Jpn. J. Protozool. Vol. 47, No. 1, 2. (2014)

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Review

渦鞭毛藻類の独特な核ゲノム將口 栄一
沖縄科学技術大学院大学マリンゲノミックスユニット〒904-0495 沖縄県国頭郡恩納村字谷茶 1919-1

An unusual dinoflagellate nuclear genome
Eiichi SHOGUCHI
Marine Genomics Unit, Okinawa Institute of Science and Technology,
Okinawa 904-0495, JapanSUMMARY
Dinoflagellates are ecologically important, unicellular eukaryotes in aquatic environments. They
have unusual, permanently condensed chromosomes and immense nuclear genome sizes. Recent
advances in dinoflagellate biology have revealed many novel genomic features.
The first draft genome of the dinoflagellate, Symbiodinium minutum, displays unique and derived
characteristics (http://marinegenomics.oist.jp/genomes/gallery). (1) The genome comprises approximately
42,000 protein-coding genes, including highly duplicated genes for regulator-of-chromosome-condensation
proteins. One-third of these have eukaryotic orthologs, whereas the others have similarities to those ofbacteria. (2) Symbiodinium genes are enriched in spliceosomal introns (average 18.6 introns/gene), in
which donor and accepter splice sites are unique. (3) All spliceosomal snRNA genes, spliced-leader
genes, and 5S rRNA genes are clustered in the genome. (4) The Symbiodinium genome displays
unidirectionally aligned genes throughout the genome, forming a cluster-like gene arrangement. Here I
briefly introduce recent advances in dinoflagellate genomics, paying special attention to the genome
structures of gene-rich regions.
Key words: Alveolates, Gene arrangement, Chromatin, Exon-intron structure, Trans-splicing, Geneduplication, Comparative genomics, RCC1, Symbiodinium, Trypanosoma

Tel: +81-98-966-8653/Fax: +81-98-966-2890
E-mail: eiichi@oist.jp
Received: 25 January 2014; Accepted: 31 March 2014.

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渦鞭毛藻類の独特な核ゲノム

はじめに渦鞭毛藻類は単細胞真核生物であり，常に凝縮した液晶性（liquid crystallic）の染色体と巨大な核ゲノムを持つ（その多くがヒトゲノムの数倍のサイズである）（Fig. 1A）．またコアヒストンを含むヌクレ
オソーム構造が観察されてこなかった．かつては，
その特殊な核の特徴から「中間核生物（Mesokaryotes）」と呼ばれていたこともある（Dodge, 1965）．現在ではこの説は否定され，分子系統学的研究などにより，マラリア原虫などのアピコンプレックス類，ゾ
ウリムシなどの繊毛虫類と共に，渦鞭毛藻類はアル
ベオラータの主要グループの一つであることが明らかになっており（Burki et al., 2007），その特殊な核は，「渦鞭毛藻核（dinokaryon）」と呼ばれている．
渦鞭毛藻類にはおよそ 2,000 種が知られており（Adlet al., 2007），赤潮の原因となる種（Alexandrium）やサンゴに共生する褐虫藻（Symbiodinium）などが含
まれ，海洋環境を考える上で重要な生物である．渦鞭毛藻類間の系統関係は未解決の部分も多く，分子や微細構造のデータによって再検討が行われている（Moestrup and Daugbjerg, 2007; Bachvaroff et al., 2014）．
渦鞭毛藻類の種の約半数は光合成を行う．その共通祖先が二次共生により獲得したと考えられるプラ
スチドのゲノムは，プラスミド状のミニサークル
DNA という特殊な構造へと進化している．さらにそれらとは別に，進化の過程で三次共生イベントなどにより獲得したと考えられるプラスチドを持つ種や，クレプトクロロプラストを持つ種などがおり，
細胞内共生のメカニズムや核ゲノムとオルガネラゲ
ノムの共進化を研究する上でも興味深いグループである（Onuma and Horiguchi, 2013; 山口ほか, 2008）．
最近，渦鞭毛藻類のトランスクリプトーム解析や一部のゲノム配列解析から興味深い特徴が徐々に明らかになってきている（Lin, 2011; Wisecaver and Hackett,
2011; 將口, 2013）．核ゲノムの分子生物学的研究に限ると，mRNA のトランススプライシング（Zhang etal., 2007）（Fig. 1B）や同じ遺伝子がタンデムに繰り返し並んで存在するという報告である（Liu and Hastings, 2006）．また転写調節に関して真核生物に共通

Fig. 1. The dinoflagellate nuclear genome. (A) Transmission electron micrograph of the dinoflagellate, S. minutum.
Twelve permanently condensed chromosomes (Ch) show
regular, banded patterns. Proteins associated with DNA inchromatin are less abundant in dinoflagellates, as in bacteria, but the basic structures of chromatin have not beenclarified. M: mitochondria, N: nucleus, Pl: plastid, Py:
pyrenoid, Scale bar: 1 μm. (B) Spliced leader transsplicing (SLTS) is common in dinoflagellates. SLTS has
been shown to occur in a limited number of eukaryotes(dinoflagellates, euglenozoans, cnidarians, nematodes,
flatworms, and tunicates). In cis- (intron) splicing, thesplice donor and acceptor sites lie on the same strand.
During splicing a lariat structure is formed (blue dottedline) and the intron is removed. For SLTS, a „Y‟ branchedbyproduct is formed (green dotted line), the donor site of
SL RNA is spliced to acceptor sites of pre-mRNAs and theoutron is removed. As a result, the SL (yellow-box) andthe 5‟ exon of pre-mRNA from the different strands arejoined. Introns are located „inside‟ the target gene, whereas
outrons are located „outside‟ the gene. Many mature
mRNAs have a common „SL‟ that is spliced into different
genes. Red circles show cap structures (2,2,7trimethylguanosine cap for SL RNAs, 7-methylguanosine
cap for mRNA) (Stover et al., 2006). Dinoflagellate SL
sequences are highly conserved and the binding site
(purple box) for the Sm protein complex on dinoflagellate
SLs is different from corresponding binding sites in the SL
RNAs of other species. The SL RNAs of most other species contain a Sm binding site in the 3‟ half (aqua line).

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な TATA box のプロモーター配列が見つからず，渦鞭毛藻 Crypthecodinium cohnii から単離された TATA
box に結合するタンパク質（TBPs）に類似性の高い
TBP-like タンパク質は，TATA box よりも TTTT boxの配列に強く結合するという結果が報告されている（Guillebault et al., 2002）．
このように渦鞭毛藻類のゲノムは実にユニークであり，例えば渦鞭毛藻の全ゲノム解読により，進化の過程でヌクレオソーム構造を失うことによってどのようなゲノム進化が起こりうるのかということが明らかになるかもしれないという期待が持たれていた．それにもかかわらず，アピコンプレックス類や繊毛虫類の全ゲノムが解読される一方で，渦鞭毛藻類 の 全 ゲ ノ ム の 解 読 は 行 われ て こ な か っ た（Lin,2011; Wisecaver and Hackett, 2011）．その理由の一つ
は，渦鞭毛藻のゲノムが他の原生生物のゲノムに比べて相当に大きいためであろう．
我々は，渦鞭毛藻類の中でゲノムサイズの小さい褐虫藻 Symbiodinium minutum の核ゲノムの概要配列を決定した（Shoguchi et al., 2013）．その結果，渦鞭毛藻ゲノムの構造がゲノム全体にわたってユニークな特徴を持つことが明らかになった．ここでは，この褐虫藻の核ゲノムの解読結果を中心に，ごく最近の渦鞭毛藻の核に関する研究を手短に紹介する．さらにその解読とともに浮かびあがった疑問点を記してみたい．最近，アルベオラータの祖先型のミトコ
ンドリアゲノム構造の想定に関する報告がなされた（Janouškovec et al., 2013）．アルベオラータの祖先型の核ゲノム構造に関する議論も活発になればと思う．
渦鞭毛藻核のゲノム構成
我々は，次世代シーケンサー（NGS）とゲノムア
センブルのソフトウエアを駆使して 616 Mbp（6.16億塩基対）のゲノム概要配列を決定した．同時に

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行 っ た ト ラ ン ス ク リ プ ト ー ム 配 列 決 定 に よ り，
63,104 のユニークな配列を得た．その配列のほとんどがゲノムにマップされ（Koyanagi et al., 2013），遺伝子領域のほとんどがこの 616 Mbp の概要配列に含まれることが分かった．この概要配列上には 41,925の遺伝子領域が存在した．DNA トランスポゾンやレトロトランスポゾン領域の占める割合は 0.5% と1.1% であった．タンデムリピートの占める割合はおよそ 5% と見積もられた．同じアルベオラータのゲノムと比較すると，S. minutum の GC 含有量はかなり高く，44% であった（Table 1）．この見積もりは，他の渦鞭毛藻におけるものとほぼ一致する（reviewed
by Moreno Diaz de la Espina et al., 2005）．すなわち，渦鞭毛藻の GC 含量は，アピコンプレックス類や繊毛虫類よりもむしろヒトやユーグレノゾア類のトリ
パノソーマのゲノムに類似している（Table 1）．
フローサイトメ トリーを用いた解析により，S.
minutum のゲノムサイズはおよそ 1,500 Mbp と見積もられている（Shoguchi et al., 2013）．NGS のデータからオルガネラ DNA が高コピー（>500）で存在すると見積もられ，その分を差し引いたとしても，アセンブルできていない核ゲノム領域が 800 Mbp 程度は存在すると思われる．NGS のリードや BAC 及び
fosmid クローンの両末端配列のデータは，その領域の大部分は GC 含量やタンデムリピートやトランス
ポゾンの占める比率という点において 616 Mb の領域に類似していることを示している．この結果は，
約 110 Gbp のゲ ノム を持 つ渦 鞭毛 藻 Alexandrium
ostenfeldii のゲノムの 50% 以上がタンデムリピート
からなるとする報告とは対照的である（Jaeckisch etal., 2011）．また，Madhani (2013) による，渦鞭毛藻のゲノムが巨大化したのはトランスポゾン配列と関係しているのかもしれないとする議論とも一致しな
い．渦鞭毛藻の非コード領域の配列としてテロメアの 存 在 が 報 告 さ れ て き て い る が（Fojtova et al.,Table 1. Draft genome compostion of three main groups of alveolates, the dinoflagellate, Symbiodinium minutum, theapicomplexan, Plasmodium falciparum, and the ciliate Tetrahymena thermophila, and the euglenozoan, Trypanosoma brucei
A total assembled
length of assembly(Mb)

G+C content(%)

Number of genes

Average length of
Number of introns First two nucleointergenic regions
per genetides of introns(bp)

Symbiodinium
minutum 1)

616

44

41,925

18.6

GT/GC/GA

2,064

Yes

Plasmodium
falciparum 2)

23

19

5,268

2.4

GT

1,694

No

Tetrahymena
thermophila 3)

104

22

24,725

4.6

GT

1,423

No

Trypanosoma
brucei 4)

26

46

9,068

0.0002

GT

1,279

Yes

1) Shoguchi et al. (2013), 2) Gardner et al. (2002), 3) Eisen et al. (2006), 4) Berriman et al. (2005).

Unidirectionalarrangement of
genes

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渦鞭毛藻類の独特な核ゲノム2010），セントロメア様領域に関する報告はなされていない．アセンブルできていない領域は常に凝縮した染色体構造と関係してくる可能性があり，その解明には他の渦鞭毛藻の全ゲノム配列との比較解析が重要となってくる．渦鞭毛藻のゲノムには 5-ヒド
ロキシメチルウラシルという他の真核生物ゲノムには見つからない修飾塩基が多数含まれる（reviewed
by Lin, 2011）．このような修飾塩基とゲノム構造との関係も謎のままである．
遺伝子の構成解読されてきた真核生物のゲノムと遺伝子を用いた統計学的解析により，渦鞭毛藻類におけるタンパ
ク 質を コー ドする 遺伝 子数 はお よそ 38,000 か ら
87,000 と見積もられていた（Hou and Liu, 2009）．S.
minutum ではタンパク質をコードする遺伝子の数は
41,925 と見積もられ，マラリア原虫やテトラヒメナに比べるとかなり多いことが明らかになった（Table 1）．
タンパク質の保存されたドメインの解析（pfam ドメイン），TBLASTN による NCBI データベースへの配列類似性検索，ゲノムの解読された真核生物の遺伝子群との比較に適した OrthoMCL データベース（http://orthomcl.org/orthomcl/）を 用 い た 解 析 で は，
41,925 の中の 54% の遺伝子は，これまでに登録されている配列への類似性を持つ．一方で 46% の遺伝
子は，Symbiodinium 特異的である可能性が高い．その中でも比較的保存性の高い遺伝子を探る上で，近縁種の渦鞭毛藻ゲノムとの比較が重要になってくると思われる．遺伝子間の比較解析から，41,925 遺伝
子の中の 17,703 遺伝子（42.4%）は，渦鞭毛藻の系統で重複した遺伝子である可能性が高いと見積もられた．渦鞭毛藻類における遺伝子の重複のメカニズ
ム と し て，mRNA 由 来 の processed complementary
DNA のリサイクルが提案されている（Slamovits andKeeling, 2008）．しかしながら，S. minutum ではイントロンを持たない遺伝子が少ないことから，この可能性は低いと予想された．他のゲノムに比べると，かなり数が増大している遺伝子には，配列は保存されているが機能未知であるタンパク質，Chlorophylla/b-binding タンパク質，イオンチャネルのタンパク質などをコードするものが含まれていた．このように数の増大している遺伝子群は，環境応答と関係するようである（Colbourne et al., 2011）．他の渦鞭毛藻ゲノムとの比較により，このような遺伝子の増大がいつ頃起こってきたのかを推定することが可能になってくるであろう．
類似性を示す保存された遺伝子の構成をマラリア原虫やテトラヒメナと OrthoMCL データベースを用いて比較すると，S. minutum はマラリア原虫やテトラヒメナに比べて，進化過程で失った遺伝子ファミリ ー が 少 な い こ と が 示 唆 さ れ た（Shoguchi et al.,2013）．アルベオラータの共通祖先が獲得したと考えられる紅藻由来の色素体を繊毛虫はほぼ完全に失い，動物に寄生するアピコンプレックスでは光合成能を失っている．また色素体獲得との関連が考えられる遺伝子は，繊毛虫において 16 個みつかっているだけであり（Reyes-Prieto et al., 2008），マラリア
原 虫 で は 207 個 が 見 つ か っ て い る に す ぎ な い（Huang et al., 2004）．一方で，光合成性のアピコン
プレックス Chromera velia のトランスクリプトーム
解析において 513 の遺伝子がプラスチドの獲得と関係していることが示唆されてきている（Woehle et al.,2011）．例えば，解読された珪藻ゲノムで同様の解析を行うとおよそ 2,000 が色素体の獲得との関係が示唆される遺伝子としてみつかってくる（Moustafa
et al., 2009）．従って S. minutum において多くの遺伝子ファミリーが存在することは，S. minutum が光合成能を保持していることと関係している可能性が高い．今後は，プラスチドへ輸送されて機能するタ
ンパク質をコードする遺伝子を同定していくことが重要であると思われる．また渦鞭毛藻の進化において遺伝子の水平伝播が重要であったのではないかとす る 報 告 が な さ れ て き て い る（Wisecaver et al.,2013）．水平伝播により獲得したと考えられる遺伝
子が，さらなるゲノム比較によって次々と明らかになってくるかもしれない．
核タンパク質渦鞭毛藻の核にはヌクレオソーム構造が見つからず，渦鞭毛藻はコアヒストンの遺伝子を失っていると考えられていた．一方で，バクテリアの DNA 結合 タ ン パ ク 質 HU に 類 似 す る Histone-like protein（Hlp）の存在が報告されてきた（Sala-Rovira et al., 1991;
Wong et al., 2003）．しかしながらより最近の EST 解析の結果から渦鞭毛藻はコアヒストン遺伝子を持っていることが次第に明らかになってきた（Hackett etal., 2005）．S. minutum ゲ ノ ム に は コ ア ヒ ス ト ン
H2A，H2B，H3，H4 がコードされていた．リンカー
ヒストン H1 のオーソログ遺伝子は見つからなかった．S. minutum のゲノム上に Hlp をコードする領域
は 15 箇所みつかった．渦鞭毛藻の Hlp と動物のH1 の類似性から，H1 遺伝子の進化が議論されている（Kasinsky et al., 2001）．このような比較は，Hlpのような遺伝子が真核生物の祖先のゲノムに存在したのか，バクテリアから水平伝播により獲得されたのかを考える上で重要になってくると思われる．

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また Gornik et al. (2012) によって，核タンパク質
DVNP（dinoflagellate/viral nucleoproteins）が渦鞭毛藻
Hematodinium sp. の核に多く含まれ，DNA に結合することが示された．このタンパク質をコードする遺伝子は，これまでに渦鞭毛藻類と藻類ウイルスであるフィコドナウイルス科のゲノムで見つかっている．Gornik et al. (2012) は，この DVNP 遺伝子の獲得がヌクレオソーム構造の見つからない巨大な核を持
つ渦鞭毛藻への進化の最初のステップとして重要であったのではないかと議論しており，興味深い．S.
minutum ゲノムには，19 個の DVNP 遺伝子が存在する．この 19 個の中の 11 個には，Hematodinium sp.
の DVNP 遺伝子にはない別のドメインもコードされていた．これらのドメイン構造が渦鞭毛藻間でどの程度保存されているのかを比較することが，水平伝播により獲得したと考えられる遺伝子の進化を探る上で重要である．
S. minutum のゲノムで非常に数の増加している遺伝子の中には，核タンパク質をコードする RCC1
（Regulator of Chromosome Condensation 1）遺伝子が含まれていた．この遺伝子は RCC1-like リピートを持ち，このリピートを持つ遺伝子はバクテリアゲノ
ムの中にも存在する．RCC1-like リピートを持つ遺伝
子は S. minutum ゲノム中の 189 の領域に存在した．
その中の 86 のタンパク質の配列を用いて分子系統学的解析を行ったところ，52 のタンパク質はシアノ
バクテリアとプロテオバクテリアのオーソログであり，一方 34 は真核生物のオーソログであった．すなわち，S. minutum の RCC1 遺伝子には真核と原核の両方のタイプが含まれていた．脊椎動物の RCC1like リピートドメインを持つタンパク質の機能は多様 化 し てい る こ とが 知 られ てい る（Hadjebi et al.,2008）．これらのタンパク質のいくつかが独特な染色体構造と関係しているものと思われる．
イントロン
渦鞭毛藻の遺伝子のエクソン−イントロン構造に関しては，その情報が数種類の遺伝子に限られてきたた
め，よく分かっていなかった．一方で，マラリア原虫やテトラヒメナのイントロンに関してはよく調べられており，その数は比較的少なく（Table 1），アルベ
オラータの進化におけるイントロン数の変化は比較的短期間に起こったのではないかという議論がなされている（Nguyen et al., 2007）．驚いたことに S.
minutum の遺伝子には平均すると 1 遺伝子あたり
18.6 個という非常に多くのイントロンが存在することが明らかになった（Table 1 and Fig. 2）．その 5‟ ス
プライスサイトの配列としては，GT 以外にも GC や

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GA タイプのものが存在していた．一方で 3‟ スプライ
スサイトのエクソンの 1 番目のサイトが G である傾向が認められた（Fig. 2）．このサイトが G の傾向はヒトのイントロンのマイナータイプのパターンに一致している（Thanaraj et al., 2001）．このように，多くのGT-AG ルールに従わないイントロンが短期間で生じたものなのかどうかは，近縁種間におけるゲノム配列比較により明らかになっていくであろう．また S. minutum のスプライセオソーム関連遺伝子の特徴を調べたところ，snRNA 遺伝子のすべてがある領域にクラFig. 2. Gene arrangements and exon-intron structures innuclear genomes of representative eukaryotes and alveolates. Yellow-green boxes indicate typical patterns of tengene arrangements with the number of strand-switch regions (SSRs), although the SSRs shown in P. falciparum,
T. thermophila, A. thaliana and H. sapiens are not always
typical. The unusual ten-gene organization on the same
strand of DNAs that have no SSRs, is similar in S. minutum and T. brucei. Gene architecture shows average genelengths (exons in red and introns in blue) with the average
intron number per gene. The sequence motif of the splicesite was illustrated with WebLogo (http://weblogo.threeplu
sone.com/). The probability of position 2 at the 5‟ splicesite of S. minutum is shown in the insert. Only two genes
with spliceosomal introns in T. brucei have been reported
and the motif was not shown. Analyses of intron richness
and weakness of 5‟ splice site signals (asterisk) indicatethat S. minutum has the most unusual eukaryote genome
organization to date. A double asterisk shows Gs of firstnucleotides of exons conserved at the 3‟ splice site. A
similar phenomenon is known from human minor alternative splice sites (Thanaraj et al., 2001). (From Shoguchi etal. (2013), with permission of Elsevier)

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渦鞭毛藻類の独特な核ゲノムスターとして存在することがわかった．スプライセオ
ソームの構造に関わる遺伝子の詳細な比較解析により特殊な構造がみつかってくるかもしれない．
ゲノム上の遺伝子配置と転写離れた系統関係にもかかわらず，渦鞭毛藻とユー
グレノゾア（トリパノソーマ）のゲノム構造に類似性がみられるという議論がなされてきた（Lukes etal., 2009）．核ゲノムに関しては，トランススプライ
シングと，遺伝子がタンデムに並ぶという点である．渦鞭毛藻のタンデムな並びに関しては，同じ遺伝子のコピーが並んでいて，それらの遺伝子はポリ
シストロニックに発現しているようであるということで議論されてきた．一方で，トリパノソーマに関しては，異なる遺伝子であってもゲノム全体にわたって遺伝子の一方向性の並びが明らかになっていた（Fig. 2）．
我々は，S. minutum のゲノム全体にわたって遺伝子が同じ方向に並んでいることを明らかにした（Fig.
2）．Spliced leader trans-splicing（SLTS）に 関 し ては，トリパノソーマではすべての遺伝子が SLTS を受けるのに対し，S. minutum の転写開始点（TSS）の解析は，約 20% の mRNA が SLTS をうけているということを示している．すなわち，すべてが常にSLTS をうけているわけではないことが示唆され，同様 の 結 果 は 渦 鞭 毛 藻 Lingulodinium polyedrum のRNA-seq 解析でも示唆されている（Beauchemin et al.,2012）．渦鞭毛藻の SL（22 ヌクレオチド）配列は
これまで調べられてきた渦鞭毛藻間で完全に保存されており，このメカニズムが渦鞭毛藻の遺伝子発現調節において重要であることを示唆している（Fig.
1B）．トリパノソーマでは，同じ向きに並んだ遺伝子がポリシストロニックに発現していることが報告
さ れ て い る．S. minutum で は ど う で あ ろ う か．S.
minutum では，トリパノソーマのようにほとんどの遺伝子がポリシストロニックに発現しているということはなさそうである．
渦鞭毛藻の転写に関して示唆されてきたことの一つは，配列特異的な転写因子遺伝子がアピコンプ
レックス類のように少ないということである．今回のゲノム解読で，S. minutum のゲノムにコードされる，真核生物間で保存されているような転写因子遺伝子の数は少ないということが明らかになった．また TATA box のないプロモーターによる転写に関しては，哺乳類のゲノムにおいても議論されてきており（Wu and Sharp, 2013），渦鞭毛藻ゲノム上にある
プロモーター領域を同定し，比較していくことが重要であると思われる．大部分の遺伝子は転写ではなく，RNA プロセッシングや翻訳，またはまだ知られていないようなレベルで発現が調節されているのかもしれない．また small RNA や non-coding RNA による調節も考慮していく必要があるかもしれない（Baumgarten et al., 2013）．
おわりにこれまで，ゲノムサイズが大きいなどの理由か
ら，渦鞭毛藻核ゲノムの進化の問題へ全ゲノム解読
からアプローチすることはできなかった．シーケン
シング技術が急激に進展していることを考慮すると，今後はますます全ゲノム配列の比較から多様な渦鞭毛藻にアプローチが可能になってくるはずである．例えば，我々が解読したような共生性の褐虫藻は 100 種類以上はいるとされており，さらなるゲノ
ム解読とその比較解析が進めば，褐虫藻のゲノム進化の独自性と多様性が明らかになってくるであろう．同時にサンゴのような宿主のゲノム（Shinzato etal., 2011, 2014）との比較も，ゲノム進化の視点から
生物間の相互作用を考える上で重要になってくると思われる．
謝辞
本稿の執筆にあたり，沖縄科学技術大学院大学マリンゲノミックスユニットの方々に，ご意見を頂いた．また電子顕微鏡の写真は，沖縄科学技術大学院
大学の佐々木敏雄氏により撮影されたものである．
ここに御礼申し上げる．本稿を執筆する機会を頂き，編集委員の岩本政明博士に厚く御礼申し上げる．
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