
Günther, 1927
Hall, 1933

A：細胞体がほんの少し屈曲するもの。B：『非対称 的 な』ユ ー グ レ ナ 運 動。Ｓ 字 型 の 変 形 運 動（a）、”胎 児 型 の”変 形（b）、軽 度 の ね じ れ（c）、強い屈曲（d）などがこれに含まれる。C：『対称的な』ユーグレナ運動。この運動は、細胞幅の増加と細胞長の短縮を伴う。球形化（f）や、細胞中央部でのディスク状の膨れの形成（g）などがこれに含まれる。細胞が球形化する場合には、細胞前端部から運動が開始する場合（e → f →h）と、後端部から開始する場合（h → f → e）がある。

最近ではユーグレナ運動 euglenoid movement という言い方が一般的である(MacKinnon and Hawes, 1961;
Leedale, 1964; Leedale et al., 1965; Kudo, 1966; Leedale,
1971; Milołajczyk and Kuźnicki, 1981; Murray, 1981,
Gallo and Schrével, 1982; Gallo et al., 1982)。他には、あまり一般的ではないが、アメーバ様運動 amoeboid
movement(Hasse, 1910, cited in Bovee, 1982; Bracher,
1919, 1937)とか、シャクトリムシ様運動 inchworm
movement(Hein, 1953, cited in Bovee, 1982)とか、痙攣
様運動 Spasmodie (Dangerd, 1902, cited in Pringsheim,
1956)などの用語も使われたことがあるが、これらは現在では使用されていない。
種々のユーグレナの示すユーグレナ運動は、多くの研究者によって調べられてきた。これらをまとめたのが表１である。運動の様子は種によって異なっているが、これらはおおまかに３つのタイプ(図３)に分類することができる(Arnott and Walne, 1966)ので、表１にはそれぞれの種の示す運動のタイプも示してある。
第一の運動のタイプ(タイプＡ)は、ごくわずかな細胞体の屈曲運動であり、E. oxyuris (Bourrelly et al., 1976)
や E. acus (Jahn and Bovee, 1968; Mackinon and Hawes,
1961)などがこのタイプの運動を示す代表的な種である。タイプＢでは、細胞がその長軸に対して非対称的な屈曲運動を示す。例えばＳ字型の屈曲運動(図３ａ)、細胞表面に局所的な盛り上がりを形成すること
で「胎児」のような細胞形(Pringsheim, 1956)に変形する運動(図３ｂ)、細胞のひねり運動(図３ｃ)、あるいはらせん状に細胞がねじれるような運動(図３ｄ)な
どがこのタイプには含まれる。タイプＢの運動の特徴
は、細胞体の長さと幅の両方ともが、運動によって変化 し な い こ と で あ る。E. spirogyra (Leedale, 1964;
Leedale et al., 1965)や E. fusca (Leedale, 1964)がこのタイプの動きを示す典型的な種である。タイプＣの運動では、細胞体の特定の部分が膨らみ、それに伴って細胞の長さが短縮する。運動は細胞体の長軸に沿ってほぼ対称的であり、細胞の長さの短縮に伴い細胞の幅が増加する。代表的な運動としては、E. gracilis や E.

174

原生動物学雑誌 第 37 巻 第 2 号

2004 年図４．Euglena gracilis におけステップ・アップ光反応。光刺激は、細胞前端部にあると考えられる光受容体(R)で感知される(A)。その後、何らかの情報伝達機構が活性化され(B)、最終的に二種類の運動反応、すな
わち鞭毛の運動方向転換反応と細胞体の球形化反応が生じる(C)。

図５．光強度の変化とユーグレナの運動反応。光 刺 激 の 強 度 増 加 (step-up) と 減 少(step-down)に応じて生じる鞭毛の波動方向の変化と細胞体の変形運動により、細胞は適度な明るさの部分に集まる。

ehgenbergii (Heimpel, 1972; Milołajczyk and Kuźnicki,
1981)の示す細胞の球形化や、E. deses (Kamiya, 1939)と Distigma proteus (Gallo and Schrével, 1982)などが示
す『蠕動運動』(細胞の一端から他端まで細胞体の膨らみが移動する運動)などがあげられる。このような細胞変形の波は、細胞の前端から後端に向かう場合(図３Ｃの e → g → h, Mackinnon and Hawes, 1961)や、後端から前端に向かう場合(図３Ｃの h → g → e,
Kamiya, 1939; Milołajczyk, 1972; Milołajczyk andKuźnicki, 1981; Gallo and Schrével, 1982）が知られている。Gojdics(1953)は、ユーグレナ運動の強弱には、細胞の全長を短縮させる能力を持つか持たないかという違いが関係していると述べている。すなわち、「運動性の高い種」においては細胞の全長が短縮するが、「運動性の低い種」では細胞長に変化は無く、ただ細胞体の湾曲やねじれが認められるのみである。
多くの種は、場合によって異なったタイプの運動性を示す。特にタイプ B とタイプ C の運動は表１に示すようにしばしば同一の種において認められる(E.
spirogyra, E. ehrenbergii, E. deses など)。これらのタイ
プの中間的なものもある。たとえば、細胞体の屈曲やねじれ運動が生じる際に細胞幅が若干増加する場合
や、ねじれを伴った細胞の球形化運動などである。また、普通はほとんど運動性が無いとされている E.
acus, E. oxyuris, そして E. tripteris など(Jahn and Bovee,
1968; Mackinnon and Hawes, 1961; Bourrelly et al., 1976)
が、場合によっては細胞の屈曲やねじれ運動を示すことも知られている(Chu, 1947; Gojdics, 1953; Pring-Jpn. J. Protozool. Vol. 37, No. 2. (2004)

sheim, 1956)。E. acus などにおいても、pH の変化などの外液条件の大きな変化によって細胞体の球形化運動がひきおこされる(Milołajczyk and Kuźnicki, 1981)。

175

1983)。
ユーグレナ運動をひきおこす物理的要因は、他にも多く知られており、それらのいずれにおいてもユーグ
レナ運動が生じる場合には鞭毛の運動逆転反応が伴う。たとえば、何かとぶつかったり、細胞の一部が圧
３. ユーグレナ運動をひきおこす要因
迫されるような機械的な刺激が与えられた場合
ユーグレナ運動は、さまざまな要因によってひき (Lowndes, 1936; Chen, 1950; Jahn and Bovee, 1968;おこされる。それらには、表２に示すように、物理的 Milołajczyk, 1972; Nickols and Rikmenspoels, 1977;
なものと化学的なものがある。物理的要因としては、 Milołajczyk and Diehn, 1979)や、細胞が粘性の高い溶液
光強度の変化、機械的刺激、X 線、電流、そして温度 中に移された場合(Milołajczyk, 1972)や、あるいは外変化などがある。化学的な要因としては、pH 変化、陽 液の浸透圧が変化した場合(Kuźnicki and Milołajczyk,
イオン濃度の変化、そして血清の成分などが報告され 1973)などに、ユーグレナ運動がひきおこされる。
Milołajczyk and Diehn (1979) によれば、機械的な刺激ている。
の受容体は細胞光刺激の受容体とは異なったものである可能性が高く、それはおそらく貯胞(鞭毛の基部３－１. 物理的刺激が存在している細胞前端部の陥入部位)付近の細胞膜
ユーグレナ運動をひきおこす要因として最もよく に存在しているらしい。
温度変化(Bracher, 1919; Kamiya, 1939; Yongue et al.,
知られているのは光による刺激である。特に、青色の光が効果的である(Jahn and Bovee, 1968; Bovee and 1979)、電気刺激(Bancroft, 1913; Votta and Jahn, 1972)、
Acuna, 1970; Milołajczyk and Diehn, 1976a)。光刺激は、 静水圧の変化(Gross, 1965; Byrne and Marsland, 1965)、
ユーグレナに対して二種類の異なった運動反応をひ そして X 線の照射(Wichterman, 1955)などによってもきおこす。ひとつはユーグレナ運動であり、他方は鞭 ユーグレナ運動がひきおこされることが知られてい毛運動の逆転反応である(図４)。光の受容機構とそれ る。
に引き続く運動反応の発現は、ユーグレナの示す走光性に直接関係している現象であるので、これまでに多 ３－２. 化学的刺激
くの 研究がなされ てきている (Doughty and Diehn,
ユーグレナ運動は、様々な化学物質によってもひき1980; Colombetti, et al., 1982 など)。光強度が急激に上昇すると(これをステップ・アップ光刺激という)、通 お こ さ れ る。た と え ば 酸 性 物 質 (Alexander, 1931;
常は細胞後端に向かって波打っている鞭毛が波動の Lefèvre, 1931; Yongue et al., 1979)、有機酸(Szabados,
方向を変え、細胞の長軸に対してほぼ垂直に波動する 1936; Jahn and McKibben, 1937; Bates and Hurlbert, 1970;
ようになり(図５ A)、これによって細胞の遊泳方向が Votta and Jahn, 1971)、そして陽イオン(Na+, K+, Ca2+,
変化し、ぐるぐるとその場で回転するような運動が始 Mg2+)などによっても運動が生じる。運動性の高い種のユーグレナでは、新しい培養液に移されただけで長まる。
もしも光刺激の強度が十分に強ければ、鞭毛運動の 期 間 に わ た る ユ ー グ レ ナ 運 動 を 示 す も の も い る
方向転換に引き続いてユーグレナ運動が生じる(図５ (Günther, 1927; Hall, 1933)。ヒトの血清が E. gracilis のB)。その結果、鞭毛はさらにその方向性を変化させ、 ユーグレナ運動をひきおこしたという報告もある。そ細胞の前端方向へと波動するようになり、細胞は後退 の報告によると、ガン患者から採取された血清は、よ遊泳を示すようになる。ユーグレナの示すこのような り強い効果を示したという(Ruppel and Benninghoff,
光感受性の運動変化は、その反応のすべての過程が単 1983)。
一の細胞の中で行われるにもかかわらず、多細胞動物の示すさまざまな光運動に類似性があることが指摘 ３－３. 生物時計の関与されている(Milołajczyk and Kuźnicki, 1981)。
Bracher (1919) は、E. deses が朝には伸長し、泥の表鞭毛の基部付近にある側鞭毛体(paraflagellar body)は、これら二種類の光感受性運動反応の光受容体であ 面で活発なユーグレナ運動を行って動き回る傾向がるといわれてきた。しかし、E. gracilis の白色変異系統 あると報告している。そして、午後や夜にはこのユーである Astasia longa は、側鞭毛体が存在しないにもか グレナは丸くなっているそうである。近年、ユーグレ
かわらず青色光に反応してユーグレナ運動を示すこ ナ運動に及ぼすサーカディアンリズムの関与も示さとから、ユーグレナ運動に関する光受容体は他の部域 れている(Lonergan, 1983)。
に存在していると考えられる(Suzaki and Williamson,

176

原生動物学雑誌 第 37 巻 第 2 号

４. ユーグレナ運動の生理的意義について
４－１. 進行方向の変換
様々な外的要因によってひきおこされるユーグレ
ナ運動は、その要因から細胞を遠ざける方向に運動方
向 を 転 換 す る 役 割 を 果 た し て い る (Diehn, 1979a;
Bovee, 1982)。例えば、もしも細胞が強すぎる光強度の領域に進入した場合、ステップ・アップ反応としてのユーグレナ運動や鞭毛運動の方向転換反応が生じる(図５の右の境界)。その結果、細胞はそれまで行っていた細胞前端方向への遊泳をストップし、その場でぐるぐる回るような行動を示すようになる(Lowndes,
1936; Chen, 1950; Milołajczyk, 1972)。反対に、もしも細胞が暗い領域に進入した場合には(図５の左の境界)、
ステップ・ダウン反応が生じ、この場合には鞭毛運動の方向転換運動のみが観察される(ユーグレナ運動はひきおこされない)。これらの運動反応により、ユーグ
レナは光合成に適した照度条件の場所に集まることができると考えられている。ユーグレナが物理的刺激や有害な化学物質にさらされた場合にも、同様な仕組みでこれらの刺激を回避することができると考えられる(Bovee, 1982)。これらの刺激が非常に強い場合には、ユーグレナ運動がひきおこされるばかりでなく、鞭毛が自切されることもある。このような場合には、泳げなくなった細胞は水の底に沈むことによって有害な環境から脱出するのであろう。ユーグレナに近縁の白色種である Peranema trichophorum は、底面を滑走運動によって移動するが、運動の方向性の転換はユー
グレナ運動によって行われている(Chen, 1950; Saito etal., 2001)。
４－２. 細胞の移動運動
ユーグレナ運動によって細胞が移動運動を行う例も多く報告されている。Bracher (1919)は、E. deses は
通常は水底の泥の上を、細胞の球形化と伸長を繰り返したり屈曲運動を行うことによって、ミミズのように前進すると報告している。鞭毛が存在しない条件では、E. viridis は細胞をゆっくり屈曲運動させることに
よって前進する(Wager, 1899)。また、E. gracilis においても、例えば毛細管の中などに閉じ込められたような場合には、ユーグレナ運動を利用して移動し、狭い場所からの脱出を試みることが知られている(Milołajczyk and Kuźnicki, 1981)。Häder and Melkonian(1983)によると、E. mutabilis は貯胞の開口部から外には鞭毛を伸ばしておらず、細胞の移動運動はもっぱらユーグレナ運動に依存している。彼らはまた、この種においては、ユーグレナ運動が制御される結果として2004 年

走光性が生じることを報告している。他にも、多くの寄生性のユーグレナ類において、ユーグレナ運動が移動運動や運動の方向性の変化に利用されている(Hall,
1931; Bracher, 1929, 1938; Milołajczyk and Kuźnicki,
1981)。E. viridis では、シストから脱出する際に、シスト壁の狭い隙間をユーグレナ運動を利用して通過す
るし、Peranema trichophorum がワムシの外殻を通って体内に侵入する際にも狭い間隙をユーグレナ運動によりくぐりぬけるという(Bovee, 1982)。Hilmbauer(1954) によると、ユーグレナ類の一種 Trachelomonas
volvocina が殻(test)から脱出する際にも、ユーグレナ
運動を利用するらしい。

５. ユーグレナ運動の仕組み
５－１. ユーグレナ運動と細胞表面の線条構造
電子顕微鏡による研究が行われる以前には、細胞表層に観察される線条構造がユーグレナ運動に何らかの関係があるのではないかと考えられていた。このことを最初に示唆したのは Stein (1878, Bovee, 1982 による)で、細胞表層の線条は、細胞変形の力を発生させる
筋肉様の構造なのではないかと述べた。その後、
Khawkine (1887)と Chadefaud (1937, Jahn and Bovee,
1968 による)は、細胞の表面には体軸に平行に縦方向に走る線条と、細胞をリング状に取り囲む、横方向に走る線条とが存在すると述べている。彼らは、これらの縦横方向に存在する収縮構造の収縮力と、細胞表層自体の持つ弾性的な回復力とが調和して働いて、様々なタイプの細胞体の変形運動、すなわち細胞の球形化
やぜん動運動のような形態変化が可能となっていることを示唆している。しかし、リング状の線条の存在については、その後再確認されていない。
その一方で、細胞表面の線条の強さとユーグレナ運動の強さとの間には、一般的には反対の関係があることが指摘されている。すなわち、はっきりした線条が認められる種である E. spirogyra、E. oxyuris、E. tripteris
では、ごく限られた程度のユーグレナ運動しか示さな
い(Chu, 1947; Milołajczyk and Kuźnicki, 1981)。Chu(1947)は、細胞表面の線条は表層の「かたさ」を反映しているので、表層が柔らかく線条のはっきりしない
E. gracilis, E. variabilis, E. deses, そして E. viridis などでは、その結果として強度のユーグレナ運動が認められるのではないかと示唆した。細胞の変形をひきおこす
収縮性の構造は細胞表面の線条とは無関係に細胞内部に存在していて、線条は収縮運動に拮抗する働きを持っているという考えであった。しかし、様々な種類のユーグレナにおける線条の様子と運動性の強弱とJpn. J. Protozool. Vol. 37, No. 2. (2004)

を比較すると（表１）、線条とユーグレナ運動とには、明瞭な関連性はないことがわかる。たとえば、はっき
りとした線条が観察される種である E. ehrenbergii は、
激しいユーグレナ運動を示す(Heimpel, 1972)。Gojdics(1953)も、線条の強さとユーグレナ運動の程度との間には関係はないと述べている。
５－２. ユーグレナ運動と表皮帯の厚さ
電子顕微鏡観察によって、ユーグレナの表皮はお互いに重なり合うように配置しながら細胞全体を覆っている表皮複合体(pellicular complexes)から構成されて い る こ と が わ か っ た。表 皮 複 合 体 に つ い て のMilołajczyk と Kuźnicki(1981)の定義によれば、この構
造は一枚の表皮帯(pellicular strip)、何本かの微小管、そして表皮帯に結合している繊維状構造によって作られる構造体をさす。微細構造の研究から、細胞の表面は突出部(ridge)と陥没部(groove)の繰り返しで形成されており、光学顕微鏡で観察された線条は、細胞の表面にある直線状の陥没部に相当することがわ
かった(Leedale, 1964; Mignot, 1965, 1966)。表皮帯の厚さは種によってまちまちであり、Mignot (1966)は表皮帯の厚さと細胞体の運動性との間にはほぼ逆比例の関係があると述べている。多くの研究者は、この説に同意している(Jahn and Bovee, 1968; Milołajczyk andKuźnicki, 1981; Bovee, 1982; Leedale, 1982; Bouck,1982)。しかし、よく調べてみると必ずしもそうとも言えないということがわかってくる。表１に示したように、たとえば E. ehrenbergii は極めて厚い表皮帯を持っているが(>0.5 µm)、ユーグレナ運動は活発である。
５－３. ユーグレナ運動の仕組みに関する仮説
これまで多くの研究がなされてきたにもかかわらず、ユーグレナ運動の運動機構に関してはほとんど何もわかっていない。また、運動をひきおこしている構造が何なのかについても、いくつかの可能性が提唱されてはいるものの、不明である(Bovee, 1982)。
Ⅰ）表皮帯が収縮構造であるという説
表皮帯はタンパク質から成る平板状の構造で(Klebs, 1885; Kirk, 1964; Barras and Stone, 1965)、細胞膜直下に位置している。超薄切片法と凍結割断法により、Schwelitz et al. (1970) は E. gracilis の表皮構造の中に２種類の周期的な縞状構造を認め、これらが何らかの収縮構造である可能性を示した。さらに Arnott andSmith (1969) と Milołajczyk (1973)らは、表皮帯の収縮が細胞体の変形運動を生じるための駆動力を発生さ177せており、近接して存在する微小管により作られるバネのような弾性力によって細胞は再び伸張状態に復帰するのではないかと述べている。
しかし、Lefort-Tran et al.(1980)は Schwelitz et al.
(1970)が凍結割断法によって示した周期的な縞状構
造は、表皮帯の内部構造ではなく、細胞膜の内部に存在する顆粒構造であることを示した。この細胞膜内顆
粒は、表皮帯を覆う細胞膜の内部に規則的に存在しており、２つの方向に周期性が存在する(6.3 nmと 8.0 nmの間隔)。さらに Hofmann and Bouck (1976) は、Schwelitz et al. (1970) が超薄切片法によって示したとされた周期的な縞状構造は、表皮帯内部の縞状構造ではなく、実際は微小管に付随した周期性 21 nm の突起構造であることを示した。これらの報告を総合すると、表皮帯自体には収縮性を暗示させるような縞状の構造は存在しないことになる。
Ⅱ）横断繊維が収縮構造である可能性
表皮帯の直下に繊維状の構造が存在することを最初に示したのは Kirk and Juniper (1964)であった。彼ら
は、E. gracilis から単離した表層構造にシャドウイン
グを施して電顕観察し、30 nm の周期性をもった繊維構造を発見した。これらの繊維構造は直径 10-15 nm
で、表皮帯の方向とほぼ垂直に走っている。彼らは、この繊維構造が細胞の運動になんらかの関与をしていると考え、たとえばこれらの繊維が表皮帯を細胞の内側からひっぱることなどが考えられると述べている。同 様 の 推 測 は Hofmann and Bouck (1976) や
Milołajczyk and Kuźnicki (1981)も行っている。これらの繊維構造は後に詳細に研究され、ユーグレナ運動の力の発生には直接関与していないことが示された(Suzaki and Williamson, 1986d)。
Ⅲ）細胞の深部に収縮機構が存在する可能性
この仮説は、細胞内で生じる原形質流動が運動の原
動力ではないかというものであり、古くは Pringsheim(1948b, 1956) によって提唱され、その後多くの研究者がこの説を支持している(Leedale, 1964, 1966; Leedale
et al., 1965; Gojdics, 1953; Gallo et al., 1982; Bassi andDonini, 1984)。E. obtusa の運動がアメーバの運動にきわめて類似していることを Gojdics (1953)が指摘している。しかし、現在までに細胞内部に収縮性を示唆す
るような繊維構造は観察されておらず、Huxtable andHyams (1982)によれば、ユーグレナ運動は cytochalasin
B によって阻害されない。
Ⅳ）微小管と微小管、あるいは微小管と細胞膜との相178

原生動物学雑誌 第 37 巻 第 2 号

2004 年図６. 様々な Euglena の表皮構造の比較。
A: E. oxyuris (Suzaki and Williamson,
1986c). 細胞長 = ca. 300 µm.
B: E. ehrenbergii (Suzaki and Williamson,
1986c). 細胞長 = ca. 300 µm.
C: E. fusca (Suzaki and Williamson, 1985).
細胞長 = ca. 150 µm.
D: E. spirogyra (Leedale, 1964). 細胞長 =ca. 90 µm.
E: E. acus (Leedale, 1964). 細胞長 = ca.
150 µm.
F: E. granulata (Arnott and Smith, 1969).
細胞長 = ca. 100 µm.
G: E. stellata (E. viridis)(Mignot, 1965).
細胞長 = ca. 60 µm.
H: Astasia longa (Suzaki and Williamson,
1986d). 細胞長 = ca. 50 µm.
A-Cの1-3とHの1-4は、微小管を示す。
ps：表皮帯(pellicular strips)。b：表皮帯間のブリッジ構造(bridges)。pp：周期的な突起構造(periodic projection)。 tf：横断性繊維構造(traversing fibers)。er：小胞体(endoplasmic reticulum)。全てのスケッチは同一の倍率で示してある (Bar = 1µm)。

互作用によるとする説
微小管が積極的であるかどうかはともかく運動の発現に関与しているのではないかという可能性は多くの研究者によって提唱されてきた。微小管はすべてのユーグレナにおいて、表皮帯と平行して細胞表面の線条に沿って存在する(Leedale, 1982)。古くは、微小管自体がユーグレナ運動をひきおこす収縮性の構造なのではないかという可能性も提示されていた(Dasgupta, 1964; Jahn and Bovee, 1964)。 しかし、微小管が収縮することによって運動が生じることは考えにくく(Roberts and Hyams, 1979)、多くの研究者はこれらの微小管の機能として、細胞が変形した後に元の伸長状態に復帰する際に、微小管の弾性力が利用されて い る の で は な い か と 考 え て い る (Mignot, 1965;
Leedale et al., 1965; Leedale, 1966, 1975; Guttman andZiegler, 1974)。
表皮帯に付属している複数の微小管がお互いに滑りあうことによって運動が生じるのではないかという可能性が、Hofmann and Bouck (1976)によって提唱されている。Gallo and Schrével (1982)は類似の機構を
白色ユーグレナ類の一種である Distigma proteus の示
すユーグレナ運動の仕組みとして提唱している。このようなメカニズムは、他の多くの運動系で知られている微小管運動モーターの存在を暗示するものであり、類似の運動機構は他の多くの原生動物でも提唱されてきている(Bloodgood and Miller, 1974; Bloodgood,
1975; Tucker, 1974; Hausmann and Peck, 1978; Huang and
Mazia, 1975; Yogosawa-Ohara et al., 1984)。しかし、この可能性に関しては表皮の微細構造の詳細な解析によって微小管同士の滑りあいも微小管と細胞膜との滑りあいもユーグレナではありえないことが示されている(Suzaki and Williamson, 1986a)。
Ⅴ）隣り合う表皮帯の滑りあいの関与
表皮帯同士が滑りあっているのではないかという可能性は Suzaki and Williamson (1985)によって詳細に調べられた。表皮帯が滑りあうことを最初に示したのは 1964 年の Leedale による観察であった。彼は、E.

Jpn. J. Protozool. Vol. 37, No. 2. (2004)

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図７．ユーグレナ運動の紙模型。この図をコピーして以下の方法で貼り合わせると、３種類の形のユーグレ
ナの立体模型ができる。実際のユーグレナの細胞表層は約 40 枚の表皮体で構成されているが、簡略化したこの模型では 12 枚の表皮帯で作られている(Suzaki and Williamson, 1986b による)。
＜模型の作成方法＞
１） 図を 12 枚コピーして、同じ形の表皮体を 12 組準備する。
２） のりしろに沿って、図の通りに表皮体を切り抜く。
３）アスタリスク(*)は細胞前端を示す。のりしろにのりを付けて、前端部から貼り合わせていく。実線は細胞前端から同距離の点を結んだ線であり、点線は表皮体の長軸に垂直な線である。これらの線を参考にしながら貼り合わせる。
４） 最後に、細胞前端部にひもか針金で鞭毛を作って貼り付けるとよいであろう。図中に、それぞれの表皮

spirogyra を観察して以下のように記述している。
生きた細胞がくねくねと動くとき、細胞表面の顆粒の列が隣り合うもの同士ずれあっている様子が観察された。このことは、表皮帯がおそら
く溝の部分である程度のすべり合いを示していることを意味している。

彼はこれ以上の観察結果を記録していないし、この現象がユーグレナ運動の運動機構と関係している可能性についてはまったく言及していない。彼はまた、ユーグレナ運動に伴って、表皮帯は柔軟に伸び縮みする構造であるとも考えており、上に示した表皮帯のずれあいも、このような表皮帯の柔軟さを反映しているものだと考えた(Leedale, 1964)。
ユーグレナの表皮帯が実際に滑りあっていること
は、E. spirogyra の近縁種であるより大型の E. fusca を用いたビデオ観察によって調べられた(Suzaki andWilliamson, 1985)。E. spirogyra や E. fusca の細胞表面には、分泌性の顆粒が存在し、各々の表皮帯の上に等間隔で並んでいる。これらの顆粒の機能は不明であるが、細胞表面の位置の変化を知る上では、よいマーカーである。顆粒の列の相対的な変移をビデオ画像から解析した結果、１）隣り合う顆粒列は最大約 3 µm のすべりを起こしている、２）すべりが最大になる際に細胞体の変形も最大となる、３）顆粒列は、伸長も短縮もしていない、４）隣り合う顆粒列の間隔も変化しない、５）細胞の前端部と後端部では、顆粒列にすべりは生じていな

180

原生動物学雑誌 第 37 巻 第 2 号

い、ということがわかった。このことは、ユーグレナ運動の際に表皮帯は一定の長さを保ったままで相互に滑りあっていることを示している。
表皮帯は滑りあうことによって湾曲し、Ｓ字型に変形している。図７に示したのは、一定のすべりを仮定した際の表皮帯の変形をコンピュータを用いて作図したものである。この図をコピーして貼り合わせると、ユーグレナの立体模型ができる。図７に示すように、表皮帯のすべりの度合いを様々に仮定することによって、様々な細胞の変形状態を再現することができる。例えば表皮帯のすべりを細胞前端部に限定すると、細胞前端部のみが球形化した模型ができる(図７の最下図)が、これはユーグレナが球形化する際の初期過程に類似している。また、表皮帯の2004 年種の表皮帯を比較してみると、構造の類似性を見てとれる(図６)。これらの表皮構造の中で、ユーグレナ運動 に 関 連 し て い る 可 能 性 が あ る の は、表 皮 帯(pellicular strips)、特に大型のユーグレナにおいて隣り合う表皮帯を結びつけているブリッジ構造(bridges)、
表皮帯や微小管の表面から突出している周期的な突起構造(periodic projection)、特に小型のユーグレナにおいて表皮帯を結び付けている細長い繊維状の横断性繊維構造(traversing fibers)、そして全てのユーグレナにおいて表皮帯の直下に必ず認められる小胞体(endoplasmic reticulum)である。以下には、これらの構造の特徴と運動への関与として考えられる点などを述べることにする。

中央部に最大のすべりを仮定すると、細胞の球形化状態を再現することができる(図７の右上写真)。このことは、 ６－１. 表皮帯細胞の変形が表皮帯の局所的なすべりの調節によって実現されていることを示している(Suzaki and Williamson,

図６に示すように、表皮帯の大きさや厚さは種によってまちまちであるが、全てお互いに組み合った形
1986b)。
状をしているという特徴がある。
古くは Chu (1947)が表皮帯のすべりがユーグレナ運動に伴って生じている
指摘しているように、表皮帯の厚さとユーグレナ運動
ことは明らかであるが、これが運動の原動力になってい
るのか、あるいは運動の結果であるのかに関してはわ の程度との間にはまったく関連性が認められない。例
E. ehrenbergii は厚い表皮帯を有するが(図６ B)、
かっていない。隣り合う表皮帯同士が能動的にすべり運 えば、その
運
動 性 は 極 め て 高 い (Suzaki and Williamson,
動を行っている可能性もある(Murata and Suzaki, 1998)
1986c)。一方、E.
ehrenbergii よりも厚い表皮帯を有すが、図７に示したような表皮帯のＳ字型の変形、あるいはるE.
oxyuris(図６A)は、ほとんど運動性を示さない
表皮帯の湾曲化が運動の原動力となっている可能性も示(SuzakiandWilliamson,
1986c)。また、E. acus(図６ E)
唆されている(Murata et al., 2000)。
の表皮帯は E. ehrenbergii などよりも薄いが、この種の６．種々のユーグレナの表皮構造の比較
細胞体もほとんど運動性を示さない(Gojdics, 1953;
Pringsheim, 1956)。一方で、表皮帯の厚さと細胞の大き様々な種のユーグレナにおいて、表皮構造の電子顕 さとの間には明らかな正の相関がある。すなわち、大微鏡的研究がなされている。たとえば、E. spirogyra 型のユーグレナ(E. oxyuris や E. ehrenbergii など)の表(Leedale, 1964; Leedale et al., 1965)、 E. acus (Mignot, 皮帯は厚くまた幅が広く、小型のユーグレナ(Astasia1965)、E. granulata (Arnott and Walne, 1967; Arnott and longa (=E. gracilis) や E. stellata など)は薄くて幅の狭Smith, 1969)、E. oxyuris (Bourrelly et al., 1976)、E. い表皮帯を有している。
polymorpha (Gerola and Bassi, 1981)、E. caudata (Gerola
表皮帯の大きさは、ユーグレナ運動に要する時間とand Bassi, 1981)、E. geniculata (Gerola and Bassi, 1981)、 も関連性があるようだ。たとえば、Astasia longa では細E. splendens (Hausmann and Mignot, 1977)、E. viridis 胞 の 球 形 化 運 動 が 完 結 す る の に 約 2-3 秒 で あ る(Mignot, 1965; Foissner, 1977)、E. ehrenbergii (Milołajc- (Suzaki and Williamson, 1983)が、大型のユーグレナでzyk, 1975; Milołajczyk and Kuźnicki, 1981)、そして E. ある E. ehrenbergii が示す球形化運動には 15-20 秒が必
gracilis (Schwelitz et al., 1970; Hofmann and Bouck, 1976; 要である(Suzaki and Williamson, 1986c)。この違いはおLefort-Tran et al., 1980; Kirk and Juniper, 1964; Dasgupta, そらく表皮帯の滑りあいの速度が一定であることを
1964; Milołajczyk, 1973; Milołajczyk and Kuźnicki, 1981) 示唆していると思われる。細胞あたりの表皮帯の数などである。
は、種にかかわらずだいたい 40 枚と一定である
これらの研究により、ユーグレナの表皮構造に共通 (Leedale et al., 1965; Hofmann and Bouck, 1976; Foissner,
した特徴として、表皮帯という細長い帯状の構造の存 1977; Leedale, 1982)ので、細胞の中央部付近における在と、それが必ず隣の表皮帯と一部を組み合わせて、 表皮帯の相対的なすべり速度は以下の式によって推屋根瓦のような畝と溝の繰り返し構造を取っている 定できる(Suzaki and Williamson, 1986b)。
ことが明らかになった。表皮帯の細かい構造は種によって様々であるし、その大きさも異なるが、多くの
v = d · tan (cos-1 r) / t

Jpn. J. Protozool. Vol. 37, No. 2. (2004)

ここで、d は表皮帯の幅(つまり線条の間隔)、r は伸長状態の細胞幅に対する球形化細胞の細胞幅の比、そして t は球形化に要する時間である。 Astasia longa においては、表皮帯の幅は約 0.3 µm (Suzaki and Williamson, 1986d)であり、球形化細胞は約 2.5 倍に細胞幅を増加させる(Suzaki and Williamson, 1983)。したがって、すべり速度は上の式より 0.23 - 0.35 µm/s となる。
一方、E. ehrenbergii においては、細胞表面の溝から溝までの距離は約 1.1 µm であり、細胞の幅の増加比は約3 倍である(Suzaki and Williamson, 1986c)。これより、すべり計算された速度は 1.5 - 2.0 µm/s となる。E.
ehrenbergii などの大型の種では、球形化運動は通常は細胞の前端部より生じ、だんだんと細胞全体へと波及していく。したがって、細胞の中央部付近で表皮帯がすべりあいを生じている時間は、運動が生じている全時間(15-20 秒)よりは実際は短いであろう。このこと
は、細胞の中央部付近での最大すべり速度は計算された上記の値よりも大きいことが予想される。
表皮帯のすべり速度は、E. fusca を用いることに
よって実測された。それによると、すべり速度は約 0.4µm/s であり(Suzaki and Williamson, 1985)、上に示した
Astasia longa や E. ehrenbergii での推測値とよく一致する。
ユーグレナにおけるこれらのすべり速度は、単離されたトリプシン処理鞭毛の周辺ダブレット微小管にお け る す べ り 速 度 (10-15 µm/s; Yano and MikiNoumura, 1980)よりもかなり小さい。微小管のこのようなすべり速度に匹敵するスピードの運動系は、原生動物の中でも例えば吸管虫の触手(20 µm/s; Tucker,1974) や、Pseudomicrothorax の 口 部 装 置 (15 µm/s;
Hausmann and Peck, 1979)などで報告されており、これらの場合には微小管の運動への積極的な関与が示唆されている。
６－２．微小管と突起・ブリッジ様構造
全てのユーグレナにおいて、少なくとも３本の微小管が同じような位置に存在する(図６)。表皮帯の形態の類似性を考えると、Astasia longa の微小管 1 と 4(図６ H)は、E. oxyuris タイプのユーグレナ(E. oxyuris、E.
ehrenbergii、E. fusca)で見られる微小管 1 と 3(図６ AC)に相当すると考えられる。Astasia longa の微小管 2と 3 は、E. oxyuris の微小管 2 に相当するであろう。
Astasia longa の微小管 4 の位置に存在する微小管の数は 1~3 本であり(Hofnmann and Bouck, 1976)、E. oxyuris
タイプのユーグレナの微小管の位置に存在する微小管の数は 1 本～数本である。微小管に付随して、隣り合う表皮帯の間には周期性を持った突起構造が存在しており、Astasia longa では突起構造(projections)、E.

181

ehrenbergii では架橋構造(bridges)と呼ばれている。これらの構造は、表皮帯にすべりが生じる部分にちょうど相当しており、運動の発現に関与する構造である可能性が示唆されている(Suzaki and Williamson, 1986d)。
Astasia longa における突起構造は、微小管 1 に付随しているが、一方 E. ehrenbergii では多くの架橋構造が微小管とは遠い場所に存在している。
６－３．横断性繊維構造
Astasia longa において、表皮帯と表皮帯を横に結びつけている繊維構造(traversing fibers)が存在している。この繊維構造は、細胞が伸長している状態では表皮帯の長軸方向にほぼ垂直に伸びているが、細胞が球形 化 し た 際 に は 長 さ が 伸 長 し、斜 め に 配 向 す る(Suzaki and Williamson, 1986d)。このことは、この繊維構造が表皮帯間を弾性的に結びつけ、ちょうど繊毛・鞭毛におけるネクシンリンクのようにすべりの度合いを制限したり、滑りあった表皮帯を元の位置に戻すための力を生み出している可能性を示唆している。細胞の球形化を人為的にひきおこすことができるセルモデルでは、この繊維は消失してしまう。このことは、
このセルモデルが球形化した後に再び伸長することができないことと関係しているのかも知れない(Suzaki and Williamson, 1986a)。
６－４．小胞体
管状の小胞体が、図６に示したように、全てのユー
グレナにおいて表皮帯の直下に必ず存在している。小胞体は表皮帯の長軸に平行に走り、Astasia longa など
では横断繊維の内側に沿って存在し(図６ H)、より大型の種(たとえば E. ehrenbergii)では微小管 3 の近傍に位置している(図６ B)。E. oxyuris、E. ehrenbergii、E.
fusca などの大型種では、縦方向に走る小胞体の小管は、隣り合う表皮帯の間に沿って、架橋構造が存在す
る細胞表面の溝部の近くにまで至る側枝を伸ばしている。
E. spirogyra の小胞体は、粘性物質を分泌していると考えられている(Leedale, 1964)。このような機能に加えて、小胞体はユーグレナ運動を調節する情報伝達機
構に関与している可能性がある。細胞の一部で受容された刺激が、細胞全体に波及して細胞の運動をひきおこすためには、何らかの細胞内情報伝達系が必要であるが、その詳細は知られていない。表皮帯の直下に存在して、光受容体が存在するとされる細胞の前端部から細胞の末端に至るまで、細胞の全体にわたって分布し、場合によっては縦横のネットワークを形成している小胞体系は、このような役割を担う構造なのかもし182

原生動物学雑誌 第 37 巻 第 2 号れない。実際、電顕的組織化学により、Murray (1981)
は、この管状小胞体がカルシウムを貯蔵する場である
ことを示し、ユーグレナ運動が生じる際には小胞体から細胞質へのカルシウムの放出が生じていることを示した。ユーグレナ運動のコンピュータシミュレー
ション(Suzaki and Williamson, 1986b)や、生きた細胞とセルモデルの運動性の比較(Suzaki and Williamson,
1986a)から、表皮帯の間の滑りあいは局所的にコントロールされた現象であり、それによって細胞は様々な形態を取ることができるということが示された。小胞体ネットワークにおける局所的な Ca2+の放出・再吸収
によって、このような局所的な運動性の制御がなされているのかもしれない。

７．ユーグレナ運動と他の運動系
７－１ユーグレナ運動と繊毛虫の収縮の類似性
原生動物の示す様々な運動現象の中で、ユーグレナ
運動に最も類似点が多いのは、Stentor や Spirostomumなどの繊毛虫に認められる細胞の収縮運動である。すなわち、１）伸長した繊毛虫が、物理的・化学的な様々な外的要因によって球形化する(Stebbings and Hyams,
1979)。２）細胞が伸長状態にある時には、細胞表面の線条(繊毛列)は体軸にほぼ平行しているが、球形化した状態では傾斜が付き、体表をらせん状に取り巻くよう に な る (Ettienne, 1970; Yogosawa-Ohara and Shigenaka, 1984)。３）カルシウムイオンの運動系への関与が示唆されている(Ettienne, 1970)。また、青色光に対する Stentor の光逃避反応も報告されている(Song,1981)。
電子顕微鏡による観察は、ミオネーム(myonemes)と微小管シート(longitudinal microtubular sheets)という二種類の異なる細胞骨格系が Stentor や Spirostomumの細胞表面の直下に存在していることを示した(Randall and Jackson, 1953; Yagiu and Shigenaka, 1960;
Huang and Pitelka, 1973; Huang and Mazia, 1975)。また、
Huang and Pitelka (1973) は、ミオネームの収縮が細胞体の球形化運動をひきおこし、その際に微小管シート
は隣り合うもの同士が受動的に滑りあうことを示した。ミオネームの収縮は、ツリガネムシ(Zoothamnium
や Vorticella)の柄の収縮に用いられるスパズモネーム(spasmonemes)の収縮に類似しており、収縮には ATPを必要とせず、カルシウムイオンの濃度上昇に依存して収縮が生じる(Routledge et al., 1976; Routledge, 1978;
Asai et al., 1978)。ユーグレナの細胞内においても、これに類似した繊維系が存在し、細胞の運動をひきおこしているのではないかかという主張が長い間行われ2004 年てきた(Chu, 1947; Pringsheim, 1948b, 1956; Gojdics,
1953; Leedale, 1964, 1966; Leedale et al., 1965; Arnott andSmith, 1969; Schwelitz et al., 1970; Milołajczyk, 1973)。
７－２．繊毛虫の運動とユーグレナ運動の相違点
仮にミオネームやスパズモネームに類似した収縮性の繊維系がユーグレナにも存在したならば、運動の前後で微細構造の変化が生じるに違いない。 Stentor
では、直径約 4 nm のミオネーム繊維が収縮によって管状の構造に変化することや、収縮後には微小管シー
トの重なりの数が増加することなどが知られている(Huang and Pitelka, 1973; Yogosawa-Ohara et al., 1984)。
しかし、Astasia longa を材料とした電顕的観察の結果、ユーグレナ運動に伴う形態的な変化は、横断繊維系が伸長し、表皮帯軸に対する角度が変化すること以外はまったく認められなかった(Suzaki and Williamson,
1986d)。また、界面活性剤処理を行ったユーグレナのセルモデルにおいても、細胞内部に収縮性がありそうな繊維構造はまったく認められていない(Suzaki andWilliamson, 1986a)。それに加えて、E. fusca においてはユーグレナ運動に伴う表皮帯の長さの変化は検出されていない(Suzaki and Williamson, 1985)。一方、繊毛虫 Spirostomum では、繊毛列の長さが細胞の収縮に伴って 37%短縮すると報告されている(YogosawaOhara and Shigenaka, 1984)。これらの結果は、ユーグレ
ナの表皮帯構造が収縮性の働きをしているのではな
く、相互のすべりあいが運動の発現に関与していることを強く示唆している。ユーグレナ運動は、繊毛虫の収縮現象と比較してはるかにゆっくりとした運動である点も、これらの運動系の相違点のひとつである。
ユーグレナ運動によって細胞が球形化するのには 215 秒かかるが、繊毛虫 Spirostomum の収縮はわずかに
5 ミリ秒で完結する(Jones et al., 1966)。このように、一見類似性があるように見られるユーグレナ運動と繊毛虫の収縮現象とは、実際はかなり異なった運動現象であると言える。
７－３．ユニークな細胞運動としてのユーグレナ運動
1964 年に Jahn と Bovee は原生動物の細胞運動の中で、その仕組みがよく理解されていないものについてのリストを作った。以下のリストに含まれる運動系
は、その当時でも比較的研究が進んでいたアメーバ運
動や繊毛・鞭毛運動に比較してほとんど研究がなされていなかった運動系を羅列したものであるが、この中のほとんどは現在でも仕組みがよく理解されていな
い。ユーグレナ運動も、このリストの中に含まれている。

Jpn. J. Protozool. Vol. 37, No. 2. (2004)(1) Internal cyclosis of protoplasm in ciliates.
(2) Extrusion of ciliate trichocysts.
(3) Movement of myonemes and spasmonemes inciliates.
(4) Saltatory movement of certain ciliates with heavy
body cirri (e. g., Halteria, Cyclidium).
(5) Movements of contractile-vacuolar canals in
ciliates (e. g., Paramecium, Haptophrya).
(6) So-called “metabolic” movement of euglenoid
flagellates.
(7) Swimming of colonial flagellates of various
sorts.
(8) Extension and retraction of heliozoan andhelioflagellate axopodia.
(9) Swimming, rolling, and jumping movements ofheliozoan axopodia.
(10) Swimming and crawling movements of radiolarians.
(11) Gliding movement, “peristaltic” movements, andsyzygial rotation of gregarines.
(12) Oscillatory “churning” movements in the cytoplasm of certain gregarines.
(13) Locomotion of the sporozoites of gregarines.
(14) Locomotion of the sporozoites, merozoites, orother trophozoitic forms of any other of the
sporozoa.
(15) Sucking action of the tentacles of suctorian protozoa.
これらの運動系は、そのメカニズムがまったく不明
なものに加えて、その運動をひきおこしている細胞構
造さえもまったく同定されていないものも多い(たとえば 1, 8, 9, 11, 13, 14, 15)。このリストにあがっていな
いものでも、その後多くのユニークな運動系が報告されている。たとえば、Trichomonas のコスタの屈曲運動(Amos et al., 1979)、太陽虫の軸足の急速な収縮運動(Suzaki et al., 1980)、渦鞭 毛虫 に お け る 収縮 運 動(Cachon and Cachon, 1984)、Ceratium の鞭毛の収縮運動(Maruyama, 1981, 1982, 1985a, b)、シロアリ鞭毛虫における軸桿(axostyle)の屈曲や回転運動(Bloodgood andMiller, 1974; Yamin and Tamm, 1982)などである。このように、原生動物の世界にはまだ多くの不思議な運動
系が存在しているが、これらを細胞骨格系の形態変化(Sleigh, 1972)に注目して分類しなおすと、以下のようになる。
A. 細胞骨格系の長さが変化するもの
a. 微小管の重合・脱重合を伴うもの

183

1. Shortening and re-elongation of heliozoan
axopodia (Suzaki et al., 1980).
2. Elongation and shortening of the micronucleus inciliates during conjugation (Ehret and Mcardle,
1974).
b. 繊維系の収縮を伴うもの
1. Acto-myosin contraction in amoeboid movement(e. g., Taylor, 1976).
2. Myonemes (Huang and Mazia, 1975; YogosawaOhara and Shigenaka, 1984).
3. Spasmonemes (Amos, 1975; Asai et al., 1978).
4. Contractile fibres in dinoflagellates (Maruyama
1981, 1982; Cachon and Cachon, 1984).
5. Contractile filaments in heliozoa (Suzaki et al.,
1980; Shigenaka et al., 1982, Kinoshita et al.,
2001; Arikawa et al., 2002).
6. Contractile ring in Tetrahymena (Numata et al.,
1980; Yasuda et al., 1980).
7. Local contraction of Trichomonas costa (Amos etal., 1979).
B. 細胞骨格系のすべりを伴うもの
a. 微小管と微小管のすべりあい
1. Movement of cilia and flagella (e.g., Warner,
1979).
2. Sliding of longitudinal microtubular sheets inciliates (Huang and Pitelka, 1973; YogosawaOhara et al., 1984).
3. Movement of bending axostyle (Bloodgood andMiller, 1974; Bloodgood, 1975)
b. ユーグレナ運動
C. 細胞骨格系は動かず、それに沿って物体が運動するもの
1. Cytoplasmic streaming (cyclosis) of Paramecium(Sikora et al., 1979).
2. Food ingestion in suctorian tentacles (Tucker, 1974).
3. Food ingestion in cytopharyngeal-basket bearing
ciliates (Hausmann and Peck, 1978).
4. Movement of rotary axostyle (Yamin and Tamm,
1982).
5. Saltatory particle movement (Edds, 1975; Suzaki and
Shigenaka, 1982; Suzaki et al., 2003).
D. 細胞骨格系の関与が不明なもの
a. 滑走運動と細胞表面の運動系
1. Euglena and Peranema (Bovee, 1982; Saito et al.,2003)
2. Chlamydomonas (Bloodgood et al., 1979;

184

原生動物学雑誌 第 37 巻 第 2 号

2004 年(Petzelt, 1972)、それが染色体の移動運動に関係している可能性が示唆されている(Mazia et al., 1972)。ユーグ
レナにおいても、Ca2+ によって調節されるタイプのモータータンパク質が運動の原動力発生の機構に関与しているのかも知れない。
Astasia longa では、すべりあいの生じている場所は微小管同士ではなく、微小管から伸長している突起構
上記のリストより、少なくとも形態的な観点から、 造と、隣り合う表皮帯の内面との間であると考えられユーグレナ運動に比較的類似しているいくつかの運 る(Suzaki and Williamson, 1986d)。この意味で、ユーグ
動系をあげることができる。たとえば、繊毛・鞭毛運 レナ運動に関与する構造は、捕食性繊毛虫の口部構造
動、シロアリ鞭毛虫の屈曲運動、繊毛虫の収縮運動な における餌の取り込み運動に類似している。繊毛虫のどである。これらの全ての運動系では、ダイニンやキ 一種である吸管虫 Tokophrya では、多数の微小管が食ネシンなどの微小管モーターによる微小管同士のす 胞を形成しつつある口部装置の細胞膜あるいは細胞
べ り あ い が 関 与 し て い る と 考 え ら れ て い る 膜の裏打ち構造に接しており、微小管モーターの介在(Bloodgood and Miller, 1974; Bloodgood, 1975)。シロア により食胞が細胞内部へと押し入れられていると考
リ鞭毛虫 Saccinobaculus の軸桿は、多数のシングレット えられている(Rudzinska, 1965; Tucker, 1974)。類似し微小管が、約 10 nm の間隔で存在する周期的な架橋構造 た機構が、Nassula や Pseudomicrothorax などの、ヤナにより束化された構造体である(Bloodgood and Miller, 器(cytopharyngeal basket)を用いて餌を取り込む様式
1974)。軸桿は、微小管同士の滑りあいによってひきおこ の 捕 食 を 行 う 繊 毛 虫 に お い て も 提 唱 さ れ て い る
されていると考えられており、単離された軸桿に Mg2+と (Hausmann and Peck, 1978)。
ATP を加えることによって、屈曲運動が再活性化されさらに、微小管とオルガネラ膜との相互作用が運動る。また、繊毛ダイニンに類似した特徴を持つポリペ 現象として観察されるという点で類似した現象とし
プ チ ド が 単 離 さ れ た 軸 桿 か ら 抽 出 さ れ て い る ては、太陽虫の軸足に見られる細胞内顆粒の移動運動(Bloodgood, 1975)。ダイニンは、Stentor や Spirostomum (跳躍運動 saltatory movement)があげられる(Suzakiなどの繊毛虫の細胞収縮の際にも関与していること and Shigenaka, 1982; Suzaki et al., 2003)。細胞内輸送とが示唆されている。既に述べたように、これらの繊毛 して類似の現象は、原生動物に限らず、哺乳類の細胞虫は様々な外的要因に反応して急速な収縮を行う。収 系(Hayden et al., 1983)や、色素細胞における色素顆粒
縮した細胞は、その後ゆっくりと再伸長するが、その の運動(Clark and Rosenbaum, 1982)、さらには神経軸際に微小管シートのすべりあいが力を供給している 策輸送(Schmitt, 1968)などにおいてもよく知られていと考えられている(Huang and Pitelka, 1973; Huang and る。
Mazia, 1975; Yogosawa-Ohara et al., 1984)。抗ダイニン
このように、ユーグレナ運動はユニークではあるが抗体による免疫蛍光法により、ダイニン様タンパク質 他の細胞運動との関連性が多く指摘されている運動が微小管シートの部分に局在していることも示され 系であるといえる。表皮帯のすべりあいをひきおこしている(Mohri and Ogawa, 1983)。
ている仕組みを解明することが、今後に残された最大ユーグレナ運動に必要な条件を界面活性剤処理セ の問題である。最近になって表皮複合体の最外部に位ルモデルで調べたところ、鞭毛運動を再活性化させる 置する細胞膜の内部に存在する膜タンパク質 IP39 のために必要な条件とはかなり異なることがわかった 関与も検討され始めた(Murata et al., 2000)。哺乳類の(Suzaki and Williamson, 1986a)。鞭毛運動の再活性化に 内耳有毛細胞などにおいても、細胞の伸長運動に膜内は Mg2+と ATP が必要であるが、ユーグレナ運動の再 在性タンパク質が運動モーターとして働いているこ
Mg2+は必要で とが示されているが(Zheng et al., 2000)、ユーグレナ
活性化には Ca2+と ATP とが必須であり、はなかった。また、ダイニンの特異的阻害剤であるバ 運動の機構もこれと類似したものである可能性があ
ナジン酸によってセルモデルの鞭毛運動は阻害され る。
たが、ユーグレナ運動は阻害されなかった。これらの結果は、ユーグレナ運動の分子機構が鞭毛・繊毛運動のそれとは異なっていることを示唆している。さら 参考文献に、E. fusca では表皮帯のすべりあいが生じている場
所に微小管が存在していないことなどから、ユーグレ Alexander, G. (1931) The significance of hydrogen ion
ナ運動には微小管は直接関与していない可能性が高concentration in the biology of Euglena gracilis. Biol.
い。分裂装置には Ca2+依存性 ATPase が存在しており
Bull., 61: 165-184.
Bloodgood, 1981; Bloodgood and May, 1982).
3. Heliozoa (Watters, 1968; Suzaki and Shigenaka,1982).
b. トリコシストなどのエクストルソームの放出(Tiggemann and Plattner, 1981).
c. 収縮胞の運動 (Patterson, 1980).

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