恐竜の系統における発生様式の進化：大腿骨について
The evolution of morphogenesis in the lineage of dinosaurs: on the thighbone
東北大学
派遣期間
研究機関
研究指導者

江川 史朗
2018 年 10 月 16 日～2019 年 4 月 24 日
Department of Geology and Geophysics, Yale University
210 Whitney Avenue, New Haven, CT06511, United States
Bhart-Anjan S. Bhullar

The morphology evolves through the modification of morphogenesis. Thus, understanding themorphogenetic evolution enable us to reconstruct the concrete transitional process of morphologicalevolution from a mechanistic viewpoint. Hence, as a pioneering example, we reconstructed themorphogenetic evolution of the inward-directed head of the femur (thigh bone) of dinosaurs by virtue that
this lineage has both extant and extinct clues (extant relatives and fossils).
First, we compared morphogenetic processes of femoral anlagen among birds and reptiles, and foundthe incipient shape is very similar while the following one is quite different, which results in the differenceof the femoral head directions. Second, based on fossil surface landmark, which enable to distinguish themorphogenetic types, we found the early dinosaurs would have developed the femora through small
modification of reptile-type morphogenesis.
Based on these results, we hypothesized the evolutionary scenario in which the inward-direction of
the femoral head was firstly acquired through the modification of reptile-type morphogenesis, and later it
was substituted secondarily by bird-type one. In this way, we demonstrated that the combinational analysis
of embryos and fossils enables us to reconstruct even counterintuitive, elusive, and complex evolutionary
history of dinosaurian morphogenesis.

研究目的

彼らの近縁種が現在でも生き残っていることです。

生物の形態は発生過程において形成されます。故“恐竜以前”の状態は鱗竜類(トカゲなど)やワニ類に、形態の進化は発生過程の変化を通じて生じ、こに見ることができ、場合によってはカメも用いるこれを理解することによって初めて形態進化の機械論とができます。また一方で“恐竜の状態”は彼らの的理解が可能になります。しかしながら、形態進化直接の子孫に見ることができる場合が多く、鳥類とは紆余曲折的な形態形成の歴史(e.g.発生システム浮して現在まで生き残っております。そして幸運なこ動(Haag & True, 2018; True & Haag, 2001))を許容するとに、鳥を筆頭に、その多くが胚の入手が容易であ為、背景にある形態形成の進化の復元が容易ではなり、観察法や実験操作の知見が多く蓄積しておりまいことも少なくありません。

す。二つ目の理由は、恐竜の系統では化石記録が充そこで私は、形態形成の進化的変遷を復元するの実していることです。絶滅してしまっている系統的に最適なケースとして、恐竜の系統に着目しました。

位置の動物群では胚発生の観察はできないものの、その理由は大きく 2 つあります。一つ目の理由は、成体の化石からでも形態形成に係る情報を十分に引き出すことができる場合もあります。以上の利点をかを論じる基盤が成立しました。ヤモリ・カメ・ワ

踏まえて、形態形成の進化を復元する具体的な形質

ニでは ADT と名付けた突起から大腿骨頭が生じてとして、内向きの大腿骨頭を選びました。

くる一方、ウズラでは VMT と名付けた領域から大大腿骨の近位端(体に近い方、つまり股関節側)を腿骨頭が生じてくる様子が観察されました。つまり、大腿骨頭と呼びます。大腿骨頭の向きは恐竜の系統

爬虫類と鳥類の大腿骨頭は異なる胚領域に由来するで 変 化 し た こ と が 知 ら れ て い ま す (Carrano, 2000;ことが示唆されました。

Gauthier, 1986; Hutchinson, 2001)。祖先的な大腿骨頭

このことは次のデータからも支持されました。続の向きは、ワニや原始的な恐竜に見ることができ、

く解析では大腿骨近位端の突起と軟組織の相対的位大腿骨の遠位端(体から遠い方、つまり膝側)と比べ置関係を観察しました。ヤモリ・ワニ・ウズラの三て約 45°の角を成す一方、派生的な恐竜ではこの角種において、大腿骨頭靭帯は一貫して VMT の派生が約 0°になっています。この恐竜型の向きの大腿物の近傍に付着していることがわかりました。大腿骨頭は、後肢の運動器としての性能を高めるものと骨頭靭帯の付着点を相同な(つまり、生物間で対応しして、ひいては彼らの進化的成功の一要素として古ている)領域と考えるならば、私が上記の 3 種で VMT

く か ら 注 目 さ れ て き ま し た (Charig, 1972; Parrish,と認識した領域もまた相同であると考えることがで1986; Sennikov, 1989)。このように恐竜の進化にとっき、それにより VMT から生じた鳥類の大腿骨頭と、て重要な形質に対し、本研究では次のように研究目

ADT から生じた爬虫類の大腿骨頭は、相同な(対応す標を設定しました：大腿骨頭の向きはどのような形る)領域から発生したものではないと表現すること態形成の進化的変遷を経て変化してきたのか？

ができます。
2. 鳥類の個体発生において、膝の軸も変化して研究経過
1.

鳥類と爬虫類の大腿骨頭は、異なる構造から生じる

いた
ヤモリ・ワニ・ウズラの大腿骨の形態形成初期において、遠位端(膝側)にも類似性が認められました。

はじめに、次の現生の竜弓類の胚を用いて、大腿大腿骨遠位端の長軸の向きはおおよそ、ADT 同じ程骨の形態形成過程を比較しました。最も祖先的な状度の方向性を持ち、腓骨の長軸とは約 45°を成して態を持つ動物であるヤモリ(Paroedura pictus)。系統特いました。ヤモリ・ワニでは、個体発生が進行して異的な特殊化をしていますが初期の形態形成ではヤもこの角度は大きく変化しませんでした。対照的にモリの次に祖先的な状態を呈していることが期待でウズラにおいては、相対的に内側顆が腹後側に移動きる動物のカメ(Pelodiscus sinensis)。次に祖先的な状し、大腿骨遠位端の長軸が個体発生の過程で約 45°態を呈しているワニ(Alligator mississippiensis)。原始変化する様子が観察されました。大腿骨遠位端は胚的な恐竜はワニのそれと非常によく似た大腿骨を持期の筋収縮による機械刺激に応答して形態を変化さっています。最も派生的な状態を呈している鳥類(ウせ るこ とが 報告さ れて いる こと (Chandaria et al. ,ズラ Coturnix japonica・ニワトリ Gallus gallus)。

2016; Parisi, et al., 2018; Roddy et al., 2011; Roddy et al.,Avetheropoda は、少なくとも大腿骨頭の向きに関し2011)、鳥類では腓腹筋の内側頭が大腿骨遠位端内側ては鳥類と非常によく似た大腿骨を持っています。

顆に停止している一方(Brinkmann, 2010; Chamberlain,

本研究ではこれらの胚に対して、CLARITY 染色法に1943; George & Berger, 1966; Holmes, 1963)ワニでは同て軟骨細胞マーカーである Sox9 の空間局在を 3 次筋頭は大腿骨には停止していないこと(鈴木ら, 2011)元的に可視化し、それに基づいて大腿骨および周辺から、この長軸の向きの変化は機械刺激により制御の骨格要素の原基の形態を記載・比較しました。大されているのではないかと予想し、ウズラ胚に対し腿骨原基の形態形成初期までは、大腿骨原基の形態て薬理学的処理を施しました。結果として、筋麻痺および周辺骨格要素との相対的な位置関係は非常に処理では長軸の向きの変化が阻害され、過剰運動処保存的でした。この進化的保存性により、大腿骨原理では長軸の向きの変化が促進されました。以上の基近位端にある複数の突起/領域について種間でのことから、胚期における筋収縮由来の機械刺激は、対応関係(相同性)を認めることが可能になりました。 鳥類の大腿骨遠位端の形態形成においてその長軸の結果として、どの突起が将来大腿骨頭を形成するの向きを変化させるのに必要十分であることが示唆されます。
3. 恐竜は爬虫類型、化石鳥類は鳥類型の大腿骨頭なる一方、鳥類では VMT がメインの構成要素になったと考察できます。この仮説を検証するには、の形態形成様式をしていた

interzone の分布を種間比較することと、interzone が次に、「大腿骨近位端の突起と靭帯の付着位置の実際に大腿骨頭の成長を促進させることを実験的に相対的な位置関係」に基づいて、成体の大腿骨の観示す必要があります。

察のみに基づいて、ADT/VMT どちらの突起から大1.の結果より、大腿骨形態形成初期において ADT腿骨頭を発生していたのかの推論を試みました。前と VMT の位置関係は現生竜弓類で非常に類似して述の通り、VMT から大腿骨頭を発生させていれば大いるため、異なる突起/領域から大腿骨頭を形成すれ

腿骨靭帯は大腿骨頭の近くに位置し、ADT から大腿ば自ずと大腿骨頭の向きに差異が生じます。また、骨頭を発生させていれば大腿骨頭靭帯は大腿骨頭か2.の結果より、鳥類では大腿骨遠位端の長軸の向きら離れたところに位置する筈です。幸いなことに、が個体発生の間に変化していたことが判明しました。

大腿骨頭靭帯の付着点は fovea という圧痕を硬骨組

これらの変化をまとめると、大腿骨頭の由来が変化織上に残しており、それは化石になった大腿骨にもしたことにより約 90°変化し(ADT と VMT の成す

保 存 さ れ て い ま す (Tsai & Holliday, 2015; Tsai et

角は約 90°であるため)、遠位端の長軸が同じ方向にal.,2018)。Fovea の観察に耐えうるほど良好な保存状

約 45°変化したため、一部相殺されて正味約 45°の態の化石を私自身で観察したところ、基盤的変化が生じたと結論できます。この角度の変化は恐Maniraptra まで ADT から大腿骨頭を発生させていた竜の進化において生じたとされるものと整合的です。と推論できました。

しかしながら、機構の点では先行仮説(Carrano,また、遠位端に関しても、少なくとも派生的な非2000; Gauthier, 1986; Hutchinson, 2001)とは対立しま

鳥類恐竜では内側顆が外側顆よりも高くに位置してす。特に(Hutchinson, 2001)は筋の付着痕や栄養孔なおり、長軸の向きが現生鳥類のそれではなく未だ祖どの軟組織の痕を詳細に記載し、大腿骨頭の向きは先的な状態であることがわかりました。

「捻じれ(rotation)によって変化した」と強い説得力を示しながら結論しています。大腿骨のような長骨考察は機械刺激により捻じれることが知られており1.の結果で見たように、現生爬虫類と鳥類におい(Botelho et al., 2015; Wilkinson, 1985)、興味深いことて、大腿骨頭の発生学的に異なる構造/領域から由来に、大腿骨頭の向きが変化した進化的タイミングですることが示唆されました(爬虫類は ADT より、鳥M.iliotrichntericus caudalis の付着点(lesser trochanter)類は VMT より)。このことを更に確証するためには、が発達したことが知られています(Hutchinson, 2001)。

例えば、爬虫類と鳥類では「肢芽内の間充織の内、つまり、「特定の筋が進化的に発達したことにより、異なる位置価を持つ細胞群から大腿骨頭が発生して胚期で大腿骨近位端に及ぼされる機械刺激が変化し、くる」というデータを示すなどが効果的かと思いま

それにより大腿骨近位端が個体発生中に捻じれた」

す。というシナリオを描くことが可能です。本研究の結胚期の股関節には interzone と呼ばれる特殊は間果との対立は、3.の化石記録の検討により解消でき充織組織が存在し(Egawa et al., 2018)、interzone は一ます。興味深いことに 3.の結果は、「鳥類型の大腿骨般的に分泌因子を介して近傍の軟骨の成長を促進し形態形成様式が獲得された進化的タイミング」は「大て い る こ と が 知 ら れ て い ま す (Kronenberg, 2003;腿骨頭の角度が変化した進化的タイミング」よりもLongobardi et al., 2016; Merino et al., 1999; Storm &かなり後であることを示唆しています。上記においKingsley, 1999)。予察的な観察では、爬虫類の寛骨臼て「大腿骨頭の発生学的由来の変化は寛骨臼サイズ(大腿骨が嵌る寛骨の領域)は広く ADT と VMT を覆の相対的な縮小と機械論的にリンクしている筈だ」っているように見える一方、鳥類のそれは狭く VMTと予想しましたが、整合的なことに、化石記録を追のみしか覆っていないように見え、寛骨臼の大きさ

うと寛骨臼の相対的なサイズは「鳥類型の大腿骨形は interzone の大きさと相関することが予想されます。

態形成様式が獲得された進化的タイミング」に至る

この寛骨臼・interzone の相対的な大きさの違いによま で 進 化 的 に 縮 小 し 続 け て い ま す (Hutchinson &り、爬虫類は ADT が大腿骨頭のメインの構成要素とGatesy, 2000)。

これらのことを纏めると次のようなシナリオを復元することができます(図)。基盤的獣脚類において、ADT から大腿骨頭を発生させるという祖先的な状態を保持したまま、個体発生中での大腿骨の捻じれ(rotation)により、大腿骨頭の向きを派生的な状態へと変化させた。続く進化過程で寛骨臼の相対サイズの縮小に起因して VMT から大腿骨頭を発生させるようになり、同時に遠位端の長軸の向きも変化することにより、大腿骨頭の向きはそのままにその発生機構のみが上書きされた。
本研究では、現生動物の個体発生の比較により“進化の前と後の状態”を明らかにした上で、化石記録の吟味により“進化の途中で起きていたこと”を推論することにより、発生システム浮動を見つけた点で類例がありません。このように胚と化石を上手く用いれば発生機構の複雑な進化的変遷を提示できることを示しました。
引用文献
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研究の発表
口頭発表
1.

Egawa, S., Botelho, J., Bhullar, B.A.S. 主竜類におけ る 大 腿 骨 の 形 態 形 成 の 進 化 史 の 復 元 (Thereconstruction of the evolutionary history of femoral
morphogenesis in archosaur).

第 52 回日本発生生物学会年会, 2019.05.15
2.

Egawa, S., Botelho, J., Bhullar, B.A.S. On theMorphogenetic Historiography of the Archosaur
Femur.

International

Congress

Morphology 12, 2019.07.23
誌上発表なしofVertebrate