藻類 Jpn. J. Phycol. (Sôrui) 67: 115-124, November 10, 2019115

藍藻と群体性ホヤの絶対共生
広瀬裕一 *

琉球大学理学部（〒 903-0213 沖縄県中頭郡西原町字千原１番地）
Euichi Hirose*: Obligate symbiosis between cyanophytes and colonial ascidians. Jpn. J. Phycol. (Sôrui) 67: 115-124, November 10, 2019
Among chordates, obligate photosymbiosis has been only known in some colonial ascidians of the family Didemnidae. The photosymbionts
are always cyanophytes (cyanobacteria): Prochloron, Synechocystis, and undescribed species including filamentous species. The occurrenceof nutritional exchange was demonstrated by the studies using radioisotopes, although there is a debatable point. Molecular phylogeny of thehost ascidians indicates that the symbioses were established at least once in each genus. Prochloron phylogeny is not related to geography,
suggesting the algal cells are horizontally translocated between the host colonies. The horizontal transmission would maintain the genetic
diversity of the symbionts that produce bioactive compounds protecting the host from the predators. The photosymbionts are also verticallytransferred to the offspring (larva) of the host ascidians. The comparative surveys of the algal transmission processes suggest that the modesof vertical transmission were convergently evolved in each of the host genera besides Diplosoma spp. that have the genus-specific mode.
In any modes of the vertical transmission, the process of the embryogenesis was modified to collect and carry the photosymbiont. The
evolutionary plasticity of embryonic development in didemnid ascidians may be a potential reason why didemnid ascidians could establish
obligate symbiosis with the cyanophytes.
Key Index Words: chemical defense, convergent evolution, coral reefs, Didemnidae, obligate symbiosis, Prochloron, Synechocystis, verticaltransmission
Faculty of Science, University of the Ryukyus, Senbaru-1, Nishihara, Okinawa 903-0213, Japan*Author for correspondence: euichi@sci.u-ryukyu.ac.jp

I. 藍藻と共生するホヤの概観：分類から生態まで

脊椎動物を含む脊索動物門で確認されている絶対共生は群体

1. 藻類と動物の絶対共生「共生」は 2 種あるいはそれ以上の種が同じ空間に共存する

中では，藻類と絶対共生の関係を持つ事例は現時点で報告さ関係を指す。自然界に見られる多様な共生関係において共生れていない。トラフサンショウウオの仲間で単細胞の緑藻が相手への依存性は様々であり，広義の共生には寄生生物と宿胚の表面に出現し緑藻の一部が胚細胞内に分布することがあ

主の関係も含まれる。このうち，共生相手への依存が極めて高く，共生相手が存在しなければ生存が不可能な（生活環が性ホヤと藍藻との共生システムだけである。脊椎動物亜門の。しかし，緑藻を伴わないサンショ
る（Kerney et al. 2011）
ウウオ胚も存在することから，これは条件的共生に相当する。

維持できない）関係を絶対共生（obligate symbiosis）と呼ぶ。

どうして我々脊椎動物は藻類との絶対共生を実現できなかっとする場合と，双方が互いに必須である場合がある。これにの共生関係を知ることで，絶対共生の進化・多様化について

対して，共生相手の存在が必須ではない関係は条件的共生ま理解を深められるのではないだろうか。

体を持たなくても生存は可能である。例えば，ある宿主動物

2. ホヤとはどんな動物か？

絶対共生には共生する 2 種の片方が共生相手を絶対的に必要

たは任意共生（facultative symbiosis）と呼ばれ，宿主は共生が特定の微生物を必須とする絶対共生では，全ての宿主個体たのだろう？我々に最も近縁な絶対共生系であるホヤと藍藻

ここで宿主動物であるホヤについて説明したい。ホヤは海は共生微生物を保持していることになる。また，宿主にとっに暮らす付着性の無脊椎動物であるが，オタマジャクシのよて生活環の中で共生微生物を確実に獲得することが極めて重うな形をした幼生の尾部に「脊索」を持つことから，我々と要な問題となるため，宿主動物の世代間で共生体を受け渡し同じ脊索動物門に含められる。ただし，ホヤはその生涯で「脊組みを持つ共生系も多い。さらに，宿主と共生体の組み合わ門（Urochordata）に分類される。この亜門はホヤ綱，タリする垂直伝播（または垂直感染：vertical transmission）の仕せが種特異的である場合には，両者の間で共種分化が生じるケースも広く知られている。

椎」を持つことはないため脊椎動物亜門ではなく尾索動物亜（少し例外はあるもの
ア綱，オタマボヤ綱の 3 綱で構成され，の）「生涯で尾部に脊索を持つ時期がある」ことでグルーピン

後生動物において，藻類との絶対共生は海綿動物，刺胞動グされる。このうちタリアとオタマボヤは生涯浮遊生活であ物（サンゴ，イソギンチャク，クラゲなど），無腸動物，軟体る。尾索動物亜門の共有派生形質に「セルロースの合成」が動物（シャコガイ，ウミウシなど），脊索動物といった様々な。このうち，
我々門で知られている（Melo Clavijo et al. 2018）

あり，ホヤやタリアの体はセルロースを主成分とする皮に包まれている。この皮を「被嚢」と呼ぶことから，尾索動物亜

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門は被嚢動物亜門（Tunicata）と呼ばれることも多い。オタマボヤは被嚢を持たないが，表皮から分泌される使い捨ての採餌装置（包巣：ハウス）がセルロース性である（Kimura etal. 2001）。被嚢動物はゲノム内にセルロース合成酵素遺伝子を持つが，他の後生動物からは見つかっていない（Inoue etal. 2019）。このことからもセルロース合成能やセルロース性の組織を持つことが後生動物の中でとてもユニークであることがわかるだろう。分子系統学的解析からも尾索（被嚢）動物亜門の単系統性は支持されているが，現行の 3 綱のシステ。
ムとは一致しない（Kocot et al. 2018 など）
多くの人にとってホヤは身近な動物ではないかもしれない。

図 1. ジデムニ科ホヤの群体。A, 模式図。B, Trididemnum miniatumの群体（備瀬崎，沖縄島）。矢尻は出水口を示す。スケールは約 5mm。

しかし，現存量の点からホヤは海の付着動物としてマイナーな存在ではなく，気付きさえすればいたるところの海で見る

被嚢内の骨片が解剖や観察の邪魔となるためホヤの中でも種ことができる。極地から赤道域まで，潮間帯から深海まで，同定が難しいグループである。インド～太平洋のジデムニ科

文字通り世界中の海にホヤは生息している。ホヤの仲間にはホヤについては，Kott (2001) の総説が近年記載された種を除無性生殖によって群体を形成する群体性ホヤと無性生殖を行くほぼ全ての共生種を網羅しているので種同定の参考文献とわない単体性ホヤがある。ただし単体性ホヤも群体性ホヤもしては便利である。他の分類群と同様にジデムニ科でも種の単系統群にはならない。食用に流通しているマボヤやアカボ

異同については研究者間で議論があり，共生ホヤの種数は研

ヤは単体性で個体サイズも比較的大きいため鮮魚店はもちろ

究者によって必ずしも一致しない。沖縄に分布する共生ホヤん野外でも目にすることがあるかもしれない。一方，数ミリ程度の個虫が集合したシート状，ドーム状あるいは不定形のホヤ群体は一見して「なんだかわからないもの」であり，しばしば動物であることさえ認識してもらえない。藍藻と絶対共生しているのは全てジデムニ（ウスボヤ）科の群体性ホヤである。

群体性ホヤの体のつくりを見てみよう（図 1）。群体は出芽については，筆者らがミトコンドリア COI 遺伝子の部分配列

を DNA-barcode として配列情報を整備しているので同定の役に立てば幸いである（Hirose et al. 2010, Hirose & Hirose

2011, Koplovitz et al. 2015 など）。
ジ デ ム ニ 科 9 属 の う ち 4 属（Didemnum, Diplosoma,
Lissoclinum, Trididemnum） で 約 30 種 の 藍 藻 共 生 ホ ヤ が知られている。今後新たな藍藻共生ホヤが発見される可能性される。ホヤは雌雄同体なので性成熟した個虫は精巣と卵巣も高く，最新では久米島から Lissoclinum midui Hirose &Hirose が新種記載されている（Hirose & Hirose 2011）。4 属

入水口で，それぞれの個虫はここから海水を取り込む。海水

とんどの種は藍藻と共生していない。ジデムニ科ホヤの分子中に分散する微細藻など餌となる粒子は鰓嚢（ヒトの咽頭に系統解析では各属の単系統性は概ね支持されていることからによって生じた多数の個体（個虫）とこれを包む被嚢で構成を持っている。図 1B のホヤ群体に多数開口する小さな穴は相当）の内面に広がる粘液性のネットでからめとられて消化管へと運ばれ，残った海水は鰓孔を通って個虫から外へ出る。
ジデムニ科では複数の個虫から排出される海水は共同出水腔に含まれる種は合計で 400 種を超えるので，各属においてほ，藍藻と共生する種が単系統群だと解（Oliveira et al. 2017）
釈することは難しい。なぜなら，属の分岐前に藍藻共生が成立し，その後にほとんどの種において共生が二次的に解消さで合流し，出水口（図 1B の矢尻）からまとめて排出される。

れたと推定するのは節約的なシナリオではないからだ。した

海水の流れに乗って群体から放出される。被嚢には多種の被。
る（Yokobori et al. 2006）

消化管で消化吸収を経た排泄物は糞粒となって，排出される
嚢細胞が散在しており様々な機能を果たしているが，これに加えてジデムニ科では球状～金平糖状の骨片を含む種が多い。

がって属ごとに 1 回以上の共生成立が生じたと考えられていホヤの共生藍藻として最も代表的なものはクロロフィル b

を持ちフィコビリンを欠く藍藻として知られる Prochloron

ジデムニ科はホヤ綱で最大の科であり，現時点で 9 属 599

didemni Lewin で あ る が，Synechocystis trididemni
Lafargue & Duclaux との共生も広く知られている。複数種の藍藻と共生するホヤも知られている（Parry & Kott 1988）。
ク ロ ロ フ ィ ル d を 持 つ Acaryochloris marina Miyashita& Chihara は Prochloron と 共 生 す る Lissoclinum patella(Gottschaldt) から発見されている（Miyashita et al. 1996）。
しかし，L. patella には A. marina が共存していない群体もらに増加すると考えられる。ジデムニ科の種は個虫が小さくり，こ れ に は ジ デ ム ニ 科 以 外 の 種 の 場 合 もあ る（Kott et

ジデムニ科ホヤは一般に透明でゼラチン状の軟らかな被嚢を持つが，被嚢細胞の含む色素や骨片によって色を持つことも多い。特に骨片はよく光を反射するので骨片の密度が高い群
体は白く見える。

3. 宿主となるホヤ，共生する藍藻種を擁している（Shenkar et al. 2019）。ジデムニ科は多数の未記載種が見込まれている分類群でもあり本科の総種数はさあるので絶対的な共生ではない。

Prochloron はホ ヤ 群 体 の 表 面 に 付 着して いることもあ藍藻と群体性ホヤの絶対共生

al. 1984）。 さ ら に は Prochloron が ナ マ コ の 体 表 に 付 着
す る 事 例 も 報 告 さ れ て い る（Cheng & Lewin 1984）。しかし Prochloron が たまたま付 着しているだけなの か，より密 接な条 件的 共 生関 係を確 立しているのかは不明である。Synechocystis もホヤ群体の表面に付着することがある（Hernández-Mariné et al. 1990, Martínez-García et al. 2011など）
。さらに，海綿動物との共生も報告されていることから，Synechocystis は Prochloron よりも幅広い宿主を選択できるのかもしれない（Cox et al. 1985, Steindler et al. 2005,

Erwin et al. 2012）。
4. 生息環境

藍藻共生ホヤの分布は一般に熱帯～亜熱帯に限られている。これは共生藍藻が低温で機能できないことが一因であろう。宿主ホヤから単離した Prochloron の光合成活性は 35 ～40ºC で最大になる一方で，20ºC 以下あるいは 45ºC ではゼ。冬季に 20ºC
ロになってしまう（Dionisio-Sese et al. 2001）
以下の水温が長期間継続するような環境では藍藻共生ホヤは生存できないだろう。日本で筆者が直接確認できている分布117下で生育できるものと思われる。
付着動物であるホヤは一般に移動することはできないと考えられているが，チャツボボヤの群体の分裂や移動が観察されている（Cowan 1981）。したがって，近距離であれば周辺のより適した環境へ本種は移動が可能である。チャツボボヤ
の幼生は骨片や色素細胞を持たないため強光に耐えられないと思われるが，大きな群体はむしろ露出した明るい場所に多い。実際に幼生は暗い場所を選択して付着変態している。群体の生長にともなって骨片や色素細胞を持つようになり光耐性が高まるとともに，チャツボボヤ群体は明るい場所へ移動していると考えられている（Olson 1983）。

5. 藍藻共生ホヤはサンゴ礁の脅威となるか？

大規模なサンゴ礁の減少を背景に，サンゴ礁保全の観点から造礁サンゴを捕食したり寄生したりする非サンゴ生物が注目されるようになった。例えばオニヒトデの大発生によるサンゴの食害と駆除活動はマスメディアでもしばしば報道されている。時に藍藻共生ホヤがサンゴ礁で大発生し，サンゴを被覆することでサンゴ礁の脅威とみなされることがある。骨格域は種子島以南と小笠原諸島であるが，Prochloron と共生すを作りながらゆっくりと生長するサンゴと比べて群体性ホヤ澎湖諸島で夏季に Diplosoma gumavirens Hirose & Oka がまうだろう。

る Diplosoma の一種が串本で稀に出現すると報告されている（西川 1995）。冬季の最低水温が 16ºC 以下となる台湾海峡の確認されていることから（Hirose et al. 2015），分布北限の周辺では高水温期に幼生が分散して定着した群体が無性的に増は生長速度が速く，ホヤ群体がサンゴ群体の上を覆ってしま
えば下敷きになったサンゴのポリプは口を塞がれて死んでしインド～太平洋に広く分布する Diplosoma simile によるサンゴの被覆はフィジー，サモア，海南島で報告されている

殖し，低水温期に個体群が絶滅している可能性がある。さらに， （Littler & Littler 1995, Vargas-Ángel et al. 2009, Li et al.
2016）。本種は小笠原やハワイなどの海洋島でも普通に見られ地球温暖化に伴う海水温の上昇によって藍藻共生ホヤの分布域が高緯度に拡大してゆくとすれば，宿主ホヤの分布情報が海水温上昇の指標に利用できることも考えられる。
共生藍藻が光合成を行う上で太陽光は不可欠である。そのため，多くの藍藻共生ホヤが分布しているのは主に水深 10 m

以浅であるが，透明度の高い環境ではより深い場所からの採ることから分散力が高い種であると考えられており，カリブ海。今後も海水への侵入も確認されている（Hirose et al. 2012）
温の上昇による高緯度への分布拡大や，船舶などによる人為的な分散によって同様な問題が各地で生じるであろう。また，

カリブ海でも Trididemnum solidum (Van Name) によるサン集例も報告されている。例えば Didemnum molle (Herdman)（チャツボボヤ）は水深 1 m 以浅にも普通に見られる宿主ホゴの被覆が報告されている（Sommer et al. 2010, Rodriguez-

m から採集している。沖縄でも 30 m 以深でダイバーに目撃が，通常はホヤがスペースを優占してしまうことはない。共ヤであるが，Sluiter (1909) は本種をフローレス海の水深 69

されることは珍しくない。同様に紅海では Diplosoma simile(Sluiter) が 1–35 m の幅広い深度に分布すると報告されていMartinez et al. 2012）。

サンゴと藍藻共生ホヤはスペースをめぐる競合関係にある

生ホヤの群体はむしろサンゴ群体の基部など日陰になるような場所に見られ，サンゴとは空間を使い分けている。むしろ。長時間干出するような環境でる（Koplovitz et al. 2015）
藻類共生ホヤを見つけることはないが，低潮線付近やタイド

ところにホヤが侵入しているのであろう。グレートバリアリー

プールにも多数の宿主ホヤが出現する。このような浅い場所

フでは大規模白化によって死んだサンゴ上に多数のチャツボ

環境の悪化によってサンゴポリプが弱った（あるいは死んだ）体の基部など日陰になる所に付着している。また明るい場所。チャツボボヤはボヤが出現している（Tebbett et al. 2019）
直接サンゴを殺す関係にはないが，チャツボボヤ群体が密集に付着する群体の方が被嚢に含まれる骨片や色素細胞の密度するスペースにはサンゴが新たに加入しにくい可能性があり，は高い傾向にあるので，群体内の光環境は宿主ホヤによってサンゴ礁回復の抑制要因となるかもしれない。

(2015) は群体表面に分布する Prochloron の光合成活性は低II. 共生ホヤ発見の歴史と報告しているので，光量について Prochloron は幅広い条件

ヤの記載分類や分布の調査報告にも触れられてきた。例えばでは太陽光が強すぎるため，宿主ホヤは岩の窪みやサンゴ群も調整されているようだ（Hirose et al. 2006）。Nielsen et al.

光量の環境に適応しているが強光に対して高い耐性を備える

藻類様の球体がホヤ群体に見られる事例は，それぞれのホ

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Herdman (1906) は Diplosoma virens (Hartmeyer) に つ いて，「群体が緑色を呈するのは共生藻と思われる多量の小球にスであり，実際には Prochloron とジデムニ科ホヤの共生系のほとんどは絶対共生である。ここで Lewin (1975) の記載した種について組織学的な精査を行い，熱帯産のジデムニ科 4 種

絶対共生の関係にある Prochloron とを同一の種として扱えるのかどうかが疑問となる。この問題については後で議論したよる」と Prochloron について記述している。Smith (1935)
は単細胞性の藻類を含むことがあると報告されているホヤ 10で藻類の細胞が皮の中や出水腔に分布していることを確認した。さらに，藻類の一部が細胞分裂中であることも観察している。ただし，この研究では博物館に収蔵された液浸標本を材料にしていたので共生藻は脱色しており，藻類の種類については「褐虫藻（zooxanthella）や zoochlorella だろう」と推定するにとどまっている。また，ジデムニ科に属さない他

ホヤ群体表面に付着する Prochloron didemni と宿主ホヤとい。

III. 共生関係

1. 養分の供給

藻類と動物の共生系では藻類が光合成によって生産した

養 分を宿主動物に提 供し宿主動物から窒素源など栄 養 塩の 6 種の群体ホヤでは藻類と思われていた構造はホヤの色素の供給を受けるサイクルが想定されることが多い。ホヤとで藍藻共生ホヤが報告されており，これはパラオ熱帯生物研れ ている。Fisher & Trench (1980) は単 離した Prochloronが同化した炭素の一部をグリコール酸として放出することを細胞であると推定している。日本では委任統治時代のパラオ。太平究所の重要な業績の 1 つである（Tokioka 1942, 1950）

洋戦争後では，トカラ列島が日本に返還された際に行われた調査で藍藻共生ホヤが記録されており，これが現在の日本領内での最初の記録となる（Tokioka 1954）。いずれの報告でも共生藻は zoochlorella と記されている。

ここまでの研究では藻類とホヤの関係はあくまで「共存」していることがわかっているだけで，相利（あるいは偏利）的な共生関係が存在する根拠は得られていなかった。しかし，

Prochloron の共生においても同様なサイクルの検証が進めら報告している。また，H14CO3- を含む海水で培養した共生ホヤ群体から Prochloron を分離し Prochloron と残渣に含まれる 14C 量を比較することで，同化された炭素の一部が宿主に移行していることが示されている（Pardy & Lewin 1981,

Kremer et al. 1982, Griffiths & Thinh 1983）。群体から完全に Prochloron を分離することは不可能なので，上記の実験では残渣に残った Prochloron 量を残渣に含まれるフェオフィチ

Eldridge (1966) によって Diplosoma virens の幼生が共生藻ンの量から推定して補正を行っている。しかしながら藍藻共宿主ホヤにとって共生藻が生存に重要であることが示唆され2001），Prochloron の分離（群体から絞り出す）の際に潰れた細胞から相当量の酸が漏出し，強酸による色素の変性が進の保持・運搬を行っていることが明らかにされ，少なくともた。その後，他の共生ホヤでも共生藻の垂直伝播が報告されるようになった（Kott 1977, 1982 など）。しかしながら，これらの研究においても共生藻は単に algal cell と記されただ

けで，この藻類が何であるかについては注目されていなかった。Lewin (1975) が Synechocystis didemni Lewin を ホ ヤ
群体の表面に共生する藍藻として記載したことで，ホヤの共生藍藻が注目されるようになった。本種がクロロフィル b を持ちフィコビリンを欠くことを根拠として藍藻から独立した
原核緑色植物門（Prochlorophyta）が提唱され，本種の学名。
は Prochloron didemni に改められた（Lewin 1976, 1977）

Prochloron の発見は陸上植物や緑藻の葉緑体の起源論を背景に大きな関心を集め，Prochloron を対象とした多数の研究 が 展 開 さ れ た（Lewin & Cheng 1999 参 照 ）。 一 方， 分子 系 統 で は Prochlorophyta を 構 成 す る 3 属（Prochloron，Prochlorococcus，Prochlorothrix） の 単 系 統 性 が 支 持 さ

生ホヤは被嚢の中に強酸を保持する細胞があるため（Hirose

むと考えられる。これ考慮すると残渣に含まれる Prochloron
が過小評価されている可能性もあり，共生藍藻から宿主への養分の供給は充分に立証できているとは言えない（Hirose &Maruyama 2004）。また群体内の水の流れから（図 1A），出水腔に保持される Prochloron が水溶性の同化産物を分泌してもそのまま出水口から排出されると想像されるので，宿主

ホヤが Prochloron から養分を得ているとすれば，分泌された養分を効果的に取り込む仕組みを持つ必要がある。シャコガ

イでは外套膜に広がる共生管内に褐虫藻が保持される一方で，褐虫藻の一部は胃内で分解消化を受けており，褐虫藻の一部は直接シャコガイの栄養源になっていると考えられる（Hirose

et al. 2006）。しかしホヤ個虫の胃内で共生藍藻が見られることは稀で，共生藻がそのまま餌と利用されているとは考えられない。さらに宿主ホヤの出水腔に寄生するホヤノシラミ（寄れないことから，クロロフィル b を持つ原核性藻類 3 属は藍藻を起源として独立に生じたと考えられるようになったとはなく，ホヤノシラミにとっても共生藻は餌として不適なよは Prochlorophyta は分類群として支持されず，Prochloron
も 一 般 に 藍 藻 とし て 扱 わ れ て い る。Lewin (1975) が 最 初

Prochloron はクロロフィル a と b を有しフィコビリンを欠く色素組成で酸素発生型の光合成を行うが（光合成系に（Palenik & Haselkom 1992, Urbach et al. 1992）。現在でに Prochloron を発 見した宿主ホヤは種同定されていないが，表面に Prochloron が付着するホヤには同種であってもProchloron が付着しない群体もあることから絶対共生ではない。これは藍藻と共生するホヤの中ではむしろマイナーなケー

生性カイアシ類）も周りにある大量の共生藍藻を摂食するこうだ（Hirose 2000b）。

ついては Hirose et al. (2009) を参照）
，長期間の単離培養に成功した例は報告されていない。トリプトファンを添加した培 地で Prochloron を増 殖できるとする報 告はあるが（Patterson & Withers 1982），再現性に問題があるようで一

藍藻と群体性ホヤの絶対共生

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般に unculturable とされている。筆者もこれまで複数の研究者に Prochloron と共生するホヤ群体を提供しているがまだ培養に成功した事例はない。そのため宿主ホヤが Prochloronの増殖に不可欠な「何か」を提供しているのではないかと考えられており，Prochloron の生息する微小環境と光合成活性は詳細に研究されている（Kühl et al. 2012, Nielsen et al.

2015）。一方，Prochloron のゲノムは標準的な藍藻の一次代謝に必要な遺伝子群を含んでおり，ゲノムの縮小は認められない（Donia et al. 2011）。ゲノムには窒素源のリサイクルに

図 2. 宿主ホヤにおける共生藍藻の分布様式。

等を窒素源に利用できると考えられる。Prochloron の単離培養に必要な「何か」は今日においても突き止められていない。

ヤに共生する多様な微生物によって様々な生理活性物質が産必要な代謝系を備えており，Prochloron は宿主ホヤの排泄物

生藍藻に由来する訳ではなく，共生藍藻の有無に関わらずホ生されていると考えられている。例えば Prochloron を出水

2. 紫外線防御
Prochloron と共生するホヤの被嚢には mycosporine-likeamino acids (MAAs) と呼ばれる紫外線吸収物質が含まれ。紫外線を光源とした顕微鏡観ている（Hirose et al. 2004）
察では，被嚢内の MAAs は被嚢細胞の細胞質に含まれている こ と が 示 さ れ て い る（Maruyama et al. 2003, Sensui &Hirose 2018）。MAAs は紫外線を吸収するが可視光は吸収し（Schmidt 2015 など）。ホヤ群体における共生藍藻の分布様ずに透過しつつ太陽光の紫外線を吸収できるという共生藻に捕食者が共生藍藻を避けて宿主ホヤを摂食することはほぼ不ないので，被嚢は光合成に必要な波長の光をあまり減衰させとって都合の良い特性を持つ。非共生のホヤでも配偶子など，これに MAAs を蓄積する事例はあるが（Epel et al. 1999）まで被嚢に MAAs を含む種は藍藻共生ホヤしか報告されていないので，被嚢の MAAs は藍藻共生のための適応の 1 つと考えて良いだろう。ホヤは MAAs の合成系を持たないが腔内に保持する Lissoclinum patella では，強力な毒性を持

つパテラゾールがホヤの血球中に共生する細菌 Candidatus

Endolissoclinum faulkneri Kwan et al. によって合成されて。
いる（Kwan et al. 2012）

共生藍藻が合成する様々な生理活性物質には毒性があり

宿主ホヤにとっては化学防御として役立つことが期待される式からも明らかなように（図 2），群体を丸かじりするような可能である。Prochloron の持つパテラミド合成系の遺伝子には非常に変異の多い領域があり，この変異に応じて異なる
種類のパテラミドが合成されることがわかっている（Donia

et al. 2006）。 つ まり， 個 々 の Prochloron 細 胞 は 1 タ イプの合成経路しか持たないが，共生ホヤ群体は遺伝的に多様な

Prochloron ゲノムには MAAs 合成系遺伝子が含まれている

Prochloron 集団を持つことによって複数のタイプのパテラミドを保有することができる。宿主ホヤが多様な化学防御分子

体から Prochloron を分離し Prochloron と残渣に含まれる
MAAs を比べると主要な MAAs の構成比がほぼ同じなのでとが重要となる。

ので（Donia et al. 2011），宿主ホヤは餌または Prochloronに含まれる MAAs を利用していると考えらえる。共生ホヤ群，MAAs の多くは Prochloron に由来す
（Hirose et al. 2004）
ると考えられる。宿主ホヤが共生藻の生産した MAAs を利用するためには MAAs をホヤ組織に移送する仕組みが必要となるが，これについては解明されていない。

3. 化学防御を保持するためには，共生藍藻の遺伝的多様性を維持するこIV. 共生様式から見た藍藻共生ホヤの多様性

1. 共生藍藻の分布様式

宿主ホヤ群体が共生藍藻を保持している場所は「群体表

面」
，
「被嚢内」
，
「出水腔内」，「出水腔と被嚢内」の 4 タイプに分類できる（図 2）。この共生藍藻の分布様式はホヤの種ごとに決まっており，同種であれば群体によって異なる場

藍 藻 共生ホヤは天 然 物 化学の分 野で非常に注目されて所に藍藻を保持することはない。このうち「群体表面」にTrididemnum solidum から単離されたジデムニンは海洋生物

あるが，他の 3 タイプは全て絶対共生であると考えられて

ス，抗がん，免疫抑制などの生理活性を有しており，かつて

Trididemnum，Lissoclinum で報告されている。共生藍藻は多 様 で Trididemnum miniatum Kott や Lissoclinum midui
は Prochloron と 共 生 す る が，Trididemnum nubilum Kott
は Synechocystis 様の藍藻と共生し，Trididemnum clinidesの被嚢内には 3 種の藍藻が共生する。
「出水腔内」に分布す
る藍藻は Prochloron のみである。このタイプは藍藻共生ホヤの中で最も一般的な分布様式で，宿主ホヤ 4 属の全てに見き た 材 料 で あ る。Synechocystis trididemni と 共 生 す る
由来の二次代謝産物の中でも代表的な分子である。抗ウィルは抗がん剤として臨床試験が進められていたが毒性が高いことから医薬品として承認には至っていない。Prochloron と共生するホヤからも多数の生理活性物質が単離されており，少なくともその一部については Prochloron ゲノム内に合成系の遺伝子が含まれている（Donia et al. 2011, Schmidt et al.
2012）。ただし共生ホヤに含まれる全ての生理活性物質が共藍 藻 が 付 着するタイプは既に述 べたように条 件的 共 生でい る。
「 被 嚢 内 」 に 藍 藻 が 分 布 す る タ イプ は Didemnum，

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広瀬

表1. 共生様式から見たホヤと藍藻の絶対共生の多様性
宿主（属）

共生藍藻

Didemnum

Prochloron

Trididemnum

共生藻の分布様式

垂直伝播様式*

宿主の例

出水腔内

B

D. molle

被嚢内不明

D. viride

出水腔内B

T. cyclops

被嚢内C

T. miniatum

被嚢内C

T. clinides

出水腔内

B

L. patella

出水腔＋被嚢内B

L. punctatum

被嚢内

C**

L. midui

出水腔内A

D. simile

Prochloron
Synechocystis 他

Lissoclinum
Diplosoma

Prochloron
Prochloron* 図3参照**Hirose & Nozawa 未発表
られる。また，Diplosoma ではこのタイプしか知られていな

す少し前の幼生の胴部背側後方から rastrum と呼ばれる粘着

Lissoclinum punctatum Kott だけで知られている特殊な様式。その後，rastrum
表面に Prochloron を付着させる（図 3A）
を胴部後半部に収容した幼生が群体から泳ぎ出る。幼生が付い。
「出水腔と被嚢内」に Prochloron が分布するタイプはで，被嚢内の Prochloron はほぼ全て被嚢細胞の中に取り込まれており，藍藻共生ホヤで唯一の細胞内共生である。この被嚢細胞（tunic phycocyte）は貪食能を持つことから，被嚢内の Prochloron を貪食的に取り込んでいると思われるが，細胞内の Prochloron は分解消化されずに維持されている（Hirose

et al. 1996, 1998）。以上のように，異なる属の宿主ホヤの間で同じ共生藻分布様式が見られることから，それぞれの属で収斂的に同じ分布様式の共生が成立したと考えられる。

性の構造が突出し，これを共同出水腔に突き出すことにより着変態する過程で，Prochloron を収容している空間（algal
pouch）は稚ホヤの出水腔となる（Hirose 2000a）。藍藻と共生する Diplosoma の種は全て同じ方法で垂直伝播を行うことから，共生性 Diplosoma の共通祖先がこの伝播様式を獲得したものと考えられる。

他の 3 属では，Prochloron を共同出水腔に保持する種は，幼生胴部後半の表面が粘着性であるため，幼生が共同出水腔

2. 共生藍藻の垂直伝播様式

を通過する時に Prochloron がここに付着する（Kott 1980,
Hirose & Fukuda 2006, Hirose & Nakabayashi 2008）（ 図

プで共生藍藻の垂直伝播が確認されている。それぞれの垂直おり，多数の Prochloron を運べるように特化している。出

共生藍藻を群体表面に保持するタイプを除いた 3 つのタイ伝播様式を比較すると，Diplosoma spp. は属に特異的な伝播様式を持つが，他の 3 属ではそれぞれの共生藻の分布様式に対応した共通の伝播様式を持つことがわかってきた（Hirose

2015）（表 1，図 3）。

ジデムニ科ホヤは全て胎生である。胚発生は群体の被嚢の中で進行し，被嚢から抜け出した幼生は共同出水腔を通って出水口から群体の外へ泳ぎ出る。Diplosoma spp. では泳ぎ出3B）。胴部後半の表面は襞状に褶曲して表面積を増大させて
水 腔と被嚢内に Prochloron を保持する L. punctatum でも同じプロセスで出水腔の Prochloron が幼生に付着し運搬され，細胞内共生する被嚢内の Prochloron は伝播に関わらない（Kojima & Hirose 2010）。幼生が付着変態する過程で，Prochloron が付着している部分は出水腔内壁となるので，
Prochloron もそのまま出水腔内に保持される。
被嚢内に藍藻を保持するホヤでは，被嚢細胞が藍藻を細胞内に取り込んで，発生中の胚に運び込む（図 3C）。胚が被嚢を分泌するようになると，藍藻を抱えた被嚢細胞は被嚢内に移動する。その後，藍藻は細胞から出て被嚢中に分散するので，遊泳幼生の被嚢内では被嚢細胞に取り込まれた藍藻と細胞外の藍藻が混在する。共生藍藻の種に関わらず垂直伝播過程は

図 3. 共生藍藻の垂直伝播様式。A, 出水腔の Prochloron が rastrumに付着する Diplosoma spp. の垂直伝播。B, 出水腔の Prochloron が幼生の胴部後半に付着する垂直伝播。Diplosoma 以外の 3 属に見られる。C, 被嚢内の共生藍藻が宿主被嚢細胞によって胚の被嚢内に輸送される垂直伝播。

同じであり，Trididemnum clinides では 3 種の共生藍藻全て
が被嚢細胞によって運ばれている（Kojima & Hirose 2012）。

V. 共生藍藻の多様性

Lewin (1975, 1977) が 記 載 し た Prochloron didemni は宿主群体の表面に付着するものであるが，被嚢基質に埋まっ藍藻と群体性ホヤの絶対共生

121

図 4. ホルマリン固定した宿主ホヤより単離した Prochloron。A, Lissoclinum verrilli の群体表面に付着する Prochloron（グループ I）。B,
Lissoclinum midui 被嚢内の Prochloron（グループ I）。C, Diplosoma virens の出水腔内の Prochloron（グループ II）。D, Didemnum molle（チャツボボヤ）の出水腔内の Prochloron（グループ III）。

ている Prochloron や出 水 腔に分 布 する Prochloron，被 嚢

細胞内に取り込まれている Prochloron のそれぞれについても P. didemni と同じ種であると考えてよいのだろうか？

Prochloron 属ではこれまでに P. didemni 以外の種が記載されていないため有効な種名は P. didemni のみであるが，これは Prochloron が 1 属 1 種であることを保証するものではない。このような背景から様々な論文の中で被嚢や出水腔のも の は Prochloron sp. あ る い は Prochloron spp. と 表 現 されているが，Prochloron が培養できないこともあり，現時点でこの問題に分類学的な決着はついていない。Cox (1986)

は 形 態 から Prochloron を 3 グ ル ー プ に 分 け て いる。このうちグループ I と II はホヤ群体における分布様式に対応しており，グループ III はチャツボボヤに固有のものである。

Prochloron の細胞は同心円状のチラコイドが配列する周辺部と液胞様の構造で満たされる中心部からなるが，群体表面

一種であり，3 グループに区別される形態は Prochloron の可塑性の範囲内であることを支持する。しかし，近年の分子系

統解析では，出水腔の Prochloron（グループ II）は単一のクレードとなり，群体の表面や被嚢内の Prochloron（グループI）とは高いブートストラップ値で区別されている（Nielsen

et al. 2015）。この場合，グループ II はグループ I から分岐した Prochloron 属の未記載種である可能性が支持され，形態もこれに対応していることになる。また Prochloron に地理的な特異性が見られないことは Prochloron が長距離分散している可能性を示している。これは共生藍藻が垂直伝播されていることと矛盾しているように思われるかもしれない。なぜなら垂直伝播はしばしば共生者と宿主の特異性を高め共種分化に繋がると考えられるからである。しかし「化学防御」の項で述べたように，共生藍藻の遺伝的多様性が高ければホヤ群体はより多様な化学防御物質を保持することができる。そに付着する Prochloron（P. didemni に相当？）では中心部が多数の小胞で構成されている（図 4A）。被嚢内に分布する Prochloron もこれと同様な構造を持つが，細胞のサイズは小さい傾向にある（図 4B）。Cox (1986) に従えば，これらの Prochloron はグループ I に分類される。出水腔に分布する
Prochloron はグループ II に分類され，中心部が 1 つの液胞様構造で占められるため周辺部と明瞭に区分される（図 4C）。
出水腔の Prochloron は群体から単離することが容易なため，
Prochloron の生理・生化学的研究の多くはこのタイプが材料に用いられている。Lissoclinum punctatum では出水腔と被嚢細胞内に Prochloron が分布するが，いずれの Prochloron
も大きな液胞様構造で特徴付けられるグループ II である。このことから，L. punctatum では被嚢細胞内の Prochloron がこで宿主ホヤは垂直伝播によって確実に共生藻を次世代に継チャツボボヤの Prochloron は出水腔に分布しているが細胞の中心部は多数の小胞で占められておりグループ III に分類さet al. 2004, Münchhoff et al. 2007）。ハメリンプールは高塩濃度の環境であるが，自由生活性の Prochloron（あるいは近承する一方で，水平伝播によって共生藻の多様性を維持していると理解できる。また，運動性の無い共生藍藻が宿主ホヤ間で水平伝播するためには宿主から離れてかなりの期間生存できなければならない。これまでホヤの共生藍藻は単離培養できていないが，Prochloron ゲノムには標準的な藍藻の遺伝子セットが含まれていることから，Prochloron が海水中で長期間生存できる可能性は否定できない。この場合，海水中にProchloron の細胞が希薄に漂っていると想像されるので，環境 DNA の解析から Prochloron 様の配列が得られることがあるかもしれない。興味深いことにハメリンプール（オースト
ラリア西海岸）の「生きているストロマトライト」に含まれる未培養の藍藻叢から得られた 16S rRNA 遺伝子の部分配列の

出水腔に分布するものと共通の起源を持つことが推定される。

中から Prochloron に相当する配列が見つかっている（Burns。この Prochloron は，中心部に不規則に配置れる（図 4D）するチラコイドや特有の顆粒構造などからグループ I とは区縁種）がこの極限環境に存在するのだろうか。

別されるが，これらの確認には微細構造の観察が必要となる。

16S rRNA 遺伝子の塩基配列に基づく Prochloron の分子系統解析では，宿主ホヤの種特異性も地理的な特異性も確認されていない（Münchhoff et al. 2007）。宿主特異性が見られないことは，異なる宿主ホヤに共生する Prochloron が同

Prochloron と共生するホヤ群体に含まれる生理活性物質の組成が宿主種（未記載の隠蔽種を含む）によって異なることがわかってきた（Kwan et al. 2014, Tianelo et al. 2015）。

Lin et al. (2016) は 18S rRNA 遺伝子に基づく宿主ホヤの系統樹と psbU や生理活性物質合成経路の遺伝子に基づく
Prochloron の系統樹のトポロジーがよく一致することを示

122

広瀬

している。これは Prochloron と宿主ホヤは共種分化の過程にあることを示唆している。しかし遺伝子配列を基にした

最初に藍藻との共生を確立した Diplosoma がこの伝播様式をでも Prochloron に地理的な特異性は認められていないので，属（Didemnum，Trididemnum，Lissoclinum） で は 同 じ 共
生藻分布様式を持つ種であれば属を問わず同様な過程で垂直

Prochloron のクレード間に種の境界を設定できるかどうかを結論するのは現時点ではまだ難しいだろう。一方，この研究

Diplosoma では本属に固有の垂直伝播様式を持つことから，獲得したと思われる。これに対して Diplosoma spp. を除く 3

Prochloron の水平伝播は支持されることになる。
多くの分子系統解析で Prochloron に最も近縁な姉妹群はSynechocystis trididemni となっている。Prochloron と比べて Synechocystis についての研究は少なく，ホヤに共生する
Synechocystis の多様性についてはわかっていない。ホヤの共生藍藻として代表的なこの 2 属および共通祖先はジデムニ科

るが，この胚発生過程が絶対共生ホヤでは藍藻の獲得・保持れるが，出水腔に分布する共生藍藻が Prochloron に限られている点で両者の特性には違いもあるはずである。これら 2 属胞が運搬し，出水腔の藍藻は Diplosoma のように特別な器官（rastrum）で集めるか他の 3 属のように幼生の胴部に付着さホヤと共生する上で必要な特性を共通に備えていると想像さと全く異なる系統に Trididemnum clinides や T. miniatum の被嚢内に分布している糸状藍藻がある（Parry 1984, Larkum

et al. 1987, Hirose et al. 2009）。これは Oscillatoria sp. と記述されることもあるが分類学的な研究は行われていない

伝播が行われており，それぞれの属で分布様式に応じた垂直伝播様式が収斂的に進化したと考えられる。これは，垂直伝播を実現する上で他に有効な選択肢（方法）がほとんど無かったことを示唆している。非共生のジデムニ科ホヤでも胚は被嚢内で保育され幼生は共同出水腔を通って群体外に放出されのために改変されている。すなわち，被嚢内の藍藻は被嚢細せる方法だけが進化的に現実的だったのだろう（図 3，詳細は Hirose (2015) 参照）。ジデムニ科ホヤだけが絶対共生の宿主になり得た理由は，胚発生過程を改変して共生藍藻の垂直伝播を実現できたことにあるのかも知れない。どうしてジデようだ。糸状藍藻が共生する宿主の被嚢には Prochloron や

ムニ科ホヤが絶対共生の実現に適した発生過程の可塑性を持ていると考えられる。沖縄の T. clinides は糸状藍藻を含むがヘロン島（グレートバリアリーフ）の同種にはなく，反対にVII. 謝辞

Synechocystis も必ず共在するが，糸状藍藻が赤い補助色素を持つことから共在する他の共生藍藻とは光環境を棲み分け

沖縄の T. miniatum からは糸状藍藻が確認できていないので，
この藍藻については条件的共生である可能性がある。ただしち得たのだろうか，その背景はまだ謎のままである。

本誌に総説を発表する機会を提供いただいた須田彰一郎博

士と編集委員会の皆様に感謝いたします。また，一通の手紙

で藍藻共生ホヤの研究に私を引きずり込んだ故 Ralf A. Lewin

博士をはじめ Lanna Cheng 博士，丸山正博士に感謝いたしま

沖縄の T. clinides では糸状藍藻も他の共生藍藻と一緒に垂直伝播されている（Kojima & Hirose 2012）。

す。

VI. なぜジデムニ科ホヤだけが宿主に選ばれたのか？

引用文献

冒頭で触れたように多様な脊索動物の中で藻類との絶対共生が確認されているのはジデムニ科ホヤのうち 4 属だけである。また，宿主ホヤの分子系統解析から共生成立はそれぞれの属で 1 回以上生じたと考えられる。ジデムニ科ホヤは何度も藍藻共生の機会を得られたのに，他の動物にその機会がなかったとすれば不自然ではないだろうか。言い換えれば，Prochloron をはじめとする共生藍藻はジデムニ科ホヤと繰り返し共生を成立させる一方で，なぜ他の動物を絶対共生のパートナーに選ぶことがなかったのだろうか？ジデムニ科ホヤには共生成立に不可欠な「何か」を備えているが，これを他の動物は持っていなかったのだろうか？藍藻と絶対共生するホヤでは共生藍藻は被嚢内または出水腔内のいずれかに分布する。Prochloron にとっては被嚢と出水腔が，他の共生藍藻にとっては被嚢だけが絶対共生の場となり得たのだろう。しかし，被嚢や出水腔は全てのホヤに見られる組織なので，分布様式から宿主がジデムニ科に限定された理由を説明することはできそうにない。
これまで確認されている限り全ての絶対共生ホヤが共生藍藻の垂直伝播を行うことから，垂直伝播の獲得は絶対共生の成立の重要なステップであったと考えられる。藍藻共生性

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（琉球大学）