植物における性成立を加速させるゲノム進化
Genome evolution accelerating establishment of the sex in plants（個人推薦）

代表研究者
協同研究者

岡山大

赤木 剛士

Okayama University

Takashi AKAGIThe University of Edinburgh

Deborah CHARLSWORTH

University of California Davis

Isabelle M. HENRY

Separated sexuality is a main strategy to maintain genetic diversity within a species, both in animals and plants.
Contrast to the animals, a minority of plants has evolved a variety of separated sexualities, such as dioecy (male andfemale individuals) or monoecy (male and female flowers in an individual), from the ancestral hermaphroditism, inlineage-specific manner. Furthermore, plants frequently have exhibited reversion from separated sexuality tohermaphroditism. To untie this plant-specific plastic evolution of sexual systems, we focused on lineage-specific genome
duplications of persimmon and kiwifruit, that caused transitions both into and out of dioecy. For paleo-genome

duplications to drive establishment of dioecy, some duplicated genes exhibited episodic positive selections, which
would be an index for acquisition of novel protein functions, as an adaptive evolution. Importantly, they enriched
the key genes for sex regulatory pathways. On the other hand, recent genome duplications (or polyploidization) to
involving escape from dioecy in persimmon, triggered new expression responses, especially to stress signals, wherea neofunctionalized RADIALIS-like gene integrated a new regulatory path to derive hermaphrodite from maleflowers. These results would propose the power of duplications to derive novel functions to establish new sexual
systems in plants.

研究目的「性」は動植物を問わず、遺伝的多様性を維持すを駆動する分子・ゲノム動態的な要因については未だ全く明らかにされていない。

るための重要機構の一つである。しかし、植物にお本研究では、植物では初めて同定された性決定遺ける性の概念は動物とは大きく異なっており、本来伝子であるカキ属植物の OGI/MeGI（Akagi et al. 2014

は「両全性」を祖先とするものが、系統特異的に雌Science）や、キウイフルーツ（マタタビ属）におけ雄個体が分かれるもの（雌雄異株性：dioecy）、雌雄る性決定遺伝子 Shy Girl（Akagi et al. 2019 Nature

花が個体内で分離するもの（雌雄異花性：monoecy）

Plants）がいずれも系統特異的なゲノム重複に起因しなど、様々な性表現を生み出してきた。さらに、植ていることに着目し、ゲノム重複を含む大規模遺伝物は性を生み出す一方で、それとは逆の方向、つま子倍化が引き起こすゲノム再編成と性変化への進化

り雌雄の区別がある性から祖先である両性花への回学的意義を明らかにするための調査を行った。具体帰を頻繁に示すことが知られている。つまり、植物的には、カキ属・マタタビ属において、性変化を伴は、両性花を起点として多様な性表現を常に生み出うゲノム重複に着眼し、その前後において引き起こしつつ、同時に祖先型である性表現に回帰するといされる遺伝子発現動態の変化や進化学的な選択圧のう、性表現の循環と言うべきシステム変化を繰り返変化を検出し、その機能変化とともに進化的な意義している。しかし、この可塑的な性のシステム変遷を定義することを試みた。

しい植物ホルモンシグナリング経路などを介した、研究経過

雄花から両性花に至る分子経路が成立していること

カキ属の MeGI 遺伝子を生んだ古ゲノム重複 Dd-を明らかにした。具体的には、自然に両性花を生みalpha (Akagi et al. 2020 PLoS Genet) およびマタタビ

出すケースでは植物ホルモンである ABA シグナル属の Shy Girl 遺伝子を生んだ古ゲノム重複 Ad-alpha経路を中心としたストレス応答経路を介して、人工において重複したと考えられる全遺伝子ペアを、ペ的にサイトカイニン処理によって生まれる両性花でア間の中立変異率を基準として選抜した。これらのはサイトカイニンを主役とする細胞増殖経路を介し遺伝子を対象として、重複後に特異な一過的正の選て、共通の発現モジュールが活性化されていること抜圧（episodic positive selection）を示すものを検出すを明らかにし、そのモジュールの統合的役割を担っるために、他種オーソログセットおよび属内アレルている RADIALIS 様遺伝子 DkRAD を同定した。

分化情報を加えたアライメントから PAML およびDkRAD は六倍体栽培ガキに特異に発現応答性を獲

BUSTED (Murrell et al. 2015 Mol Biol Evol) による解得した遺伝子であり、栽培ガキでは両性花発生に関析を行った。それぞれのゲノム重複においてカキ属

わる ABA/サイトカイニン処理においても花器官ででは 23 遺伝子, マタタビ属では 46 遺伝子においての発現上昇が見られたが、二倍体野生種では花発達一過的な正の選択圧が作用し新機能が選抜・固定さ期において発現応答が見られなかった。DkRAD をモれた候補であると考えられた。これらの中で、カキデル植物であるシロイヌナズナおよびタバコに形質属の 23 遺伝子中、6 遺伝子は Y 染色体上に存在する転換することで雌ずいの伸長性に関わることを明ら

OGI とその直接制御を受ける MeGI による性決定経かにした。さらに、キウイフルーツ Shy Girl を導入路ネットワークに含まれるものであった。さらに、してオス化したシロイヌナズナに DkRAD を異所的AlphaFold2 によるタンパク質立体構造予測の結果か発現させることで、雄花から両性花への変化を促進ら、一過的な正の選択圧を受けたと考える残基はいすることも確認した。以上から、六倍体栽培ガキでずれもタンパク機能に関わる顕著な構造変化を及ぼは、DkRAD の新規発現応答を獲得することで新たにすものであり、タンパク質の trans 新機能への構造寄祖先型の性表現への回帰を可能にしており、これは与の高い変異を優先的に選択する適応進化によって先祖返りではなく、既存の性表現に新しい性表現を性変化に至っている可能性が示唆された。一方、マ上書きする形で行われる進化であることが示唆されタタビ属においては、Ad-alpha 直後に正の選択圧をた。

受けた 46 遺伝子候補のうち、12 遺伝子が Shy Girl による性決定経路に含まれるものであり、さらに Ad-考察

alpha によってマタタビ属特異かつ花発達期におい植物において、祖先型への両全性から雌雄異株性て発現変化を受けた遺伝子は、有意に Y 染色体上にへの変遷および雌雄異株性から両全性への回帰、い偏って存在していた (p < 1e-5)。これらの結果から推ずれの進化においても現象論としてゲノム重複を含察される状況として、雌雄異株性の成立において、む大規模遺伝子重複が関与している可能性は示唆さ

単なる性決定因子の成立だけではなく、その変化にれているが、その作用機作は明らかでは無かった。

適応したゲノムワイドな制御経路の変化や性染色体雌雄異株性の性決定遺伝子自体が遺伝子重複後の新の再編が適応進化として積極的に行われていること機能獲得によるものであることは、これまでの研究が示唆された。

から示唆されているが、本研究では、Y 染色体がコカキ属において栽培ガキ（Diospyros kaki）は近年ードする性決定遺伝子以外の経路遺伝子群もゲノムの六倍体化によって、本来は雌雄異株性であったも重複において積極的に新機能を獲得しており、適応のが雌雄異花性や両全性へ回帰する特徴を有する。

共進化によって性決定経路を強調的に構成している

この六倍体化による「両全性への回帰」に着眼し、可能性が示唆された。性の成立には、性の作用点以25 品種の栽培ガキ品種において雌雄花および両性花外にも性的二型と呼ばれる雌雄に特化した形態変化に至る自然・人工条件などを指標に 200 以上のトラが必要と言われており、今回検出されたゲノム重複ンスクリプトームを用いた共発現ネットワーク解析と同期する積極的な機能変化の痕跡が性的二型性のを行った。この結果から、六倍体栽培ガキでは、新選抜過程（性選抜）とリンクする可能性も考えられる。現在のところ、一過的な正の選抜を経験した遺McNeilage, M. A., Douglas, M. J., Wang, T.,伝子群の新機能や重複によって駆動された発現変化

Rebstock, R., Voogd, C., Datson, P., Allan, A. C.,による植物体への影響は確かめられておらず、今後

Beppu, K., Kataoka, I., Tao, R. (2019). Two Y-の機能証明によって明らかとなる部分が多いと思わchromosome-encodedれる。

kiwifruit. Nature Plants, 5(8), 801-809.

一方、雌雄異株性から一種の先祖返りのような形

3.

genes

determine

sexin

Akagi, T., Shirasawa, K., Nagasaki, H., Hirakawa, H.,に見られる両全性の回帰であるが、カキ属植物の例

Tao, R., Comai, L., Henry, I. M. (2020). The

を見ると、興味深いことにこれも同様に「ゲノム重persimmon genome reveals clues to the evolution of a複による新機能獲得」であることが示唆された。こlineage-specific sex determination system in plants.

れまで、雌雄異株性から両性花への回帰については

PLoS Genetics, 16: e1008566.

栽培ブドウやパパイヤなどの例があり、いずれも Y

4.

Murrell, B., Weaver, S., Smith, M. D., Wertheim, J. O.,

染色体上の性決定遺伝子の変異に由来すると考えら

Murrell, S., Aylward, A., Kosakovsky Pond, S. L.

(Van Buren et al. 2015, Genome Res;

(2015). Gene-wide identification of episodic selection.

れてきた

Mol Biol Evol, 32, 1365-1371.

Massonnet et al. 2020)。他方、六倍体栽培ガキの場合は DkRAD 遺伝子による新しい発現応答パターンの5.

VanBuren, R., Zeng, F., Chen, C., Zhang, J., Wai, C.

獲得が両性花への回帰の鍵であり、既存の性決定シM., Han, J., Aryal, R., Gschwend, A. R., Wang, J., Na,ステムに対して上書きのような形で、新しい性表現

J-K., Huang, L., Zhang, L., Miao, W., Gou, L., Arro,システムとして両全性を成立させていることが明ら

J., Guyot, R., Moore, R. C., Wang, M-L., Zee, F.,

かとなった。この DkRAD 遺伝子の倍数体特異的な活Charlesworth, D., Moore, P. H., Yu, Q., Ming, R.

性化について、その遺伝的要因の特定には至ってい(2015). Origin and domestication of papaya Yh

ないが、ゲノム重複によるエピゲノムの再編成（いchromosome. Genome Research, 25: 524-533.

わゆるゲノムショック）の可能性も含めて検討して

6.

Massonnet, M., Cochetel, N., Minio, A., Vondras, A.
M., Lin, J., Muyle, A., Garcia, J. F., Zhou, Y.,

いく必要があるだろう。
これら二つの逆方向性の性進化に共通したゲノム

Delledonne, M., Riaz, S., Figueroa-Balderas, R., Gaut,の機作として、いずれもゲノム重複に起因した新機

B. S., Cantu, D. (2020). The genetic basis of sex

能獲得がその成立に重要である可能性が考えられる。

determination in grapes. Nature Communications, 11:

植物は動物界と比較して極めて頻繁にゲノム重複を1-12.

経験しており（Van de Peer 2017 Nature Rev Genet）、7.

Van de Peer, Y., Mizrachi, E., Marchal, K. (2017). The

これが引き金となって、系統特異的に性変化に必要

evolutionary significance of polyploidy. Nature

な新機能が誕生し、非常に激しい系統特異的な性変

Reviews Genetics, 18(7), 411-424.

化が誘起されている可能性が考えられる。植物の性進化に関する研究はいまだ黎明期であり、これまで研究の発表に得られている実証例が極めて少ないが、今後のゲ

口頭発表

ノム解読の進展によって、系統特異的ゲノム進化の1.

Takashi Akagi. Lineage-specific inventions of the

過程が紐解かれ、性の変遷と、それとリンクしたゲ

sex in plants, triggered via independent gene/genome

ノムイベントが明らかになることで一般性が得られduplication events. Congress for Philosophicalるようになるだろう。

Transaction of Royal Society (“Sex determination,
sex chromosome evolution, and the role of sexual

参考文献

differentiation in land plants”) (Jun 24-26 2021)

1.

OnlineAkagi, T., Henry, I. M., Tao, R., Comai, L. (2014). A
Y-chromosome–encoded small RNA acts as a sex

2.

2.

Takashi Akagi. Genomic behaviors triggering thedeterminant in persimmons. Science 346: 646-650.

convergent evolution of plants sexualities. IPSR

Akagi, T., Pilkington, S. M., Varkonyi-Gasic, E.,

International Web Forum (Sep 6, 2021) Online.

Henry, I. M., Sugano, S. S., Sonoda, Firl, A.,

3.

Takashi Akagi. “Plastic” plant sex, orchestrated by

epigenetic fluctuation. 第 44 回日本分子生物学会

Koichiro Ushijima, Isabelle M. Henry, Takashi

年会 (2021 年 12 月 1-3 日) パシフィコ横浜

Akagi* (2022) Reinvention of hermaphroditism via

誌上発表

activation of a RADIALIS-like gene in hexaploid1.

persimmon. Nature Plants 8: 217-224.

Kanae Masuda, Yoko Ikeda, Takakazu Matsuura,
Taiji Kawakatsu, Ryutaro Tao, Yasutaka Kubo,