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植物の多彩な生殖戦略を支える制御機構〜もう一度花成を考えてみる〜
阿部 光知 1，村中 智明 21

東京大学 大学院総合文化研究科 広域科学専攻 生命環境科学系〒153-8902 東京都目黒区駒場 3 丁目 8-1
2
名古屋大学 生命農学研究科〒464-0804 愛知県名古屋市千種区不老町

Molecular mechanisms underlying diverse reproductive strategies in plants-- Reconsidering flowering again –Mitsutomo Abe1, Tomoaki Muranaka2
1

Department of Life Sciences, Graduate School of Arts and Sciences,
The University of Tokyo
3-8-1 Komaba, Meguro-ku, Tokyo, 153-8902, Japan
2
Graduate School of Bioagricultural Sciences, Nagoya University
Furo-cho, Chikusa-ku, Aichi, 464-8601, Japan
DOI: 10.24480/bsj-review.14c1.00248

植物は，栄養成長期に資源を蓄積し，生殖成長期へと移行した後に有性生殖をおこなう。一連のプロセスは，繁殖効率に大きく影響を及ぼすことから，日長・温度などの外的環境要因，植物ホルモンなどの内生要因の情報統合によって決定される複雑な生理現象である。本総説集は，令和 4 年 9 月に京都府立大学・下鴨キャンパスで開催された日本植物学会 第 86 回大会において開催されたシンポジ
ウム「植物の多彩な生殖戦略を支える制御機構〜もう一度花成を考える〜」の演者を中心に，光周性花成をはじめとする植物の生殖過程に関する最新知見をとりまとめたものである。
1920 年に発見された光周性花成現象（日長の季節変化を植物が感知し花を咲かせる現象）は，現在では多くの生物で発見されている「光周性現象」の先駆けとなった歴史的発見である。現在では，シロイヌナズナやイネといったモデル植物を用いた分子遺伝学・分子生物学的な研究によって，光周性花成現象の理解は飛躍的な進歩を遂げている。一方で，こうした分子的理解の基盤は，1900 年代前半に精力的になされた，膨大な数の生理学的研究の成果に基づいていることも疑いのない事実である。
本稿では，そうした過去の歴史的背景にも触れながら，各執筆者が取り組む研究課題の現在地をとりまとめることとした。花成ホルモンであるフロリゲンの実体として同定されたシロイヌナズナの FT遺伝子をはじめ，花成経路の遺伝子は植物に広く保存されている。一方で，花成制御は種間でも種内でも多様化している。花成の分子基盤が明らかとなった現在，花成研究分野は進化や生態に分子生物学的に切り込む先鞭になり得ると考えている。そこで，幅広い生物種と多様な視点を扱う研究者を集め，執筆をお願いした。
順に，シロイヌナズナにおける花成研究の経緯とフロリゲンの輸送（阿部），野外におけるシロイヌ
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ナズナの季節性花成（久保田），アオウキクサの光周性花成（村中），イチゴの光周性花成（黒倉），そ
して植物の老化と寿命（白川）について概説する。シロイヌナズナを用いた最近の研究動向に加えて，普段目にすることの少ないアオウキクサやイチゴの知見に触れることは，植物の多彩な繁殖戦略を知るきっかけとして大変意義深いのではないだろうか。ゲノム情報の解析技術の進歩がもたらす研究対
象の多様化は，間違いなく今後の研究トレンドの一つになっていく。上述のように，植物の繁殖瀬略は多彩であり，今後も様々な研究材料を用いユニークな現象の理解に取り組むことによって，数多の新発見がもたらされるに違いないと期待している。その一方で，モデル植物における現象理解の一層の深化は，今後も不可欠である。フロリゲンの発見を機に一息ついた感のある光周性花成研究であるが，依然として未解明の課題は取り残されており，新奇な技術，視点を導入することによって新たな展開が生まれようとしている。
「モデル植物を用いた理解の深化」と「非モデル植物におけるメカニズ
ムの多様性理解」が有機的につながることによって，花成現象ひいては植物の繁殖戦略の理解が一層深まることを大いに期待している。
最後に，シンポジウムの開催に尽力してくださった大会実行委員の方々，執筆の機会を提供してくださった電子出版物編集委員の方々に，この場を借りて深く感謝する。

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シロイヌナズナにおける光周性花成を誘導する長距離シグナル阿部 光知
東京大学 大学院総合文化研究科 広域科学専攻 生命環境科学系〒153-8902 東京都目黒区駒場 3 丁目 8-1

Long-distance signals that induce photoperiodic floweringin Arabidopsis thaliana
Mitsutomo Abe
Department of Life Sciences, Graduate School of Arts and Sciences,
The University of Tokyo
3-8-1 Komaba, Meguro-ku, Tokyo, 153-8902, Japan
Keywords: Arabidopsis thaliana, flowering, florigen, FLOWERING LOCUS T, FD
DOI: 10.24480/bsj-review.14c2.00249
１．はじめに
茎頂分裂組織のアイデンティティー転換に端を発し，栄養器官である「葉」の代わりに生殖器官である「花」をつくり始める一連の分化プロセスの変化を「花成（floral transition）」と呼ぶ。花成のタイミングは繁殖の成否に極めて大きな影響を及ぼす。そのため，後述する様々な環境要因によって花成時期は厳密に制御されている。なかでも好適な日長によって花成が誘導される光周性花成現象は，
花成ホルモン（フロリゲン）の存在も相まって，これまでに多くの植物研究者の興味を惹きつけてきた。本稿では，シロイヌナズナ（Arabidopsis thaliana）におけるフロリゲン研究を概説するとともに，最近の進展を紹介する。

２．遺伝学的アプローチを用いたシロイヌナズナ花成研究のはじまり
1920 年に Garner と Allard によって発見された光周性花成現象は，花成生理学者による精力的な検証の結果，1937 年に Chailakhyan によって提唱されたフロリゲン仮説へと結実した。その結果，フロリゲンは単なる花成誘導物質ではなく，①適当な光周期を受容した葉で産生される，②篩管を通って茎頂へと輸送される，③茎頂分裂組織で花芽形成を引き起こす，④種を超えて共通である，⑤接木面を介して伝達可能である，の要件を全て充たす難物に位置付けられてきた。シロイヌナズナの
FLOWERING LOCUS T (FT) がフロリゲンの分子実体であることが見出されるまで 70 年もの歳月を必要としたのには（Abe et al. 2005; Corbesier et al. 2007; Wigge et al. 2005），こうした背景が隠されている。
フロリゲンの分子実体の発見には，シロイヌナズナを用いた分子遺伝学的アプローチが大きな貢献を果たしてきた。なかでも，初めて花成遅延変異体を体系的に解析した Koornneef ら（1991）の報告（11 遺伝子座に起因する 42 の花成遅延変異体の表現型解析）は，現代の花成研究における出発点と

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もいうべき報告である。注目すべきは，日長や温度に対する各変異体の応答性をもとに，筆者らが 11の変異体を 3 つのグループに分類し（表１），各遺伝子機能の関連性を予見した点にある。
植物は，花成時期の決定に際し，外部環境・体内環境からの情報を巧みに利用している。実際にシロイヌナズナの遺伝学的な解析によって，外的・内的環境情報の変化は複数の情報伝達経路（光周期経路，春化経路，ジベレリン経路，自律的経路等）を経由し，各制御経路からの情報を統合する経路
統合遺伝子の発現量へと還元されることが明らかになっている（Simpson and Dean 2002）。Koornneef
らの予見の妥当性は，後に各変異体から原因遺伝子が同定され，各遺伝子間の分子的な機能連関が明らかにされたことによって改めて証明されることとなった。表１に挙げられた 11 の変異体（遺伝子）は，シロイヌナズナの花成制御における情報伝達経路，経路の統合において，いずれもが重要な役割を担っている。
表 1 Koornneef et al. 1991 で報告されたシロイヌナズナ花成遅延変異体

変異体
グ
ル
ー
プ
１

グ
ル
ー
プ
２

グ
ル
ー
プ
３

タンパク質機能参考文献

fca

RNA 結合タンパク質

Macknight et al. 1997fpa

RNA 結合タンパク質

Schomburg et al. 2001

fve

WD40 タンパク質

Ausín et al. 2004fy

RNA 修飾因子

Simpson et al. 2003

fe

Myb 型転写制御因子

Abe et al. 2015

ホスファチジルエタノールアミン

ft

結合タンパク質

Kardailsky et al. 1999; Kobayashi et al. 1999

fd

bZIP 型転写制御因子

Abe et al. 2005; Wigge et al. 2005

fwa

HD-ZIPⅣ型転写制御因子

Soppe et al. 2000; Ikeda et al. 2007

fg a (co)zinc-finger 型転写制御因子

Putterill et al. 1995

fb a (gi)

核タンパク質

Fowler et al. 1999; Park et al. 1999b

青色光受容体fha(cry2)

Guo et al. 1998

a; Rédei 1962 において報告された constans (co), gigantea (gi) の異なるアレル
b; Guo et al. 1998 において後に報告された cryptochrome 2 (cry2) の異なるアレル
３．シロイヌナズナにおけるフロリゲン研究
本稿で取り上げる光周性花成においては，日長感知に関わるグループ 3（co, gi, cry2）とフロリゲン
機能と密接に関連するグループ 2（fe, ft, fd, fwa）が重要である。中でも CONSTANS (CO)，FT，FD は，
フロリゲンを介した光周性花成誘導において中心的なはたらきをする鍵因子である。この 3 つの花成制御因子は，長日条件特異的な花成遅延表現型を示し，図１（左）のような上下関係にあることが，遺伝学的解析によって判明している（Abe et al. 2005; Samach et al. 2000; Wigge et al. 2005）。また，詳細な発現解析，機能領域の探索，タンパク質間相互作用を中心とした生化学的解析によって CO，FT，FD の時空間的な発現パターン，生化学的機能も明らかにされている（図１（左））。CO-FT-FD モジ

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ュールは，シロイヌナズナ以外の植物種においても保存性が高く，CO-FT の関係性が変化することによって光周性花成の多様性が生じる。
いわば，
光周性花成の心臓部に位置付けられる基本骨格である。
日長の変化は，葉の篩部伴細胞における CO タンパク質の蓄積量が変化することによって感知される。zinc-finger 型転写制御因子である CO タンパク質の発現は，概日リズムに依存したリズムを刻み，光環境との相互作用の結果，花成誘導条件である長日条件下の明期に安定化する（Valverde et al. 2004）。
その結果，CO タンパク質の制御標的である FT 遺伝子は，長日条件依存的に転写活性化されることになる（詳細は久保田の稿参照）。
一方，花芽形成の場である茎頂分裂組織においては，FT と bZIP 型転写制御因子をコードする FD
によるタンパク質複合体が形成され，花芽形成のスイッチ遺伝子である APETALA１（AP1）をはじめとした下流遺伝子の転写が誘導される（Abe et al. 2005; Wigge et al. 2005）。fd 変異体は長日条件特異的な花成遅延表現型を示すだけでなく，FT 過剰発現体の早咲き表現型に対して強い抑圧効果を示す。生
化学的な解析（FT-FD 間のタンパク質間相互作用）に加えて，遺伝学的解析（FT 過剰発現体への抑圧効果）からも FD が FT の機能的パートナーであることは支持されている（Abe et al. 2005; Wigge et al.
2005）。
FD 遺伝子は茎頂分裂組織において発現するのに対して，FT 遺伝子は前述のように葉の篩部伴細胞
で転写・翻訳される（Abe et al. 2005; Takada and Goto 2003; Wigge et al. 2005; Yamaguchi et al. 2005）。一方，AP1 遺伝子の転写調節領域には FT タンパク質および FD タンパク質が直接結合していることから（Wigge et al. 2005），FT タンパク質が葉から茎頂分裂組織へと長距離移動する必然性が生じる。その裏付けとして，葉の篩部組織で FT を発現させた場合に加えて，茎頂分裂組織において FT を発現させた場合にも，ft 変異体表現型が相補されることが報告されている（Abe et al. 2005）。この結果は，転写・翻訳される葉の篩部伴細胞だけでなく，茎頂分裂組織においても FT が機能していることを示唆しており，すなわち FT がフロリゲンの分子実体であり，FD は茎頂においてフロリゲンを受容し，花芽形成を開始する役目を担っていることを示している。
また，セイヨウアブラナ（Brassica napus）での実験ではあるものの，FT と相同なタンパク質が篩管液中に検出されることから，FT タンパク質が篩管を介して葉から茎頂への長距離輸送を達成していることが示されている（Giavalisco et al. 2006）。さらに，イネの Heading date 3a をはじめ，多くの植物から FT オーソログがクローニングされ，その花成促進効果も実証されている（Kojima et al. 2001）。したがって，シロイヌナズナを含む多くの植物種が，FT を介した極めて保存性の高い花成制御機構を有していることが推察され，FT はフロリゲンに求められる要件①から④を充たす存在として広く認知されることとなった。
フロリゲンに求められる要件の一つである「⑤接木面を介した伝達性」に関しても，FT タンパク質を用いた現代風の実験的検証がなされている。篩部伴細胞で FT-GFP を過剰発現させた植物の接木実
験（Corbesier et al. 2007），あるいは野生型，FT-T7 過剰発現体を ft 変異体に接木した実験（Notaguchi
et al. 2008）によって，FT タンパク質が接木面を介して伝達されることが実証されている。
なお，シロイヌナズナには葉の篩部伴細胞で発現する FT パラログ TWIN SISTER OF FT (TSF) が存在する（Kardailsky et al. 1999; Kobayashi et al. 1999; Yamaguchi et al. 2005）。ホスファチジルエタノール
アミン結合タンパク質をコードするTSF もFT 同様に花成経路統合遺伝子として機能するだけでなく，

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光周期依存的長距離花成シグナルとしての機能を示すことから，「もう一つのフロリゲン」として光
周性花成誘導において大きな貢献を果たしている。
図１に示した，葉の篩部伴細胞における CO を介した FT の発現誘導は，花成生理学における「花成誘導（floral induction）」のプロセスに相当する。また，茎頂分裂組織における FT-FD 複合体を介したAP1 の転写誘導は「花成惹起（floral evocation）」，葉で作られた FT が篩管を介して茎頂へと運ばれる過程は「篩部輸送（phloem transport）」の分子実態として理解可能である。したがって，シロイヌナ
ズナを用いた花成研究によって抽出された光周性花成の基本骨格は，フロリゲン研究の現代における到達点とみなすことができる（図１）。

図１ シロイヌナズナにおける光周期依存的な花成制御の枠組み（左）シロイヌナズナにおける光周期依存的花成誘導の基本モジュール。フロリゲンを介した花成制
御は，葉における「花成誘導」，茎頂における「花成惹起」両者をつなぐ篩管を介した「篩部輸送」の素過程から構成される。花成誘導では，CO による FT の誘導が，花成惹起では FD による FT の受容と花芽形成のスイッチである AP1 遺伝子の転写誘導がおこる。（右）花成生理学によって提唱されたフロリゲン仮説のイメージ図。

４. FT タンパク質の長距離輸送
フロリゲンの葉から茎頂への長距離輸送は，①葉における篩部伴細胞から篩管への積み込み（loading），②篩管内輸送（phloem transport），③茎頂分裂組織基部における篩管からの積み降ろし（unloading），④茎頂内部への細胞間移行（cell-cell movement），の各素過程を辿ると考えられている。
現時点では，①「積み込み」に関わる輸送制御因子として，葉の篩部伴細胞で発現する FTINTERACTING PROTEIN 1 が，②「篩管内輸送」に関わる制御因子として SODIUM POTASSIUM ROOT
DEFECTIVE 1 が報告されている（Liu et al. 2012; Zhu et al. 2016）。加えて，表１のグループ２に属する
FE は，篩部伴細胞で発現する Myb 型転写制御因子をコードし，これら輸送制御因子の転写制御を介してフロリゲン輸送制御と密接に関わっている（Abe et al. 2015; Shibuta et al. 2017）。しかしながら，
未だ FT の輸送制御に関する基本的な情報は不足しており，葉での転写制御に関する理解に比べ，分子レベルでの理解はほぼ進展していない状況にある。

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葉における FT の人為的な誘導実験から，FT は半日から 1 日後には茎頂周辺へと到達し，その後約2 日かけて予定花芽原基領域まで細胞間を移動し，AP1 の発現誘導をすることが報告されている（Abeet al. 2015; Endo et al. 2018）。また，日長シフト実験（短日条件下で生育させたシロイヌナズナを数日間長日条件に暴露した後，再び短日条件下に戻す実験）の結果からは，3〜4 日の長日条件で花成誘導が十分可能である（Abe et al. 2015; Corbesier et al. 2007）。一連の知見を総合すると，葉が展開し，FTの発現量が花成惹起に十分な量に到達するまでの日数を考慮しても，実験室環境下に置かれた野生型植物では，発芽後 10 日前後で花芽形成の初発イベントが開始されると推察される。

５．フロリゲン複合体の可視化による FT 輸送の評価
解剖学的な観察結果によれば，花芽形成の初発イベントは，茎頂分裂組織内部（L3 層）における並層分裂だとされる（Vaughan 1955）。つまり，葉から篩管を介して運ばれて来た FT は，最終的に茎頂分裂組織 L3 層の細胞（予定花芽原基細胞）に到達し，FT-FD 複合体を形成した上で AP1 遺伝子の発現を誘導すると期待される。しかしながら，既報における篩部特異的プロモーターで発現させた FTGFP の観察結果は，輸送能の低下に起因して L3 層細胞まで到達することなく，茎頂基部にとどまっており，FT 単独よりも弱い花成誘導能しか示さない（Corbesier et al. 2007; Liu et al. 2012）。輸送過程の分子的理解が進展しなかった理由の一つとして，こうした FT 輸送を評価する実験系の整備が困難であった点が挙げられる。
我々は，FT が FD と複合体を形成する点に注目し，in vivo タンパク質間相互作用を可視化可能な二分子蛍光補完法（Bimolecular Fluorescence Complementation（BiFC）法）を改良することによって，inplanta で FT 輸送を評価する実験系（iBiFC 法）の整備に取り組んだ（Abe et al. 2019）。iBiFC 法では，sfEYFP の C 末端 17 アミノ酸を FT に付加し（S-FT），残りの N 末端断片を FD に付加する（L-FD）。
したがって，iBiFC 法では FT 輸送能が損なわれることなく FT 本来の輸送動態が評価可能になると期待される。実際に S-FT を篩部伴細胞で，L-FD を FD 発現領域で発現させる植物を作出したところ，
S-FT 過剰発現による早咲き表現型と，茎頂分裂組織の細胞核内における YFP 蛍光が観察された（Abeet al. 2019; 図２（左））。このことは，S-FT タンパク質が篩部伴細胞から細胞間移行し，FD 発現領域
において L-FD と共に核内で FT-FD 複合体を形成することを意味している。また，FT-FD 複合体形成
領域の一部（予定花芽原基細胞）で AP1 の共発現も確認できたことから（Abe et al. 2019），iBiFC 法
によって内生の FT 輸送動態を評価可能であると期待している。
最近になり，低温環境下では葉の篩部伴細胞における FT タンパク質局在が変化し，篩管への FT の積み込みが抑制されることが報告された（Susila et al. 2021）。今後，FT 輸送の分子メカニズムや輸送経路の解明はもちろんのこと，外的・内的環境要因を介した輸送制御に関する知見が蓄積することによって，フロリゲン機能制御の新たな制御階層を見出すことにつながるものと期待している（図２（右））。また，古くからの通説では，茎頂におけるフロリゲンの細胞間輸送は，原形質連絡を介したシンプラスティックな経路によるものであるとされている。シロガラシ（Sinapis alba）の先行研究によれば，成長相転換時の茎頂では原形質連絡数が増加し，Central Symplasmic Field（CSF）領域が拡大する。CSF 領域の拡大は，フロリゲンを含むシグナル分子によるシンプラスティックな情報伝達の活発化を引き起こし，相転換に伴うメリステム内部環境の劇的な変化を速やかに達成すると考えられている（Ormenese et al., 2002）。FT タンパク質がフロリゲンの分子実体だと判明した現在，フロリゲ
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ン輸送に関する通説を現代的に検証し，最終的には，相転換に伴う茎頂でのイベントの分子的理解が加速化することを楽しみにしている。

図２ フロリゲン複合体の可視化とフロリゲン輸送制御機構の理解に向けて（左）iBiFC 法によって可視化された FT-FD 複合体。篩部伴細胞で発現させた FT は茎頂分裂組織内部へと輸送され，核内で FD と FT-FD 複合体を形成する。詳細は Abe et al. (2019) を参照。（右）FT輸送機構の理解に向けての展望。茎頂分裂組織基部を細胞間移行する FT は，どのような輸送経路を介しているのか？輸送メカニズムはどのようなものか？環境の変化は輸送に影響を及ぼすのか？が今後の課題である。

６．おわりに〜フロリゲン研究の今後〜
2000 年代初頭までは，花成表現型は，現象の総体として栄養成長期に形成された葉の枚数（栄養成
長期の長さ）を指標に議論されてきた。その後，FT をはじめとする鍵遺伝子の分子実体が明らかになるにつれ，花成表現型の評価は次第に遺伝子発現へと移り変わり，現在に至る。発現解析手法の変遷とともに精緻な解析が可能になったものの，最近 20 年の流れに大きな変化は見られない。フロリゲン研究の醍醐味は，「産生」と「受容」という時空間的に乖離したイベントが，シグナル分子の「輸送」
によって結びつく，その総体としての面白さにある。一方で，フロリゲン機能の理解をより深めるた
めには，3 つの素過程を個別に評価する実験手法の確立が不可欠である。葉から茎頂へと運ばれる FT
輸送の理解は，まさにフロリゲン機能の本質である細胞非自律性を理解することである。今後，可視化手法を採用し，未知なる FT 輸送機構の評価，分子メカニズムの解明に取り組むことによって，フ
ロリゲン研究に新たな息吹をもたらすことを期待している。
シロイヌナズナの花成研究に関する良質な総説（Amasino 2010; Kinoshita and Richter 2020; Kobayashi
and Weigel 2007; Song et al. 2015; Turck et al. 2008; 阿部 2018; 海老原と井澤 2009; 木下 2022 等）が，世に多数存在している。豊富な選択肢の中から，読者のレベルに応じた一編を是非一度手にすることをお勧めする。花成研究のみならず，広く発生・生理研究にも役立つ，興味深い知見が必ず得られるにちがいない。

謝辞
本稿で紹介した研究は，科研費（19K06703，22H02639），大隈基礎科学創生財団，三菱財団のサポートを受けて実施されました。この場を借りて御礼申し上げます。

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引用文献
Abe M, Kobayashi Y, Yamamoto S, Daimon Y, Yamaguchi A, Ikeda Y, Ichinoki H, Notaguchi M, Goto K, Araki
T (2005) FD, a bZIP protein mediating signals from the floral pathway integrator FT at the shoot apex. Science
309: 1052–1056. doi: 10.1126/science.1115983
Abe M, Kaya H, Watanabe-Taneda A, Shibuta M, Yamaguchi A, Sakamoto T, Kurata T, Ausín I, Araki T, AlonsoBlanco C (2015) FE, a phloem-specific Myb-related protein, promotes flowering through transcriptional
activation of FLOWERING LOCUS T and FLOWERING LOCUS T INTERACTING PROTEIN 1. Plant J. 83:
1059–1068. doi: 10.1111/tpj.12951
Abe M, Kosaka S, Shibuta M, Nagata K, Uemura T, Nakano A, Kaya H (2019) Transient activity of the florigen
complex during the floral transition in Arabidopsis thaliana. Development 146: dev171504. doi:
10.1242/dev.171504
Amasino R (2010) Seasonal and developmental timing of flowering. Plant J. 61: 1001–1013. doi: 10.1111/j.1365313X.2010.04148.x
Ausín I, Alonso-Blanco C, Jarillo JA, Ruiz-García L, Martínez-Zapater JM (2004) Regulation of flowering time by
FVE, a retinoblastoma-associated protein. Nat Genet. 36: 162–166. doi: 10.1038/ng1295
Corbesier L, Vincent C, Jang S, Fornara F, Fan Q, Searle I, Giakountis A, Farrona S, Gissot L, Turnbull C. et al.
(2007) FT protein movement contributes to long-distance signaling in floral induction of Arabidopsis. Science
316: 1030–1033. doi: 10.1126/science.1141752
Endo M, Yoshida M, Sasaki Y, Negishi K, Horikawa K, Daimon Y, Kurotani KI, Notaguchi M, Abe M, Araki T(2018) Re-evaluation of florigen transport kinetics with separation of functions by mutations that uncouple
flowering initiation and long-distance transport. Plant Cell Physiol. 59: 1621–1629. doi: 10.1093/pcp/pcy063
Fowler S, Lee K, Onouchi H, Samach A, Richardson K, Morris B, Coupland G, Putterill J (1999) GIGANTEA: acircadian clock-controlled gene that regulates photoperiodic flowering in Arabidopsis and encodes a protein withseveral possible membrane-spanning domains. EMBO J. 18: 4679–4688. doi: 10.1093/emboj/18.17.4679
Garner WW, Allard HA (1920) Effect of the relative length of day and night and other factors of the environment
on growth and reproduction in plants. J Agric Res 18: 553–606
Giavalisco P, Kapitza K, Kolasa A, Buhtz A, Kehr J (2006) Towards the proteome of Brassica napus phloem sap.
Proteomics 6: 896–909. doi: org/10.1002/pmic.200500155
Guo H, Yang H, Mockler TC, Lin C. (1998) Regulation of flowering time by Arabidopsis photoreceptors. Science
279:1360-1363. doi: 10.1126/science.279.5355.1360
Ikeda Y, Kobayashi Y, Yamaguchi A, Abe M, Araki T. (2007) Molecular basis of late-flowering phenotype causedby dominant epi-alleles of the FWA locus in Arabidopsis. Plant Cell Physiol. 48: 205–220. doi:
10.1093/pcp/pcl061
Kardailsky I, Shukla VK, Ahn JH, Dagenais N, Christensen SK, Nguyen JT, Chory J, Harrison MJ, Weigel D(1999) Activation tagging of the floral inducer FT. Science 286: 1962–1965. doi: 10.1126/science.286.5446.1962
Kinoshita A, Richter R (2020) Genetic and molecular basis of floral induction in Arabidopsis thaliana. J Exp Bot.
71: 2490–2504. doi: 10.1093/jxb/eraa057
Kobayashi Y, Kaya H, Goto K, Iwabuchi M, Araki T (1999) A pair of related genes with antagonistic roles inmediating flowering signals. Science 286: 1960–1962. doi: 10.1126/science.286.5446.1960
M. Abe - 7
BSJ-Review 14:117 (2023)

植物科学最前線 14:118 (2023)

Kobayashi Y and Weigel D (2007) Move on up, it's time for change--mobile signals controlling photoperioddependent flowering. Genes Dev. 21: 2371–2384. doi: 10.1101/gad.1589007
Kojima S, Takahashi Y, Kobayashi Y, Monna L, Sasaki T, Araki T, Yano M (2002) Hd3a, a rice ortholog of the
Arabidopsis FT gene, promotes transition to flowering downstream of Hd1 under short-day conditions. Plant Cell
Physiol. 43: 1096–1105. doi: 10.1093/pcp/pcf156
Koornneef M, Hanhart CJ, van der Veen JH (1991) A genetic and physiological analysis of late flowering mutantsin Arabidopsis thaliana. Mol. Gen. Genet. 229: 57–66. doi: 10.1007/BF00264213
Liu L, Liu C, Hou X, Xi W, Shen L, Tao Z, Wang Y, Yu H (2012) FTIP1 is an essential regulator required forflorigen transport. PLoS Biol. 10: e1001313. doi: 10.1371/journal.pbio.1001313
Macknight R, Bancroft I, Page T, Lister C, Schmidt R, Love K, Westphal L, Murphy G, Sherson S, Cobbett C et al.
(1997) FCA, a gene controlling flowering time in Arabidopsis, encodes a protein containing RNA-binding
domains. Cell 89: 737–745. doi: 10.1016/s0092-8674(00)80256-1
Notaguchi M, Abe M, Kimura T, Daimon Y, Kobayashi T, Yamaguchi A, Tomita Y, Dohi K, Mori M. Araki, T(2008) Long-distance, graft-transmissible action of Arabidopsis FLOWERING LOCUS T protein to promote
flowering. Plant Cell Physiol. 49: 1645–1658. doi: org/10.1093/pcp/pcn154
Ormenese S, Havelange A, Bernier G, van der Schoot C (2002) The shoot apical meristem of Sinapis alba L.
expands its central symplasmic field during the floral transition. Planta 215: 67–78. doi: 10.1007/s00425-0020746-0
Park DH, Somers DE, Kim YS, Choy YH, Lim HK, Soh MS, Kim HJ, Kay SA, Nam HG (1999) Control of
circadian rhythms and photoperiodic flowering by the Arabidopsis GIGANTEA gene. Science 285: 1579–1582.
doi: 10.1126/science.285.5433.1579
Putterill J, Robson F, Lee K, Simon R, Coupland G (1995) The CONSTANS gene of Arabidopsis promotes
flowering and encodes a protein showing similarities to zinc finger transcription factors. Cell 80: 847–857. doi:
10.1016/0092-8674(95)90288-0
Rédei GP (1962) Supervital mutants of Arabidopsis. Genetics 47: 443–460. doi: 10.1093/genetics/47.4.443
Samach A, Onouchi H, Gold SE, Ditta GS, Schwarz-Sommer Z, Yanofsky MF, Coupland G (2000) Distinct rolesof CONSTANS target genes in reproductive development of Arabidopsis. Science 288: 1613–1616. doi:
10.1126/science.288.5471.1613
Schomburg FM, Patton DA, Meinke DW, Amasino RM (2001) FPA, a gene involved in floral induction in
Arabidopsis, encodes a protein containing RNA-recognition motifs. Plant Cell 13: 1427–1436. doi:
10.1105/tpc.13.6.1427
Shibuta M and Abe M (2017) FE controls the transcription of downstream flowering regulators through two distinct
mechanisms in leaf phloem companion cells. Plant Cell Physiol. 58: 2017–2025. doi: org/10.1093/pcp/pcx133
Simpson GG, Dean C (2002) Arabidopsis, the Rosetta stone of flowering time? Science 296: 285–289. doi:
10.1126/science.296.5566.285
Simpson GG, Dijkwel PP, Quesada V, Henderson I, Dean C (2003) FY is an RNA 3' end-processing factor thatinteracts with FCA to control the Arabidopsis floral transition. Cell 113: 777–787. doi: 10.1016/s00928674(03)00425-2
M. Abe - 8
BSJ-Review 14:118 (2023)

植物科学最前線 14:119 (2023)

Song YH, Shim JS, Kinmonth-Schultz HA, Imaizumi T (2015) Photoperiodic flowering: time measurement
mechanisms in leaves. Annu Rev Plant Biol. 66: 441–464. doi: 10.1146/annurev-arplant-043014-115555
Soppe WJ, Jacobsen SE, Alonso-Blanco C, Jackson JP, Kakutani T, Koornneef M, Peeters AJ (2000) The lateflowering phenotype of fwa mutants is caused by gain-of-function epigenetic alleles of a homeodomain gene.
Mol Cell. 6: 791–802. doi: 10.1016/s1097-2765(05)00090-0
Susila H, Jurić S, Liu L, Gawarecka K, Chung KS, Jin S, Kim SJ, Nasim Z, Youn G, Suh MC et al. (2021) Florigen
sequestration in cellular membranes modulates temperature-responsive flowering. Science 373: 1137–1142. doi:
10.1126/science.abh4054
Takada S, Goto K (2003) TERMINAL FLOWER2, an Arabidopsis homolog of HETEROCHROMATIN
PROTEIN1, counteracts the activation of FLOWERING LOCUS T by CONSTANS in the vascular tissues ofleaves to regulate flowering time. Plant Cell. 15: 2856–2865. doi: 10.1105/tpc.016345
Turck F, Fornara F, Coupland G (2008) Regulation and identity of florigen: FLOWERING LOCUS T moves center
stage. Annu Rev Plant Biol. 59: 573–594. doi: 10.1146/annurev.arplant.59.032607.092755
Valverde F, Mouradov A, Soppe W, Ravenscroft D, Samach A, Coupland G (2004) Photoreceptor regulation of
CONSTANS protein in photoperiodic flowering. Science 303: 1003–1006. doi: 10.1126/science.1091761
Vaughan JG. (1955) The morphology and growth of the vegetative and reproductive apices of Arabidopsis thaliana(L.) Heyhn., Capsella bursa-pastoris (L.) Medic and Anagallis arvensis L. J Linn Soc Lond Bot 55: 279–300.
Wigge PA, Kim MC, Jaeger KE, Busch W, Schmid M, Lohmann JU, Weigel D (2005) Integration of spatial andtemporal information during floral induction in Arabidopsis. Science 309: 1056–1059. doi:
10.1126/science.1114358
Yamaguchi A, Kobayashi Y, Goto K, Abe M, Araki T (2005) TWIN SISTER OF FT (TSF) acts as a floral pathway
integrator redundantly with FT. Plant Cell Physiol. 46: 1175–1189. doi: org/10.1093/pcp/pci151
Zhu Y, Liu L, Shen L, Yu H (2016) NaKR1 regulates long-distance movement of FLOWERING LOCUS T in
Arabidopsis. Nat Plants 2: 16075. doi: 10.1038/nplants.2016.75
阿部光知（2018）花成制御の分子メカニズム. 平野博之，阿部光知（共著）花の分子生物学. 58–81. 裳
華房, 東京海老原史樹文, 井澤毅（2009）光周性の分子生物学. シュプリンガー・ジャパン, 東京
木下温子（2022）イメージングで明らかになる茎頂メリステムにおける生理活性物質の時空間的パターン. BSJ Review 13B7: 99–112. doi: 10.24480/bsj-review.13b7.00230

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野外環境における季節性花成応答の分子基盤久保田茜

奈良先端科学技術大学院大学 先端科学技術研究科〒630-0192 奈良県生駒市高山町 8916-5

Molecular mechanism of seasonal flowering in natural conditions
Akane Kubota
Graduate School of Biological Sciences, Nara Institute of Science and Technology
Takayama 8916-5, Ikoma, Nara, 630-0192, Japan
Keywords: flowering, photoperiod, phytochrome, ambient temperature
DOI: 10.24480/bsj-review.14c3.00250
1．はじめに植物のライフサイクルには，発芽・成長・開花といったダイナミックな形態変化が含まれる。これらの変化は場当たり的に行われるものではなく，環境変化に合わせて最適化されている。光や温度は，植物にとっての主要な環境シグナルであるだけでなく，季節変動の指標としての役割も果たす。季節による日長や気温変動の周期性は，奈良市の気象データからも見てとれる（図 1）。こうした環境変動にうまく適応することが，固着生活を営む植物の生存戦略の要であることが容易に想像できるであろう。

図 1 奈良県奈良市の 2016~2018 年の気象データ

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環境変動に対する植物の適応戦略に大きく貢献するのが概日時計である。ヒトと同様に，
植物は概日時計を利用することで，自身の持つ時間情報と周囲の環境情報を統合し，夜明けや日没のタイミング，あるいは気温の変化を予測することができる。こうして最適化される
生理応答の代表例に季節性の花成応答が挙げられる。季節性花成応答は，農業への応用面からも重要視され，古くから研究が進められてきた。その結果，1920 年代の光周性花成の発見をきっかけとして，花成ホルモン「フロリゲン」が葉から茎頂への輸送されるフロリゲン仮説の提唱，FLOWERING LOCUS T（FT）遺伝子の発見，茎頂における FT 複合体の解明とその下流因子の制御機構にいたるまで，様々な歴史的発見がなされてきた (Kobayashi and
Weigel 2007) 。なお，フロリゲン研究の歴史については数々の総説が発表されているので，
詳しくはそちらを参照されたい (Golembeski and Imaizumi 2015; Turck et al. 2008; 詳細は阿部の稿参照) 。シロイヌナズナを含むさまざまな生物種において，光や温度などの個々の環境シグナルが FT 遺伝子の発現制御を介して開花時期を決定づける分子メカニズムが次々と報告され，シグナル経路の全容解明が進みつつある (Song et al. 2015) 。こうして積み上げられた分子生物学・分子遺伝学的な知見は，花成応答を理解し農産業に実装していく上で非常に有用である一方，これらの知見が実際に野外で生育する植物の季節性の開花応答をどの程度説明できているかについては未解明な点が多く残されている。実際に，実験室と野外環境では，花成に対する寄与度が大きく変化する花成因子なども報告されてはいるものの (Wilczek
et al. 2009) ，野外環境と実験室の乖離や，野外での遺伝子組み換え体の取り扱いなどが障壁となって，研究が進められてこなかった。しかし近年，次世代シーケンサーの普及により，野外環境における花成制御遺伝子の発現プロファイルやその制御機構が少しずつ明らかになりつつある (Nagano et al. 2019; Nagano et al. 2012; Nishio et al. 2020a; Nishio et al. 2020b) 。その結果，野外で生育する植物は，周囲から得られるさまざまな環境情報を統合することで，生存戦略を最適化していることが明らかになってきた。本稿では，シロイヌナズナにおけるFT 遺伝子の発現制御機構を中心に，野外における季節性花成の分子実体を明らかにする取り組みについて紹介したい。

２．光による FT 遺伝子の制御機構
一般的に光周性花成の研究では，春先の日長を模した長日条件（16 時間明期 22°C 一定）および秋から冬の日長を模した短日条件（8 時間明期 22°C 一定）を用いた実験条件が設定されることが多い。シロイヌナズナは長日条件で花成が促進される条件的長日植物であり，長日条件では FT の転写が夕方に相当する夜明け後 16 時間後（Zeitgeber time（ZT）16）にかけて
1 回誘導され，花成が観察される。この経路においては B-box 型 Zinc Finger タンパク質をコードする CONSTANS（CO）と呼ばれる転写因子が環境シグナルの統合点として機能する（図2）。長日条件においては，夕方の時間帯に LOV ドメインをもつ F-box タンパク質である
FLAVIIN-BINDING KELCH F-BOX1（FKF1）が時計遺伝子である GIGANTEA（GI）とタンパ
ク質複合体を形成し，Dof 型転写因子である CYCLING DOF FACTOR（CDF）1 とそのホモロ
グを光依存的に分解する (Fornara et al. 2009; Imaizumi et al. 2005; Imaizumi et al. 2003; Sawa et
al. 2007)。CDF は CO および FT の強力な転写抑制因子であるため，長日条件においては夕方
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植物科学最前線 14:122 (2023)の時間帯に FKF1 が青色光を受容すると，CDF による CO，FT の転写抑制が解除される (Fornara et al. 2009; Goralogia etal. 2017; Song et al. 2012) 。これに加え，CO タンパク質は，FKF1 や時計遺伝子であ る PSEUDO RESONSE REGULATOR（PRR） 9, 7, 5 および TIMING OF CABEXPRESSION 1（TOC1）と直接相互作用
することにより安定化される (Hayama
et al. 2017; Song et al. 2012) 。こうして CO
タンパク質の蓄積量は長日条件の夕方において最大化し，自身の発現組織である維管束の篩部伴細胞において FT 遺伝
子の発現を促進する (Samach et al. 2000;

図 2 光周性花成の分子経路モデル

Suarez-Lopez et al. 2001) 。暗黒条件において CO タンパク質は CONSTITUTIVE PHOTOMORPHOGENIC 1（COP1）および SUPRESSOROF PHYA-105（SPA）を中心とする E3 ユビキチンリガーゼによって やかに分解されるため(Jang et al. 2008; Laubinger et al. 2006)，FT の発現量は夜間に やかに減少する。CO-FT を介した光周性花成制御機構は維管束植物において広く保存されており，シロイヌナズナをモデルとした知見がさまざまな農作物に適用されている (Song et al. 2015) 。また，CO-FT の上流に位置する GI-FKF 複合体を介したシグナル伝達機構は維管束をもたないコケ植物においても保存されていることから，光周性シグナルが植物の陸上化の過程においても重要な役割を担っていることが推察される (Kubota et al. 2014) 。
では，野外環境における長日条件でも上記の花成制御機構は機能するのだろうか？この問
いに答えるため，筆者が所属していたグループでは，北米の夏至の日長が 16 時間，日中平均気温 21 度と実験室の長日条件とほぼ同一であることに着目し，4 月後半から夏至にかけて野
外でシロイヌナズナを生育し，FT をはじめとする花成制御遺伝子の発現変動を解析した。その結果，野外の長日条件では，FT 遺伝子は日没時だけでなく朝にも大きく誘導され，開花時期が実験室と比較して顕著に早期化することを見出した（図 3）。こうした傾向は，異なる年
や地域においても一貫していた。一方でfkf1 変異体は，従来の長日条件においてFT はほとんど発現せず顕著な遅咲きの表現を示すのに対し，野外の長日条件では朝の FT 発現レベルが野生型と同程度まで誘導され，ほぼ野生型並みの花成時期を示したことから，野外の長日条件においては朝の FT 発現が花成促進に重要な役割を果たすことが示唆された

図 3 野外と実験室環境での花成応答の違い
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植物科学最前線 14:123 (2023)(Imaizumi et al. 2003; Song et al. 2018) 。
野外で観察された FT 発現や花成時期を指標に，実験室環境下において野外環境の再構成を試みた結果，光質と温度条件が両者の差を生み出す主な要因であることが明らかとなった。
具体的には，白色光源に遠赤色光（FR）を補光し，赤色光対遠赤色光比（R / FR）が 1 付近のより自然光に近い光質を用いること，温度設定を野外同様に 16°C から 22°C まで連続的に変化させることの 2 点が，FT の発現様式と花成時期を再現する十分条件であった。こうして再構成した条件では，CO タンパク質の蓄積量の増加が朝夕の 2 回起こることが明らかとなり，
これが野外の FT 遺伝子の発現に重要であることが示された (Song et al. 2018) 。普段我々が実験に用いる白色蛍光灯には FR はほとんど含まれていないため，FR シグナルの影響が無意識のうちに過小評価されてしまった結果，朝の FT 発現を見落としたまま光周性花成の研究が続けられていたことになる。蛍光灯のコストパフォーマンスが飛躍的に向上し始めた 1970
年代，イギリスの研究グループが蛍光灯を「白色光」として用いることに警鐘を鳴らしていたが (Holmes and Smith 1975) ，筆者らが陥った野外と実験室の FT 遺伝子の発現様式の乖離も，正にこれに該当するケースであった。白色蛍光灯イコール自然光，と過信することによる弊害は，UV シグナルについても報告されている。太陽光に含まれる程度かつストレスにならない程度の近紫外線（UV-B）を白色蛍光灯に補光すると，FT を含む花成制御因子の発現や花成時期が変化する。これには UV-B 受容体である UV RESISTANT LOCUS 8（UVR8）やその下流のシグナル因子である REPRESSOR OF UV-B PHOTOMORPHOGENESIS 2 が関与する(Arongaus et al. 2018; Dotto et al. 2018; Zioutopoulou et al. 2022) 。UV シグナルと R/FR シグナル
は，COP1 やその下流に位置する転写因子 ELONGATED HYPOCOTYL 5（HY5），HYH によって統合される (Liang et al. 2019) 。実際に筆者らのトランスクリプトーム解析においても，従来の長日条件と野外の長日条件においては，R/FR シグナルの他に UV シグナルに関与する遺伝子群の発現も優位に変動していた。太陽光に含まれる UV-B の量は一般的に春先から夏にかけて増加することから，野外環境では UV-B と R/FR のバランスで花成時期が調節されることは想像に難くない。ただし，UV-B 補光による花成応答の変化は，UV-B の強度や日長条件，
野生系統によってかなり異なるため，朝の FT 発現制御も含め，詳細な分子機構は今後の解析が待たれる。
野外環境下での朝 FT の誘導には，赤色光・遠赤色光受容体であるフィトクロム A（phyA）
が重要であることが明らかになってきた (Lee et al. 2023; Song et al. 2018) 。シロイヌナズナには赤色光・遠赤色光を受容する光受容体フィトクロム（phy）が 5 分子種存在しており，赤色光を吸収することで活性型 Pfr 型に，遠赤色光を吸収することで不活性型である Pr 型に可逆的に変換される (Casal 2013; Legris et al. 2019) 。PHYA タンパク質は黄化芽生えに高度に蓄積しており，Pfr 型が光に対して不安定な性質を示すことなどから，phyA は FR の高照射応答（High Irradience Response; HIR）や，0.1 およびそれ以下の非常に低い R/FR 条件の応答を制御する FR センサーとしての位置づけがされてきた (Franklin 2008; Nagatani et al. 1993) 。phyA
変異体は従来の長日条件では花成に明確な表現型を示さないが，連続 FR 条件や，短日条件の暗期に FR 単色光を照射した条件で遅咲きの表現型を示す (Johnson et al. 1994; Mockler et al.
2003) 。一方で phyB 変異体は従来の長日条件および避陰応答（植物が他の植物の陰に隠れた
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際，R/FR の低下を感知することで日陰から逃れようとする応答）において明確な早咲きの表
現型を示す (Galvao et al. 2019; Zhang et al. 2019) 。避陰応答（R/FR およそ 0.1~0.4）では，長日条件依存的に朝の FT 発現が顕著に上昇し花成が促進されるが，これらの応答にも主として phyB が関与する (Kim et al. 2008; Wollenberg et al. 2008) 。こうした経緯から，花成制御における phyA の役割は限定的・補助的なものではないかと考えられてきたが，筆者らの発見をきっかけに，phyA の重要性が再認識されることとなった。自然光を模した R/FR=1 の条件では，phyA 変異体のほか，phyA の核移行に異常を示す far-red elongated hypocotyl 1（fhy1）fhy1like（fhl）変異体 (Genoud et al. 2008) でも朝夕の FT の発現レベルが低下したことから，phyA
を起点としたシグナル経路全体の重要性が予想された (Song et al. 2018) 。また，白色光に対する FR 補光を 1 日の異なるタイミングで行って朝夕の FT に対する効果を網羅的に解析した
結果，朝の FT 発現レベルは 1 日の FR 照射時間の総量に比例するのに対し，夕方の FT 発現
レベルは夕方付近の FR 照射で決定づけられることが分かった (Lee et al. 2023) 。これらの結果は，朝の FT 発現制御は phyA を介した HIR で説明可能であることを意味する。HIR を介したフィトクロムシグナリングは蘚苔類においてもそっくり保存されているため，その起源は陸上植物の進化上，phyA の獲得以前にさかのぼる (Inoue et al. 2019; Possart and Hiltbrunner2013) 。特にゼニゴケの生殖器托の形成が後述する phy-PIF シグナルで制御される点は非常に興味深く (Inoue et al. 2019) ，こうした植物種でのフィトクロムシグナルの理解が進むことで，朝夕の FT 制御メカニズムそれぞれの進化過程の理解が一気に進むであろう。
フ ィ ト ク ロ ム 相 互 作 用 因 子 で あ る bHLH 転 写 因 子 PHYTOCHROME INTERACTING
FACTOR（PIF）は，光形態形成の要として機能する。phyA を介した朝の FT 発現制御に関しても，PIF7 の関与が明らかになりつつある (Lee et al. 2023) 。PIF7 は phyB の下流で花成をはじめとする避陰応答や，高温応答の制御に関与する (Burko et al. 2022; Chung et al. 2020; Galvao
et al. 2019; Willige et al. 2021; Zhang et al. 2019) 。また PIF7 は，避陰応答の負の制御因子である bHLH 様転写因子 LONG HYPOCOTYL IN FAR-RED1（HFR1）と CO とタンパク質複合体
形成を介して花成制御を行うこと (Zhang et al. 2019) ，光と温度の 2 大環境シグナルに対する形態形成の鍵となる因子であることなどからも (Burko et al. 2022) ，野外環境下の花成制御において PIF7 が果たす役割はおそらく大きく，今後の解析が待たれる。

３．温度による FT 遺伝子の発現制御機構
光（FR および長日）が FT の発現を誘導する役割を担うのに対し，温度変動（特に朝夕の低温）は主に夕方の FT の発現を抑制する役割を担う (Song et al. 2018) 。低温による花成制
御機構のなかでも，比較的マイルドな低温帯である 10℃前後の温度環境（ambient temperature）
において主要な役割を果たすのが SHORT VEGETATIVE PHASE（SVP），FLOWERING LOCS M（FLM），FLOWERING LOCUS C（FLC）を中心とする MADS 型転写因子である(Capovilla etal. 2015)。SVP/FLM/FLC および MAF は，ファミリー内で複合体を形成して FT の転写開始
点近傍および第 1 イントロン内の CArG 配列に直接結合することで，FT の発現を抑制する(Lee et al. 2007; Li et al. 2008) 。特に，svp 単一変異体は 16°C と 23°C の花成時期がほぼ同一になることから，SVP はこの温度帯における花成抑制の中心的な働きをすると考えられてい
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る (Lee et al. 2007) 。SVP はタンパク質分解制御により低温でより安定に存在する傾向を示すのに対し (Lee et al. 2013) ，FLM は，低温特異的に DNA 結合能を持つスプライスバリアン
トである FLM-bが増加し，SVP 依存・非依存的な経路で花成を抑制する (Capovilla et al. 2017;
Posé et al. 2013) 。転写制御に機能的である FLM のスプライスバリアントの存在量の変化が低温応答性に重要であることは，シロイヌナズナの異なる野生株系統を用いた解析からも裏付けられており，スプライシングの調節が温度応答全般において重要な意味付けを持つ可能性は高い (Lutz et al. 2017)。これに加え，おなじく MADS 転写因子ホモログである MADS
AFFECTING FLOWERING（MAF）2-5 の発現量も低温下で誘導され，SVP/FLM/FLC 複合体と協調的に花成を抑制する (Airoldi et al. 2015; Gu et al. 2013) 。こうして SVP/FLM/FLC 複合体の蓄積量は低温下で最大化し，FT 近傍に複数存在する CArG 配列に結合することで，FT 近
傍のクロマチンループ構造を変化させているのではないかと考えられる (Gagliardi andManavella 2020; Takagi et al. 2023) 。SVP は茎頂における花芽形成因子としても機能するが，この経路では別の MADS 転写因子ホモログである SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF
CONSTANS1 などとともに，TERMINAL FLOWER1 遺伝子座のクロマチンループ構造を変化させ，転写制御を行うことが知られている (Liu et al. 2013) 。温度が転写因子の挙動そのものに加え，その標的遺伝子のクロマチン構造を変化させる現象は，高温下での PIF7 を介した遺伝子発現制御でも報告されていることから (Willige et al. 2021) ，低温下での FT 発現制御機構
においても同様の制御機構が存在する可能性はあるだろう。
SVP/FLM/FLC の他に低温下の花成制御で主要な役割を果たすのが，CO の相互作用因子で
E3 リガーゼをコードする HIGH EXPRESSION OF OSMOTICALLY RESPONSIVE GENES1（HOS1）である (Jung et al. 2012; Lazaro et al. 2015) 。HOS1 は 4℃条件で夕方の CO タンパク質の蓄積量を負に制御することで，低温下の FT 発現及び花成を負に制御する (Jung et al.
2012)。この他にも HOS1 は，低温下でヒストン脱アセチル化酵素と相互作用することで FLCの転写を正に制御する他 (Jung et al. 2013; Lee et al. 2012) ，時計遺伝子の核移行などの幅広い生理応答に関与するものの (MacGregor et al. 2013) ，HOS1 自身がどのように低温シグナルを感知するかは未解明である。
svp 変異体や hos1 変異体は，野外の再構成条件において FT 発現上昇および早咲きの表現
型を示すことから，温度変動環境下においても花成抑制因子として機能することが予想される。ただし，温度経路における花成制御因子の解析のほとんどが恒常的な温度条件かつR/FR>2 の条件で行われているため，これらの因子が温度変動条件下でどのようにふるまい，
朝夕それぞれの FT 発現制御においてどのような役割を担うかについては慎重に解析する必要がある。その準備として筆者らは最近，FT 遺伝子の発現様式を指標として，野外のような連続的な温度変動を最高・最低の 2 段
階変動に単純化することに成功

図 4 野外の温度変動を単純化した際の花成応答の比較
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した（図 4）。その過程において，温度シグナルが時間・あるいは温度帯特異的に FT 遺伝子の発現や花成時期を変化させることを見出しつつある。野外でシロイヌナズナの花成が観察される 4 月から 6 月にかけて，日長は約 2 時間程度しか変化しないのに対し，気温は 10°C 以上の範囲で上昇する。すでに 12 時間以上の日長が担保されており，光周性シグナルからの花成促進効果が飽和しかけている初春の野外環境において，温度シグナルは 1 日の FT の発現量を手っ取り早く調節するのに有用であると筆者は考えている。実際に野外における大規模
トランスクリプトームの解析においても，日中変動あるいは年間変動する遺伝子の多くが温度に応答した遺伝子発現変動を示すことから (Nagano et al. 2019) ，温度変動を考慮に入れつつ光周性花成制御メカニズムを考え直すことは，季節性花成応答のよりリアルな理解につながるとともに，温暖化に対するフェノロジー変化の理解に発展させることができると期待される。
４．おわりに本稿では，野外環境における光と温度による FT 遺伝子の発現制御について紹介した。実験室環境下における野外環境の単純化・再構成は，野外で起こる生理応答の描写にとどまらず，
作用機序や分子メカニズムを紐解くうえで強力な手段になる。フロリゲンの同定から 20 余年，この発見をただの一発屋で終わらせてしまうことのないよう，日々精進したい。

謝辞
本稿で取り上げた我々の研究は，科学研究費補助金 （研究課題番号: 19H04866, 19K16170,
23K05817），奈良先端科学技術大学院大学支援財団，住友財団，三菱財団，千里ライフサイエ
ンス財団による助成の下行われた。

引用文献
Airoldi CA, McKay M, Davies B (2015) MAF2 Is regulated by temperature-dependent splicing andrepresses flowering at low temperatures in parallel with FLM. PLoS One 10: e0126516. doi:
10.1371/journal.pone.0126516
Arongaus AB, Chen S, Pireyre M, Glöckner N, Galvão VC, Albert A, Winkler JB, Fankhauser C, Harter
K, Ulm R (2018) Arabidopsis RUP2 represses UVR8-mediated flowering in noninductive
photoperiods. Genes & development 32: 1332–1343. doi: 10.1101/gad.318592.118
Burko Y, Willige BC, Seluzicki A, Novak O, Ljung K, Chory J (2022) PIF7 is a master regulator ofthermomorphogenesis in shade. Nat Commun 13: 4942. doi: 10.1038/s41467-022-32585-6
Capovilla G, Schmid M, Pose D (2015) Control of flowering by ambient temperature. J Exp Bot 66: 59–
69. doi: 10.1093/jxb/eru416
Capovilla G, Symeonidi E, Wu R, Schmid M (2017) Contribution of major FLM isoforms to temperaturedependent flowering in Arabidopsis thaliana. J Exp Bot 68: 5117–5127. doi: 10.1093/jxb/erx328
Casal JJ (2013) Photoreceptor signaling networks in plant responses to shade. Annu Rev Plant Biol 64:
403–427. doi: 10.1146/annurev-arplant-050312-120221

A. Kubota - 7
BSJ-Review 14:126 (2023)

植物科学最前線 14:127 (2023)

Chung BYW, Balcerowicz M, Di Antonio M, Jaeger KE, Geng F, Franaszek K, Marriott P, Brierley I,
Firth AE, Wigge PA (2020) An RNA thermoswitch regulates daytime growth in Arabidopsis. Nat
Plants 6: 522–532. doi: 10.1038/s41477-020-0633-3
Dotto M, Gómez MS, Soto MS, Casati P (2018) UV-B radiation delays flowering time through changes
in the PRC2 complex activity and miR156 levels in Arabidopsis thaliana. Plant, cell & environment 41:
1394–1406. doi: 10.1111/pce.13166
Fornara F, Panigrahi KC, Gissot L, Sauerbrunn N, Ruhl M, Jarillo JA, Coupland G (2009) Arabidopsis
DOF transcription factors act redundantly to reduce CONSTANS expression and are essential for a
photoperiodic flowering response. Dev Cell 17: 75–86. doi: 10.1016/j.devcel.2009.06.015
Franklin KA (2008) Shade avoidance. New Phytol 179:930-944. doi: 10.1111/j.1469-8137.2008.02507.x
Gagliardi D, Manavella PA (2020) Short-range regulatory chromatin loops in plants. New Phytol 228:
466–471. doi: 10.1111/nph.16632
Galvao VC, Fiorucci AS, Trevisan M, Franco-Zorilla JM, Goyal A, Schmid-Siegert E, Solano R,
Fankhauser C (2019) PIF transcription factors link a neighbor threat cue to accelerated reproduction
in Arabidopsis. Nat Commun 10: 4005. doi: 10.1038/s41467-019-11882-7
Genoud T, Schweizer F, Tscheuschler A, Debrieux D, Casal JJ, Schäfer E, Hiltbrunner A, Fankhauser C(2008) FHY1 mediates nuclear import of the light-activated phytochrome A photoreceptor. PLoS
genetics 4: e1000143. doi: 10.1371/journal.pgen.1000143
Golembeski GS, Imaizumi T (2015) Photoperiodic regulation of florigen function in Arabidopsis thaliana.
Arabidopsis Book 13: e0178. doi: 10.1199/tab.0178
Goralogia GS, Liu TK, Zhao L, Panipinto PM, Groover ED, Bains YS, Imaizumi T (2017) CYCLING
DOF FACTOR 1 represses transcription through the TOPLESS co-repressor to control photoperiodic
flowering in Arabidopsis. Plant J 92: 244–262. doi: 10.1111/tpj.13649
Gu X, Le C, Wang Y, Li Z, Jiang D, Wang Y, He Y (2013) Arabidopsis FLC clade members form
flowering-repressor complexes coordinating responses to endogenous and environmental cues. Nat
Commun 4: 1947. doi: 10.1038/ncomms2947
Hayama R, Sarid-Krebs L, Richter R, Fernandez V, Jang S, Coupland G (2017) PSEUDO RESPONSE
REGULATORs stabilize CONSTANS protein to promote flowering in response to day length. EMBO
J 36: 904–918. doi: 10.15252/embj.201693907
Holmes MG, Smith H (1975) The function of phytochrome in plants growing in the natural environment.
Nature 254: 512–514.
Imaizumi T, Schultz TF, Harmon FG, Ho LA, Kay SA (2005) FKF1 F-box protein mediates cyclicdegradation of a repressor of CONSTANS in Arabidopsis. Science 309: 293–297. doi:
10.1126/science.1110586
Imaizumi T, Tran HG, Swartz TE, Briggs WR, Kay SA (2003) FKF1 is essential for photoperiodicspecific light signalling in Arabidopsis. Nature 426: 302–306. doi: 10.1038/nature02090
Inoue K, Nishihama R, Araki T, Kohchi T (2019) Reproductive induction is a Far-red High Irradiance
Response that is mediated by phytochrome and PHYTOCHROME INTERACTING FACTOR in

A. Kubota - 8
BSJ-Review 14:127 (2023)

植物科学最前線 14:128 (2023)

Marchantia polymorpha. Plant Cell Physiol 60: 1136-1145. doi: 10.1093/pcp/pcz029
Jang S, Marchal V, Panigrahi KC, Wenkel S, Soppe W, Deng XW, Valverde F, Coupland G (2008)

Arabidopsis COP1 shapes the temporal pattern of CO accumulation conferring a photoperiodic
flowering response. EMBO J 27: 1277–1288. doi: 10.1038/emboj.2008.68
Johnson E, Bradley M, Harberd NP, Whitelam GC (1994) Photoresponses of light-grown phyA mutantsof Arabidopsis (Phytochrome A is required for the perception of daylength extensions). Plant Physiol
105: 141–149. doi: 10.1104/pp.105.1.141
Jung JH, Park JH, Lee S, To TK, Kim JM, Seki M, Park CM (2013) The cold signaling attenuator HIGH
EXPRESSION OF OSMOTICALLY RESPONSIVE GENE1 activates FLOWERING LOCUS C
transcription via chromatin remodeling under short-term cold stress in Arabidopsis

Plant Cell 25:

4378-4390. doi: 10.1105/tpc.113.118364
Jung JH, Seo PJ, Park CM (2012) The E3 ubiquitin ligase HOS1 regulates Arabidopsis flowering by
mediating CONSTANS degradation under cold stress. J Biol Chem 287: 43277–43287. doi:
10.1074/jbc.M112.394338
Kim SY, Yu X, Michaels SD (2008) Regulation of CONSTANS and FLOWERING LOCUS T expression
in response to changing light quality. Plant Physiol 148: 269–279. doi: 10.1104/pp.108.122606
Kobayashi Y, Weigel D (2007) Move on up, it's time for change--mobile signals controlling photoperioddependent flowering. Genes & development 21: 2371–2384. doi: 10.1101/gad.1589007
Kubota A, Kita S, Ishizaki K, Nishihama R, Yamato KT, Kohchi T (2014) Co-option of a photoperiodic
growth-phase transition system during land plant evolution. Nat Commun 5: 3668. doi:
10.1038/ncomms4668
Laubinger S, Marchal V, Le Gourrierec J, Wenkel S, Adrian J, Jang S, Kulajta C, Braun H, Coupland G,
Hoecker U (2006) Arabidopsis SPA proteins regulate photoperiodic flowering and interact with thefloral inducer CONSTANS to regulate its stability. Development 133: 3213–3222. doi:
10.1242/dev.02481
Lazaro A, Mouriz A, Pineiro M, Jarillo JA (2015) Red light-mediated degradation of CONSTANS by theE3 ubiquitin ligase HOS1 regulates photoperiodic flowering in Arabidopsis. Plant Cell 27: 2437–2454.
doi: 10.1105/tpc.15.00529
Lee JH, Kim JJ, Kim SH, Cho HJ, Kim J, Ahn JH (2012) The E3 ubiquitin ligase HOS1 regulates low
ambient temperature-responsive flowering in Arabidopsis thaliana. Plant Cell Physiol 53: 1802–1814.
doi: 10.1093/pcp/pcs123
Lee JH, Ryu HS, Chung KS, Pose D, Kim S, Schmid M, Ahn JH (2013) Regulation of temperatureresponsive flowering by MADS-Box transcription factor repressors. Science 342: 628–632. doi:
10.1126/science.1241097
Lee JH, Yoo SJ, Park SH, Hwang I, Lee JS, Ahn JH (2007) Role of SVP in the control of flowering timebyambient

temperatureinArabidopsis.

Genes

&

development

21:397–402.

doi:

10.1101/gad.1518407
Lee N, Ozaki Y, Hempton AK, Takagi H, Purusuwashi S, Song YH, Endo M, Kubota A, Imaizumi T

A. Kubota - 9
BSJ-Review 14:128 (2023)

植物科学最前線 14:129 (2023)(2023) The FLOWERING LOCUS T gene expression is controlled by high-irradiance response andexternal coincidence mechanism in long days in Arabidopsis. New Phytol, doi: 10.1111/nph.18932
Legris M, Ince Y, Fankhauser C (2019) Molecular mechanisms underlying phytochrome-controlled
morphogenesis in plants. Nat Commun 10: 5219. doi: 10.1038/s41467-019-13045-0
Li D, Liu C, Shen L, Wu Y, Chen H, Robertson M, Helliwell CA, Ito T, Meyerowitz E, Yu H (2008) A
repressor complex governs the integration of flowering signals in Arabidopsis. Dev Cell 15: 110–120.
doi: 10.1016/j.devcel.2008.05.002
Liang T, Yang Y, Liu H (2019) Signal transduction mediated by the plant UV-B photoreceptor UVR8.
New Phytol 221: 1247–1252. doi: 10.1111/nph.15469
Liu C, Teo ZW, Bi Y, Song S, Xi W, Yang X, Yin Z, Yu H (2013) A conserved genetic pathway determines
inflorescencearchitectureinArabidopsis

and

rice.

Dev

Cell

24:

612–622.

doi:

10.1016/j.devcel.2013.02.013
Lutz U, Nussbaumer T, Spannagl M, Diener J, Mayer KF, Schwechheimer C (2017) Natural haplotypesof FLM non-coding sequences fine-tune flowering time in ambient spring temperatures in Arabidopsis.
Elife 6. doi: 10.7554/eLife.22114
MacGregor DR, Gould P, Foreman J, Griffiths J, Bird S, Page R, Stewart K, Steel G, Young J, Paszkiewicz
K, et al. (2013) HIGH EXPRESSION OF OSMOTICALLY RESPONSIVE GENES1 Is required forcircadianperiodicity

Arabidopsis

throughthepromotionofnucleo-cytoplasmicmRNAexportin

Plant Cell 25: 4391–4404. doi: 10.1105/tpc.113.114959

Mockler T, Yang H, Yu X, Parikh D, Cheng YC, Dolan S, Lin C (2003) Regulation of photoperiodic
flowering by Arabidopsis photoreceptors. Proc Natl Acad Sci U S A 100: 2140–2145. doi:
10.1073/pnas.0437826100
Nagano AJ, Kawagoe T, Sugisaka J, Honjo MN, Iwayama K, Kudoh H (2019) Annual transcriptome
dynamics in natural environments reveals plant seasonal adaptation. Nat Plants 5: 74–83. doi:
10.1038/s41477-018-0338-z
Nagano AJ, Sato Y, Mihara M, Antonio BA, Motoyama R, Itoh H, Nagamura Y, Izawa T (2012)
Deciphering and prediction of transcriptome dynamics under fluctuating field conditions. Cell 151:
1358–1369. doi: 10.1016/j.cell.2012.10.048
Nagatani A, Reed JW, Chory J (1993) Isolation and initial characterization of Arabidopsis mutants thatare deficient in phytochrome A. Plant Physiol 102: 269–277. doi: 10.1104/pp.102.1.269
Nishio H, Buzas DM, Nagano AJ, Iwayama K, Ushio M, Kudoh H (2020a) Repressive chromatin
modification underpins the long-term expression trend of a perennial flowering gene in nature. Nat
Commun 11: 2065. doi: 10.1038/s41467-020-15896-4
Nishio H, Nagano AJ, Ito T, Suzuki Y, Kudoh H (2020b) Seasonal plasticity and diel stability of
H3K27me3 in natural fluctuating environments. Nat Plants 6: 1091–1097. doi: 10.1038/s41477-02000757-1
Posé D, Verhage L, Ott F, Yant L, Mathieu J, Angenent GC, Immink RGH, Schmid M (2013)
Temperature-dependent regulation of flowering by antagonistic FLM variants. Nature 503: 414. doi:

A. Kubota - 10
BSJ-Review 14:129 (2023)

植物科学最前線 14:130 (2023)

10.1038/nature12633
Possart A, Hiltbrunner A (2013) An evolutionarily conserved signaling mechanism mediates far-red light
responses in land plants Plant Cell 25: 102–114. doi: 10.1105/tpc.112.104331
Samach A, Onouchi H, Gold SE, Ditta GS, Schwarz-Sommer Z, Yanofsky MF, Coupland G (2000)
Distinct roles of CONSTANS target genes in reproductive development of Arabidopsis. Science 288:
1613–1616. doi: 10.1126/science.288.5471.1613
Sawa M, Nusinow DA, Kay SA, Imaizumi T (2007) FKF1 and GIGANTEA complex formation is requiredfor day-length measurement in Arabidopsis. Science 318: 261–265. doi: 10.1126/science.1146994
Song YH, Kubota A, Kwon MS, Covington MF, Lee N, Taagen ER, Laboy Cintron D, Hwang DY,
Akiyama R, Hodge SK, et al. (2018) Molecular basis of flowering under natural long-day conditions in

Arabidopsis. Nat Plants 4: 824–835. doi: 10.1038/s41477-018-0253-3
Song YH, Shim JS, Kinmonth-Schultz HA, Imaizumi T (2015) Photoperiodic flowering: Timemeasurement mechanisms in leaves. Annu Rev Plant Biol 66: 441–464. doi: 10.1146/annurev-arplant043014-115555
Song YH, Smith RW, To BJ, Millar AJ, Imaizumi T (2012) FKF1 conveys timing information for
CONSTANS

stabilization

inphotoperiodic

flowering.

Science336:

1045–1049.

doi:

10.1126/science.1219644
Suarez-Lopez P, Wheatley K, Robson F, Onouchi H, Valverde F, Coupland G (2001) CONSTANS
mediates between the circadian clock and the control of flowering in Arabidopsis. Nature 410: 1116.
doi: 10.1038/35074138
Takagi H, Hempton AK, Imaizumi T (2023) Photoperiodic flowering in Arabidopsis: Multilayered
regulatory mechanisms of CONSTANS and the florigen FLOWERING LOCUS T. Plant Commun 4:
100552. doi: 10.1016/j.xplc.2023.100552
Turck F, Fornara F, Coupland G (2008) Regulation and identity of florigen: FLOWERING LOCUS T
moves

centerstage.

Annu

Rev

Plant

Biol

59:

573–594.

doi:

10.1146/annurev.arplant.59.032607.092755
Wilczek AM, Roe JL, Knapp MC, Cooper MD, Lopez-Gallego C, Martin LJ, Muir CD, Sim S, Walker A,
Anderson J, et al. (2009) Effects of genetic perturbation on seasonal life history plasticity. Science 323:
930–934. doi: 10.1126/science.1165826
Willige BC, Zander M, Yoo CY, Phan A, Garza RM, Wanamaker SA, He Y, Nery JR, Chen H, Chen M,
et al. (2021) PHYTOCHROME-INTERACTING FACTORs trigger environmentally responsive
chromatin dynamics in plants. Nat Genet 53: 955–961. doi: 10.1038/s41588-021-00882-3
Wollenberg AC, Strasser B, Cerdán PD, Amasino RM (2008) Acceleration of flowering during shade
avoidance in Arabidopsis alters the balance between FLOWERING LOCUS C-mediated repression
and photoperiodic induction of flowering. Plant Physiol 148: 1681–1694. doi: 10.1104/pp.108.125468
Zhang R, Yang C, Jiang Y, Li L (2019) A PIF7-CONSTANS-centered molecular regulatory network
underlying

theshade-accelerated

flowering.

Molecular

plant

12:

1587–1597.

doi:

10.1016/j.molp.2019.09.007

A. Kubota - 11
BSJ-Review 14:130 (2023)

植物科学最前線 14:131 (2023)

Zioutopoulou A, Patitaki E, O'Donnell L, Kaiserli E (2022) Low fluence ultraviolet-B promotes
ultraviolet

resistance

8-modulated

floweringinArabidopsis. Front Plant Sci 13. doi:

10.3389/fpls.2022.840720

A. Kubota - 12
BSJ-Review 14:131 (2023)

植物科学最前線 14:132 (2023)

の花成
応と

光周性の

中

る
周 の

明

古屋大学 生 農学研究科〒464-0804
知県 古屋市千種 不町

Flowering of Lemna aequinoctialis and its insight into relationship between
local adaptation of photoperiodism and circadian period
Tomoaki Muranaka
Graduate School of Bioagricultural Sciences, Nagoya University
Furo-cho, Chikusa-ku, Aichi, 464-8601, Japan
Keywords: Photoperiodism, Circadian clock, Lemna, Local adaptation, Flowering
DOI: 10.24480/bsj-review.14c4.00251
．はじめに
． 花 は
種子植物は花をつけて，受し，種子をも良いわけではなく，生育環境によって避ける

し，次世代に をつなげる。開花期はいつでに細胞分するため低温やた，他殖を行う場合は，き時期がある。たとえば，

殖器

は活発

によるダメージを受けやすく，低温期を避ける必要がある。ま団内の個体と開花期を合わせる必要がある。さらに，送をなど他の生物に依存する場合は，それらの生物の活動期に対しても開花期を合わせる必要がある。このように開花期は生育環境から様々な制約を受け，所適応の結果，しばしば大きな種内変異を示す（Ågren et al 2017; Kooyers et al 2015）。開花期が異なる 団間では，生殖離が生じやすく，遺伝的流が減少し，開花期以外の形質も遺伝的くことが想像できる。このように，開花期は種分化とも
態学では，適応と生殖
開花期もそう呼ばれる２．花成動などで多様化してい接にかかわる形質である。進化生離の両方にかかわる形質をその重要性から「

形質」と呼

が，

を持つように われる（Servedio et al. 2011）。

化の分子機構では，開花期はどのように多様化するのか。花成制御に関わる遺伝子に自然変異が入り多様化するのであろう。そして，花成制御のパス ェイは光周性，春化，ストレス，体サイズなど非常に多であり，著者も全体像をとに花成時期を決定する主要パス

できていない（Bratzel and Turck 2015）。生物種

ェイも異なり，多様化をき起こす遺伝子も異なる可能性が高い。開花時期に関して，シロイヌナズナの自然系統間比較では，春化経路の遺伝子の変異が出される一方で，ダイズのの遺伝子が種間比較では光周性関連（おもに光入力と概日時計）

出される（Ågren et al 2017; Lin et al. 2021）。また，短日植物のダイズでは，長日で誘導され花成を抑制する B3 ドメイン型転写因子である E1 遺伝子の変異により開花期がT. Muranaka. - 1
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最大 20 日変化することが報告されているが，E1 遺伝子と相同な遺伝子はシロイヌナズナででも見つかっていない（Xia et al. 2012）。

もイ

パス

ェイの多様性とは対レーターである FT 遺伝子が種的に，花成のマスターレギ

子植物で広く保存されている点は重要である。大 の植物はゲノム上に FT ファミリーに属する遺伝子を多数持つので，どの遺伝子が開花に関わるかを決定することが，花成時期多様に る第一 であろう（Moraes et al. 2019）。

化の分子

ここでは花成時期についてしたが，サクラを代表として，花成後のつぼみが冬季にし，春先に開花する植物も多い。この場合は，花成とは異なる遺伝子群が開花期を制御しているはずだ。サクラ属では，SVP クレードに属する MADS-box 遺伝子である DAM 遺伝子
期に高発現を維持することが報告されているが， メの DAM6 をリンゴや

群が花芽の
プラで過

発現させると成長および２の分子機構は広く保存

2020）。今後の研究が 目される。

されている可能性もある（山２．

芽が抑制されるため，花芽の花成．光周性のモデルとしの

上記のように花成時期の多様化を理解することは一
行ったア
イモ科

キクサでの研究例を紹介する。ア
キクサ

と感じる

科ア

を持つ。まず

キクサは日本全

キクサ属の植物である。

者もいるかもしれないが，アではいかないが，ここでは著者が田に生育するサト

そんなマニアックな植物で研究を，キクサ属は光周性花成のモデルとして長い歴史

キクサ植物は小型であり，クローン増殖で増えるので，系統の維持がある。また次素で植物体を理することで再現性の高い生理学実験が可能となる（図 ）。さらに，ア
日植物のイ

の

キクサ（L. gibba）と短日植物のア

でき，無機

単で

地で育てることでキクサ属（Lemna）には，長キクサ（L. aequinoctialis）が存在し，両種とも日長のみで花成を誘導できる（Clerand and Briggs 1967; Hillman 1959）。日長

理後間程度で分化した花芽が確認できるため実験サイクルも短い。このような特性を活かして，光周性の生理学的な解析が進められた（Hillman 1976）。日本では，光周性花成の解析に取り組んだ太田行図．

の先生から（太田 1987）， 解質の取りみを指標に概日リズムの解析をるA
cm 方のス ースで月間なら問題なく生育する。B 次
素（5% イター）で数分間 理されたアキクサ。植物体内にある分 組織は生き残っており，そこから たな葉 体（フロンド）が発生する。C 日長 理用に 24-well
プレートに移された
みのア
キクサ系統。
T. Muranaka. - 2
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先生へ（Kondo and Tsudzuki 1978），さらに概日時計の分子生物学に取り組ん進めた近だ小山時 先生へと研究が発展してきた（Serikawa et al. 2008）。小山先生は著者の指導であり，著者は上記の系 に連なるともいえる（Muranaka and Oyama 2016）。一方で，アサガ

でのフロリゲン研究で有

植物は

体

な

本

先生もア

キクサの研究をされていた。

地で生育するため化合物の吸収もよく，フロリゲン

利用されていたが，日本全からアキクサ系統を収れていた（Beppu and Takimoto 1981a, b）。とくに，ア補物質の試験

キクサとしてされ生態・多様性の解析も進めら
キクサの限 日長を実験条件でに決定し，緯度クラインを報告したことは重要である（Beppu and Takimoto 1981c; Yukawa
and Takimoto 1976）。一般に短日植物は冬の 来前に花をつけ種子で 冬するため，高緯度ほど開花期が早くなり，限日長が長くなる。ただ，実際に野外系統で限度クラインを実 した例は限られており，著者が調
サガ の
ア

しか

キクサに限

象とした限

た限りでは，1960 年代の ナモミやアできていない（Imamura et al. 1966; Ray and Alexander 1966）。日本産
日長の緯度クラインがあるという報告を知り，著者はア

の

日本のア
が

キクサは

田環境に特化した一年としての生活史を持つ（図られると種子から発芽する。その後はクローン成長による分

全体を

うと

また分

して増えていく。日長が短くなると開花し，主に自

いきや，大

で

路に流出したり，中

実験室条件での観察では開花後

図２．

しによる

間程度で成 し，が， し に先んじて

性先

り

し，

田

したりしつつ，により結実する。種子は

む。

が普

サでは

長する。かつては

し

の後に

本の

し

考えられていたが，サトイモ科
であり，が（droplet）が分 される（図キクサの一種（Wolffia lingulata）では
も付着

長する（図
花

つと

B）。

見されるが，著者は
にシ

キクサでは

を行うようである（Yoshida etA）。近花部の植物と同じく，両性花とするのがを補助するという記述がRomero 1982）。花であるが，ア

長することで効 的に自 受が し の後にれ，受受に

al. 2021）。そして，もう つの し

は

で

を

）。田植え

環境での

キクサ植物が属するサトイモ科の植物では
し

キクサを対

日長多様化の研究を開始した。

２ ２．
期に

日長を決定して緯

例を

のイ

キク

つからなる花序と当だとわれる。

は キクサ植物全体にみらしていない。ミジンコが含まれるとの報告がある（Eskuche andに適しているように見え， 上性のに付着しているとの報告もあるが，送 の研究は進んでいない。
T. Muranaka. - 3
BSJ-Review 14:134 (2023)

植物科学最前線 14:135 (2023)

図３．実験室でのAにより開花の様子。B

に

２ ３．

した

が分

の花

された 態。

の

ここでア

キクサの学

について補

しておく。生理実験の準系統として， キクサ

Elias Landolt がカリフォルニアで 取した 6746 株が 際的に用いられてきた。こ研究の大の株の学 は L. perpusilla や L. paucicostata とされてきたが，現在では L. aequinoctialis が用いられ，L. perpusilla は北米中
別部に分 するチビ キクサの学 となっている。学先生が詳しくまとめておりされている（別 ら 1985）。別 らは，

ることも提

キクサを

種と

種に分割す

以 に分 する常冬型の系統

キクサを L. aoukikusa とし，北陸地方にのみ分 しる種子 冬型のア

種 L. aoukikusa subsp. hokurikuensis として，ホクリクア

群を

しかしながら，この学

は

内の図

では

冬を行う系統

キクサの和用されているものの，を与えている。

際的には認められていがある（Bog et al. 2020）。そのため，本稿ではホクリク，ナンゴクのない現はキクサとし，これを L. aequinoctialis とした。そして，日本に広く分 す

群をナンゴクアaequinoctialis とした。一方で，はさらに 日本のアの変内に種子 冬型と常実であり，分子系統解析を含めた再
キクサ植物全体のとして，and Kandeler 1987）。合わせて 1200

冬型のア

別なく L.

キクサが存在するのが待たれる。

のモノグラフが出 されている（Landolt 1986; Landolt
ージ以上の大著であるが，無 で 開されており，献リストの DOI からアクセスできる。

用

３．
３

の
の

．

ア

キクサの限

性と

の分子機構

応
日長の緯度クラインのを見つけてから，著者は全サの収 を開始した。収 した中から 72 系統の限キク

日長を決定したところ，11.6 14.2 時間の多様性を示した（図 ）（Muranaka et al. 2022）。北緯 44 度の北い早咲きの傾向，北緯 32 度ののア

団は限 日長が長

団は限 日長が短い遅咲きの傾向がみられた。この限

日長シフトは緯度依存的に早まる冬の れへの適応と考えられる。北緯 35 度の日長は北限日長が長い傾向がみられた。実は，種が異なり，

期が月との中間程度であったが，同じ 35 度帯の

限

では山田

と早いことが，のように，ア

キクサの限

，

と

の

取地の

ではコシヒカリを系統の長い限

団では北

田では，

団の
よりも

しているイ

している。コシヒカリの収時

日長（早咲き）と関連する可能性がある。こ日長は，単純な緯度クラインに加え所的な田環境に応じT. Muranaka. - 4
BSJ-Review 14:135 (2023)

植物科学最前線 14:136 (2023)て多様化しているようである。図 4C の 4たものであるが，

2 km 以内の団は，それぞれ半団内の多様性が大きかった。これはア
種の

キクサが

に付着して分しやすく，地理的分化がいためかもしれない。イ

で進んだものであり，の早咲き形質は最近に獲得されたと考えられる。この適応プロセスを理解するためには，早咲き系統が地域力で置き換わったのかを，系統地理学的な解析により

図４．

の

良や

田から 取し

とに

田化はこの

年ほど
な

所

に進化したのか，高い分する必要がある。

性A ア
キクサの 取地点。 は 11 12 系統， は 1
系統を 取した地点。B
日長応答の多様性。
時間日長から 日長に移して間後の花成 。C 限 日長のげ図。限 日長は最大花成 の 50 となる日長とした。プロットの色はパ ル
間で統一されている。

３

２．

限

の分子機構

日長の多様化を理解するには，限日長を決定する分子機構を明らかとする必要がある。そこで，RNA-seq による解析を行った。分子実験に際しては，れたア

キクサを純系化した Nd 株（

大学の 場で 取さ

番号 RDSC5356）を用いた。異なる日長での日周トランスクリプトームを取得し，de novo アセン

ルにより花成経路の遺伝子を同定し，発現パターンの解析を行った。その結果，夜の後半で発現誘導される FT ホモログ LaFTh1 が同定された（図）。夜が長い日長が短いほど発現が誘導されるため，LaFTh1 が日長応答に重要だと考えられた。
LaFTh1 はト

モロコシやミナトカモジグサにおいて，短日で誘導される FT ホモログと同じクレードに入った（Meng et al. 2011; Qin et al. 2019）。単子葉類における短日誘導型の FT がつのクレードを形成したことは，光周性の進化を考える上で興味深い。一方で，同じく短日で誘導されるイやアサガの FT ホモログは長日植物であるシロイヌナズナの FT と同じクレードであった（Hayama et al. 2003; Hayama et al. 2007）。アに入る LaFTh2 と LaFTh3 がキクサにもこのクレード

出されている。LaFTh1 と LaFTh3（LaFTL1）が花成誘導能を持

つことはシロイヌナズナでの過 発現により確認されている（Muranaka et al. 2022; Yoshida etal. 2021）。LaFTh3 も短日で発現はしていたが，LaFTh1 に比 て発現量は高くなかった。
さらに，限したところ，限日長が異なるア
日長が長い（限キクサ系統で LaFTh1 の発現パターンを定量 PCR で確認
暗期が短い）系統で LaFTh1 の誘導時 が早かった。さらT. Muranaka. - 5
BSJ-Review 14:136 (2023)

植物科学最前線 14:137 (2023)に，LaFTh1 は長日条件で暗期を 長しただけです
理で花芽が分化するア

キクサの発現タイミングの制御が限

図

．

花に

に誘導された。この点も 1

な日長応答と間の日長合する。これらの結果から LaFTh1 の日長決定に重要だと示唆された。

わる LaFTh1

A アミノ 全長を用いた PhyML 系統 。La:ア
キクサ，Zm ト モロコシ，Bd
ミナトカモジグサ，Ip アサガ ，At シロイヌナズナで，Os イ 。B:RNA-seq の結果。平均 を表示している。C
系統の花成 （上）と LaFTh1 の発現パターン。

３

３．

と

周

の

が LaFTh1 の発現タイミングを決めるのだろうか。光周性の日長測定の

では

は概日

時計である。シロイヌナズナでは時計遺伝子 TOC1 の変異体では概日リズムが短周期化するが，早咲きになることも知られている。これは，短周期化により光周性経路の CONSTANS の発現タイミングが早まることに起因する（Yanovsky and Kay 2002）。一般に，概日時計の制御を受ける遺伝子は，概日リズムが短周期になる変異で発現が早まり（位相が前進），逆に長周期になる変異で発現が遅くなる（位相が後）傾向がある。ア

キクサでの限多様性，つまり LaFTh1 の発現タイミングの多様性と，概日リズム周期の関日長のはどうだろうか。シロイヌナズナでは，概日リズム周期は 20-28 時間程度の種内多様性を示す（Michael etal. 2013）。ア
ドメント

キクサの概日リズム周期の多様性を調 るために，パーによる発光レ域にルシフェラー

いだ AtCCA1::LUC+を導入したところ，15L9D の明暗条件において 72 系統す

光の明

ンバー

ーターの一過的導入を行った（Miwa et al. 2006; Muranaka et al.

2015）。朝方に発現する CCA1 遺伝子のシロイヌナズナのプロモーター
ゼをィクルな日周変動が観察された（図）。明暗条件でてで発日間測定した後に，連続明条件で日間測定したところ，65 系統で明 な概日リズムが観察でき，周期は 20 27 時間の多様性を示した。明暗条件での発光
限ーク時と概日リズム周期は正の相関を示した。さらに，

日長と概日リズム周期は負の相関を示した。これは，短周期の系統では LaFTh1 の発現タイミングが早まり，短い暗期（長い明期）でも開花すると考えると理解でき，概日リズム周
T. Muranaka. - 6
BSJ-Review 14:137 (2023)

植物科学最前線 14:138 (2023)期の多様性が，限日長の多様性の一因であることを示唆する結果である（Muranaka et al.

2022）。一方でアキクサにおいて，概日時計が LaFTh1 の発現を制御するパス ェイは不明であり，分子機構の解明を進める必要がある。

図

．

周 と

の

A 発光リズムの例。遺伝子導入の 日から発光する。B:関。C:限 日長とリズム周期の相関。

４．

周

と

ーク時 とリズム周期の相応の日の長さは 24 時間であるが，一般に概日時計の周期は 20のため，約日という，概日の28 時間の多様性を示す。そがある。概日時計には外環境の周期に同調する能力がある

ため， 夜環境では周期は 24 時間となる。そのため約 24 時間であれば問題ないという考えもある。一方で，シロイヌナズナの周期変異体では，概日時計の周期と外環境の周期が異なると生育がいという報告がある（Dodd et al. 2005）。短周期型では，夜間のデンプン 費が早まり，1 日が長い条件では夜明け前にた（Graf et al. 2010）。このように生育を態になることが生育化させるリスクがあるのに，周期の多様性は自然で維持されており，周期を 24 時間から 脱させる
サで示された周期と限研究も行われてきた。シジナビアとカナリア

の個体で，

所適応の関

キク
される

は，古くから想定されておバエの一種（Drosophila subobscura）ではスカンジ化の時を示した（Lankinen 1993）。ドイ のクロ体がが想定される。今回，ア

日長の相関は，早咲きが有利な環境では，短周期系統が可能性を示している。このような概日時計周期とり実化の一因だと推定されが異なり，概日リズム周期と

化時

が相関

タドリ（Turdus merula）では， 市に生育する個に生育する個体よりも活動開始が早く，概日リズムが短周期であることが報告されている（Dominoni et al. 2013）。トマトの種は野生株より長周期であるが，これは高緯度の長日条件での生産性との関連が示唆されている（Müller et al. 2016）。アメリカの大種では高緯度に適した種では概日リズム周期が長い傾向が見られ，

年のモンキーフラーも同様に高緯度で長周期化する傾向が見られた（Greenham et al. 2017）。これらの例では高緯度ほど長周期化する傾向があり，ア

キクサとは逆である。これはーゲットとなる遺伝子が異なり，その位相の前進，後に対応して周期変化が逆転するためと考えている。さらに，ターゲット遺伝子が複数の可能性も高く，周期と生物種や適応プロセスに応じて非常に複年だと所適応の際にタわれる。多年

所適応の関のモンキーフラはーでは，と異なり周期と緯度に相関は見られないなど，例外も存在する（Greenham et al. 2017）。
T. Muranaka. - 7
BSJ-Review 14:138 (2023)

植物科学最前線 14:139 (2023)

個別の例について，概日リズム周期と所適応をつな分子機構を地に明らかにしていく必要があるだろう。
植物の概日時計は 10 以上の時計遺伝子から構成される転写ットークで構成され，個々の時計遺伝子の変異は周期変化を き起こす（Nagel and Kay 2012）。そのため概日時計の周期は polygenic 形質である。
シロイヌナズナで野生型として広く用いられる Col は 24.40 時間，
Ler は 23.16 時間周期で葉が動を示すが，Col と Ler の組換え自植系統では周期は 22

28 時間と大きな多様性を示す（Michael et al. 2003）。このような時間周期を達成する対遺伝子セットが複数存在し，考えられる。概日時計シスの変化という意味では

ムは，変異によって概日である。この分離が生じるのは，24

け合わせでシッフルされるためと動を維持する点ではだが，周期性が standing variation として存在し，概日時計の制御下にある遺伝子の発現タイミングの多様性を生み出し，時間依存的な形質の多様性を担保し，な所適応を支えているのではないか（図

）。実

への

じられるが，この観点は概日時計の進化生態学を考える上で，

のりは長く

の上の

しく感

となると信じて研究を進めている。

図

．

周 と

応

概日リズム周期の多様性は，時間形質の多様性を生み出す。時間形質へのにより24 時間と異なる周期がされる。このような 方向の関 により，概日リズム周期の多様性が維持され，時にな 所適応を支えるのかもしれない。

謝辞
ここで紹介した研究は，大学の小山時行ったものである。また実験に際し，
学の
ン
同で

奈
ジ

子助

にサ

ム「植物の多，大学の 野ートいただいた。関者のな生殖戦略を支える制御機構

し， 筆の機 をくださった

照

助

，

，本

三

様に深く感

と 同で
，

大

いたします。また，シ

もう一度花成を考えてみる 」を大学の阿部光知に感いたします。

引用文献
Ågren, J, Oakley CG, Lundemo S, Schemske DW (2017) Adaptive divergence in flowering time among
natural populations of Arabidopsis thaliana: Estimates of selection and QTL mapping. Evolution 71:
550–564. doi: 10.1111/evo.13126
T. Muranaka. - 8
BSJ-Review 14:139 (2023)

植物科学最前線 14:140 (2023)

Beppu T & Takimoto A (1981a) Geographical distribution and cytological variation of Lemna
paucicostata Hegelm. in Japan. Bot. Mag. Tokyo 94: 11–20. doi: 10.1007/BF02490199
Beppu T & Takimoto A (1981b) Growth of various ecotypes of Lemna paucicostata in Japan undervarious temperature conditions, and their wintering forms. Bot. Mag. Tokyo 94: 107–114. doi:
10.1007/BF02488269
Beppu T & Takimoto A (1981c) Further studies on the flowering of Lemna paucicostata in Japan Bot.
Mag. Tokyo 94: 69–76. doi: 10.1007/BF02488265
Bog M, Appenroth KJ, Sree, KS (2020) Key to the determination of taxa of Lemnaceae: an update.
Nordic Journal of Botany, 38: e02658. doi: 10.1111/njb.02658
Bratzel F, Turck F. (2015) Molecular memories in the regulation of seasonal flowering: fromcompetence to cessation. Genome Biology 16: 192. doi: 10.1186/s13059-015-0770-6
Cleland CF, Briggs WR. (1967) Flowering responses of the long-day plant Lemna gibba G3. Plant
Physiol. 42: 1553–1561. doi: 10.1104/pp.42.11.1553.
Dodd AN, Salathia N, Hall A, Kévei E, Tóth R, Nagy F, Hibberd JM, Millar AJ, Webb AA. (2005)
Plant circadian clocks increase photosynthesis, growth, survival, and competitive advantage. Science.
309: 630-633. doi: 10.1126/science.1115581
Dominoni DM, Helm B, Lehmann M, Dowse HB, Partecke J. (2013) Clocks for the city: circadiandifferences between forest and city songbirds Proc. R. Soc. B. 280: 20130593. doi:
10.1098/rspb.2013.0593
Eskuche U and Romero FL, 1982: Contribución a la biologia de Wolffiella Ungulata (Lemnaceae).
SociedadArgentinade

Botánica21,259–268.

https://botanicaargentina.org.ar/wp-

content/uploads/2018/09/259-268015.pdf
Graf A, Schlereth A, Stitt M, Smith AM. (2010) Circadian control of carbohydrate availability for
growth in Arabidopsis plants at night. Proc Natl Acad Sci U S A. 107: 9458-63. doi:
10.1073/pnas.0914299107.
Greenham K, Lou P, Puzey JR, Kumar G, Arnevik C, Farid H, Willis JH, McClung CR (2017)
Geographic variation of plant circadian clock function in natural and agricultural settings. Journal of
Biological Rhythms. 32: 26–34. doi: 10.1177/0748730416679307
Hayama R, Yokoi S, Tamaki S, Yano M, Shimamoto K. (2003) Adaptation of photoperiodic control
pathways produces short-day flowering in rice. Nature. 422: 719-22. doi: 10.1038/nature01549.
Hayama R, Agashe B, Luley E, King R, Coupland G. (2007) A circadian rhythm set by dusk determines
the expression of FT homologs and the short-day photoperiodic flowering response in Pharbitis. Plant
Cell. 19:2988-3000. doi: 10.1105/tpc.107.052480.
Hillman WS. (1976) Calibrating duckweeds: light, clocks, metabolism, flowering. Science 193: 453–
458. doi: 10.1126/science.193.4252.453
Hillman WS (1959). Experimental Control of Flowering in Lemna. I. General Methods. Photoperiodism
in L. Pepusilla 6746. American Journal of Botany, 46: 466–473. doi: 10.2307/2439143
Imamura S, Muramatsu M, Kitajo SI, Takimoto (1966) A varietal difference in photoperiodic Pharbitis
nil. Bot. Mag. Tokyo 79: 714–721. doi: 10.15281/jplantres1887.79.714
T. Muranaka. - 9
BSJ-Review 14:140 (2023)

植物科学最前線 14:141 (2023)

Kondo T, Tsudzuki T (1978) Rhythm in potassium uptake by a duckweed, Lemna gibba G3. Plant Cell
Physiol. 19: 1465–1473. doi: 10.1093/oxfordjournals.pcp.a075731
Kooyers, NJ, Greenlee AB, Colicchio JM, Oh M, Blackman, BK (2015) Replicate altitudinal clines
reveal that evolutionary flexibility underlies adaptation to drought stress in annual Mimulus guttatus.
New Phytologist 206: 152–165. doi: 10.1111/nph.13153
Landolt E (1986) Biosystematic investigations in the family of duckweeds (Lemnaceae) (vol. 2) The
family of Lemnaceae - a monographic study Volume 1. Veröffentlichungen des Geobotanischen
Institutes der ETH, Stiftung Rubel, Zürich, 71. doi: 10.5169/seals-308748
Landolt E, Kandeler R (1987) Biosystematic investigations in the family of duckweeds (Lemnaceae)(vol. 4) The family of Lemnaceae - a monographic study Volume 2. Veröffentlichungen desGeobotanischen Institutes der ETH, Stiftung Rubel, Zürich, 95. doi: 10.5169/seals-308870
Lankinen P (1993) North–south differences in circadian eclosion rhythm in European populations ofDrosophila subobscura. Heredity 71: 210–218. doi: 10.1038/hdy.1993.126
Lin X, Liu B, Weller James L, Abe J, Kong F (2021) Molecular mechanisms for the photoperiodic
regulation of flowering in soybean. J. Integr. Plant Biol. 63: 981– 994. doi: 10.1111/jipb.13021
Meng X, Muszynski MG, Danilevskaya ON (2011). The FT-like ZCN8 gene functions as a floral
activator and is involved in photoperiod sensitivity in maize. Plant Cell 23: 942–960. doi:
10.1105/tpc.110.081406.
Michael TP, Salomé PA, Yu HJ, Spencer TR, Sharp EL, McPeek MA, Alonso JM, Ecker JR,
McClung CR (2003) Enhanced fitness conferred by naturally occurring variation in the circadianclock. Science 302: 1049–1053 doi: 10.1126/science.1082971.
Miwa K, Serikawa M, Suzuki S, Kondo T, Oyama T (2006) Conserved expression profiles of circadianclock-related genes in two Lemna species showing long-day and short-day photoperiodic flowering
responses. Plant Cell Physiol. 47: 601–612. doi: 10.1093/pcp/pcj027
Moraes TS, Dornelas MC, Martinelli AP (2019) FT/TFL1: Calibrating plant architecture. Front. Plant
Sci. 10:97. doi: 10.3389/fpls.2019.00097
Müller NA, Wijnen CL, Srinivasan A, Ryngajllo M, Ofner I, Lin T, Ranjan A, West D, Maloof JN,
Sinha NR, et al. (2016) Domestication selected for deceleration of the circadian clock in cultivatedtomato. Nat Genet 48: 89–93. doi: 10.1038/ng.3447
Muranaka T, Okada M, Yomo J, Kubota S, Oyama T. (2015) Characterisation of circadian rhythms ofvarious duckweeds. Plant Biol (Stuttg). 17 Suppl 1: 66-74. doi: 10.1111/plb.12202.
Muranaka T, Oyama T. (2016) Heterogeneity of cellular circadian clocks in intact plants and its
correction under light-dark cycles. Sci Adv. 2: e1600500. doi: 10.1126/sciadv.1600500.
Muranaka T, Ito S, Kudoh H, Oyama T. (2022) Circadian-period variation underlies the local adaptationof photoperiodism in the short-day plant Lemna aequinoctialis. iScience. 25: 104634. doi:
10.1016/j.isci.2022.104634.
Nagel DH, Kay SA. (2012) Complexity in the wiring and regulation of plant circadian networks. Curr
Biol. 22: 648-57. doi: 10.1016/j.cub.2012.07.025.

T. Muranaka. - 10
BSJ-Review 14:141 (2023)

植物科学最前線 14:142 (2023)

Qin Z, Bai Y, Muhammad S, Wu X, Deng P, Wu J, An H, Wu L. (2019) Divergent roles of FT-like 9 inflowering transition under different day lengths in Brachypodium distachyon. Nat Commun. 10: 812
doi: 10.1038/s41467-019-08785-y.
Ray PM. & Alexander WE. (1966) Photoperiodic adaptation to latitude in Xanthium Strumarium. Am.
J. Bot. 53: 806–816. doi: 10.2307/2440183
Serikawa M, Miwa K, Kondo T, Oyama T. (2008) Functional conservation of clock-related genes inflowering plants: overexpression and RNA interference analyses of the circadian rhythm in the
monocotyledon Lemna gibba. Plant Physiol. 146: 1952–63. doi: 10.1104/pp.107.114611.
Servedio MR, Doorn GSV, Kopp M, Frame AM, Nosil, P (2011) Magic traits in speciation: “magic”
but not rare? Trends Ecol. Evol. 26, 389–397. doi: 10.1016/j.tree.2011.04.005
Xia Z, Watanabe S, Yamada T, Tsubokura Y, Nakashima H, Zhai H, Anai T, Sato S, Yamazaki T, Lü
S, et al. (2012). Positional cloning and characterization reveal the molecular basis for soybean
maturity locus E1 that regulates photoperiodic flowering. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 109: E2155.
doi: 10.1073/pnas.1117982109
Yanovsky MJ and Kay SA (2002) Molecular basis of seasonal time measurement in Arabidopsis. Nature
419: 308–312. doi: 10.1038/nature00996.
Yoshida A, Taoka KI, Hosaka A, Tanaka K, Kobayashi H, Muranaka T, Toyooka K, Oyama T, Tsuji H.
(2021) Characterization of frond and flower development and identification of FT and FD genes fromduckweed Lemna aequinoctialis Nd. Front Plant Sci. 11: 697206. doi: 10.3389/fpls.2021.697206.
Yukawa I. & Takimoto A. (1976) Flowering response of Lemna paucicostata in japan. Bot. Mag. Tokyo
89: 241–250. doi: 10.1007/BF02488346,

別大 , 野 正,田源 (1985) 日本産アキクサ類の再植物分類，地理36: 45-58. doi: 10.18942/bunruichiri.KJ00001078530
太田行
山(1987) 植物発生生理学

久代 (2020) リンゴ花芽のと花成進行に関連した DORMANCY-ASSOCIATED MADS-

box, FLC-like 遺 伝 子 の 発 現 挙 動

低 温 生 物学

66: 17-25. doi:

10.20585/cryobolcryotechnol.66.1_17

T. Muranaka. - 11
BSJ-Review 14:142 (2023)

植物科学最前線 14:143 (2023)

Negative long-day plant であるイチゴ(Fragaria spp.)の花成について
黒倉健

宇都宮大学 農学部
〒321-8505 栃木県宇都宮市峰町 350

Flowering mechanisms of a “Negative long-day plant”
strawberry (Fragaria spp.)
Takeshi Kurokura
School of Agriculture, Utsunomiya University
350 Mine, Utsunomiya, Tochigi, 321-8505, Japan
Keywords: circadian clock, flowering, photoperiodism, strawberry, TFL1
DOI: 10.24480/bsj-review.14c5.00252
１．はじめにGarner and Allard（1920）による光周性に関する報告以来，様々な植物種において日長が花成に及ぼす影響とその機構が明らかにされてきた。ここで取り扱うイチゴ（Fragaria spp.）においても 1950 年代以降様々な環境条件と花成の関係性が解析されてきたが，いわゆるモデル
植物のそれと異なり一般的な知識として定着するには至っていない。そこで本解説においてはモデル植物における日長依存的花成制御経路に関する解説は最小限に留め，これまでに明らかとなったイチゴにおける日長依存的花成反応とその分子的メカニズムを紹介し，モデル植物と比較することでイチゴ特有な日長反応についての理解を深めることを目的としたい。

２．イチゴ （Fragaria spp.）とは？
いわゆる栽培種イチゴ（Fragaria × ananassa Duch. ex Rozier）を含む Fragaria 属はバラ科（Rosaceae）に属するロゼットの多年生草本であり，ランナー（匍匐枝）による栄養繁殖と生殖成長（花成）を同時に行うという特徴を持つ（図 1）。分枝パターンは仮軸分枝で花序は集散花序となる。Fragaria 属は主に北半球の温帯から亜寒帯に分布し，属内での倍数性に富む。
中でも商業作物でもある F. × ananassa は染色体数が 56 の 8 倍体（2n = 8x = 56）であり，18
世紀にフランス～オランダにかけての地域（複数説あり）で北米原産の F. virginiana （バージニアイチゴ; 2n = 8x = 56）と F. chiloensis （チリイチゴ; 2n = 8x = 56）が交雑することにより誕生した交雑種である（Darrow, 1966）。複数の文献が F. × ananassa のゲノム構成に対する
2 倍体野生種（2n = 14）の貢献を支持しており，中でもヨーロッパに分布する F. vesca（エゾヘビイチゴ）に類似したゲノムがみられるとされることから F. vesca は栽培種イチゴの祖先種であると推定されている（Edger et al. 2019; Hirakawa et al. 2014; Potter et al. 2000; Tennessen
et al. 2014）。
前述のとおり F. vesca は栽培種イチゴの祖先種の一つと推定されているが，その生理的反応も F. × ananassa に類似している。それ以外にもゲノムサイズが比較的小さいこと，個体のT. Kurokura - 1
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物理的サイズが小さく人工気象器内での栽培が可能であること，理想的条件における世代間
隔が 4 か月程度と比較的短いこと，組織培養（遺伝子組み換え）系が確立されていることから Fragaria 属のモデルとしての利用が行われている（表 1; Battey et al. 1998; Battey et al. 2000）。

図１ イチゴの形態

表 1 モデル植物と F. vesca の比較
イチゴ

シロイヌナズナ

イネ（F. vesca）（A. thaliana）（O. sativa）

分類

バラ科

アブラナ科

イネ科

花成の光周性

短日

長日

短日

生活環

多年生

一年生

一年生

世代間隔（最短）

4 か月

2 か月

2 か月

約 240 Mb

約 135 Mb

約 420 Mbc

ゲノムデータベース

あり

あり

あり

遺伝子組み換え系

あり

あり

あり

推定ゲノムサイズ

a

b

（1C）

a

Shulaev et al. 2011b

The Arabidopsis Genome Initiative. 2000c

Goff et al. 2002

３．イチゴ の花成反応
通常の栽培種イチゴを屋外で栽培すると秋の低温・短日に反応して花芽を形成し，冬季の休眠を経て春から初夏に開花する。このことから一般にはイチゴは短日植物として分類されている（Battey et al. 1998）。より詳細には，人工気象器を用いた花成に対する温度と日長の影響の研究から，栽培種イチゴは 10°C 以下の低温条件下では日長に関係なく花成し，30°C 程度の高温条件下では花成せず，中間の温度帯では短日植物として花成反応を示すことが報告さ
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れており，2 倍体野生種である F. vesca においても同様の反応を示すことが分かっている（Heide et al. 2013; Ito and Saito, 1962）。商業作物である栽培種イチゴにおいては受光体勢の改善や葉面積の増加を通じた光合成効率の向上，ひいては果実収量の増大を目的とした人工光
による補光あるいは日長延長が行われており，このため光質（波長）に対する花成反応の研究も行われてきた。Vince-Prue and Guttridge（1973）は 8 時間日長（8:00-16:00）の条件に置いた植物体に対し蛍光灯にフィルムを張った赤色光（R）と白熱灯による遠赤色光（FR）をそれ
ぞれ日没後から深夜（16:00-00:30 ないし 01:00）あるいは日の出前（23:00-08:00）に照射した
場合の花成反応を報告している。具体的には日没後から深夜（16:00-01:00）に R を照射された植物体には花成に影響がなく 8 時間日長条件下に置かれた対象区と同様の花成反応を示したのに対し，同じ時間に FR を照射した植物体では花成が遅延したこと，逆に日の出前（23:0008:00）に R を照射した植物体は花成しなかったのに対し FR を照射した植物体には花成への影響が見られず 8 時間日長条件に置かれた植物体と同様の花成反応を示した事が記述されている（表 2）。なお，R と FR を同時に照射した場合には花成反応はみられなかったとしている。彼女らはこの論文において，同様の反応は長日植物の，それも花成促進反応に見られるものであり，イチゴと同様の反応を示す短日植物は Salvia occidentalis 以外には知られていな
いと議論している。この論文の著者の一人である Guttridge は Guttridge（1959a,b）においてランナーで接続された栽培種イチゴのペアそれぞれを短日条件下，長日条件下に置いた実験では，単体であれば花成するはずの短日条件下に置かれた植物体の花成が抑制されたことから，
長日条件下に置かれた植物からランナーを通じて花成抑制物質が移動し短日条件下に置かれた植物の花成を抑制したと推測している。これらの状況を踏まえ Guttridge（1985）はイチゴ
を短日植物（short-day plant）ではなく，“negative long-day plant”として分類している。VincePrue and Guttridge（1973）の実験は光を照射している時間が比較的長いこと，Guttridge（1959a,b）の実験については Savini et al.（2008）が示すようにランナーで接続された植物ペアには方向性（ヒエラルキー）が見られる場合があることを考慮にいれる必要性が考えられるなど，解釈には注意が必要ではあるが，これらの研究はイチゴの花成反応の特殊性を示す一端であると言える。
表 2 Vince-Prue and Guttridge 1973 の実験

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４．短日性イチゴと長日性あるいは四季成り性イチゴ
短日植物であり，基本的には年間サイクルの中で花成時期が決まっているイチゴであるが，冬期の短日低温条件による休眠期間（*ただしイチゴ，特に F. vesca および F. × ananassa が真の意味で休眠するかは Kurokura et al（2013）にあるように議論が分かれる）以外花成を続ける系統・品種が存在する。これらは四季成り性イチゴと呼ばれ，本来は端境期である夏秋期の果実収穫を可能にするため，この性質を導入する試みが古くから行われている。F. vesca においても同様の系統が存在し，四季成り性が潜性の 1 遺伝子支配であること（Brown andWareing，1965），およびその原因遺伝子がシロイヌナズナ TERMINAL FLOWER 1 相同遺伝子（FvTFL1）であることが判明している（Iwata et al. 2012; Koskela et al. 2012）。F. × ananassa では，四季成り性を支配する遺伝子座（PFRU）は TFL1 相同遺伝子が座上する第 6 連鎖群ではなく第 4 連鎖群に座上すること，この第 4 連鎖群上に座上する主動遺伝子以外にも 2 つの微動遺伝子が存在するという報告があること，F. vesca と異なり四季成り性が顕性遺伝することから，F. × ananassa の四季成り性が発揮される機構は F. vesca と異なっていることが示唆されている（Cockerton et al. 2023; Gaston et al. 2013）。なお，PFRU の分子的実体は現在まで不明である。
定義上四季成り性イチゴは季節，特に日長に関係なく花成する系統とされているが，複数の研究がこの系統が長日植物であると議論している（Darrow and Waldo, 1934; Nishiyama andKanahama, 2000; Sønsteby and Heide, 2007a,b）。特に Sønsteby and Heide（2007a）によれば通常の栽培ではランナー増殖された植物体を栽培に用いるため，その元となった母株の影響を無視することができず時には発根前の状態で花芽が形成されていることすらあり，過去の花成の判定は不正確であったためにこれらの系統が環境非依存的に花成すると判定された可能性が考えられるとしている。また，通常の系統と同様四季成り性の発揮にも温度依存性がある
ことが示唆されている（Rivero et al. 2021）。

５．イチゴの花成経路
長日モデル植物であるシロイヌナズナにおいては主に 5 つの花成経路が提唱されている。
このうち光周期依存的花成経路においては時計遺伝子等によって作り出された CONSTANS（CO）遺伝子の mRNA 発現の概日リズムと光依存的な CO タンパク質の安定性がフロリゲ
ンの分子的実体である FLOWERING LOCUS T（FT）の発現を制御しているという外的一致（external coincidence）と，同じく時計遺伝子によって制御されている FLAVIN-BINDING,
KELCH REPEAT, F-BOX 1（FKF1）遺伝子と自身も時計遺伝子である GIGANTEA 遺伝子のタンパク質が光依存的に複合体形成することで CO の発現を制御する内的一致（internalcoincidence）によって花成が制御されているとするモデルが提唱されている（Sawa et al. 2008;
Sawa and Kay, 2011; Suárez-López et al. 2001）。短日植物のモデルとして利用されてきたイネでは短日条件下で CO のホモログである Hd1 が FT のホモログである Hd3a の発現を誘導することによって花成が起きる（Tsuji et al. 2011）。いずれにしてもこれらの植物においてはフロリ
ゲンである FT/Hd3a の発現は花成条件下においてみられる。
2 倍体野生種イチゴ F. vesca のゲノムには FT 様配列が最低 3 つ存在し，このうち FvFT1 のT. Kurokura - 4
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発現は「長日特異的に」みられる（Kurokura et al. 2017）。FvTFL1 を欠損している F. vesca 四
季成り性系統において FvFT1 を過剰発現させると花成が促進されること，シロイヌナズナ ft
変異体で FvFT1 を過剰発現させても同様に花成が促進されることから，FvFT1 自体は花成促進因子としての機能を保持しているものと考えられる（Mizushina et al., 学会発表済み）。シロ
イヌナズナ CO と同じく FvFT の発現を正に制御している FvCO の発現変動はシロイヌナズ
ナと同じく概日リズムを持つが，暗期の中ごろに発現ピークが訪れ，ゆえに夕方（dusk）がピークにかかるか否かで FT の発現が制御されるシロイヌナズナと異なり，FvCO は発現ピークが明け方（dawn）付近にあるため，dusk ではなく dawn において外的一致が FvFT の発現を制御している可能性が考えられる（*自然条件においては日の入りだけでなく日の出の時間も変化することによって日長が変化することに注意）（Kurokura et al. 2017）。ただし，これまでのところ FvCO についてはタンパク質レベルでの解析が行われていないことから，CO と同様に
光/暗による FvCO の安定/分解が行われるのかは不明である。
花成促進因子として機能し得る FvFT1 が長日条件下で発現するのにもかかわらずイチゴが長日で花成しない理由は何故なのか。それは花成抑制因子である FvTFL1 もまた長日条件特異的に発現しているからである（Koskela et al. 2012）。FvFT1 を RNAi により発現低下させた形質転換体では FvSOC1 および FvTFL1 の発現量が低下すること，同様に FvSOC1 の発現を
低 下 さ せ た 形 質 転 換 体 で は FvTFL1 の 発 現 量 が 低 下 す る こ と か ら ，
FvCO>FvFT1>FvSOC1>FvTFL1 という花成制御経路が存在していることが示唆される（図 2;
Hytönen and Kurokura, 2020; Kurokura et al. 2013; Mouhu et al. 2013; Rantanen et al. 2014）。FvTFL1の機能が失われている四季成り性 F. vesca 系統では FvFT1 が長日条件下で発現することにより花成が起きると考えられ，これにより四季成り性系統における長日性花成を説明できる。
F. × ananassa においても形質転換により TFL1 の発現を低下させた個体では四季成り性を示すこと，FT の発現パターンは FvFT のそれと同じことから，栽培種イチゴにおいても同様の花成経路が存在し，長日条件下では TFL1 によって花成が抑制されていることが示唆される。

図 2 イチゴの日長依存花成制御モデル
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前述のとおり花成「非」誘導条件であるはずの長日条件下で FvFT1 が発現し，同時に FvTFL1による花成の抑制も長日条件下で起きるのであれば，何が花成を促進するのか。Gaston et al.
（2021）は FvFT1 ではなく，葉で日長「非」依存的に発現している FvFT2 タンパク質が茎頂に移行し花成を促進するモデルを提唱している。このモデルでは短日により FvTFL1 の発現量が低下し抑制が解除される一方で FvFT2 の発現量は変化せず抑制/促進のバランスが崩れ，花成が起きる。なお Gaston et al.（2021）は遺伝子組み換え系統の作成において四季成り性系
統を使用した実験のみを報告していること，Koskela et al.（2012）は FvFT2 は主に花芽で発現するとしていることから，通常系統でも葉での FvFT2 の発現量が FvTFL1 による抑制を乗り越え花成を誘導するに十分であるかはさらなる検証が必要である。一方 Kurokura et al．
（2013）
は自然条件では秋の低温によって FvTFL1 の発現が低下するのに対し，その時点での日長では FvFT1 の発現が残っているために花成が起きるとするモデルを提唱している。いずれのモデルも抑制/促進のバランスが花成に重要であるとする点で一致している。

６．Guttridge らの主張とその解釈
イチゴにおいては FT 相同遺伝子が長日条件で発現すること，FT1 は TFL1 の発現を（間接的に）正に制御すること，FT タンパク質が長距離移行可能であること（あるいは TFL1 タン
パク質も短距離移動することが示されている）から，Guttridge（1959a, b）が想定した移動可
能な花成抑制因子はこれらの移動性タンパク質がその分子的実体である可能性が考えられる。
すなわち長日条件下で発現した FT タンパク質がランナーを通じて子苗に移動し，TFL1 の発現を誘導する（あるいは TFL1 タンパク質そのものが移動する）ことで短日条件下に置かれた植物（子苗）の花成を抑制していると解釈が可能である。では Vince-Prue and Guttridge （1973）（表 2）の実験についてはどのように解釈が可能であろうか。Rantanen et al.（2014）は日長延
長実験によって，FR（と青色光）が FvFT1 および FvSOC1 の発現を正に制御するのに対し，同じタイミングで R を照射した場合は FvFT1（FvSOC1）の発現が抑制されることを示している。この実験では FvTFL1 の機能が失われている四季成り性系統を使用していること，dusk のみの実験であることに留意する必要があるが，光質の違いにより FvFT1 の発現が誘導/抑制され，それを通じて FvTFL1 による花成の抑制/抑制解除が起きている可能性が示唆される。以上のように Guttridge（1985）によるイチゴは“negative long-day plant”であるという主張には分子的な意義づけが可能であると思われる。

７．おわりに
本解説では主に日長依存的花成経路について説明した。自然条件下では短日は気温の低下を伴っていることから，
実際の花成や花成遺伝子の発現は日長のみならず Ito and Saito（1962）
や Rantanen et al.（2015）が示したように気温の影響もうける。しかし，イチゴがどのようにして気温を感知し花成するのかは不明である。また FvSOC1 は FvTFL1 の上流に位置するが，この両者の間に何か別の因子が関与するのか，関与するとすればその因子の分子的実体は
PFRU と同一であるかも明らかにされていない。今後の研究により，これらの点が明らかにされイチゴ（あるいはバラ科）の花成に対する理解が一層深まることを期待したい。
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引用文献
The Arabidopsis genome initiative. (2000) Analysis of the genome sequence of the flowering plant
Arabidopsis thaliana. Nature 408: 796–815. doi: 10.1038/35048692
Battey NH (2000) Aspects of seasonality. J Exp Bot 51: 1769–1780. doi: 10.1093/jexbot/51.352.1769
Battey NH, LeMiere P, Tehranifar A, Chekic C, Taylor S, Shrives KJ, Hadley P, Greenland AJ, Darby J,
Wilkinson MJ (1998) Genetic and environmental control of flowering in strawberry. In: Cockshull
KE, Gray D, Seymour GB, Thomas B. (eds.) Genetic and environmental manipulation of horticultural
crops. 111–131. CABI Publishing, Wallingford, UK.
Brown T, Wareing PF (1965) The genetical control of the everbearing habit and three other charactersin varieties of Fragaria vesca. Euphytica 14: 361–376. doi: 10.1007/BF00032819
Cockerton HM, Nellist CF, Hytönen T, Litthauer S, Hopson K, Whitehouse A, Sobczyk, Harrison RJ(2023) Epistatic modifiers influence the expression of continual flowering in strawberry. Plants
People Planet 5: 70–81. doi: 10.1002/ppp3.10300
Darrow GM (1966) The strawberry. History, breeding and physiology. Holt, Rinehart & Winston, NewYork
Darrow GM, Waldo GF (1934). Responses of strawberry varieties and species to duration of the dailylight period. U.S. Dep Agri Tech Bull 453.
Edger PP, Poorten TJ, VanBuren R, Hardigan MA, Colle M, McKain MR, Smith RD, Teresi SJ, Nelson
ADL, Wai CM et al. (2019) Origin and evolution of the octoploid strawberry genome. Nat Genet 51:
541–547. doi: 10.1038/s41588-019-0356-4
Garner WW, Allard HA (1920) Effect of the relative length of day and night and other factors of theenvironment on growth and reproduction in plants. J Agric Res 18: 553–606
Gaston A, Perrotte J, Lerceteau-Köhler E, Rousseau-Gueutin M, Petit A, Hernould M, Rothan C,
Denoyes B. (2013) PFRU, a single dominant locus regulates the balance between sexual and asexual
plant reproduction in cultivated strawberry. J Exp Bot 64: 1837–1848. doi: 10.1093/jxb/ert047
Gaston A, Potier A, Alonso M, Sabbadini S, Delmas F, Tenreira T, Cochetel N, Labadie M, Prévost P,
Folta K et al. (2021). The FveFT2 florigen/FveTFL1 antiflorigen balance is critical for the control ofseasonal flowering in strawberry while FveFT3 modulates axillary meristem fate and yield. New
Phytol 232: 372–387. doi: 10.1111/nph.17557
Goff SA, Ricke D, Lan T-H, Presting G, Wang R, Dunn M, Glazebrook J, Sessions A, Oeller P, Varma
H et al. (2002) A draft sequence of the rice genome (Oryza sativa L. spp. japonica). Science 296: 92–
100. doi: 10.1126/science.1068275
Guttridge CG (1959a). Evidence for a flower inhibitor and vegetative growth promoter in the strawberry.
Ann Bot 23: 351–360. doi: 10.1093/oxfordjournals.aob.a083661
Guttridge CG (1959b) Further evidence for a growth promoting and flower inhibiting hormone instrawberry. Ann Bot 23: 612–621. doi: 10.1093/oxfordjournals.aob.a083679
Guttridge CG (1985). Fragaria x ananassa. In: Haleby AH (ed) Handbook of flowering. 16–23. CRC
press, Boca Raton
Heide OM, Stavang JA, Sønsteby A (2013) Physiology and genetics of flowering in cultivated and wild
T. Kurokura - 7
BSJ-Review 14:149 (2023)

植物科学最前線 14:150 (2023)

strawberries– a review. J Hortic Sci Biotechnol 88: 1–18. doi: 10.1080/14620316.2013.11512930.
Hirakawa H, Shirasawa K, Kosugi S, Tashiro K, Nakayama S, Yamada M Kohara M, Watanabe A,
Kishida Y, Fujishir T, et al. (2014) Dissection of the octoploid strawberry genome by deep sequencingof the genomes of Fragaria species. DNA res. 21: 169–181. doi: 10.1093/dnares/dst049
Hytönen T. Kurokura T (2020) Control of flowering and runnering in strawberry. Hort J 89: 96–107.
doi: 10.2503/hortj.UTD-R011
Ito H, Saito T (1962) Studies on the flower formation in the strawberry plants. I. Effects of temperatureand photoperiod on the flower formation. Tohoku J Agric Res 13: 191-203.
Iwata H, Gaston A, Remay A, Thouroude T, Jeauffre J, Kawamura K, Oyant LHS, Araki T, Denoys B,
Foucher F (2012) The TFL1 homologue KSN is a regulator of continuous flowering in rose andstrawberry. Plant J l69: 116–125. doi: 10.1111/j.1365-313X.2011.04776.x
Koskela EA, Mouhu K, Albani MC, Kurokura T, Rantanen M, Sargent DJ, Battey NH, Coupland G,
Elomaa P, Hytönen T (2012) Mutation in TERMINAL FLOWER1 reverses the photoperiodic
requirement for flowering in the wild strawberry Fragaria vesca. Plant Physiol 159: 1043–1054. doi:
10.1104/pp.112.196659
Kurokura T, Mimida N, Battey NH, Hytönen T (2013) The regulation of seasonal flowering in the
Rosaceae. J Exp Bot 64: 4131–4141. doi: 10.1093/jxb/ert233
Kurokura T, Samad S, Mouhu K, Koskela E, Hytönen T (2017) Fragaria vesca CONSTANS controls
photoperiodic flowering and vegetative development. J Exp Bo. 68: 4839–4850. doi:
10.1093/jxb/erx301
Mouhu K, Kurokura T, Koskela E, Albert VA, Elomaa P, Hytönen T (2013) Fragaria vesca homolog of
SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CONSTANS1 represses flowering and promotes
vegetative growth. Plant Cell 25: 3296–3310. doi: 10.1105/tpc.113.115055
Nishiyama M, Kanahama K (2000) Effect of temperature and photoperiod on the development of
inflorescences in everbearing strawberry (Fragaria × ananassa Duch.) plants. Acta Hortic 514: 261–
267.
Potter D, Luby JJ, Harrison RE (2000) Phylogenetic relationships among species of Fragaria(Rosaceae) inferred from non-coding nuclear and chloroplast DNA sequences. Syst Bot 25: 337–348.
doi: 10.2307/2666646
Rantanen M, Kurokura T, Jiang P, Mouhu K, Hytönen T (2015) Strawberry homolog of TERMINALFLOWER1 integrates photoperiod and temperature signals to inhibit flowering. Plant J. 82: 163–173.
doi: 10.1111/tpj.12809
Rantanen M, Kurokura T, Mouhu K, Pinho P, Tetri E, Halonen L, Palonen P, Elomaa P, Hytönen T (2014)
Light quality regulates flowering in FvFT1/FvTFL1 dependent manner in the woodland strawberry
Fragaria vesca. Front Plant Sci 5: 271. doi: 10.3389/fpls.2014.00271
Rivero R, Remberg SF, Heide OM, Sønsteby A (2021) Environmental regulation of dormancy, floweringand runnering in two genetically distant everbearing strawberry cultivars. Sci Hortic: 110515. doi:
10.1016/j.scienta.2021.110515
Savini G, Giorgi V, Scarano E, Neri D (2008) Strawberry plant relationship through the stolon. Physiol
T. Kurokura - 8
BSJ-Review 14:150 (2023)

植物科学最前線 14:151 (2023)

Plant 134: 421–429. doi: 10.1111/j.1399-3054.2008.01145.x
Sawa M, Kay SA (2011) GIGANTEA directly activates Flowering Locus T in Arabidopsis thaliana. Proc
Natl Acad Sci USA 108: 11698–11703. doi: 10.1073/pnas.1106771108
Sawa M, Kay SA, Imaizumi T (2008) Photoperiodic flowering occurs under internal and externalcoincidence. Plant Signal Behav 3: 269–271. doi: 10.4161/psb.3.4.5219
Shulaev V, Sargent DJ, Crowhurst RN, Mockler TC, Folkerts O, Delcher AL, Jaisawal P, Mockaitis K,
Liston A, Mane SP et al. (2011) The genome of woodland strawberry (Fragaria vesca). Nat Genet
43: 109–116. doi: doi.org/10.1038/ng.740
Sønsteby A, Heide OM (2007a) Quantitative long-day flowering response in the perpetual-flowering F1strawberry cultivar Elan. J Hort Sci Biotech 82: 266–274. doi: 10.1080/14620316.2007.11512228
Sønsteby A, Heide OM (2007b) Long-day control of flowering in everbearing strawberries. J Hort Sci
Biotech 82: 875–884. doi: 10.1080/14620316.2007.11512321
Suárez-López P, Wheatley K, Robson F, Onouchi H, Valverde F, Coupland G (2001) CONSTANS
mediates between the circadian clock and the control of flowering in Arabidopsis. Nature 410: 1116–
1120. doi: 10.1038/35074138
Tennessen J, Govindarajulu R, Ashman T-L, Liston A (2014) Evolutionary origins and dynamics ofoctoploid strawberry subgenomes revealed by dense targeted capture linkage maps. Genome Biol
Evol 6: 3295–3313. doi: 10.1093/gbe/evu261
Tsuji H, Taoka K, Shimamoto K (2011) Regulation of flowering in rice: two florigen genes, a complex
gene network, and natural variation. Curr Opin Plant Biol 14: 45–52. doi: 10.1016/j.pbi.2010.08.016
Vince-Prue D, Guttridge CG (1973) Floral inhibition in strawberry: Spectral evidence for the regulationof flowering by long-day inhibition. Planta 110: 165–172. doi: 10.1007/BF00384839

T. Kurokura - 9
BSJ-Review 14:151 (2023)

植物科学最前線 14:152 (2023)

分

における

性の

一 1,2，

白
1

の分

と

1

奈良先端科学技術大学院大学 先端科学技術研究科〒630-0192 奈良県生駒市高山町 8916-5
2
科学技術 興機構・PREST〒102-0076
千代田
番町 7

Arrest, and Death of Shoot Apical Stem Cells
Makoto Shirakawa1,2, Toshiro Ito1
1

Graduate School of Biological Sciences, Nara Institute of Science and Technology
Takayama 8916-5, Ikoma, Nara 630-0192, Japan
2
JST･PREST, Goban-cho 7, Chiyoda-ku, Tokyo, 102-0076, Japan
Keywords: Shoot Apical Meristem, Stem Cells, Senescence, Cell death, ROS
DOI: 10.24480/bsj-review.14c6.00253

．はじめに
頂端分

組織の

細胞は，顕花植物の地上部の組織を作るために必要である。植物の

成長から

化，および

れた分子

ット

を終えるまで細胞が適ークが必要と考えられる。過な態を維持するには，高度に制御さ数十年の研究から， 細胞の維持，および分化の遺伝的経路はほぼ明らかになってきた。しかし， 細胞の 化と における形態変化，
および分子

ット

ークの研究は報告がほとんどない。

よび外部シグナルを統合する一連の複
細胞の

化と

は，植物の

と

細胞の

化と

は，複数の内部おな経路の制御下にあると考えられている。同時に，接にがっており，作物の収量に大きな影響を与える細胞の分

APETALA2（AP2）経路と植物ホルモンのーキシンおよびサイトカイニンによって制御されていることが示された。また，
態学的な特く最近，頂端分組織のが報告された。加えて，頂端分 組織の細胞の 化と細胞について形細胞における活性 素種（ROS）のダ

イナミックな変化が

細胞の

研究から，

が発生のプログラムに制御された能動的な現象であり，受動的な現象

細胞の

を

活性の

が FRUITFULL（FUL）-

重要な形質である。最近の研究から，き起こすトリガーである可能性が示唆された。これらのではないことが明らかとなった。本総説では，植物

細胞の分

の

，

化，および

の

プロセスについての最近の知見について紹介する。

２．

分

の

化

およ

顕花植物では，主に茎の先端にある頂端分組織と葉ッチが維持されている（Karami et al. 2020）
。多能性
葉，茎，葉

の分

の分

組織に，地上部の細胞ニ細胞である頂端分 組織の 細胞から，組織，花芽の分 組織が作られる（Han et al. 2020; Heidstra and Sabatini 2014）。

細胞の維持とそのパターン形成は，高度に保存された制御因子とその ット

ークによっ

M. Shirakawa & T. Ito - 1
BSJ-Review 14:152 (2023)

植物科学最前線 14:153 (2023)て

ドメイン型転写因子 WUSCHELに制御されている。中でも，植物特異的なホメ（WUS）と分 性

プチドである CLAVATA3（CLV3）によって作られる負のフィードバック

系は， 細胞の維持に必 の働きをもっている(Brand et al. 2000; Schoof et al. 2000）。現在までに，細胞の形成，維持，分化の制御に関与する内因性，および外因性因子が数多くの研究によって明らかにされている。それらの詳細な分子機構については，Barton（2010），Fouracre
and Poethig（2020），Han et al.（2020），および Shi and Vernoux（2022）らの 献に詳しく記されているので，そちらを参照してほしい。
細胞と植物の個体としての
る。

細胞の

の関

は，発生生物学者にとって重要な課題の一つであと が，植物の個体としてのに深く関わっていることは明らかである

ものの，その形態学的な研究やそれを制御する遺伝的ど行われていない。植物個体の上で，いくつかの分

葉の定における頂端分ットークの研究はこれまでほとん

組織の 細胞の役割の研究をが重要である。本総説では，頂端分

組織の分

の

する
，頂端

組織の 化，頂端分 組織の 細胞の細胞 の 3 つの用の意味を次のように定分すること。ただし，この細胞の分にはまだ再度分の: 頂端分 組織の細胞が分 をを開始する活性がある態のこと。分および環境シグナルが必要である。分 のがする。

の再活性化には，発生シグナル，が起きる前に，マスター転写因子 WUS の発現々に減少する。
分

胞の

の
化は

明である。

化: 細胞と組織が細胞の分のの準備をするプロセスのこと。最近の研究では，

細以前に始まることが示唆されているが，詳細な分子機構は不化時の形態学的な特の一つとして，細胞の 胞の大化がある。 化の過程

で，プログラム細胞 （PCD）の実行因子であるヌクレアーゼ bifunctional nuclease 1（BFN1）とその上流マスター転写因子 ORESARA1（ORE1）の発現が， 々に上昇する。
分

の

だ細胞を

の

:

細胞の PCD。BFN1 によって実行され，実験的には ん

化プロ ジ ム（PI）

これまでのシロイヌナズナの色によって可視化できる。
後の数（Week After Bolting [WAB]; 主茎数）が，頂端分組織の発生段階を表す単位として用研究では，の長さが 1 cm に達したときからのいられてきた（Balanzà et al. 2018; Merelo et al., 2022; Wang et al. 2020; Wang et al. 2022）。頂端分組織の発生段階は，増殖期（1-3 WAB， 細胞の分 活性が高い時期），移行期（4 WAB，細胞の細胞内構分のの変化が起きる時期)，

および 6 WAB での細胞の細胞化時期（5-6 WAB; 5 WAB での頂端分）の 3 つに分けられる（Merelo et al. 2022; Wanget al. 2020）。これらの過程で重要な点は， 細胞の分である。これまでの筆者らの研究から， 細胞の分きることがわかった。
再度分

細胞の分

活性の

を開始して花を作り，より多くの子

組織の

活性の

と頂端分

活性の

は，

組織の 化の関化時期の前半で起は，生殖成長相の一部で，そのままを残すか，

存戦略の一つであると考えられる。確かに，分 をか，をできるようにするための生した頂端分組織の細胞内構の観M. Shirakawa & T. Ito - 2
BSJ-Review 14:153 (2023)

植物科学最前線 14:154 (2023)

察から，す

ての

細胞が分

能力を ったわけではないことが明らかになっている(Wang etal. 2020)。さらに，一部の頂端分 組織の 細胞は，分活性がしている間に，果実を除することで，再活性化し，分 を再開することが知られている（Hensel et al. 1994; Merelo et
al. 2022; Wuest et al. 2016; Ware et al. 2020）。分 活性がナル（植物来のシグナルまたは的なシグナル）を受け取らなかった場合は，的 PCD が誘導されて，結果的に 細胞が
植物の

化依存

ことが明らかにされている（Wang et al. 2020）。

は，生殖期間の長さに大きな影響を与える。増殖期では，植物は決まった数の花，果実，種子を作る。したがって，植物のる。一部の植物は長化がした頂端分 組織が再活性化シグは作物の生産量に直接影響すると考えられであるが，一年生植物では，多くの場合，開花，および結実後にに起こる（Umeda et al. 2021）。しかし，開花や結実が植物の のトリガーであるか，

その分子実態がなんであるかは，不明な点が多い。

３．

化にと

分

一年生植物では，植物全体のの変化化は結実と強く結びついている（Bleecker and Patterson 1997;

Noodén and Leopold 1988; Noodén et al. 1997; Thomas 2013）。

化は，植物の発生の最終段階であり，個体全体で連続的かつ協調的に制御されている。これは，成長が成長相の転換と考えられ，細胞，組織，および器 のし，それに続くで 結する（Nakamura et al. 2000; Thomas2013）。一年生植物であるシロイヌナズナでは， 化の開始はロゼット葉から始まる。そして，細胞から花や果実が作られる増殖期の後に，植物全体で協調的に進む化の最初の現象として，細胞で化がはじまる。

が起きているのか？という点が重要であり，茎頂の細胞の形態変化が詳細に観察された。
化において，最初期に茎頂分方花芽分組織におこるのが分活性のである。これにより，組織が作られなくなる。モデル植物シロイヌナズナの Ler アクセッシ ンでは，

頂端分 組織の分はおよそ 5 WAB でおこる（Shannon and Meeks-Wagner 1991;

活性のMerelo et al. 2022; Wang et al. 2020）。分 活性を組織と同じ細胞内構の特した頂端分 組織の細胞は，まだ い分を保持しており，頂端分

組織の一部がまだ分活性を維持していることを示している（Hensel et al. 1994; Wang et al. 2020）。Hensel らは，シロイヌナズ
ナ Ler アクセッシ ンでは，す ての の花序で花の分化が協調的ににより頂端分組織の分活性のproliferative arrest（GPA）とがおきると報告している。

し，発達中の果実

らはこの現象を global

した。GPA について，Hensel らは，主茎の頂端分 組織とそれ以外の茎の頂端分 組織の全てが 2 日以内に成長をすることから，すての頂端分組織に対して働く全身性のシグナル因子が存在し，GPA を誘導していると提唱している（Hensel et al. 1994）。一方で，シロイヌナズナ Col-0 アクセッシ ンを用いた研究では，頂端
分

組織の分

活性の

の指標である開花の終わりが，同期的に起きるのではなく，最初の花と最後の花で約 5 日の時間差があることがわかった（Ware et al. 2020）。同期的な分性のが存在しないことは，分

所的に分

活性の

活性の

活

が植物個体全体で誘導されるものではなく，を誘導する分子メカニズムがあることを示している（Ware et al.

2020）。Hensel らは，GPA は Col-0 アクセッシ ンと WS アクセッシ ンでも存在することを報告しているが，GPA については定 がな点も指 されており，植物個体レベルでのM. Shirakawa & T. Ito - 3
BSJ-Review 14:154 (2023)

植物科学最前線 14:155 (2023)

同調的な分

活性の

にはアクセッシン間でいくつかのいがあると考えられる。その（proliferative arrest [PA]）としてため，GPA という用 は，増殖

えた方が理解しやすい

ケースがあると考えられる（Hensel et al. 1994; Ware et al. 2020）。最近のシロイヌナズナ Ler ア
クセッシ ンの観察から，4 WAB で植物全体の開花が終わり，それ以上果実が増加しないことが報告されている（Wang et al. 2020）
。

４．

およ

頂端分
び

組織の

化

分

細胞は，花序の発達に伴って化時期では， 頂端分

により，頂端分

における

と

の

化，および細胞を起こす。移行期およ組織のサイズがダイナミックに変化する。

組織の面積が増殖期から，移行期，型

化時期に伴って子顕解析々に減少することが明らかになった（Wang et al. 2020）。さらに，Merelo らは，頂端分 組織の細胞のサイズと数が増殖期（23WAB）から期（5WAB）まで減少し，果実除 による分活性の再び活性化後に頂端分 組織のサイズが大幅に増加することを報告した（Merelo et al. 2022）。これ
らの結果から，化時期においては，頂端分組織が安定した構ないこと，および頂端分

組織のサイズの減少は細胞の分を示している。一方で，分

を

と

細胞

活性の減少を

団を維持できしていることした 細胞の一部は再活性化の能力を維持している（Wanget al. 2020; Merelo et al. 2022）。
さらに，最近の研究では 化時期のによる観察で，表 第 1

顕細胞の細胞内細構 が明らかにされた。 過型

子（L1）と L2 の 細胞が頂端分 組織の 化の過程で， 胞化することが明らかになった（Wang et al. 2020）。 胞化した細胞の数は 化段階で加する（Wang et al. 2020）。細胞分 には，一定量のサイト々に増ルが必要であることが報告されており（Kaiser and Schueuring 2020; Seguí-Simarro and Staehelin 2006）， 胞化により 細胞が
分

能力を

細胞分

う可能性があることを示唆している。この仮説は，形態学的な観察だけでなく，のマーカー遺伝子である CYCB1;2 の発現プロファイルによっても裏付けられている（Donnelly et al. 1999; Merelo et al. 2022）。増殖時期には多数の CYCB1;2-GFP 発現細胞が頂端分組織で観察されたが，化時期には CYCB1;2-GFP シグナルがほぼ 出できなくなる（Merelo et al. 2022）。 細胞の 胞化は， 細胞が分 能力を って 化時期に入ったことを示す細胞構の特の一つであり， 細胞の

化は頂端分

組織の分

活性の

とほぼ

同時に起こる可能性を示している。
では，分をした 細胞では が起こっているのであろうか？最終的に 細胞がるのか明らかにするために，我々は生細胞の蛍光プロー（FDA）とす

細胞の蛍光プロー

PI を用いて，1-6WAB の頂端分 組織を観察した。その結果，一部の 細胞は 5 WAB で PI に
よって 色され，ほぼす ての 細胞は 6 WAB で PI によって色された（Wang et al. 2020）。

つまり， 細胞といえども，最終的には に至るということが明らかになった。

．

分

の

頂端分 組織の 細胞の分

の

化と を

活性の

る

子

から細胞 に至る複な過程は，どのように制御されているのであろう？遺伝学的解析，細胞生物学的解析，およびトランスクリプトームのアプローチによって複数の因子が報告されている。
M. Shirakawa & T. Ito - 4
BSJ-Review 14:155 (2023)

植物科学最前線 14:156 (2023)

入変異体の解析により，fireworks （fiw）変異体が単離された。

シロイヌナズナ

fiw 変異体では，花序の成長が野生型よりも 7 日以上早く
これは，FIW が頂端分 組織の分する（Nakamura et al. 2000）。

を抑制している可能性を示唆している（図FIW 遺伝子の単離と同定が期待される。一方で，MADSックス遺伝子 FUL は，頂端分を促進する（図 ）。 ful 変異体では，分 活性の

組織の分

）
。今後

が遅れることで，果実の生産期間が 長され，結果的により多くの果実と花が生産される。 FUL は，頂端分 組織
において WUS の発現を促進する AP2 の発現を直接抑制することにより，WUS の発現を間接的に抑制し，分 活性を抑え，花序における PA を促進する（Balanzà et al. 2018）。
上記の因子群に加えて，頂端分

組織の PA は果実からの未知のシグナルによって誘導されると考えられていた（Hensel et al. 1994; Wuest et al. 2016）。Hensel らは，ホルモン非感受性の変異体の観察から，ホルモンが 頂端分

ーキシン，アシジン，ジベレリン，およびエチレンなどの植物組織の PA に関与しないと報告している（Hensel et al. 1994）。一方で，Ware らは，植物ホルモンの一つである ーキシンが PA の誘導において重要な役割を果たし）。Ware らは， ーキシンレベルが不ていると報告している（図の果実の 7.5

実で高く，個々の結実した果実は不の果実よりも結実した果

多くの ーキシンを花茎にすることを発見した（Ware et al. 2020）。 なる解析から，結実した果実の高い ーキシレベルにより，頂端分 組織から花茎への ーキシンの輸送が害され，それにより PA が誘導されるという仮説を提唱している（Ware et al. 2020）。 ーキシンに加えて，サイトカイニンも PA の制
御因子であることがわかってきている。頂端分 組織のサイトカイニンレベルは，PA の間に々に低下すること，PA は外から 加したサイトカイニンによりキ ンセルされ，頂端分組織の分が誘導される。つまり，サイトカイニンは頂端分因子である。さらに，頂端分

組織の分

の

の負の制御

組織において FUL は，サイトカイニンシグナル伝達の負の制御因子である KISS ME DEADLY 2（KMD2）を間接的に活性化し，同時に，サイトカイニン
不活性化酵素であるサイトカイニン

キシダーゼ（CKX）を直接活性化して，サイトカイニ

ンレベルの低下をもたらす。サイトカイニンレベルの低下は，WUS および CYCB1;2 のレベ
ルを低下させる（図PA の誘導と）（Martínez-Fernández et al. 2020; Merelo et al. 2022）。サイトカイニンは細胞ののつを制御していると考えられる（Karami and Rahimi, 2022;

Martínez-Fernández et al. 2020; Merelo et al. 2022）。
M. Shirakawa & T. Ito - 5
BSJ-Review 14:156 (2023)

植物科学最前線 14:157 (2023)

頂端分

組織の分

活性の

，

化および細胞の制御因子を発見するために，トランスクリプトーム解析によるアプローチも行われている。Wang らは，分 活性の高い頂端分組織（2WAB）と分をした頂端分 組織（4WAB）の比較トランスクリプトーム解析を行った。その結果，ROS 関連の GO ターム（遺伝子コードするタンパク質の細胞内在や生理学的機能に着目して，遺伝子に付けられるアノ ーシ ン）が見出され，実際に，ROS の一つである H2O2 が化時期の頂端分 組織に特異的に蓄積することを発見し，ROS が頂端

組織の PA と細胞 に関与することを見出した（Wang et al. 2020）。

分細胞の PCD の分子メカニズムについても少ないながらいくつかの知見がある。一部の細胞が に始める 5WAB での PCD マーカー遺伝子 ORE1 および BFN1 の時 間的発現パターンが解析され，これら 2 つの遺伝子が 5WAB の頂端分 組織で高いレベルで発現していることが明らかとなっている（Wang et al. 2020; Wang et al. 2022）。ORE1 およびその直接の標的である BFN1 が 細胞 を制御している可能性がある。細胞 に先 って，頂端分組織において蓄積する ROS の種類が変化することも明らかとなっている。具体的には，頂端分織の組化に伴い，O·-2 が減少し，H2O2 が増加する（Wang et al. 2022）。この ROS の種類の転換が PCD マーカーの発現時期と非常によく一 することから，ROS の種類の転換が PCD 実行因子の発現を誘導している可能性がある。
頂端分 組織への H2O2

加は WUS の発現を制し，一方で ORE1 の発現を促進した（図 ; Wang et al. 2022）。ROS の生合成や代に関わる酵素の長さや WUS, ORE1 の発現解析が今後必要になると考えられの変異体における，植物の
る。

．おわりに
最近の研究により，頂端分
胞

細胞の分

活性の

，

細胞の

化，および 細における形態学的な知見および分子 ット ークが 々に明らかになってきた。しかし，植物の頂端分
像度で得られた
の

組織の

組織の

についての研究はまだ始まったばかりで，上記の知見も異なる解的な知見である。例えば，アクセッシ ン間で見られた GPA の観察結果

いが，研究室間の実験条件の いに起因するのか，制御の多様性なのか不明である。

今後，異なる解像度の知見が蓄積していくことで，保存された経路，ホルモン間クロストー
ク，細胞の異なる組織のき金などが見つかると期待される。さらに，細胞のと葉や茎といった化がどのように協調的に制御されているのかといった点も重要な課題である。

それらの課題を解くためにも，研究の全体をある。そのためには，組織レベル・器

的にレベルに加えて，細胞レベルで時現パターンのダイナミクスを観察するための高解像度顕リプトーム解析といったえる複数の仮説の提唱が必要で間的な遺伝子発観察やシングルセルトランスク

しい技術を導入していく必要があると考えられる。植物の作物や果実の収量に直結することから，

来的には，植物のをは的に制御する技術の開発や，果実や作物の収量を予測する情報技術の開発につながることが期待される。

M. Shirakawa & T. Ito - 6
BSJ-Review 14:157 (2023)

植物科学最前線 14:158 (2023)

引用文献
Balanzà V, Martínez-Fernández I, Sato S, Yanofsky MF, Kaufmann K, Angenent GC, Bemer M,
Ferrándiz C (2018) Genetic control of meristem arrest and life span in Arabidopsis by a
FRUITFULL–APETALA2 pathway. Nat. Commun. 9: 565. doi: 10.1038/s41467-018-03067-5
Barton M (2010) Twenty years on: the inner workings of the shoot apical meristem, a developmental
dynamo. Dev. Biol. 341:95–113. doi: 10.1016/j.ydbio.2009.11.029
Bleecker AB, Patterson SE (1997) Last exit: senescence, abscission, and meristem arrest in
Arabidopsis. Plant Cell 9: 1169–79. doi: 10.1105/tpc.9.7.1169
Brand U, Fletcher JC, Hobe M, Meyerowitz EM, Simon R (2000) Dependence of stem cell fate inArabidopsis on a feedback loop regulated by CLV3 activity. Science 289: 617–619. doi:
10.1126/science.289.5479.617
Donnelly PM, Bonetta D, Tsukaya H, Dengler RE, Dengler NG (1999) Cell cycling and cellenlargement in developing leaves of Arabidopsis. Dev. Biol. 215: 407–419. doi:
10.1006/dbio.1999.9443
Fouracre JP, Poethig RS (2020) Lonely at the top? Regulation of shoot apical meristem activity by
intrinsic and extrinsic factors. Curr. Opin. Plant Biol. 58: 17–24. doi: 10.1016/j.pbi.2020.08.008
Han H, Liu X, Zhou Y (2020) Transcriptional circuits in control of shoot stem cell homeostasis. Curr.
Opin. Plant Biol. 53: 50–56. doi: 10.1016/j.pbi.2019.10.004
Heidstra R, Sabatini S (2014) Plant and animal stem cells: similar yet different. Nat. Rev. Mol. Cell
Biol. 15: 301. doi: 10.1038/nrm3790
Hensel LL, Nelson MA, Richmond, TA, Bleecker AB (1994) The fate of inflorescence meristems iscontrolled by developing fruits in Arabidopsis. Plant Physiol. 106: 863–876. doi:
10.1104/pp.106.3.863
Kaiser S, Scheuring D (2020) To Lead or to Follow: Contribution of the Plant Vacuole to Cell
Growth. Front. Plant Sci. 11:553. doi: 10.3389/fpls.2020.00553
Karami O, Rahimi A, Khan M, Bemer M, Hazarika RR, Mak P, Compier M, van Noort V, Offringa, R(2020) A suppressor of axillary meristem maturation promotes longevity in flowering plants. Nat.
Plants 6: 368–376. doi: 10.1038/s41477-020-0637-z
Karami O, Rahimi A (2022) The end of flowering: interactions between cytokinin and regulatory
genes. Trends Plant Sci. S1360-1385(22)00151-0. doi: 10.1016/j.tplants.2022.05.011.
Martínez-Fernández I, Menezes de Moura S, Alves-Ferreira M, Ferrándiz C, Balanzà V (2020)
Identification of Players Controlling Meristem Arrest Downstream of the FRUITFULLAPETALA2 Pathway. Plant physiol. 184: 945–959. doi: 10.1104/pp.20.00800
M. Shirakawa & T. Ito - 7
BSJ-Review 14:158 (2023)

植物科学最前線 14:159 (2023)

Merelo P, González-Cuadra I, Ferrándiz C (2022) A cellular analysis of meristem activity at the end offlowering points to cytokinin as a major regulator of proliferative arrest in Arabidopsis. Curr. Biol.
32: 749–762.e3. doi: 10.1016/j.cub.2021.11.069
Nakamura M, Mochizuki N, Nagatani A (2000) Isolation and characterization of an Arabidopsis
mutant, fireworks (fiw), which exhibits premature cessation of inflorescence growth and early leaf
senescence. Plant Cell Physiol. 41: 94–103. doi: 10.1093/pcp/41.1.94
Noodén LD, Leopold AC (1988) Senescence and Aging in Plants. Academic Press, London.
Noodén LD, Guiamet JJ, John I (1997) Senescence mechanisms. Physiol. Plant 101: 746–753.
Schoof H, Lenhard M, Haecker A, Mayer KF, Jurgens G Laux T (2000) The stem cell population of
Arabidopsis shoot meristems is maintained by a regulatory loop between the CLAVATA and
WUSCHEL genes. Cell 100: 635–644. doi: 10.1016/s0092-8674(00)80700-x
Seguí-Simarro JM, Staehelin LA (2006) Cell cycle-dependent changes in Golgi stacks, vacuoles,
clathrin-coated vesicles and multivesicular bodies in meristematic cells of Arabidopsis thaliana: aquantitative and spatial analysis. Planta 223: 223–236. doi: 10.1007/s00425-005-0082-2
Shannon S, Meeks-Wagner DR (1991) A mutation in the Arabidopsis TFL1 gene affects inflorescencemeristem development. Plant Cell 3: 877–892. doi: 10.1105/tpc.3.9.877
Shi B, Vernoux T (2022) Hormonal control of cell identity and growth in the shoot apical meristem.
Curr. Opin. Plant Biol. 65: 102111. doi: 10.1016/j.pbi.2021.102111
Thomas H (2013) Senescence, ageing and death of the whole plant. New Phytol. 197: 696–711. doi:
10.1111/nph.12047
Umeda M, Ikeuchi M, Ishikawa M, Ito T, Nishihama R, Kyozuka J, Torii KU, Satake A, Goshima G,
Sakakibara H (2021) Plant stem cell research is uncovering the secrets of longevity and persistent
growth. Plant J. 106: 326–335. doi: 10.1111/tpj.15184
Wang Y, Kumaishi K, Suzuki T, Ichihashi Y, Yamaguchi N, Shirakawa M, Ito T (2020)
Morphological and Physiological Framework Underlying Plant Longevity in Arabidopsis thaliana.
Front. Plant Sci. 11: 600726. doi: 10.3389/fpls.2020.600726
Wang Y, Shirakawa M, Ito T (2022) Dynamic Changes in Reactive Oxygen Species in the ShootApex Contribute to Stem Cell Death in Arabidopsis thaliana. Int. J. Mol. Sci. 23: 3864. doi:
10.3390/ijms23073864
Ware A, Walker CH, Šimura J, González-Suárez P, Ljung K, Bishopp A, Wilson ZA, Bennett T(2020) Auxin export from proximal fruits drives arrest in temporally competent inflorescences. Nat.
Plants 6: 699–707. doi: 10.1038/s41477-020-0661-z

M. Shirakawa & T. Ito - 8
BSJ-Review 14:159 (2023)

植物科学最前線 14:160 (2023)

Wuest SE, Philipp MA, Guthörl D, Schmid B, Grossniklaus U (2016) Seed production affects
maternal growth and senescence in Arabidopsis. Plant Physiol. 171: 392–404. doi:
10.1104/pp.15.01995

M. Shirakawa & T. Ito - 9
BSJ-Review 14:160 (2023)