下側頭葉ニューロンの想起活動に関する計算論的考察
末光 厚夫33 筑波大学大学院工学研究科

諸上 茂光33

森田 昌彦333

33 筑波大学大学院システム情報工学研究科

333筑波大学機能工学系

Computational examination on the recall activityof inferior temporal neurons
Atsuo SUEMITSU3 Shigemitsu MOROKAMI33 Masahiko MORITA333
3 Doctoral Program in Engineering, University of Tsukuba
33 Doctoral Program in System Information Engineering, University of Tsukuba
333 Institute of Engineering Mechanics and Systems, University of Tsukuba

Abstract: In the inferior temporal cortex of the monkey, `pair-recall' neurons which exhibit prospective
activity for the target during the delay period of a pair-association task have been found. To explain
this and other physiological ndings, we previously constructed a model of pair-association memory
consisting of two interactive networks. The present paper reports that recent empirical data on thetime course of the pair-recall activity accord very well with the prediction of our model. This strongly
suggests that memories are embedded in trajectory attractors in area TE, implying that the learning
signal necessary for forming them is sent backward from the perirhinal cortex.
1. はじめに脳の視覚系において，刺激の形状に関する情報は

V1 や V2 から V4, TEO 野を経て下側頭葉
TE 野へ送られる (Fig. 1)．さらにそこから側頭葉後頭葉ののV4

forward connection

TEObackward connection

TE

内側部の嗅周皮質，嗅内皮質，海馬体へと信号が伝TE 野で行われるとTE 野およびその内側部

PRh

PRh : perirhinal cortex

は，視覚性の記憶に深く関与していることが知られて

ent

ent : entorhinal cortex

hp

hp : hippocampus

達されるが，図形の認識は主に考えられている．同時に，いる．

Sakai と Miyashita1) は，遅延対連合課題を実行

中のサルの下側頭葉皮質を調べ，記憶のメカニズムをFig. 1 Forward and backward pathwaysof visual signals in the temporal lobe.

探る上で非常に重要な知見を得た．この実験は具体的に次のようにして行なわれた．彼らは，コンピュータで生成した24 個の図形を適当に組み合わせて 12組の図形対を作成し，これを用いてサルに遅延対連合課題を行わせた．これは，図形対の一方をcue として短時間提示し，数秒の遅延期間の後に提示したtest 図形が cue の対図形 (target) であるかどうかを判断させるというものである．課題の正答率が十分高強い反応を引き起こす図形はその中の少数である．

(2) 対となる二つの図形への反応の相関が全体的に高く，図形対の両方に反応するニューロン (paircoding ニュー ロ ン) が 比 較 的 高 い 比 率 で 観 察 さ れる．これらの多くは， cue と target に対して強く反IT 野応するだけでなく，遅延期間中も持続的に活動す

この実験の主な結果は，以下のようにまとめられ(3) 最も強い反応を引き起こす図形 (最適刺激) の対図形を cue として提示したとき， cue に対してはくなるまで訓練した段階で，微小電極を用いてのニューロン活動が測定された．
る．

(1) 図形に対する反応選択性のあるニューロンの多くは，複数の全く異なる図形に反応する．ただし，る．

ほとんど反応を示さないのに，遅延期間中に徐々に活動を高めていくニューロン)(pair-recall ニューロcue としン が見られる．これらは，逆に最適刺激を

x1

rxi

N1C1+sxFig. 2 Block diagram of a model of pairassociation memory.

Ci+

C1−x

N2xn

r1

Ci−

ri

Cn+Cn−rnFig. 3 Structure of the network N1 .
r1x

ri x irn x nCi

Cn

1て提示すると，遅延期間中に活動が低下していく．
こ の う ち，

(3) の pair-recall ニュー ロ ン の 活 動

は，点アトラクタを基礎とする従来の記憶モデル
2) では説明が困難であり，そのメカニズムは不明でC1あった．これに対して，著者ら 3, 4) は計算論的な考察により，軌道アトラクタ 5) を基にした対連合記憶の神経回路モデルを構築した．このモデルは，生物学的制約条件に反することなく対連合課題の学習及び実行ができるだけでなく，対連合記憶関連ニューロンの活動をよく再現する．また，種々の生理学知見を説明すると同時に，TE 野のニューロン活動などに関していくつかの現象を予言する．但し，これらの予言は，文献 1) の実験データでは十分に検証できなかった．
最近，

Naya ら 6) は pair-recall ニューロンの活動

ssi

1

snFig. 4 Structure of the network N2 .

N1 に回帰的に入力されるとともに N2 に送られ，N2 の出力 r = (r1; : : : ; rn) は学習信号として N1 にフィー ドバッ クされ る．外 部から の入 力パター ンをより詳細に測定し，その時間特性を解析することに

s = (s1 ; : : : ; sm ) は本来 N1 を経て N2 に入力されるよって非常に興味深いデータを得た．本論文では，べきものであるが，このモデルでは簡略化のため上述のモデルに対して同様の解析を行い，モデルの予への入力は省略し，直接言を検証するとともに，下側頭葉における対連合記憶ている．の形成及び想起のメカニズムについて考察する．

2. 対連合記憶のモデル
ここでは，著者らが構成した対連合記憶のモデル
3, 4) の概略を述べる．詳細な説明については文献 3)を参照されたい．

2.1 構造とダイナミクス
このモデルは，Fig. 2 に示すように，記憶の形

N1 と記憶形成に必要な学習信号を生成する回路網 N2 とが相互に結合した構造をしている． N1 の出力 x = (x1 ; : : : ; xn ) は成と想起が行われる回路網

各回路網はそれぞれN1

N2 に入力されるようになっ

Fig. 3 及び Fig. 4 に示す構造をもち，以下の式に従って動作する．

0n1X
yi = f @ wij0 xj 0 Aj =1i
 dudt = 0ui +(1)nX+j =1

wij xj 0 wi3yi + ri (2)xi = f (ui )nnXX dvdti = 0vi + pij sj + qij xj
j =1
Xj=1
0  rj + ri + hj 6=i

(3)
(4)

ri = f (vi )f (u) = 1 + 1e0cu

(5)
(6)

wij と wij は j 番目のユニットから i 番目のユニットの興奮性細胞 Ci+ 及び抑制性細胞 Ci0 へのシナプス荷重， wi3 は Ci0 から Ci+ への抑制性シナプスの効率， ui は Ci+ の平均膜電位，  は r の入力強度を表す．また， vi は N2 の i 番目の細胞 Ciの平均膜電位， h はそのオフセットを表し， pij とqij は Ci への入力シナプスの荷重であってランダムな値をとる．  ,  , ,  , c はいずれも正の定数である．

b’a0+

ここで，a’’ba’b’’Fig. 5 Paths of the learning signal.
き， B のコードである b に近いパターン b' まで連続,的に変化する．同様に， B A の順に入力すると， bから a' に向かう時空間パターンがN2 から N1 に送られる．このような r の軌跡に沿って軌道アトラクタが形成される結果，学習後のモデルに A を入力し2.2 学習
学習は，各細胞が式(1) 〜 (6) に従って動作するのと並行して，以下の式に従ってN1 内部のシナプス荷重を修正することによって行われる．

たとき

N1 の状態は a から b' まで自動的に遷移する

し， B を入力すると a' に達することになる．

2.3 生理学的知見との対応と予言

 0 dwdtij = 0wij+ + ri xj(7)0 0 dwdtij = 0wij0 0 1ri xj + 2 xi xj + (8)
ここで，  0 は  に比べて十分に大きい時定数， ，1 ， 2 は正の学習係数で 1 < 2 を満たす． はロンの活動をよく再現するが，それ以外にもこのモデ正の定数で，ユニット間の一様な側抑制を表す．学造だけでなく，破壊実験の結果とも整合する．例えは i の減少関数とした方が学習性能が高い

ば，嗅周皮質を破壊したサルは，新たな刺激セット+習係数xため，=としている( 0学習後のモデルは，遅延対連合課題を正しく実行することができ，また下側頭葉のpair-recall ニュールには重要な特徴がある．
まず，N1 と N2 がそれぞれ TE 野と嗅周皮質に相当すると考えると，Fig. 1 のような解剖学的構を用いた対連合学習は全くできないが，破壊前に学習( 0 xi ) (xi < )
0(xi  )(  1 = 2 ， 0 は正定数)．

このような学習を繰り返すことによって，`した刺激セットに関しては，再学習すれば対連合課題を実行可能である 7) ．このことは，嗅周皮質は対連合学習に必要であるが，学習後の対連合課題の実行

N1 の' (ベクトルの方状態空間において学習信号 r に 近い)(9)には不可欠ではないことを示唆しており，このモデルによってうまく説明される．
また，対連合課題におけるTE 野ニューロンの活向だけ考える 点がアトラクタとなるが， r を連続的動に関して，次のような予言が導かれる．

連続したアトラクタが形成される 5) ．また， r が xロン毎に異なっているはずである．このことは，回に変化させることによって， r の軌道にほぼ沿っての変化を先導することによって， x から r の向き，(1) 遅延期間中の活動変化のタイミングは，ニュー路網

N1 の状態が跳躍的に変化するのではなく，軌道すなわち r の進行方向の緩やかな流れが生じる．こアトラクタに沿って連続的に遷移することから帰結さのような流れをもった線状のアトラクタを軌道アトラれる．

(2) あ る 図 形 A を cue と し て 提 示 し た と き のクタと呼ぶ．
具体的にパターン間の対連合を学習する際には，これらのパターンを順次モデルに入力する．例え( = A) と N2 はそれを変換したパターン a を出力する (r = a) が，次いでば，パターン A を入力する s

B を入力すると， N1 と N2 の相互作用によって N2の出力 r は Fig. 5 に模式的に示すような軌跡を描

ニューロン群の活動パターンと，その対図形 B をcue 提示した後に想起される活動パターンとは少なからず異なる，すなわち遅延期間中に想起されるのtarget の完全なコードではないはずである．これは， Fig. 5 において a と a' とが離れているからであはるが，このことは反対方向に向かう2 本の軌道アト1.0

ラクタを相互干渉を抑えて形成するためには避けられ
以下では，Naya らの実験データを基にこれらのPair-recall index

ない．

予言を検証する．

0.5

3. 想起の時間特性の解析

Naya ら 6) の解析方法と結果の概略を述べる．彼らは， Sakai と Miyashita1) と同じ遅延対連
まず，合課題についてサルを十分に訓練した後，課題実行

0.0

TE 野及び 36 野 (嗅周皮質の一部で TE 野に隣接する領域) のニューロン活動を計測した．そして時の03201500
Time from cue onset [ms](a) Area TE

遅延期間中に選択的な活動を示したニューロンについて，それぞれ以下の式に従ってPRI (pair-recall

1.0

Pair-recall indexindex) と呼ぶ指標を計算した．
PRI (t) = phCp jF (t)i 0 hC2 jCp ihC jF (t)i2(1 0 hC jF (t)i )(1 0 hC jCp i )ここで F (t) = [f1 (t); 1 1 1 ; fl (t)]， C = [c1 ; 1 1 1 ; cl ]，Cp = [cp(1) ; 1 1 1 ; cp(l)] であり， l は学習させた図形の 数 (こ の 実 験 で は l = 24)， fk (t) は k 番 目 の 図
形を cue としたときの時刻 t における活動 (発火頻度)， ck は k 番 目 の 図 形 を cue 提 示 し た と き の 活動， cp(k) は k 番目の図形の対図形を cue 提示したときの活動， hX jY i はベクトル X と Y の相関係数を0.50.0t0320
1500
Time from cue onset [ms](b) Area 36

それぞれ表す．この指標は，時刻 における各ニューtarget に対する反応にどの程度近づいているかを表すものであり，最大で 1， cue 期間中は PRI (t) ' 0 となるような正規化がなされている．
また， cue 期間中と遅延期間中の活動レベルの違い
ロンの反応が，Fig. 6 Time courses of the averaged PRI
for population of pair-recall neurons in
the inferior temporal cortex (adaptedfrom Naya et al.6) ).

による影響は受けない．

PRI を 計 算 し た TE 野 ニュー ロ ン に つ い てPRI (t) を 平 均 し， curve tting を 行っ た 結 果 がFig. 6(a) のグラフである．実線はすべてのニューロンの平均値，破線は PRI が有意 (5% 水準) に変化したニューロンに関する平均を表す．同様に，Fig. 6(b) は 36 野のニューロンに関する平均 PRI を表したものである．ここで注目すべき点は， TE 野における平均 PRI が 500ms 以上にわたって徐々に増加していることである．また， 36 野の方が TE 野よりも PRI の増加が早いというのも新奇かつ重要な結果である (Fig. 1 からわかるように， cue に対する反応は TE 野の方が早い) が，これについては 4. で考察する．

TRT (transition time) と呼ぶ指標を求めた．これは PRI (t) が次いで彼らは，各ニューロンについて最大値の半分まで増加するまでの時間である．

Fig. 7

TRT の累積度数分布を示したもので，実線がTE 野，破線が 36 野を表す． TE 野の累積度数は少しずつゆっくりと増加しているが，このことは TE野ニューロンの PRI が増加するタイミングがかなりは，一様に幅広く分布していることを意味する．

N1 のユニットに対して適用した．具体的には，ユニット数 n =さて，以上と同じ解析を，モデルの1000 のモデルにランダムに作成した 20 組のパターンを入力し学習させた後，対連合課題を実行させ，ランダムに選んだ100 個のユニットについて PRI (t)を計算した．シミュレーションの方法やパラメータは，学習時の遅延時間をと同じである．

3 にしたことを除き文献 3)

1.0
A36

Pair-recall index

Proportion of
cumulative no. of neurons

1.0

0.5

0.5
TE0.00Transition time [ms]0.0

1000Fig. 7 Distribution of the TRT values forinferotemporal neurons (adapted fromNaya et al.6) ).

4. 考察

Fig. 6(a) と Fig. 8 を比較すると， TE 野とモデルの平均 PRI のグラフはよく似た形をしているが，1.0

0.5

0.0

targetの想起にほとんど寄与しないニューロンが含まれうなユニットは全くないことが挙げられる．実際，なり近い．
一方，このような操作を行った場合でも，

TE 野

PRI が 0.5 程度までしか増加しないということは， target をコードする活動パターンとその対図形を cue 提示したときに想起さにおける遅延期間中の平均れるパターンとがかなり食い違うことを示している．このような食い違いは，

test 図形が target に類似していると誤認識を起こしやすいという知見 8) か0Transition time [τ ]10Fig. 9 Distribution of the TRT values inthe simulation.ている可能性があるのに対し，モデルではそのよ

Fig. 6(a) で PRI (t) の増加が有意ではないニューロンを除いたグラフ (破線) は，定量的にも Fig. 8 にか15Time [τ ]Fig. 8 Time course of the averaged PRI
for the units of N1 of the model.

前者の値は後者の半分程度であることがわかる．両者の値が異なる原因として，生理データには

3

Proportion ofcumulative no. of units

Fig. 6 と同様に平均 PRI の時間変化をプロットした結果が Fig. 8 である．但し，横軸の単位は時定数  であり， curve tting は行っていない．また，
TRT の累積度数分布は Fig. 9 のようになった．

0と非常によく一致している．実験条件を少し変えてシミュレーションをしても同様な分布となることから，これは単なる偶然ではなく，モデルの動作原理の反映だと考えられる．従って，Fig. 7 の生理

2.3 の予言 (1) と合うというだけでTE 野ニューロン群の活動パターンがモデルデータは，単になく，と同様な経過をたどって連続的に変化すること，さらにはその変化がモデルと同じメカニズム，すなわ
ち軌道アトラクタによって生じていることを示唆す

Naya らのデータはこれをより直接的に示すものであり， 2.3 で述べた予言 (2)る．

を実証するものと言えよう．

Fig. 6(b) や Fig. 7 の破線で示されているように，嗅周皮質 36 野の方が TE 野よりも先に target を予測らも示唆されていたが，Fig. 7 と Fig. 9 を比べると明らかなよう
TRT の分布に関してモデルは TE 野のデータ

次に，に，TE 野に軌道アトラクタが形成されているという主張には，もう一つ重要な根拠がある．それは，する活動状態へシフトするということである．前述の

ように，軌道アトラクタの形成には回路網の状態遷移を先導する学習信号が必要であり，そのような信号がN2 から N1 に送られるというのがモデルの骨子の一つである． N2 が嗅周皮質に対応することを考慮する周皮質ニューロンの遅延期間中の活動が対連合学

cue を反映しているが，学習がtarget を予測する成分を多く含むようになる こ と を 示 し て い る． ま た， Tokuyama ら 10) は
BDNF(脳由来神経栄養因子) 遺伝子の発現を調べ，習の初期段階では進むと36 野の状態遷移が TE 野に先行するという事実
は，嗅周皮質からのフィードバック信号を用いて TE対連合学習の際に嗅周皮質のシナプス可塑性が高まる野に軌道アトラクタが形成されるという仮説を支持すことを示す結果を得た．これらの知見から，る．

での記憶形成に先行または並行して，嗅周皮質におけと，ここで，36 野の活動によって TE 野の状態遷移がTE 野に軌道アトラクタTE 野る学習がなされていると考えられる．
従って，引き起こされるのならば，36 野のニューロン活動を完全に説明する

N2 に関して構造の修正や可塑性がなくてもよいのではないかという疑問が浮かぶ．確ためには，モデルのかに，サルでは学習後もの導入が必要と考えられるし，側頭葉のさらに内側部TE 野の状態遷移が嗅周皮質にもある程度依存している (モデルで言うならば，学習信号の入力強度  が 0 でない) 可能性が高い．し(嗅内皮質など) に対応する回路網を付加する必要があるかもしれない．これらを考慮したモデルの改良はかし，対連合記憶は嗅周皮質にのみ形成されるという今後の課題である．

考えは，前述の破壊実験に関する知見と合わない．

また本研究は，TE 野には各図形をコードする点アトラクタしかなく，従って target の想起は他の領域からまた，もしTE 野に軌道アトラクタを形成することがサルの課題遂行や脳の情報処理においてどのような意義をもつのか，という疑問に対しての信号に完全に依存しているならば，一般に別のアト解答を与えるものではない．なぜなら，単に対連合ラクタへ遷移する際の過渡状態は不安定であり短時間課題を実行するだけなら，軌道アトラクタは全く必で終わるから，TRT が Fig. 7 のように広く分布す
TE 野に軌道アることはないはずである．従って，トラクタが形成されているという解釈が最も妥当だと考えられる．

(cue から target への相互想起回路cue または target を保持する自己想起回路があればよい) からである．これに対して， Naya ら 11) が行った PACS (色スイッチ付き対連合) と呼ばれる課
要ない 例えば，と題は，軌道アトラクタを用いないと実行困難であると

5. おわりに
以上のように，著者らは考えているが，本モデルへの適用は今後の課

TE 野の pair-recall ニューロンに関する生理データは，対連合記憶の計算論的モデルの予測と非常によく一致した．このことは，

TE 野に軌道アトラクタが形成されていること，及びそれに必要な学習信号が嗅周皮質から送られていることを強く示唆する．
但 し， 本 研 究 で 扱っ た モ デ ル は， 主 にTE 野 のニューロン活動を説明する目的で構築されたものであり，嗅周皮質のニューロン活動を説明するモデルとしては不十分である．実は，学習時の出力を用いてN2 の細胞の PRI や TRT を求めると， Fig. 6(b)Fig. 7 の点線と比較的よく似た形のグラフが得られる．しかし，現在のモデルの N2 は target を想起するメカニズムを全くもっていないから， PRI が増加するのは N2 に target を入力した後である．これに対して， 36 野では cue 提示の直後から PRI が増え始めているから， N2 と 36 野のグラフは横軸の原や点が大きく異なる．
これに関連して，Erickson と Desimone9) は，嗅題である．

謝辞

有益な議論を賜わった東京大学医学部宮下保司教授に感謝します．本研究は，文部科学省科学研究費補助金特定領域研究(#12050209) および科学技術振興調整費目的達成型脳研究「文脈主導型，認識・判断・行動機能実現のための動的記憶システムの研究」の補助を受けて行われた．

参考文献

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