Journal of Environmental Biotechnology（環境バイオテクノロジー学会誌）
Vol. 18, No. 1, 9–13, 2018

総

説（特集）

捕食から逃れる細菌の生存戦略
Bacterial Escaping Behavior from Predators
春田

伸 *，石見

嶺，福島

俊一，諸星

聖

Shin Haruta, Takane Ishimi, Shun-ichi Fukushima and Sho Morohoshi
首都大学東京大学院理学研究科 〒 192–0397 東京都八王子市南大沢 1–1* TEL: 042–677–2580 FAX: 042–677–2559* E-mail: sharuta@tmu.ac.jp
Department of Biological Sciences, Tokyo Metropolitan University, 1–1 Minami-Osawa, Hachioji, Tokyo 192–0397
キーワード：捕食−被食，忌避行動，細胞運動Key words: prey-predator, repelling action, cellular motility
（原稿受付

1.

2018 年 4 月 13 日／原稿受理

はじめに

細菌はさまざまな捕食圧にさらされている。ここでいう「捕食」とは，細菌細胞を生育のためのエネルギー源， 栄 養 源 と して い る も の を 指 す。 広 義 に は マクロ
ファージによる食作用も含む。多細胞生物では，ホヤ，
イガイなどの二枚貝，ミジンコが捕食者として挙げられる。その採餌行動については，組織学的，細胞生物学的に未解明の部分も多い。鞭毛虫，繊毛虫，アメーバ類などの原生生物による細菌捕食も古くから知られ 1,15)，近年では，細菌叢の変遷への原生生物の寄与が海洋を初めとしてさまざまな環境で研究されるようになっており 1,12,30)，摂食特異性にも注目が集まっている。
細菌にも，他種細菌を捕食するものが知られる。細菌による捕食作用は三つに大別される；（1）細胞表面に付着し内容物を吸い取る，（2）細胞内に侵入する，（3）細菌細胞を溶かす 8,14)。捕食細菌は，Proteobacteria 門，

2018 年 4 月 18 日）

Chloroflexi 門，Bacteroidetes 門，Actinobacteria 門など多様な系統群に見られ，捕食アーキアも見つかっている 14)。なかには，Gamma-proteobacteria の Bdellovibrio
属細菌や Bacteriovorax 属細菌のように，他の有機物を利用せず，もっぱら捕食をその栄養獲得形態とするものもある 14)。捕食細菌は，水圏，土壌など広く環境中に分布しており，細菌だけでなく，カビ，酵母，微細藻類を捕食
し，微生物叢の形成・維持に関わっていると予想される。
原生生物の捕食作用や捕食細菌の研究は 50 年以上の歴史を持つのに対して，捕食者からの細菌の逃避作用に関する研究はまだ少なく，解明されていないことも多い。
高解像度顕微鏡観察装置および分子生物学的解析が導入されるようになり，細菌の捕食回避行動およびその機構についての研究が進展してきている。本稿では，捕食微生物からの細菌の回避戦略（図 1）を紹介するとともに，捕食回避における細胞運動の役割について議論する。

図 1．細菌の多様な捕食回避応答

春田

10

2.

変態する

原生生物のエサは大きすぎても小さすぎても捕食効率が悪くなり，原生生物と被食細菌の細胞長比は，10 : 1になる傾向があると言われている 1)。実際に，湖水などの環境試料を原生生物存在下で培養すると，小さい細胞，長い細胞，らせん状の細胞，糸状性の細胞，などの特徴的な形態をもつ細菌が生き残り，細胞形態による選択性がみられる 13)。いくつかの細菌では，原生生物からの捕食回避応答として形態変化が確認されている。
Flectobacillus 属細菌では，原生生物との共培養によって細胞が糸状体に変化し，生存性が上昇することが観察されている 5)。Helicobacter pylori などでは，細胞表層の変化によって捕食者からの認識を逃れる例もある 4)。
上述したように細菌を捕食する生物は，原生生物だけではなく，捕食細菌も知られる。細胞内侵入型の捕食細菌として古くから知られる Bdellovibrio 属細菌からの捕食回避において，胞子形成や S レイヤーの形成が効果的であることが示されている 9,17)。Myxococcus xanthus
は，抗菌物質を生産することに加え，各種高分子化合物分解酵素（プロテアーゼ，リゾチーム，アミダーゼ，
エンドペプチダーゼ）を生産し，他種細胞を溶菌する
溶 菌 酵素生産型の捕食細菌であるが，被食者である
Sinorhizobium 属細菌では特殊な細胞外多糖を合成し，抵抗することが見つかっている 29)。Bacillus 属細菌では，胞子形成することで溶菌酵素に耐えられるようになるば
かりではなく，Myxococcus 属細菌を感知して，細胞外マトリックスに覆われた胞子集塊を形成することで捕食に耐え抜くものも見つかってきている 24,25)。
3.

群

れ

る

バイオフィルムのように細胞凝集体の形成は，捕食者
から細菌集団を守る防御形態のひとつである。原生生物の存在環境で，細胞表層構造が変化し凝集体を形成する
様子が，Vibrio cholerae などいくつかの細菌で観察されている 11,21)。
これらの例のような細胞外多糖などによる細胞付着ではなく，細胞運動による細胞集塊の形成も知られる。筆者
らが研究対象としてきた糸状性滑走運動細菌 Chloroflexus
aggregans はその代表例の一つである 6)。C. aggregans は
好熱性の酸素非発生型光合成細菌で，陸上温泉環境に広く分布している。本菌は，長さ数マイクロメートルの桿状細胞が数百個，一列に連なった糸状体を形成しており，固体表面上を這うような運動を行う（滑走運動）。
その滑走運動では，糸状体の長軸方向に沿って直線的に運動し，時折その運動方向を反転させる。溶液中で本菌は，糸状体が絡まった細胞集塊を形成するが，この集塊形成は糸状体同士の接着ではなく可逆的であり，糸状体同士が互いの細胞表面を滑走運動することで起こると考えられている 7,18)。筆者らは，C. aggregans が，他菌の生産するプロテアーゼを感知して集塊形成速度を加速
し，急速に集合体を形成することを見出している 23)。
これは溶液系において，プロテアーゼによる溶菌作用から細胞集団を守る防御応答だと考えられる。その応答機構には，プロテアーゼを感知して生成する糸状体

他の細胞間シグナル伝達物質が関与していると予想して
いる。
4.

攻撃する

捕食回避応答のより積極的な戦略として，捕食者に対する毒素生産による攻撃がある 10,31)。Pseudomonas 属
細菌には，アメーバ類に対してペプチド性の毒素で抵抗するものが知られる 10)。また，violacein は，細菌がつく
る紫色の色素としてよく知られるが，鞭毛虫に対して毒性を示し，Chromobacterium violaceum などの violacein
産生菌が捕食を逃れる報告がある 20)。Vibrio cholerae では，コレラ毒素以外に抗鞭毛虫毒素を生産することが見つかっている 21)。
抗生物質生産や有機酸生産は，捕食細菌からの回避に有効であると考えられる。Bacillus 属細菌では，タンパク質合成阻害剤である bacillaene を生産し，捕食細菌
Myxococcus xanthus の活動を弱める例が報告されている 24)。
5.

逃げる

捕食者である鞭毛虫の存在によって，Pseudomonas
属細菌などの遊泳運動の速度が上昇するという報告がある 22)。運動速度の上昇によって，被食率が低下し，生存率が高まるようである。ただし，方向性をもった逃避運動ではない。一方，忌避物質からの負の走化性は古くから多様な細菌で知られている 16)。酢酸などの有機酸，
トルエンなどの芳香族化合物，重金属，高濃度の酸素など，細菌にとって有害な物質からの逃れる術として解釈されているが，捕食者からの逃避運動として示された例
はない。
筆者らは，温泉流水中に発達する微生物群集（厚さ0.5–1 cm になる微生物集塊，バイオマットとも呼称される）にみられる微生物間相互作用および物質循環機能に注目してきた。弱アルカリ性硫化水素泉である長野県中房温泉の 55〜65°C 域には，上述の光合成滑走運動細菌
Chloroflexus aggregans を主要一次生産者とする微生物群集が発達している 19,28)。C. aggregans は固体平板培地上で生育すると，滑走運動によって樹上に広がったコロ
ニーをつくる。そこで，C. aggregans が優占化する微生物群集から細菌を分離培養し，それら細菌が C. aggregansの運動方向に与える影響を平板培地を用いて評価した。
図 2 に示したように二菌を平行に画線塗布して培養した
ところ，ある細菌との組み合わせで，その細菌の塗布部とは反対方向に C. aggregans のコロニーが広がる様子が観察されている（Ishimi et al., unpublished）。これは C.
aggregans の他菌からの逃避運動によるものと考えられる。
中房温泉の温泉微生物群集からは，高頻度にプロテアーゼ生産菌が分離される。筆者らは，それらプロテアーゼ生産菌が C. aggregans を溶菌・捕食することを見出した（Morohoshi et al., in preparation）。プロテアーゼ
生産菌からの逃避運動を測定するため，ガラスキュベッ
トを用いる系を考案した。図 3a に示したように，ガラ
スキュベットの底から，寒天溶液，C. aggregans の細胞を懸濁した寒天溶液，プロテアーゼを含む寒天溶液，を捕食からの逃避順に注いでは固化させるのを繰り返し，三層構造を作る。培養後の写真（図 3a 右）をみると，C. aggregansの細胞がプロテアーゼを含まない下層に移動している様子が見て取れる。さらに，C. aggregans の細胞密度分布を定量的に測定するため，上下に可動式のキュベットホ
ルダーを制作して，市販の分光光度計に設置した（図3b）。培養過程での吸収度変化をキュベットを上下させ，1 mm 間隔で測定すると，培養開始 1 時間で，プロテアーゼを含む上層と接する付近で C. aggregans 細胞の色
素組成の変化が検出され，細胞の一部が溶菌していると考えられた。しかし全体的には，C. aggregans 細胞の下方への顕著な分布移動が確認された（Morohoshi et al.,in preparation）。これは，溶菌酵素からの方向性を持った細菌集団の移動を示した初めての例である。

11

C. aggregans の細胞運動をステージインキュベーター
付きの顕微鏡で観察したところ，プロテアーゼは糸状体の運動速度には影響せず，方向反転頻度が高くなることが明らかになった（Morohoshi et al., in preparation）。このことは C. aggregans がプロテアーゼに遭遇した時に，運動方向を反転することを示している。「3．群れる」で紹介した，溶液中で C. aggregans の集塊形成速度がプロテアーゼによって促進されることとも関連していると考えられる。C. aggregans の多くの細胞が連なる糸状体の統制ある運動は，最近，数理シミュレーションと表面運動の観察実験から明らかになってきたが 2,3)，その運動方向を決定している機構は未解明である。
6.

微生物群集における捕食・被食相互作用と生存戦略としての細胞運動

図 2．固体平板培地上での滑走細菌の逃避運動の様子
固体平板培地（ゲランガム 0.5％）に滑走細菌（Chloroflexus aggregans）と細菌 A を平行に画線塗布し，12 時間培養後，実体顕微鏡を用いて観察。滑走細菌が塗布部から，細菌 A のいない写真の下方向に広がっている。スケールは
1 mm 間隔の定規。

細菌の多様な捕食回避応答を紹介してきたが，原生生物をはじめとする捕食者を感知する機構は充分には解明されていない。捕食者感知機構として，捕食者によって栄養塩濃度や組成が変化し，生育環境が変化したことが引き金となる，または，捕食者の何らかの二次代謝物が細胞間シグナル伝達物質として働く，などが考えられている 13)。また，複数の捕食回避戦略を複合的に利用するものもあり，応答反応は複雑である。例えば，Bacillus
属細菌は，捕食者を感知して毒素を生産することで捕食者の活動を抑えて，捕食されるまでの時間を稼ぎ，その間に形態変化を誘導し，胞子を形成して耐性化するようである 25)。
捕食者である Myxococcus 属細菌は，被食者に対して正の走性を示し捕食行動をとることが報告されており 26)，
捕食者の被食者応答も広く存在するのではないだろうか。また動植物の生態系で知られているように，細菌界

図 3．分光光度計を使ったキュベット内での逃避運動の観察
a，（左）寒天培地を三層に重層したキュベット。（右）30 時間培養後のキュベット。中層の細菌（オレンジ色）が，上層の溶菌
酵素とは反対側（下層）に移動している。
b，キュベットの位置を上下に調整できるキュベットホルダー。光路には 1 mm 幅のスリットを設けている。キュベット内の細胞密度分布を定量的に測定できる。

春田

12

でも，第三者の存在によって捕食−被食相互作用が影響を受けることが観察されており，微生物群集において複雑な生物間相互作用を生み出している。例えば，Bdellovibrio
属細菌に対して捕食耐性のある細菌が「おとり」として働き，被食者を保護する例がある 9)。また，他菌によって細胞外マトリックスの生産を誘導してもらって捕食抵抗性を上げる細菌間相互作用 32) や，他菌に取り囲んでもらって難を逃れる細菌間相互作用もある 27)。逆に，被食細菌が他菌の胞子形成を阻害して，「いけにえ」として差し出し，捕食圧を抑える例もみつかっている 33)。
細胞運動は，捕食者の感知に対する迅速な応答として，捕食者から逃れる有効な戦略に思える。ただし，物質の拡散速度が速い分散・溶液状態では逃避に成功するとは限らない。バイオフィルムやバイオマット，土壌，動物
腸内のような環境では，効果的であると考えられ，これらの環境では，足場が多く，遊泳運動よりも，滑走運動が有利に働くだろう。滑走運動は細菌界の多様な系統に見つかっており，捕食者のいない安全な環境に移動する手段として，広く利用されているのではないだろうか。
細菌の生存戦略として，あるストレスにさらされると，別のストレスにも抵抗性を上昇させる cross-protection
が古くから見つかっている 34–36)。捕食者を感知する機構は不明な点も多いが，捕食圧にさらされることは，さま
ざまなストレス応答を引き起こしていると同時に，飢餓や紫外線ストレスによって捕食者に対する抵抗性が上昇することもあると予想される。
謝辞本研究の一部は，JSPS 科研費 JP25117518 の助成を受けたものです。

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