海の研究（Oceanography in Japan），29（6），189−216，2020，doi: 10.5928/kaiyou.29.6̲189

─ 総 説 ─海洋における酸素非発生型好気性光合成細菌の巧妙な生残戦略＊
高部 由季†
要旨

海洋において，細菌が溶存有機物を利用することで始まる微生物ループは，炭素循環の駆動システムとして重要である。微生物ループは，細菌が原生生物に捕食されることで高次栄養段階へと有機物を転送する役割を担っている。酸素非発生型好気性光合成細菌（ aero-

bic anoxygenic phototrophic bacteria，AAnPB ）と呼ばれる機能細菌群は，海洋表層に普遍的に分布し，増殖速度が速いため，微生物ループを介した炭素循環におけるキープレイ
ヤーとして重要と考えられる。本稿では，広い系統学的多様性，大きな細胞サイズ，速い
増殖速度，高い潜在的生残能，ユニークなカロテノイド色素組成といった，AAnPB が有する生理生態学的特性についてこれまでの知見をまとめ，そこから推察される生残戦略について考察した。
キーワード：酸素非発生型好気性光合成，炭素循環，バクテリオクロロフィル，
カロテノイドまる微生物ループは，炭素循環の駆動システムとして重1. はじめに要である。微生物ループは，その細菌が原生生物に捕食される経路であり，さらにその原生生物が動物プランク

本稿で取り上げる酸素非発生型好気性光合成細菌（ aer-

トンに捕食されることで，より高次栄養段階の生食食物

obic anoxygenic phototrophic bacteria, AAP 細菌，

連鎖の経路へと有機物を転送する役割を担っている。古

AAnP 細菌，AAPB とも略されるが，ここでは AAnPB

典的な生食食物連鎖では，細菌や原生生物の位置付けやとする）の培養液の写真を Fig. 1 に示す。Fig. 1 のように，役割は明確ではなかったが，微生物ループは，それらの多くの AAnPB は暖色系（赤，橙，桃，黄）の色を呈する

役割を明示し，細菌や原生生物といった微生物の炭素循特徴を持つ。これは AAnPB がカロテノイド色素を有し環駆動の担い手としての重要性を示した。微生物ループていることによるものである。

は，生食食物連鎖と並ぶ 2 大食物連鎖経路として生態系海洋において，細菌が溶存有機物を利用することで始全体の炭素循環効率の上昇に寄与している（ Azam et al.,

1983; Legendra and Rassoulzadegan, 1996 ）。その概略図＊†2020 年 5 月 19 日受領 2020 年 10 月 12 日受理
著作権：日本海洋学会，2020 年
東京大学 大気海洋研究所 海洋生態系動態部門 微生物分野〒 277−8564 千葉県柏市柏の葉 5−1−5e-mail : yukitakabe@aori.u-tokyo.ac.jp

を Fig. 2 に示す。Fig. 2 における右方向の矢印は，生食食物連鎖（植物プランクトン・動物プランクトン・魚類）を表している。同図の中央部の丸が微生物ループである。
従属栄養細菌が，他の生物が利用出来ないサイズの溶存

190

高部 由季

素循環を理解する上で不可欠な視点である。

AAnPB は，海洋表層に普遍的に分布し，増殖速度が速いため，微生物ループを介した炭素循環への寄与が大きい重要な機能細菌群であると考えられている。意訳するのなら，海洋表層において AAnPB は「どこにでもいて，元気」な細菌群である。この AAnPB の生態学的特性は，微生物ループを介して駆動される海洋炭素循環を考える上で特筆すべき点である。


本稿では，海洋における AAnPB の生理生態学的特性について，筆者らの未発表データを含むこれまでの知見

Fig. 1. Culture of aerobic anoxygenic phototrophic
bacteria.1-3 Roseobacter sp., 5, Novosphingobium
sp., 9, Jannaschia sp., E, Erythrobacter longus, D,
Roseobacter denitrificans, L, Roseobacter litoralis.
Strains 1-3, 5, and 9 were isolated by the author,
Yuki Sato-Takabe. Strains E, D and L are typestrains from the National Institute of Technology
and Evaluation, NITE Biological Resource Center,
NBRC.

をまとめた。さらに，AAnPB はなぜ「どこにでもいて，元気」であるのか？そのユニークな生理生態学的特性にもとづく巧妙な生残戦略について議論し，海洋における

AAnPB 研究に新たな視点をもたらすことを目指した。

2. 酸素非発生型好気性光合成細菌（ AAnPB ）とはShiba et al（. 1979 ）は，ʻaerobic bacteria which contain

有機物を同化し，それが高次栄養段階へと転送されていbacteriochlorophyll aʼ を発見した。これがのちの AAn-

ることで，食物連鎖全体の循環効率の上昇に寄与する。

PB として定義される機能細菌群の世界で初めての分離

同図左の下方向への矢印は，光エネルギーと栄養塩類を例である。本邦沿岸域の海藻表面から分離された株は新用いて，独立栄養的に増殖するシアノバクテリア独自の属 Erythrobacter, Roseobacter として記載された。その食物連鎖経路を表している。シアノバクテリアの一部に

光合成生理学的特性としては，好気条件下で光合成色素

は，有機物を利用出来るものがいることが分かっており

バクテリオクロロフィル（ bacteriochlorophyll, BChl ）a（ Béjà and Suzuki, 2008 ），一部を微生物ループに重ねたを生産し，光合成反応における電子供与体に有機物を用（ Fig. 2 ）。また，シアノバクテリアも従属栄養細菌と同いるため，それに水を用いる酸素発生型光合成とは異な様に原生生物に捕食されることで，微生物ループの一端

り，光合成反応に酸素発生は伴わないことが挙げられる。

を担う。また，ウイルスは，細菌，シアノバクテリア，

AAnPB と同様に BChl 系光合成色素を光合成反応中心

植物プランクトン，魚類など様々な宿主に寄生し，宿主（ Reaction Center, RC ）に配し，光合成における電子供

体内からバーストすることで宿主を殺し，高次栄養段階

与体として有機物や硫化水素を用いる酸素非発生型嫌気への有機物転送効率を低下させる。このウイルスによる性光合成細菌（ anaerobic anoxygenic phototrophic bac-

溶菌は，溶存有機物の生成に大きく寄与することで，海teria, AnAnPB ）である紅色細菌は古くから知られていた

洋炭素循環の駆動メカニズムにおける低次栄養段階からが，それらは嫌気条件下でしか BChl 系光合成色素を生高次栄養段階という転送方向を逆行させる。本稿では，産しない。AAnPB の発見によりこれまでの酸素非発生

微生物ループを介した炭素循環におけるウイルスの寄与

型の光合成は嫌気的な増殖モードであるという常識が覆については，その先行研究の不足もあり，議論しないが，されたのであった。

ウイルスの感染，溶菌は，その宿主が多様であることで現在，AAnPB は「好気性細菌で，光合成色素 BChl a

あらゆる栄養段階において大きな影響力を持つと考えらを有し，光合成を行う」と定義されている（ Koblížek,れる。ウイルスのトップダウンコントロールは，海洋炭2015 ）。基本的には炭素源およびエネルギー源としては

191

好気性光合成細菌の生残戦略

Classical food chain
Light

Phytoplankton

Dissolved
organic
matterZooplanktonl kton

Fish

Virus

Microbial loop
ProtistBacteria

Heterotrophic
bacteria

Cyanobacteria

Fig. 2. Microbial loop. The classical food chain represents the progression from phytoplankton through zooplankton to ﬁsh. The microbial loop represents the loop of dissolved organic matter from bacteria to protist. Both ofthe classical food chain and the microbial loop are the main systems that drive the carbon cycle in the ocean.
There is another cycle by cyanobacteria, in which they are a primary producer and are grazed by protist as
well as other heterotrophic bacteria. Viruses infect various hosts (i.e., phytoplankton, cyanobacteria, heterotrophic bacteria, ﬁsh, and so on) and produce dissolved organic matter by emerging from them.

有機物を用いて従属栄養的に増殖する一方で，さらに光に増殖することは出来ないと考えられていた（ Fuchs et

合成様式は，好気条件下でのみ BChl a を RC に有する

al., 2007; Swingley et al., 2007; Koblížek et al., 2011 ）。

光化学系を用いて，光エネルギーからアデノシン 3 リン

光によって強 化される二 酸 化 炭 素固 定はいくつかの酸（ Adenosine Tri-Phosphate, ATP ）を生産するという

AAnPB 培 養 株 で 確 認 さ れ て い る が（ Shiba, 1984; Ko-

ものである（ Beatty, 2002 ）。この光化学的な ATP 生産

blížek et al., 2003 ），この炭素固定速度の上昇は呼吸速度により，補助的にエネルギーを得ることが出来る。AAn-の低下を伴っていることから，逆行的クエン酸回路を通PB は，光化学反応を用いた ATP 生産という光栄養的側したカルボキシル化反応によるものであると考えられて面と，有機物を用いた細胞増殖という従属栄養的側面をいる（ Tang et al., 2009 ）。しかしながら近年，海水中の併せ持つことから，その栄養様式として，「光従属栄養」

環境 DNA のドラフトゲノム解析により，未培養 AAnPBと呼ばれる。

に カルビン・ベンソン回路を構成するタンパク質としてこれまで培養株として分離されてきた AAnPB では炭

リブロース -1,5- ビスフォスフェート カルボキシレース

素固定経路であるカルビン・ベンソン回路は検出されて（ ribulose-1,5- bisphosphate carboxylase ）の大ユニット

いない。したがって，これまで AAnPB は光独立栄養的（ RbcLS ）および小ユニット（ RuBisCO ）をコードする遺

192

高部 由季

伝子を有するものがおり，さらにそれは全球海洋に普遍れらの重要性も広く認識されつつある（ Béjà and Suzuki,

的に分布していることが明らかになった（ Graham et al.,2008; Kirchman and Hanson, 2013 など多数）。従来，光2018 ）。このことは，AAnPB の中にカルビン・ベンソン

合成細菌とは AnAnPB を意味しており，その研究の歴回路を有しているものが存在する可能性を示している。

史は長い。AnAnPB の光合成色素を含む光合成装置につAAnPB の海洋炭素循環における役割として「光従属栄

いては徹底的に調べられてきた。しかし，嫌気性である養」だけではなく，さらに植物プランクトンやシアノバがゆえに現在の酸化的な地球環境においては，物質循環

クテリアと同様に，カルビン・ベンソン回路を介した炭に対する寄与は局所的であり，グローバルスケールでの素固定という「光独立栄養」の側面も併せ持つことが示分布は限定的である（ Fig. 3 ）。また，水圏環境における唆された。このことは，今後の海洋炭素循環における生息深度については，AnAnPB とシアノバクテリアは生

AAnPB の生態学的な役割の多様性を再検討する必要性

育における光合成依存度が高いため，基本的に有光層内を示している（ Graham et al., 2018 ）。

にとどまるのに対し，従属栄養細菌や AAnPB は光合成

海洋における光従属栄養細菌には AAnPB の他に，有に依存しないか，依存したとしてもその依存度が低いた

機物を利用することの出来る一部のシアノバクテリアやめ，有光層以深でも生育が十分に可能である。光依存性

プロテオロドプシン含有細菌も含まれる（ Béjà and Su-

もその生息環境に準拠する（ Fig. 3 ）。

zuki, 2008 ）。これら 3 つの光従属栄養細菌の生理生態学

AAnPB の進化的な発生時期は未だに明らかになって的特性は，浜崎（ 2007 ）に詳しくまとめられているが，いない。それは，本稿の 3. AAnPB の生理生態学的特性

海洋表層において光エネルギーを利用する細菌の分布や1：広い系統学的多様性でも後述するが，AAnPB は Al-

多様性に関する研究は，この 20 年ほどで急速に進み，そpha-, Beta-, Gamma-proteobacteria, Gemmatimonade-

AAnPB

Cyanobacteria

Non-phototrophic
Heterotrophic
bacteria

Anaerobic

Aerobic

Aerobic

Anaerobic& Aerobic

Photosynthetic
Pigment

BChl a, c, e

BChl aChl adivinyl Chl a

None

Distribution in the
Ocean

Local

GlobalGlobalGlobalHabitat zone in
Aquatic env.

PhoticPhotic &Aphotic

PhoticPhotic &Aphotic

Light Dependency
in the habitat?

Yes

No

Yes

No

Name

AnAnPB

HabitatFig. 3. Comparison of the eco-physiological characteristics among the AAnPB and other phototrophic andnon-phototrophic bacteria (AnAnPB, cyanobacteria, and heterotrophic bacteria).

193

好気性光合成細菌の生残戦略

tes 綱と幅広い系統に分散しており，その系統進化的解

dation Event（ GOE, Fig. 4 ）の後，前述の緑色細菌，紅析が難しいためと考えられる。Koblížek et al（. 2013 ）は，色細菌，シアノバクテリアの発生後に，地球環境が酸化

AAnPB の中でも Roseobacter clade に属するものに着目的になり始めて以降であると結論付けている。AAnPB

して , その進化的な発生時期や，進化メカニズムが提案

は，酸化的な現地球環境によく適応している。それはしている（ Fig. 4, 5 ）。Fig. 4 では，光化学系 （I Photosys-

BChl a を RC に含む光合成装置の合成条件にも表れていtem I, PSI ） 型 の AnAnPB で あ る 緑 色 細 菌（ Fig. 4 のる。基本的に AAnPB は好気条件下でなければ，増殖もgreen bacteria ），光化学系 II（ Photosystem II, PSII ）型

光合成装置の合成も行わない（ Roseobacter denitrificansの AnAnPB である紅色細菌（ Fig. 4 の purple bacteria ），のように嫌気条件下でも光合成装置を合成するものも一

PSI 型と PSII 型を共有するシアノバクテリア（ Fig. 4 の部含むが，基本的な増殖モードは好気条件下である）。

cyanobacteria ），Roseobacter clade に属する AAnPB の

一方で AnAnPB は，好気条件下で従属栄養的に増殖出発生時期をまとめた。Fig. 4 は，Koblížek et al（. 2013 ）来るものが一部いるが，光合成装置の合成は酸素の存在を参考に改変したものであり，原図は緑色細菌が進化的によって著しく阻害され，光合成反応には嫌気条件が絶に最も初期に発生し，その後，紅色細菌とシアノバクテ

対条件である。AAnPB の光合成装置は，AnAnPB のそリアが発生したものとして表現しているが，Magnabosco

れを起源とし，還元的な環境の中で発生し進化したもの. 2017 ）や，Hamilton（ 2019 ）では 異なる結論を示
et al（であるため，酸化的な環境での光合成反応を想定したもしており，これら光合成生物の発生時期は未だに議論ののではない。AAnPB の光合成は，光酸化ストレス下で中にある。本稿では，緑色細菌，紅色細菌，シアノバクの光合成反応による活性酸素発生の危険と常に隣り合わ

テリアの発生時期について明言を避ける。ただ，PSII 型

せである（ Soora et al., 2015 ）。酸素非発生型の光合成反の光 合 成 装 置を有し，海 洋において優占する Roseo-

応において，励起された BChl a 分子が O2 へエネルギー

bacter clade に属する AAnPB については，Koblížek et. 2013 ）ではその発生時期は，少なくとも Great Oxial（

転 送 を す る 際 に 発 生 す る 活 性 酸 素 種 は 毒 性 が 強 い。

Reductive
BChl a/c/e

BChl aChl aAnAnPB の一種である Rhodobacter sphaeroides では，

Oxidative

?
?
?

PSI
SII-type green bacterial anoxygenic photosynthesis
PSII
III-type purple bacterial anoxygenic photosynthesis

PSI+PSII
III-type cyanobacterial oxygenic photosynthesis

Origin of Life

★
GOE

4000

BChl aPSII
PSI
IIIII-type
type purpletyple
e bacterbacterial
cter
erria
al anoxygenic
anoxygennicc・Roseobacterphotosynthesis 陸
2::上AAnPB
B
r clade
陸上植物の発生
植物の
の発
発生

★

3000

2000

1000

800

600

400

200

100

0

(million years ago）

Fig. 4. Evolutionary scenario of the AAnPB belonging to the Roseobacter clade (pink)，AnAnPB (brown andred)，and cyanobacteria (blue-green)，as modified in Koblížek et al. (2013). The evolutionary periods for
AnAnPB and cyanobacteria have remained open to question. Those for the AAnPB, belonging to the Roseobacter clade, would have been after the Great Oxidation Event, GOE.

194

高部 由季

BChl aCO2 fixation
gene LOSS

BChl aPGC gene LOSSHGT
Photoautotrophs(AnAnPB)

Photoheterotrophs(AAnPB)

Heterotrophs

Fig. 5. Mechanisms of the evolution of AAnPB, AnAnPB and non-phototrophic, heterotrophic bacteria. Either
photoheterotrophs evolved from photoautotrophic species, which lost their carbon ﬁxation capacity (regressive
evolution)，or they descended from species that were originally heterotrophic, which recruited the photosynthetic genes via Horizontal Gene Transfer, HGT (Koblížek et al., 2013).

その活性酸素種に対する防御機構として，カロテノイドしたとするものである。AAnPB は前述の通り Alpha-,

や RNA ポリメラーゼのシグマ因子である Rpo について

Beta-, Gamma-proteobacteria, Gemmatimonadetes 綱と研究が進められてきた（ Anthony et al., 2004; 2005; Nuss

系統分類的に多岐に亘っており，また同属内，近縁属間et al., 2009; 2010 ）。一方，AAnPB は嫌気性細菌であるにおいても AAnPB と光合成関連遺伝子を有していない

AnAnPB と違ってほぼ絶対好気的な増殖モードであるた

non-AAnPB が混在していることは，その進化方向が多め，より光酸化ストレスに晒される。AAnPB でも Rpo

様である可能性を示している。

に 関 し て，Roseobacter denitrificans（ Berghoﬀ et al.,Koblížek et al（. 2013 ）で は，Roseobacter clade の2011 ）や Dinoroseobacter shibae（ Tomasch et al., 2011 ）AAnPB の進化メカニズムとしては「逆行的進化」が有を用いて，その防御機構が調べられている。本稿では，力だと結論付けている。その根拠としては，以下の 2 つ

光酸化ストレスの防御機構として，ある種の AAnPB はが挙げられる。1. Roseobacter clade の AAnPB と，対照

AnAnPB よりも抗酸化作用が高いカロテノイドを有してとしてその他の AnAnPB のゲノムデータを比較解析しいることに注目する。AAnPB のカロテノイドについてた結果，AAnPB も AnAnPB も全ゲノムの GC 含量と光は体系的な研究が進んでおらず，今後の AAnPB 研究の合成関連遺伝子群（ Photosynthetic Gene Cluster, PGC ）重要な視点として提示したい（本稿の 7. AAnPB の生理のそれとがほぼ 1：1 で一致していたこと，2. Proteobacte-

生態学的特性 5：カロテノイド参照）。

ria, シアノバクテリア，AnAnPB を含む 27 種のゲノム2.1. AAnPB の進化メカニズム

データと，Roseobacter clade と AnAnPB である Rhodo-

AAnPB の進化メカニズムについて，2 つの仮説がある

bacter clade を含む Rhodobacteraceae 科内の光合成関連遺伝子の解析した結果，AAnPB である Roseobacter（ Fig. 5 ）。一つは，Fig. 5 における右方向の矢印で表されclade と そ の 祖 先 と 仮 説 付 け て い る AnAnPB で あ るる逆行的進化である。光独立栄養細菌がその光合成遺伝

Rhodobacter clade の進化的分枝時期が 919 ± 198 Myr

子を失い，従属栄養細菌に進化する過程でその中間産物

前 と 明 確 に 計 算 出 来 た こ と で あ る。1. に つ い て は，として AAnPB は発生したとするのが「逆行的進化」で

AnAnPB, AAnPB 共に，ゲノムと PGC が同種起源であある。もう一つは，Fig. 5 における左方向の矢印で表さることを示唆している。2. については，PGC の HGT がれる進化であり，従属栄養細菌が遺伝子水平伝播（ Hori-

進化メカニズムとして主流であるのなら，この分枝時期

zontal Gene Transfer, HGT ）によって光合成遺伝子を獲は明確に算出されないため，逆行的進化が支持できると得し，光独立栄養細菌に進化する過程で AAnPB は発生考えられる。

195

好気性光合成細菌の生残戦略
また，AAnPB の中には，PGC を染色体上ではなく，大きくなるだろう。

染色体外のプラスミド（ Extra Chromosomal Replicons,

AAnPB 現存量の定量方法としては，Infra-Red First

ECRs ）上に持つものがある（ Liu et al., 2018 他多数）。

Repetition Rate, IRFRR 法による光合成活性測定，High

ECRs は可動性で，細菌間での HGT を引き起こす。Ko-

Performance Liquid Chromatography, HPLC 法 に よ るblížek et al（. 2013 ）は Roseobacter clade に関して，光合光合成色素測定，Infra-Red Epiﬂuorescence Microsco-

成能は先の逆行的進化シナリオが主流だと主張する一方

py, IREM 直接計数法による細胞数測定［仕様 : IR（ exci-

で，いくつかの AAnPB 種については，PGC の獲得機構

tation 350-550 nm, emission > 830 nm long pass, > 665

として光合成遺伝子の HGT の存在も示唆している。確nm long pass dichroic ）; Chlorophyll（ Chl ）a（ excitation

かに AAnPB が系統樹上に広く分散しており，また同属

445

内 で も AAnPB と 光 合 成 関 連 遺 伝 子 を 有 し て い な いlong pass dichroic ）; and 4ʼ, 6-diamidino-2-phenylindole,

non-AAnPB が混在している理由の一つとして，このDAPI（ excitation 365

PGC の HGT は リ ー ズ ナ ブ ル で あ る。Brinkmann etpass, 400 nm long pass dichroic ］, Quantitative Poly-. 2018 ）は， 詳 細 な ゲ ノ ム 解 析 に よ り Roseobacteral（clade を含む Rhodobacteraceae 科のいくつかの AAnPB

merase Chain Reaction, qPCR 法による光合成関連遺伝
子測定があるが（浜崎，2007 ），近年の AAnPB 現存量定において，PGC の HGT は同科内での好気性光合成能の量のほとんどが IREM 観察によるものである。

系統分類上の分布を説明するのに有効であると結論付け

45 nm, emission > 715 nm long pass, > 520 nm
10 nm, emission > 400 nm long

筆者らも本邦沿岸域を中心に，IREM 観察を用いてている。

AAnPB の分布調査を進めてきた（ Hamasaki et al., 2014;

Roseobacter clade 以外の AAnPB について，その進化メカニズムを詳細に調べた先行研究はないが，Erythrobacter 属に関してはそのカロテノイド種が従属栄養細Sato-Takabe et al., 2015; 2016; 2018; 2020 ）。そこで，しばしば粒子付着性の AAnPB を観察することがあった。

Lami et al（. 2009 ）や Wainder and Kirchman（ 2007 ）も，菌の保有しているものと酷似している例があり，HGT に

沿岸域や河口域において，粒子付着性 AAnPB の全体のよって AAnPB になった例ではないかという考えもある

AAnPB に占める割合として高くなることを報告してい（ Prof. K. Shimada, Personal communication ）。カロテノ

る。Fig. 6 は，多摩川上流で採取した河川水試料で観察

イド組成だけでなく，進化分子時計の解析からも Eryth-

された粒子付着性 AAnPB の印象的な顕微鏡画像であrobacter 属が Roseobacter clade から PGC の HGT による。Fig. 6 の左画像では核酸染色剤 DAPI を用いて全細り光合成能を獲得したと仮説立てている先行研究もある菌を検出した。Fig. 6 の真ん中の画像では IR の蛍光波長（ Koblížek et al., 2013 ）。

を検出し，AAnPB とシアノバクテリアがそれぞれ有す

2.2. AAnPB の分布と生活様式

る BChl a と Chl a 色素の両方の自家蛍光を検出した。

Fig. 6 の右画像では Chl a 色素の自家蛍光を検出した。

海洋表層における AAnPB の分布については Koblížek

BChl a の自家蛍光を検出するフィルターセットでは，蛍（ 2015 ）に詳細にまとまられているので本稿ではその詳細

光波長領域は異なっているが，高い Chl a 自家蛍光の IRは割愛するが，全細菌に対して細胞数ベースで 1％以下

領域への蛍光の漏れ込みが生じる。そのために，BChl aから最大 24％の変動幅を持って普遍的に分布しているこのみを検出することが困難であるため，BChl a と Chl aとが報告されている。概して，海水中の AAnPB の現存の両方を検出した画像と Chl a のみを検出した画像を比

量割合は数〜 10％程度であることがほとんどで 20％以上

較し，前者から後者の検出細胞を差し引くことにより，になることは稀である（ Koblížek, 2015 ）。しかしながら，BChl a 蛍光を発する AAnPB 細胞の検出，判別を行う。

本稿 4. AAnPB の生理生態学的特性 2：大きな細胞サイ

Fig. 6 の IR 画像での BChl a 蛍光を発する細胞の多くがズでも触れるように，AAnPB はその体細胞サイズが他

Chl a 蛍光を発していないことから，それらは AAnPBの従属栄養細菌よりも約 2 倍大きい。細菌数ベースでは細胞であり，AAnPB 細胞が粒子に群がっている様子がなく，細胞体積ベースでの AAnPB 現存量の見積もりは分かる（ Fig. 6 ）。このように IREM 直接検鏡では，その

196

高部 由季

A: DAPI

B: IR

C: Chl aFig. 6. Infrared Epiﬂuorescence Microscope, IREM images of the particles attached to AAnPB from river watercollected from Tama River, Japan (Sato-Takabe et al., 2020). Left: DAPI-stained for total cells; center: IR-ﬂuorescent cells meaning both Chl a-positive (cyanobacteria, autotrophic nanoﬂagellate and eukaryotic phytoplankton)，and BChl a-positive (AAnPB) cells and Chl a-positive cells; right: Chl a-positive cells. Each scale bar indicates 7 μm.

現存量だけではなく，AAnPB の生活様式（付着性か浮。さらに，同の水柱積算値に正の相関があった（ Fig. 7 ）遊性か）という生態学的特性を知ることが出来る。

海域で採取した海水を 200 L 容のタンクに移し，中規模

また IREM 直接検鏡法ではしばしば議論になるのが，擬似現場（メソコスム）実験を行った。海水に栄養塩類

AAnPB だけでなく AnAnPB も BChl a また，その蛍光特性がよく類似した BChl 系光合成色素を有する点であまでの先行研究では，海水中のように好気的な環境を想定出来る場合，そこでの BChl 系光合成色素蛍光細胞を

AAnPB としてきたが，好気と嫌気の境界領域が存在するような水圏環境においてはそれぞれの判別，現存量定量には十分な注意が必要である。
海洋において AAnPB の現存量を支配する環境要因としては，基礎生産，有機物量の指標である水中 Chl a 濃
度がある（ Koblížek, 2015 ）。その他の従属栄養細菌と比較して，AAnPB はより生産力の高い，有機物量の多い生息域を好むとされている（ Koblížek, 2015 ）
。このこと

 
   

的特性が特殊なものを除いてはほぼ不可能である。これ  る。本法では，AAnPB と AnAnPB の判別はその形態学





    









  











    

は，Fig. 6 にあるような粒子に付着している生活様式からも，有機物供給に対してより敏感に反応している結果であるという解釈が出来る。筆者らの先行研究においても，岩手県大槌湾における春季植物プランクトンブルー
ム期の頻回の現場観測で，Chl a 濃度の水柱積算値とAAnPB 現存量（ IREM 直接計数による AAnPB 細胞数）

Fig. 7. Relationship between an integrated Chl-a
concentration and integrated AAnPB abundancein the period of the spring phytoplankton bloom in
Otsuchi Bay, Japan (Hamasaki et al., 2014). A positive slope indicates the Chl-a concentration-dependence on an abundance of AAnPB.

197

好気性光合成細菌の生残戦略を添加し，人工的な植物プランクトンブルームを再現し。一認されていない株も多く存在する（ Koblížek, 2015 ）たところ，AAnPB は他の従属栄養細菌よりもブルーム

例として，Neireida 属の N. ignava（ Arahal et al., 2016;による有 機 物 供 給に対して素 早く増 殖 応 答を示した

Rodrigo-Torres et al., 2016 ），Litoreibacter 属の L. pon-

（ Hamasaki et al., 2014 ）。

ti（ Park et al., 2017 ）があるが，これらは光合成関連遺伝
子は有しているがいずれも菌体色がベージュやクリーム
で，色素は生産せず，BChl a もカロテノイドの存在も確

3. AAnPB の生理生態学的特性 1：広い系統
学的多様性

認されていない。これは，淡水性の AAnPB である Lim-nohabitans 属にも多く見られる特性である（ Zeng et al.,AAnPB は 16S rRNA 遺伝子ベースでの系統樹上では2012 ）。このように同属内での AAnPB と non-AAnPB

特定の集団を形成せず，同属内で AAnPB と non-AAn-の混在や，光合成能発現の不確実性により，分子生物学

PB が混在している例が多数ある（ Buchan et al., 2005 ）。

的なアプローチだけでは AAnPB の多様性を正確に把握

その混在理由としては，前述の本稿 2. AAnPB の AAn-

することは難しい。
系統分類学上では AAnPB は，Alpha-proteobacteria

PB の進化メカニズムの通り，逆行的進化が種レベルで生じたこと，HGT が挙げられる。同属内での AAnPB と綱に広く分布し，Beta-proteobacteria 綱の代表格として

non-AAnPB の混在例として，Roseobacter 属の例を挙は Roseateles depolymerans（ Yurkov and Csotonyi,

げる。Roseobacter 属は，1991 年に世界で初めて AAn-

2009 ），Gamma-proteobacteria 綱 と し て は Congregi-

PB が発見された際の新属として記載された属であり，そbacter litoralis（ Fuchs et al., 2007 ）がいる。Alpha-pro-

こで Roseobacter litoralis と Roseobacter denitrificans

teobacteria 綱 は，4 つ の サ ブ ク ラ ス に 分 類 さ れ るの 2 種の AAnPB が発表された（ Shiba, 1991 ）。その後（ Yurkov and Csotonyi, 2009 ）。4 つのサブクラスは，Al-

長らく，Roseobacter 属はこの 2 種だけであったが，2017

pha-1, Alpha-2, Alpha-3, Alpha-4 である。Alpha-1 サブ

年に 3 種目の Roseobacter ponti が記載された（ Jung et

クラスは，土壌や温泉，酸性環境から分離されたものでal., 2017 ）。これら 3 種の生理性状比較を Table 1 に示す。R. ponti は，菌体色はベージュで，BChl a も生産し

定義付けられる。Alpha-2 サブクラスは，もっぱら海洋

ない。さらに，光合成関連遺伝子も有していない。しかない分枝を形成している。Alpha-3 サブクラスは，海洋

し，16S rRNA 遺伝子の塩基配列からは Roseobacter 属

および極限環境から分離されたもので定義付けられ，紅に最も近縁であった。このような混在例は，Jannaschia

色非硫黄細菌である Rhodobacter および Rhodovulum に属，Sulfitobacter 属，Erythrobacter 属など多数確認され近縁な Roseobacter clade である。Alpha-4 サブクラスは，環境から分離されたもので定義付けられ，2 つの近縁性のている（ Buchan et al., 2005 他）。また，ゲノム解析から様々な淡水環境および海洋環境から分離されたもので定光合成関連遺伝子は保有しているが光合成能の発現が確

義 付 け ら れ，Blastomonas natatoria, Citromicrobium,

Table 1. Comparison of photosynthetic ability and characteristics among three Roseobacter species. The puf
gene encodes a part of the photosynthetic reaction center protein. R. litoralis and R. denitrificans contain the
puf gene and BChl a, whereas R. ponti is non-pigmented and does not contain both the puf gene and BChl a.
There are a variety of photosynthetic abilities in the genus.
           







 

    







 











 

    



198

高部 由季

Erythrobacter, Erythromicrobium, Erythromonas, Sandaracinobacter, Sandarakinorhabdus な ど で 構 成 さ れ る

さらに，オーストラリアにおける同調査では，10％前後（ Yurkov and Csotonyi, 2009 ）。

や海藻，海砂浜，微生物マット表面に高い値が観察されから 49％の広い変動幅と高い値が観察され，高塩分水域

AAnPB の種数は急速に増大している（近年では，33た（ Shiba et al. , 1991 ）。また，岩手県大槌湾における分属 52 種 ; Yurkov and Csotonyi 2009 ）。しかしながら，布調査でも，時空間変動幅はあるものの最大で 57％を超

AAnPB 記載種の多様性は未だその分類学的な全体像をえる高率で AAnPB が検出された（ Shiba et al. , 1995 ）。

明らかにしてはいない。海洋における AAnPB 分離培養

これらは全て，寒天平板法つまり培養法をベースとした株の代表格は，Roseobacter clade（ Alpha-3 サブクラス

研究結果である。海水中の細菌は一般的に 99％以上が難の Alpha -proteobacteria 綱， Rhodobacterales 目，

培 養 性 で あ る（ Kogure et al., 1979; Lloyd et al., 2018;

Rhodobacteraceae 科）と，Eryrhrobacter clade（ Alpha-4

Staley and Konopka 1985 ）。培養法で検出される細菌はサブクラスの Alpha-proteobacteria 綱，Sphingomonad-

全細菌群集の中では minority であるが，その群集構造や

ales 目，Sphingomonadaceae 科 ）の 2 つ で あ る（ Béjà

動態を解明する事は非培養法でのそれらとは異なる側面

and Suzuki, 2008 ）。そのうち Roseobacter clade は，海がある。培養法で得られる細菌培養株はその生理性状を

洋において普遍的に分布し，全菌数に対する優占率が高詳細に調べることで，スナップショット的な現場観測いことで，海洋炭素循環におけるその生態学的重要性がデータとは異なる細菌の生理メカニズムにアプローチす示 唆 さ れ て い る（ Buchan et al., 2005; Wagner-Döbler

ることが出来，そのメカニズムが生態に及ぼす影響評価

and Biebl, 2006 ）。 し か し な が ら，Béjà et al（. 2002 ），を推定することを可能にする。

Allgaier et al（. 2003 ），Yutin et al（. 2007; 2008 ）は， 培
養法によって示唆されたものよりもはるかに高い AAn-PB の多様性を，海洋の光合成関連遺伝子や 16S rRNA
遺伝子の塩基配列解析といった非培養法を用いて明らかにした。非培養法により，AAnPB のその多様性の広大さ，未培養 AAnPB の存在が明らかにされた。
一方で，AAnPB の系統学的および生理学的多様性を明らかにするためには，またそれらを培養する必要がある。Zeng et al（. 2014 ）では，培養法と BChl a 蛍光検出装置を組み合わせたことで，これまで AAnPB が含まれていなかった Gemmatimonadetes 綱に属する新規 AAn-

PB を分離培養し，その生理性状を明らかにすることに成功した。AAnPB 現存量の古典的な見積もりには，寒天
平板上に形成されたコロニーを採取し，BChl a に特有の吸収スペクトルや蛍光スペクトルを測定することによって AAnPB を識別する方法が用いられてきた。この培養法を用いて，海洋環境中の AAnPB の動態を調べた例として，Shiba らの一連の研究がある（ Shiba et al., 1979;

Shiba et al., 1991; Shiba et al., 1995 ）。本邦沿岸域である
神奈川県油壺湾において，寒天平板法により AAnPB の分布を調査した結果，全コロニーのうち BChl a を有す
る AAnPB の割合は，海藻表面で 0.9-1.0％，海浜砂中で

1.2-6.3 ％，海水では 0.9 ％であった（ Shiba et al., 1979 ）。

Fig. 8. Representative images of cells with BChl a
ﬂuorescence under the modiﬁed IR screening system (Sato-Takabe et al. , submitted). The dottedline circles represent the especially positive colonies with high BChl a fluorescence. Two LED
lights with wavelengths of 375 nm and 590 nm
were used for the excitation. Fluorescence detection was performed at 850 nm (emission).

199

好気性光合成細菌の生残戦略

筆者らは，愛媛県愛南町の真鯛養殖いけす内の海水を胞数，細胞の大きさ，炭素量をそれぞれ測定することに用いて，上記の Zeng et al（. 2014 ）の方法を踏襲し，培。広く用いられていよって推定されている（浜崎，2006 ）養法と BChl a 蛍光検出装置を組み合わせ，多数の新規る換算係数は，20 fg cell であるが（ Lee and Fuhrman,

AAnPB（ 16S rRNA 遺伝子の塩基配列で既知種との相同

1987; Fukuda et al., 1998 ），細菌当たりの炭素含有量は，性が 98.7％以下，Stackebrandt and Ebers, 2006 ）の分離

細胞の「大きさ」によって変わりうる値であり，大きい培養に成功した（ Fig. 8 ）。環境中に未知の AAnPB は多細胞は炭素含有量が高く，小さい細胞は低い傾向にある。

-1

く潜んでいる（ Sato-Takabe et al. submitted ）。このよ大きい細菌細胞は，1 細胞当たりの炭素量も大きいことをうに新規 AAnPB の分離培養に挑むことは，未知の生理

意味しており，このことは同時に細菌生産量や炭素利用学的特性を有する AAnPB の生態を明らかにする上で必能，炭素駆動力が大きい可能性を示唆している。

AAnPB の形態学的多様性もその細胞サイズを考える上

須のアプローチである。

で重要である。AAnPB の形態は非常に多様である。AAn-

4. AAnPB の生理生態学的特性 2：大きな細胞サイズ

PB は基本的には球菌，短桿菌であるが，独自の特殊な形態を発現するものもある（ Yukov and Csotonyi, 2009 ）。その多形発現特性は Erythrobacter clade において一般的で

AAnPB の細胞サイズは，他の従属栄養細菌と比較しある。例えば，Erythromicrobium ramosum の名前はそのて約 1.3 〜 3 倍大きいことが報告されている（ Sieracki et

枝状構造をつくる傾向から名付けられた。一方，Citromi-al., 2006; Lami et al., 2007; Mašín et al., 2008; Stegman
et al., 2014; Sato-Takabe et al., 2015; 2016 ）。サルガッ

crobium bathyomarinus は 3 部分からなる分裂をする間，独特の Y 字型になる（ Yurkov and Csotonyi, 2009 ）。まソー海を含む大西洋北西部においては，AAnPB の細胞

た，環状細胞を形成する AAnPB である Rhodocyclus ma-

33

体積 0.09-0.17 μm に対し，全菌のそれは 0.05-0.10 μm（ Sieracki et al., 2006 ），南太平洋においては，AAnPB
3

3

honeyensis も報告されている（ Rathgeber et al., 2005 ）。
Mašín et al（. 2008 ）や Čuperová et al（. 2013 ）では，淡水は 0.115-0.828 μm に対し，全菌は 0.093-0.164 μm （ La-域における AAnPB として，球菌，桿菌，糸状菌様と実に

mi et al., 2007 ），本 邦 沿 岸 域 の 瀬 戸 内 海 においては，多様な形態が観察された。サルガッソー海においても，球3

3

AAnPB は 2.56-5.78 μm に 対 し， 全 菌 は 1.02-1.94 μm

菌だけでなく，桿菌様，らせん状の AAnPB が多く観察さ（ Sato-Takabe et al., 2015 ）であった。全球的に外洋域，れ，全 AAnPB の対する桿菌様，らせん状の AAnPB の細沿岸域に関わらず，AAnPB の細胞サイズはその他の従胞 数 割 合 は 6 〜 40 ％ の 幅 で 変 動 し た（ Sieracki et al.,属栄養細菌よりも大きな傾向にある。細胞サイズの絶対

2006 ）。

値に幅があるのは，細胞形態を考慮した細胞長からの体

大きな細胞サイズの細菌は原生生物による捕食を受け積近似式の違いによると考えられる。筆者らの先行研究

やすいという報告がある（ Thingstad and Lignell, 1997 ）。

である Sato-Takabe et al（. 2015 ）では，細胞直径から球

そのため，この大きな細胞サイズという AAnPB の特性形近似をしたため，そのほかの先行研究よりも大きい値

もまた微生物ループを介した海洋炭素循環を考える上となっている。

で，特筆すべき点である。捕食されやすい細菌は，低次海洋細菌群集の細胞体積は，最大と最小で 10 倍以上

から高次の栄養段階へ有機物転送量を上げることになる。

の変動幅がある（浜崎，2006 ）。一般的に食物連鎖や物質

次項の AAnPB の生理生態学的特性 3 の速い増殖速度も循環といった生態学的な解析には，しばしば生態系内のまた，原生生物による捕食を受けやすい細菌の特性の一

生物量やその生産量を炭素量で表し，各生物群の相互関つとされている（ Thingstad and Lignell, 1997 ）。
「 Killing

係や物質の流れを解析する。細菌現存量においても，計

the winner 」仮説（ Thingstad and Lignell, 1997; Thing-

数した細菌数に，別に求めた細胞当たりの炭素量を乗じ

stad, 2000 ）で述べられているように，勝者は抑えられるて炭素現存量に変換する。細胞当たりの炭素量は，自然（殺される）というのが海洋微生物の一般論の一つとして細菌群集を海水中で一定時間培養し，増加した細菌の細ある。生態系内で優占し，生体内活性の高い細菌，いわ

200

高部 由季

ゆる「勝者」が，捕食者やウイルスによって選択的にBChl a の Decay rate から増殖速度を算出する方法を採トップダウンコントロールを受けやすいというものであ用しているため，ここではその算出方法の違いを考慮し，る。これは生態系全体での生物多様性の維持という役割

細胞数ベースでの Ferrera et al（. 2011 ）や Sato-Takabeと同時に，優占し，高活性の細菌を「アテ」にするとい. 2018 ）の値の比較対象としない。
et al（うことが，生態系内でのニッチの安定性が高いものに依近年，従属栄養細菌群集の生物量，活性，構造の動態存出来るという捕食者やウイルス側のメリットに大きくを炭素循環モデルに組み込んで，海洋物質循環の把握お依っているとも考えられる。AAnPB は，全球海洋表層

よび予測をより精度の高いものにしようとする試みが進における普遍的分布，高い現存量変動幅，高い増殖活性んでいる（横川，2011 ）。Yokokawa and Nagata（ 2010 ）というその生理生態学的特性から推察すると，ニッチのが構築した微生物食物網内の炭素循環モデルは，主要系確立された機能細菌群であると言えるだろう。細胞サイ

統分類群の増殖速度や原生生物による捕食速度を考慮にズが大きいという AAnPB の特性は，表面積 / 体積比が入れ，有機物̶従属栄養細菌群集̶原生生物の炭素の流小さくても栄養要求量を充足出来るという，その高い生れを概算して得たものである。彼らのように，細菌を主体内活性を反映していると考えられ，それは次項（ 5.

要系統分類群で分け，各構成要素の炭素駆動力を見積も

AAnPB の生理生態学的特性 3 ）で議論する速い増殖速度ることは，その流れをより正確に見積もる上で重要な観にも繋がるものである。

点である。
先の Ferrera et al（. 2011 ）の実験系の詳細は，地中海

5. AAnPB の生理生態学的特性 3：速い増殖
速度

沿岸海水を用いてトップダウンコントロール（原生生物の捕食とウイルスの溶菌）とボトムアップコントロール（栄養塩，溶存有機物の利用）の効果を調整した実験系に

AAnPB の増殖速度は，他の従属栄養細菌および全細

おいて，細菌主要系統分類群ごとの増殖速度を AAnPB

菌群集よりも速いことが報告されている（ Koblížek et al.,のそれと比較したというものである。結果として，全て2007; Ferrera et al. 2011; Sato-Takabe et al., 2018 ）。地の実験区で細菌主要系統分類群の中では Alteromonas グ

中海の海水を用いた擬似現場培養実験においては，無濾

ループと AAnPB の 2 群が他の分類群よりも増殖速度が-1過の生海水中の AAnPB の増殖速度は 0.23-1.82 day で-1

高いことが示された。実験試水において，原生生物およあったのに対し，全細菌群集のそれは 0.28-1.03 day でびウイルスの排除と栄養塩類の添加により，それぞれ

あ っ た（ Ferrera et al., 2011 ）。 ま た 同 実 験 に お い て，

トップダウンおよびボトムアップコントロール圧を減ず

AAnPB, 全細菌群集共にその増殖速度には実験実施月のると，全細菌群集や各主要系統分類群の増殖速度は上昇違いにより変動幅があり，興味深いことに，海水中の捕傾向にあり，特にこの 2 群の増殖速度の上昇幅が大き

食者を除いた実験区において AAnPB の増殖速度は 3.33-

かった。一方で，低活性細菌の代表格である SAR11 系-

4.09 day 1 と激増した（ Ferrera et al., 2011 ）。筆者らが統群は現存量としては全細菌群集の 30％超であったが，本邦沿岸域の魚類養殖場内の海水を用いて，10-30 C の増殖速度は全ての実験区で最も遅かった。トップダウン

培養温度で行なった擬似現場培養実験においては，AAn-

およびボトムアップコントロール圧を減じた実験区にお-1

PB は 0.12-1.17 day であったのに対し，他の従属栄養細-1-1

ける AAnPB の増殖速度の上昇結果は，AAnPB の高い菌 は -0.12-0.57 day , 全 細 菌 群 集 は -0.07-0.71 day で増殖活性の潜在性と自然環境下でのトップダウンおよびあった（ Sato-Takabe et al., 2018 ）。同実験も Ferrera et

ボトムアップコントロール圧による増殖律速を示唆して. 2011 ）と同様に , 捕食者を除いた実験区においてal（いる。トップダウンコントロール（原生生物の捕食とウイ

AAnPB の増殖速度は上昇した。これら先行研究の結果

ルスの溶菌）とボトムアップコントロール（栄養塩，溶存は AAnPB の被捕食圧の高さを示唆している（ Ferrera

有機物の利用）により通常は強く現存量維持 / 上昇が抑et al., 2011; Sato-Takabe et al., 2018 ）。
一方，Koblížek et al（. 2007 ）は細胞数計数ではなく，え込まれているということは，原生生物による捕食圧を強く受け，また現場環境より高い量の，もしくは異なる

好気性光合成細菌の生残戦略

201

栄養塩や有機物を要求していることを示唆している。こが報告されている（ Zhang and Jiao, 2007; Mašín et al.,のことは AAnPB が「見かけの」現存量から推定される

2008; Lamy et al., 2011; Ferrera et al., 2014 ）。しかしなよりも高い増殖ポテンシャルを有していることを示してがら，水温と AAnPB 現存量との関係は弱いことが多く，いる。これは逆に「高い増殖ポテンシャル」を「見かけ」

水温は直接的な AAnPB 現存量の支配要因ではなく，間の現存量が反映していないと言い換えることも出来る。

接的に何らかの影響を与えている可能性が高い。興味深Stegman et al（. 2014 ）は河口域から沿岸域において放いことに，水温は積算日射量と正の相関があることから，

3

射性同位体 H を用いたロイシン法と IREM 直接検鏡法

AAnPB 現存量と水温との関係は，実は積算日射量，つを組み合わせた新手法を用いて，AAnPB のロイシン消

まり光エネルギー供給量と関連があるのではないかと議費速度が他の従属栄養細菌よりも高いことを報告してい論している研究例もある（ Ferrera et al., 2014 ）。

る。AAnPB の高い基質消費量はその現存量以上に AAn-

一方，Hauruseu and Koblížek（ 2012 ）は，室内培養実

PB は水圏の炭素循環に大きく寄与するポテンシャルを験において，暗条件と比べて明条件下では AAnPB の増有していることを示唆している。

殖効率（ Bacterial Growth Eﬃciency, BGE ）が上がるこ

著者らも愛媛県愛南町の真鯛養殖いけす内の海水を用とを報告している。一般的に BGE ＝（細菌生産，Bacte-

いて，様々な培養水温条件下で AAnPB の増殖速度を測

rial Production, BP ）/（ BP ＋細菌呼吸，Bacterial Respi-

定した（ Sato-Takabe et al., 2018 ）。その結果，AAnPB

ration, BR ）と 定 義 さ れ る が，Hauruseu and Koblížek

の増殖速度は捕食者である原生生物の存在の有無にかか（ 2012 ）では，培 地中の基 質量（［ C ］medium ）と AAnPB

わらず，その他の従属栄養細菌よりも高い傾向にあり，細胞内への基質同化量（［ C ］biomass ）の収支（炭素量［ C ］

かつ捕食者を除いた実験区においてより高かった（ Fig.

ベース）を，BGE ＝［ C ］biomass/［ C ］medium × 100 ％とし

9）。また，その傾向は水温が高くなるほど顕著になったて計算をしている。Hauruseu and Koblížek（ 2012 ）は，（ Fig. 9 ）。その他の現場観測でも，水圏環境において培地中の基質量を測定することで，間接的にではあるが，

AAnPB の現存量は水温に依存的である傾向にあること

異化代謝の収支を評価した点がそれまでの研究と大きくFig. 9. Relationship between net growth rates and incubation temperatures. AAnPB (squares)，non-AAnPB(triangles)，and total bacteria (circles) with grazers (left) and without grazers (right). The dotted line indicatesthe regression. In all cases, a positive slope in all cases indicates the temperature-dependence on the growthrate (Sato-Takabe et al., 2018).

202

高部 由季

異なる。AAnPB は，光合成電子伝達鎖と呼吸鎖がそれ在することを示唆している。

の反応経路を共有していると考えられており，光合成に

近年，Ferrera et al（. 2017 ）は地中海沿岸で採取したよるエネルギー生産が 呼吸によるエネルギー生産を補完

海水を用いた擬似現場実験系において，光の存在下でする可能性をある。BGE 上昇は，呼吸によるエネルギー

AAnPB の増殖速度が上昇することを実証した。これは，消費を抑えている結果と考えられる。また，Biebl and単一培養株を用いた室内培養実験系ではなく，自然環境

Wagner-Döbler（ 2006 ）や Spring et al（. 2009 ）では，光中で AAnPB が光エネルギー利用による生態学的アドバの存在により，それぞれ AAnPB の一種である Dinoro-

ンテージを享受していることを実証した初めての研究例

seobacter shibae と Congregibacter litoralis は BP が上である。このような自然環境中での AAnPB の光合成能

昇することを示した。しかしながら，光エネルギー利用の生態学的な意義を証明するアプローチは今後，全球的による BP および BGE 上昇は恒常的に起こっているわけに，かつ時空間スケールを広げて進められていく必要がではない。先行研究結果をまとめると，2 種類の AAnPBある。

培 養 株 Erythrobacter sp. NAP1 株 と Roseobacter sp.

筆 者 ら の 先 行 研 究（ Sato-Takabe et al., 2015; 2016;

COL2P 株を用いた連続培養系では，暗条件と比較して2018 ）をもとに，愛媛県宇和海を対象海域として，AAn-

明暗条件下では炭素の同化量は 25-110％の幅で変動した

PB の炭素循環への寄与モデルを現存量（ Abundance,（ Hauruseu and Koblížek, 2012 ）。これらの結果からFig. 10 ），増殖 速 度（ Growth, Fig. 10 ），捕 食 圧（ Graz-AAnPB は基本的には従属栄養的な増殖に依存している

ing, Fig. 10 ）の観点で，Fig. 10 にまとめた。ここでは，が，光合成によるエネルギー供給の寄与も一定程度に存細菌捕食者である原生生物の存在の有無から捕食によるProtistGrazing factor

Abundance(%*cell size)

Apparent
growth factor

Bacterial production
Bacterial respiration
Bacterial growth efficiency

1

1.8

Heterotrophic
bacteria

AAnPB

63(63*1)

66.7(24*2.78)

4

1?
Dissolved organic matter

Fig. 10. Box model of the contribution of AAnPB in the carbon cycle of the Uwa Sea, Japan. Bacterial production, respiration and growth eﬃciency were not estimated. An “apparent” growth factor and grazing factor
were calculated on the basis of the microcosm experiment (Sato-Takabe et al., 2018). Bacterial abundances forheterotrophic bacteria and AAnPB were calculated on the basis of the cell number and size.

好気性光合成細菌の生残戦略

203

トップダウンコントロールを考慮し，捕食のされやすさと BP（ Biebl and Wagner-Döbler, 2006; Spring et al. ,の観点から細菌の死滅度を算出した。本海域における2009 ），有機物供給に対する素早い増殖応答（ Hamasaki

AAnPB の現存量の時空間変動幅としては，現存量割合

et al., 2014 ）によると考えられ，AAnPB の微生物ループ

は全菌数に対して最大で 24％であり，細胞サイズの相対を介した海洋炭素循環を強力に駆動する重要な特性であ

値としてはその他の従属栄養細菌（ Fig. 10 の Heterotro-

ることを強調する。

phic bacteria ）を 1 とすると，2.24 〜 2.78 であった（ Sato-Takabe et al., 2015; 2016 ）。これら AAnPB の現存量，細胞サイズの実測最大値から，AAnPB とその他の従属栄養細菌（全細菌群集− AAnPB として近似的に算出し6. AAnPB の生理生態学的特性 4：高い潜在的生残能た）の生物体積ベースでの現存量の比は，従属栄養細菌

AAnPB の光合成能の意義の一つの解釈として最も明（ Heterotrophic bacteria ）: AAnPB ＝ 63（ AAnPB の 現

快な研究例が，1984 年に発表された海洋性 AAnPB 株

存量割合が最大時の従属栄養細菌割合 63％×相対細胞サ

Erythrobacter sp. OCH 114（後の Roseobacter denitrificans ）を用いた室内培養実験である。増殖のための有機

イズ 1 ）：66.7（ AAnPB の最大現存量割合 24 ％×相対細胞サイズの最大時 2.78 ）＝ 1：1.07 となり，AAnPB の全基質がない条件下で OCH114 株は，暗条件では生菌数が細菌群集の中での寄与が 50％を超えるときがあることが減少していくのに対し，明条件では生菌数は減少せずに明らかとなった。ここではシアノバクテリア現存量は計維持され，光の存在下での生残延長の効果が証明された算に考慮していない。さらに，AAnPB の増殖速度は， （ Shiba, 1984 ）。この結果は AAnPB が光合成能を「生残他 の 従 属 栄 養 細 菌（ Fig. 10 の Heterotrophic bacteria ）上昇」に結び付けることを示唆している。

よりも最大で 4 倍（水温 30 C の捕食者を除いた場合，その後，Kolber et al（. 2000; 2001 ）は海洋表層におけ

Sato-Takabe et al., 2018 より算出した）および捕食のさる AAnPB の普遍的分布を明らかにすると共に，その分れやすさは最大で 1.8 倍（水温 30 C の捕食者を除いた場

布特性として貧栄養な外洋で高い現存量を示したと報告

合，Sato-Takabe et al., 2018 より算出した）高いことかしている。Lami et al（. 2007 ）も同様に，世界で最も貧栄ら，それらを乗じることにより（ 4 × 1.8 ＝ 7.2 ），約 7 倍養とされているサルガッソー海で AAnPB 現存量は全細高い効率で，AAnPB は高次栄養段階へと有機物を転送菌に対して 24％であったことを報告しており，これは既する可能性があることが明らかとなった。本調査海域で報の海洋における AAnPB 現存量割合の最大値である。

ある宇和海は，長年にわたり日本有数の魚類養殖海域とこれらの先行研究も，AAnPB がどうして貧栄養環境下して知られている。全球海洋表層における AAnPB の普で高い現存量を維持出来るのかという疑問に対して「光遍的分布が明らかになった当初，AAnPB は貧栄養海域

合成が有機物濃度制限下における生残戦略として働いてにおいて光合成による補助的なエネルギー生産により生いる」という仮説を立てている。

残を延ばすことで優占していると考えられていた（ Kol-

筆 者 らも AAnPB で あ る Roseobacter sp. OBYS0001

ber et al., 2000; 2001 ）。しかしながら，その後の海洋現株を用いて，有機物制限下での光合成生理応答を調べた

場観測により AAnPB はむしろ富栄養海域において現存（ Sato-Takabe et al., 2014 ）。本実験では Satlantic 社の量が高いという報告も多い（ Koblížek, 2015 ）。筆者らに

FIRe（ Fluorescence Induction and Relaxation ）system

よる宇和海の AAnPB 炭素循環モデルの結果からも，魚を用いた BChl a 可変蛍光光度法により光合成活性測定を類 養 殖 場のような極めて富 栄 養な沿 岸 海 域における行った。本法は，BChl a を励起させることを目的とした

AAnPB の炭素循環への寄与の高さが実証された（ Fig.

Blue（ 455 nm with 60 nm bandwidth ）と Green（ 540 nm

10 ）。

with 60 nm bandwidth ）の 2 種類の波長帯の高速フラッ

本章で議論してきた AAnPB の速い増殖速度は，高い

シュ LEDs 光を細胞培養液に照射し，RC を強制的に還基質消費力（ Stegman et al., 2015 ），光の存在により高く元状態から酸化状態へ遷移させる。その遷移過程におけなる潜在性がある BGE（ Hauruseu and Koblížek, 2012 ）る BChl a の蛍光量を解析することで，光合成活性指標

204

高部 由季





Fig. 11. Under substrate-deﬁcient ( ● ) or substrate-replete conditions ( ○ )，changes over time in the photochemical quantum eﬃciency (Fv/Fm) of the photosystem of Roseobacter sp. OBYS 0001 as estimated from theblue and green excitation. The error bar represents the standard error of the mean (Sato-Takabe et al., 2014).

として，RC の有効光吸収断面積と RC における光合成反びリン制限下共に，光照射下で呼吸量が 70％近くも減少

応の最大量子収率を測定することが可能である。その結したことを報告している。そのメカニズムについては推果 と し て， 有 機 物 制 限 下 に お い て Roseobacter sp.

測の域を出ないが，光合成による ATP 合成により，呼OBYS0001 株は，細胞内 BChl a 量も RC の有効光吸収

吸による ATP 消費を抑制しているのではないかと考え

断面積も変えることなく，RC における光合成反応の最られている。これは BGE の上昇に繋がる。

大量子収率（ Fv/Fm ）を上昇させることが明らかになっ

こ れ ら の 先 行 研 究（ Shiba, 1984; Kolber et al.,. 2000;

た（ Fig. 11 ）。これは，AAnPB が有機物制限下において2001; Lami et al., 2007; Sato-Takabe et al., 2014 ）は，増光合成活性を上げていることを示している。本実験では殖制限下において AAnPB が光合成による ATP 生産か

BChl a 量に対するカロテノイド量の比が Fv/Fm の上昇

ら生体内代謝効率を上昇させる可能性を議論している。

に伴って高くなることも明らかになり，カロテノイドがただ，この代謝効率の上昇は高い生残能として自然環境

光合成活性上昇に寄与していることも示唆された（ Sa-

中で AAnPB に生態学的アドバンテージを付与している

to-Takabe et al., 2014 ）。AAnPB のカロテノイドの重要のかどうかについては現時点では推測の域を出ない。有性については，次項の 7. AAnPB の生理生態学的特性：

機物制限下のような増殖制限下で，光合成により生残をカロテノイドで詳述する。

延ばすという戦略を AAnPB が「いつ，どこで，どれく

AAnPB の光合成はその PSII 型光合成装置の機能を考らい」発揮しているのかという点を検証するためには，えると ATP 合成だけであるが，光合成に伴い呼吸速度

現場観測に加え，光環境をコントロールした擬似現場実が下がることが報告されている（ Koblížek et al., 2010 ）。

験が必要であると考えている。また AAnPB の生残を評

Koblížek et al（. 2010 ）は，AAnPB の一種である Roseo-

価する方法として，IREM 直接検鏡法による細胞数，細bacter sp. COL2P 株を用いて，増殖制限下におくという胞サイズ定量だけでなく，その生理状態を把握すること意味で，有機炭素およびリン制限下における AAnPB のも必要である。AAnPB 特異的な遺伝子やタンパク質を生理性状を詳細に調べている。その結果，有機炭素およ

標的としたその発現解析を通して，暗条件と比べて明条好気性光合成細菌の生残戦略

205

件では生理活性が高いのか検証する必要がある。AAn-

して機能する。また，強光などの原因で BChl a が過剰にPB 発見当初から常に議論され続けてきた「 AAnPB の高励起され，励起状態のままだと活性酸素種（ Reactive

い生残能」を実証することは，その生理生態学的研究に

Oxygen Species, ROS ）である一重項酸素ができてしま

おいての最重要研究課題である。

う。通常はカロテノイドがその励起状態を引き取り，カロテノイドは熱エネルギーを放出してその励起状態を解7. AAnPB の生理生態学的特性 5：カロテノ
イド

この BChl a の励起状態を解消することで光保護カロテノ

BChl 系光合成色素を RC に配し，光合成における電子イドとしても機能する。両者の違いとしては，スピリロ供与体として有機物や硫化水素を用いる AnAnPB であキサンチンは BChl a の三重項状態を（励起エネルギー転る紅色細菌は古くから知られていたが，それらは嫌気条移によって自身が三重項状態になることにより）解消し

件下でしか BChl 系光合成色素を生産しない。AAnPBて ROS の発生を防ぐ（ ROS 自体は除去できない）一方，も同様に光合成特性を有するが，唯一異なることは，

スフェロイデノンは BChl a の三重項状態の解消に加えて

AAnPB の基本的な増殖モードが好気条件であることでROS に対しても除去作用を有するため，より抗酸化作用ある。光酸化ストレスの危険と隣り合わせの AAnPB のが高いことが挙げられる。Table 2 にカロテノイド色素

光合成は，AnAnPB を進化的な祖先としているとすると組成について，その分析結果が報告されているものを対（本稿 2. 酸素非発生型好気性光合成細菌とは，AAnPB

象に，紅色細菌（ AnAnPB ）と AAnPB の主要カロテノの進化メカニズムより），非常に特異であると言える。

イドによる分類をまとめた（高市，2006; Takaichi, 2009 ）。

消する。スピリロキサンチン，スフェロイデノンともに，

AAnPB の光合成装置は，もとは還元的な嫌気環境下

系統分類上は，スフェロイデノンタイプは Alpha-3 サブでの光合成反応に適応しているもので，酸化的な好気環

クラスの Alpha-proteobacteria 綱に属するものに限られ境下では光合成反応による活性酸素の発生により高い光ている。前述の AnAnPB である紅色細菌も同様にスフェ酸化ストレスを受ける危険性を孕んでいる。その防御策

ロイデノンタイプは Alpha-3 サブクラスの Alpha-pro-の一つとして，カロテノイド色素による抗酸化作用に注

teobacteria 綱に属するものに限られている。それ以外は目する。光合成生物間でのクロロフィル系色素の違いは全てスピリロキサンチンタイプであるが，Beta-proteo-

比較的単純であり，酸素非発生型光合成を行う AAnPB

bacteria 綱の Roseateles 属や Limnohabitans 属，Rubri-と AnAnPB は総じて BChl 系光合成色素を有しており，酸素発生型光合成を行うシアノバクテリアは Chl 系色素

vivax 属の中にはスピリロキサンチンとスフェロイデノンの両方を生産するものも存在する。一方，Erythrobacterを有している（ Fig. 3 参照）。一方，カロテノイド系色素

タイプはユニークなカロテノイド色 素 組 成を有 する

は多様性が高く，AAnPB と AnAnPB は直鎖状カロテノ（ Takaichi et al., 1990 ）。Erythrobacter clade の一種であイドを持つことが特徴である。光合成に直接関与しない

る Erythrobacter longus を例にとると，スピリロキサン

非光合成カロテノイドの多様性は高く，光合成カロテノ

チンに加え，BChl a や光合成タンパク質に結合せず，そ

イドと非光合成カロテノイド両方に着目すると，AAnPB

れらへの光エネルギー転送は行わない非光合成カロテノのカロテノイドタイプは 5 つのグループに分類されるイドであるエリスロキサンチン硫酸を大量に生産する（高市，2006; Takaichi, 2009 ）。一方，主要な光合成カロ（ Takaichi et al., 1988; Takaichi et al., 1991; Noguchi et

テノイドのみに注目すると，スピリロキサンチンタイプ，

al., 1992 ）。エリスロキサンチン硫酸は主に活性酸素の除スフェロイデノンタイプ，Erythrobacter タイプの 3 つに去による光保護機能を担うと考えられている（ Noguchi

分類できる。それらの生合成経路やそれらを保有する

et al., 1992 ）。その他にも E. longus は，BChl a にエネル

AAnPB の分類については，Takaichi（ 2009 ）に詳しく記

ギーを転送する主要な光合成カロテノイドとして，ゼア

述されているので，本稿では詳細は割愛するが，スピリ

キサンチン，バクテリオルビキサンチナールを生産し，ロキサンチン，スフェロイデノンとも光捕集し，RC であさらにβ - カロテンなど多種のカロテノイドを生産する

る BChl a にエネルギーを転送する光捕集カロテノイドと（ Takaichi et al., 1990; Noguchi et al., 1992; Sato-Takabe

206

高部 由季

Table 2. Summary of the major carotenoid composition of AAnPB and AnAnPB (purple bacteria) (modiﬁed in
Takaichi, 2006; 2009). The carotenoid compositions of AAnPB and AnAnPB are classiﬁed as two groups; thespirilloxanthin type and spheroidenone type. The latter of these is only composed of Alpha-3 subclass Proteobacteria.
'%)%)' "&'($)) +$*( (& ((& ' ""%,$) $(*"(($
"&


"&       

"&
  "&
 )   ## 
$$
"&


&*'&")' "&
 "&
 
"&
($))
  ##
 

$&*" ()'%#$#*'%)"(*# ))
'-)'%)')-&'-)'%,$) $(*"))' %'* ,$) $".,$) $/'%)$%)%)'%&((&'% $%$%)''%)$% (













'%)$%  $),$) $'%)$%   '%)$%  '-)'%)')-&(&'% $(&'% $








%!$%$'%)$"

et al., 2012 ）。
海洋における AAnPB 分離培養株の代表格のひとつである Roseobacter clade は，海洋において普遍的に分布

8. AAnPB の生残戦略

し，全菌数に対する優占率が高いことで，海洋物質循環

ここに AAnPB の生残戦略について 2 つのパラダイム

におけるその生態学的重要性が示唆されている（ Buchanが在る（ Fig. 12 ）。Fig. 12 の左に示すように，一つは貧et al., 2005; Wagner-Döbler and Biebl, 2006 ）。Roseobacter clade が，光捕集と共に高い抗酸化の機能を併せ持つスフェロイデノンを有すること，さらに Erythrobacter clade もまた，実に多機能な多くのカロテノイド

栄養環境下における光栄養的側面による生残強化，同図
右に示すように，もう一つは富栄養環境下における従属栄養的側面による増殖強化である（ Fig. 12 ）。AAnPB 発
見当初は前者の生残強化の面が，その生態学的特性としを大量に有することは興味深い。複雑で多様なカロテノて注目されていた。それは培養株を用いた室内培養実験

イド色素は，光合成反応における光捕集と共に，高い光での明条件下の生残上昇（ Shiba, 1984 ）や，海洋観測で酸化ストレスからの防御機能も担っていると考えられる。

の貧栄養海域における優占（ Kolber et al., 2000; 2001; La-AAnPB が多機能で高効率のカロテノイドを生産するこmi et al., 2007 ）といった AAnPB の生理生態学的特性にとは，その生産コストを費やしても，生命維持やニッチ

よって支持されていた。しかしながらその後，多くの海の獲得にとって，光合成がカロテノイドによって補完さ洋観測からはそれとは異なるもう一つの AAnPB の生態

れるべき価値のある重要な反応であることを示唆してい像が浮かび上がってきた。それが後者の増殖強化の面でるのではないかと考えられる。今後，AAnPB のカロテあった。貧栄養海域ではなくむしろ沿岸域や河口域とノイド色素の機能を明らかにすることは，その生理生態

いった富栄養水域，中栄養水域において，AAnPB は絶学的特性を明らかにする上での重要なピースになると考対現存量，全菌数に対する相対現存量ともに高かったえている。

（ Sieracki et al., 2006; Waidner and Kirchman, 2008; Sa-

to-Takabe et al., 2016; 2018 他多数）
。さらに，Ferrera

207

好気性光合成細菌の生残戦略

Survive

Grow

Oligotrophic environment

Eutrophic environmentFig. 12. The two predicted paradigms of AAnPB ecology. The left panel shows the survival strategy and theright one displays the growth strategy.

. 2011 ）や Sato-Takabe et al（. 2018 ）は擬似現場培
et al（があることを示唆しているのではないかと考えている。

養実験から，他の従属栄養細菌系統群と比較して AAn-

本稿の 3. AAnPB の生理生態学的特性 1：広い系統学的PB が高い増殖能を有することを報告した。その増殖能多様性で論じたように，AAnPB は系統樹上に広く分散は強いトップダウンコントロールにより，見た目の現存しており，また同属内でも AAnPB と non-AAnPB が混量よりもはるかに高いものであることも明らかになり，在している（ Buchan et al., 2005 ）。AAnPB はその生理現場観測で得られる現存量で評価される以上の高い増殖

性状にも大きな多様性がある可能性が高い。そこで筆者

ポテンシャルを AAnPB は有している可能性が高い。こらは Alpha-proteobacteria 綱 Alpha-3 サブクラスに属の 2 つのパラダイムは，同じ AAnPB 種の中に共存しう

する AAnPB である Roseobacter sp. OBYS0001 と，同るパラダイムなのか，それぞれの戦略は異なる AAnPB

綱 Alpha-4 サブクラスに属する AAnPB である Erythro-が有しているものなのかは不明である。しかしながら，生命維持活動において有利な生理学的特性を有している

bacter longus を用いて，その生理性状比較を行った（ Sato-Takabe et al., 2012 ）。その結果に先行研究のデータも加え，AAnPB と AnAnPB について，細胞内 BChl a 量，

ことを，これらの先行研究結果は明らかに示唆している

比増殖速度（μmax ），RC における光合成反応の最大量子（ Shiba, 1984; Kolber et al. , 2000; 2001; Sieracki et al. ,収率（ Fv/Fm ），有効光吸収断面積（σPSII ），Light Har-

2006; Lami et al. , 2007; Waidner and Kirchman, 2008;

vesting, LH 複合体（ LH1 と LH2 ）の有無を Table 3 にまFerrera et al., 2011; Sato-Takabe et al., 2016; 2018 ）。しとめた。Roseobacter sp. COL2P は，細胞内 BChl a 量にかしながら AAnPB にとっての光合成が，環境中で自身幅があるが，これは有機炭素やリンの制限下という様々

AAnPB が細胞の増殖と生残という最も基本的な 2 つのの細胞増殖と生残に対しどれほど寄与しているのかといな増殖制限下を想定した培養条件下での結果を含んでいう定量的な点についてはほとんど明らかになっていない。

るためである（ Table 3 ）。細胞内 BChl a 量，比増殖速北極海の冬季無光環境下において，AAnPB 現存量割合

度，光化学系における光合成反応の最大量子収率，有効が夏季と同程度に維持されていた報告例がある（ Cottrell

光吸収断面積については，Alpha-proteobacteria 綱 Al-

and Kirchman, 2009 ）。この結果は AAnPB が光栄養的

pha-3 サブクラスと Alpha-4 サブクラスに含まれる株間側面に頼らず，純粋な「従属栄養的増殖」を無光下で維で大きな違いはなかった（ Table 3 ）。一方で，光合成生

持することを示唆している。今後このように同海域にお理性状に関して注目したいのが，光学特性であった。

いての光環境の変化による AAnPB の動態を様々な海域
における現場観測および擬似現場培養実験を通して広い

Fig. 13 は，Roseobacter sp. OBYS0001 と Erythrobacter longus NBRC14126 の光学特性（吸収スペクトル，

時空間スケールを持って明らかにしていく必要がある。

光合成励起スペクトル，光合成励起スペクトル / 吸収ス

また，AAnPB の光合成生理特性は AAnPB 種間で違ペクトル比）である。興味深いのは，450-600 nm におけいがある。これは，AAnPB の中で生命維持活動における光合成励起スペクトル / 吸収スペクトルの比が両株でる光合成による依存度や光合成の役割にバリエーション

は大きく異なる点である。OBYS0001 は同波長領域におTable 3. Comparison of the physiological characteristics of AAnPB and AnAnPB strains (Sato-Takabe et al., 2012). The higher σPSII in Roseobacter than in Erythrobacter may relate to the presence of LH2 in Roseobacter and its absence of LH2 in Erythrobacter, as described above.

208

高部 由季

いて吸収した光を効率的に光合成反応に使っているのに対し，NBRC14126 はその効率が悪い。この解釈として，

Erythrobacter longus が生産する大量の非光合成色素エ
リスロキサンチン硫酸がある。エリスロキサンチン硫酸は本株が生産する全カロテノイド量の 70％以上を占めるとされている（ Noguchi et al., 1992 ）が，光エネルギーを光化学系に転送する機能はない。その主要な機能は光保護である（ Noguchi et al., 1992 ）。光保護のカロテノイ
ドを大量に生産するために，相対的に光合成励起スペク
トル / 吸収スペクトル比が低くなっているのだと考えられる。また，OBYS0001 は光捕集タンパク質色素複合体
として LH1 と LH2 の両方をもつが，NBRC14126 は LH1のみである（ Table 3 ）。LH1 は RC と隣接している一方，

LH2 はその RC+LH1 複合体のさらに外側の周辺アンテ
ナ色素タンパク質複合体である。LH2 の存在により光合成反応における有効光吸収断面積は大きくなる。以上から，OBYS0001 と NBRC14126 の光学特性の比較から考察される生態戦略として，OBYS0001 は比較的弱光下においてより効率的に光エネルギーを捕集するための光合成装置を，一方の NBRC14126 は強光下において光保護作用の高いカロテノイド色素での防御機能を伴った光合成装置を有しているのではないかと想定した。このこと
は，Alpha-proteobacteria 綱 Alpha-3 サブクラスに属す
る AAnPB である Roseobacter clade と同綱 Alpha-4 サ
ブクラスに属する AAnPB である Erythrobacter clade とでは，その光学特性から推察される生残戦略には相違があることを示唆している。しかしながら同綱 Alpha-3 サ
ブクラスに属する AAnPB の中には LH2 を持たないものも多い（ Roseobacter sp. COL2P, Koblížek et al., 2010 など）。LH2 の 存 在 による 有 効 光 吸 収 断 面 積 増 大 は Al-

pha-3 サブクラス全体の戦略というわけではない。
Yutin et al（. 2007; 2008 ）は，非培養法を用いて，全球的に海洋における AAnPB の多様性調査を行い，その大きな空間変動と高い系統分類学的多様性を報告している。そこで，AAnPB 培養株が属している Proteobacte-

ria 綱，Gemmatimonadates 綱とは明らかに異なる系統
分類学的分枝の「未培養クラスター」が存在することを示した。しかしながら，AAnPB 分離培養株の多くは Al-

pha-proteobacteria 綱 Alpha-3 サ ブ ク ラ ス の Roseo-

bacter clade と Alpha-4 サ ブ ク ラ ス の Erythrobacter

209

好気性光合成細菌の生残戦略
 

           
















 




































Fig. 13. Spectra of in vivo optical density (a, b)，ﬂuorescence excitation (c, d) and ﬂuorescence normalized to an
optical density of between 350 nm and 700nm (e, f) of OBYS0001 (left panels) and NBRC14126 (right panels)(Sato-Takabe et al., 2012). The gray-colored area represented as “N.D.” was not measured.

clade に限られている（ Béjà and Suzuki, 2008 ）。未培養

生態に新たな一面を付与するかもしれない。AAnPB 間

クラスターはその名の示す通り培養株が得られていないでの光合成特性をより多くの培養株を用いて詳細に比較ため，その生理性状は未知である。未培養クラスターのすることで，多様な AAnPB の生残戦略を明らかにする

AAnPB の生理性状に，これまでその生理性状が調べらことが出来るであろう。AAnPB 間での光合成生理性状

れてきた AAnPB と比較して，どのような違いがあるの比較の知見は限られており，海洋環境中での AAnPB のかは今後解明されていくべき重要な研究課題である。未生態を理解する上で，今後精力的に進められる必要があ

培養クラスターの AAnPB は，AAnPB の 2 つのパラダる。

イム（ Fig. 12 ）を紐解くための鍵になるかもしれない。
未培養クラスターの AAnPB が優占しているのは貧栄養海域であり（ Yutin et al., 2007 ），より貧栄養海域に適応

9. まとめと今後の展望

した生理性状を有している可能性がある。未培養クラス

ここまで海洋における AAnPB の生理生態学的特性か

ターの AAnPB の生理性状は，海洋における AAnPB のらその生残戦略についてまとめてきた。本稿では，AAn-

210

高部 由季

PB の生理生態学的特性として以下の 5 点（広い系統学的暗条件のものとは変わってくるかもしれない。そこでは，多様性，大きな細胞サイズ，速い増殖速度，高い潜在的BP だけでなく BR と BGE も考慮することが不可欠であ

生残能，ユニークなカロテノイド色素組成）を挙げた。

る。BP だけでは明確な炭素収支を見積もることは出来な

これらは，海洋における AAnPB の生残戦略として有効

い。増殖速度が速い AAnPB が高率で存在する海域におに機能していれば，彼らにとってニッチを確立するのにいては，AAnPB のより高効率な駆動メカニズムにより大きなアドバンテージである。

微生物ループを介しての炭素循環効率と循環量が上昇す

一方で，最も大きな疑問は “AAnPB が「どこにでもいる可能性がある。そうならば AAnPB の炭素循環駆動メて，元気」な機能細菌群であることとその光合成能とのカニズムはこれまでの従属栄養細菌ベースでの炭素循環関連 ” である。実は，その関連性，メカニズムについて

効率と循環量とは異なる新たな試算を与えるであろう。

は未だに明らかになっていない。AAnPB の栄養様式（代筆者らは愛媛県愛南町の真鯛養殖いけす周辺海域におい謝様式）である「光従属栄養」が，生態内でアドバンテーて AAnPB を含む全細菌群集の炭素循環駆動量を算出しジとして十分に機能しているのかどうかという点の定性

た（ Fig. 10, Sato-Takabe et al., 2018 より算出）。その結的および定量的な議論は今後より詳細に深めていく必要果として，AAnPB が高率で存在している本海域においがある。具体的には，「 AAnPB が光従属栄養細菌であるて，AAnPB はその他の従属栄養細菌より約 7 倍の高次こと」が「光エネルギーを利用して生命活動におけるエ栄養段階への炭素駆動量ポテンシャルを有していること

ネルギー源を得ていること」であり，これは環境中でどが明らかとなった（本稿の 5. AAnPB の生理生態学的特れくらい増殖および生残が上昇するかということを意味

性 3：速い増殖速度より）。海洋炭素循環における AAn-

する。Ferrera et al（. 2017 ）が唯一，環境水を用いた擬

PB のより高効率な駆動メカニズムはこれまでの微生物似現場実験により光によって AAnPB の増殖速度が上昇

ループを介しての炭素循環像を大きく変貌させるかもしすることを実証しているが，AAnPB の光エネルギー利れない。Fig. 2 で示した生物過程が駆動する海洋炭素循

用におけるアドバンテージに関する知見は圧倒的に少な

環の概略図に AAnPB の位置づけと役割を加えたものとい。現時点では，AAnPB が上記 5 点の生残戦略を有しして Fig. 14 を示す。光エネルギーを利用出来る AAnPBており，それらにより彼らが環境中で何らかのアドバン

が，大きな細胞サイズ，素早い増殖応答，速い増殖速

テージを享受している可能性があるという「状況証拠」

度，高い捕食圧といったその高効率な駆動メカニズムではあるが，実際にそれらの戦略が環境中で本当に活きてもって，高次栄養段階への炭素循環駆動効率を上昇させいるのかどうかは決定的な「直接証拠」はない。精緻なる可能性を本図は表現している。

海洋炭素循環モデル構築とその未来予測のために，微生物ループ（ Fig. 2 ）を介した細菌という枠組みの中での9.1. AAnPB の妙

AAnPB の寄与メカニズムを考慮する価値は高いのでは

AAnPB は実にユニークな生理生態学的特性を併せないかと考えている。なぜなら AAnPB は従属栄養細菌

持っている。それは，環境中で優占する上では非常にのように有機物を利用するが，さらに光エネルギーを用リーズナブルで巧妙であるが，奇妙でもある。実際は，いた補助的なエネルギー生産を行うことで，BP や BGE

海洋において AAnPB は「どこにでもいて，元気」ではを上昇させる。これにより全消費基質量当たりの BR をあるものの優占することは稀である（本稿 2. 酸素非発生抑えることが出来るため，生態系内での炭素循環効率の型好気性光合成細菌とはより）。一方，海洋において全上昇に寄与する可能性がある。これまで BP は従属栄養細菌群集の 25％超を占める最優占グループである SAR11細菌を想定し暗所での基質消費量として測定されてきた。

系統群（ Morris et al., 2002; Giovannoni, 2017 ）は，いわ

そこには光エネルギーを補助的に利用して生きている

ゆる「 Silent Majority 」である（ Suzuki et al., 2019 ）。
「静「光従属栄養」という観点はなかった。光従属栄養細菌

かな多数派」の生理活性は低いが，全細菌群集の中でのが優占するような環境では，細菌駆動型の炭素循環量と優占率は高いという意味である。優占率が高いため炭素

効率は明条件下における測定ではその試算がこれまでの貯蔵として大きな役割を担っているが，炭素循環を活発211

好気性光合成細菌の生残戦略

Classical food chain
Light

Phytoplankton

Dissolved
organic
matterZooplankton
Zooplank
l kton

Fish

Virus

Microbial loop
ProtistBacteria

Heterotrophic
bacteria

Cyanobacteria

AAnPB



Fig. 14. Conceptual diagram of AAnPB in the carbon cycle in the ocean. The green-colored lines and loop indicate the canonical biological carbon cycle shown in Fig. 2. Green means nutrient-requiring trophodynamics.
Pink means AAnPB-mediated photoheterotrophodynamics. The AAnPB could reinforce the carbon cycle via
the microbial loop, with various eﬀective strategies, a large cell size, rapid growth, and potentially long-term
survival using light.

に駆動するという役割を担う部分は小さいと考えられてイズも小さい（ Giovanonni, 2017 ）。SAR11 系統群の生態

い る。SAR11 系 統 群 の 分 離 株 で あ る Pelagibacter

戦略は，ʻultralow nutrient concentrationsʼ な海洋環 境

ubique は極めて低栄養要求性で，細胞サイズも小さく，増殖活性も低い（ Rappé et al., 2002 ）。この戦略は，有機に抗うことなく，適応していったものであるように見える。 そ れ に 対 し て AAnPB は，SAR11 の 真 逆 で あ る。

物供給が局所的で断続的な極めて低基質濃度の海洋におAAnPB の生理生態学的特性である大きな細胞サイズ，

いての競合の中で，細胞サイズを小さくすることで，生速い増殖速度は，極めて低基質濃度の海洋においては不体内での DNA 複製のためのコストを最小化し，物質輸利である。大きな細胞サイズで，かつ高い増殖活性を維

送を最大化する戦略のもと，なし得たものではないかと持することは高い基質量をその生体維持に要求するから考えられている。増殖速度は遅く，他の多くの細菌が有である。しかしながら，AAnPB は高い基質要求量を満している生体内制御システムを失っているためゲノムサ

たすことの出来ない時期を耐え忍ぶ術を有している。光

212

高部 由季

エネルギーを利用し ATP を生産する能力を併せ持つこて，その高い増殖活性，大きな細胞サイズがゆえに，細とで，増殖制限下で生残を延ばすことが出来る可能性が菌捕食者によるトップダウンコントロールを強く受けるある。この増殖と生残の両方を強化する生体内メカニズことになる（ここでは，ウイルスによるトップダウンコン

ムを併せ持つことが，海洋において「どこにでもいて，トロールについては議論しないが，今後の研究課題とし元気」であることを可能にしたのではないだろうか。

ての重要性を改めて強調しておく）。この高いトップダウ

AAnPB が広い系統学的多様性を有していることは，「好ンコントロール圧が，海洋炭素循環における有機物の転

気性光合成能」の獲得と維持に生態学的な意義があった

送をさらに高次の栄養段階へと引き上げると同時に，

からではないだろうか。その BChl 型の好気性光合成能

AAnPB 自身が海洋で優占することを妨げている。AAn-

は，高い光酸化ストレスの危険性を孕むが，AAnPB はPB の巧妙な生残戦略は，自身のリスクやコストを厭わ防御策として効率的な抗酸化作用を持つカロテノイド色

ず，海洋炭素循環を駆動することに帰する。巧妙な生残素を持つ。AAnPB のユニークさは，自分にとって悪環戦略を持ち合わせ，海洋炭素循環に大きな影響力を持ち境である要因に対して，真正面から向き合っているとこながらも，決して自身は環境中で優占することのない奇ろにある。
「有機物がないから，有機物を使わない」「光

妙さ。
「どこにでもいて，元気」な AAnPB の為せる妙で酸化ストレスがあるから，光合成をしない」ではないのある。

である。有機物がなくても，いつ供給されるか分からな
い有機物に備えて，光合成をしてその場を凌いで生残する。そして有機物が供給された時は，すかさず増殖応答

謝 辞

し，スパイク的に一気に増える。このスパイク的な増殖

東京大学大気海洋研究所浜崎恒二教授，北海道大学環応答と現存量上昇は，貧栄養環境の中で生残した AAn-

境科学院鈴木光次教授，北海道大学環境科学院山下洋平

PB にとって「待ちに待った」，生態系内での現存量維持

准教授，愛媛大学沿岸環境科学研究センター鈴木聡教

にとって重要なイベントである。SAR11 のような基質要

授，東京都立大学嶋田敬三名誉教授，東京農業大学高市

求性の低い，低活性細菌は AAnPB のようなスパイク的真一教授，Institute of Microbiology, The Czech Acade-

な増殖応答はせず，安定的に現存量を維持する。しかし

my of Science Michal Koblížek 教授，とらや水産山下勇

ながら，低活性細菌は高次栄養段階への有機物転送（溶造氏の皆様の多くのご指導と議論の時間に心から感謝致

存有機物〜細菌〜原生生物）を介して活発に炭素循環をします。

駆動することはない。海洋における局所的かつ断続的な東京大学大気海洋研究所塩崎拓平准教授，東京都立大

有機物供給に対して素早く増殖応答し，有機物を利用す学花田智教授，産業技術総合研究所鈴村昌弘上級主任研ることで有機物の転送や変質を進めるのは，AAnPB の究員，同塚崎あゆみ主任研究員にも感謝致します。

ような高活性細菌である。植物プランクトンブルームや

本稿のご編集を頂きました，鹿児島大学小針統准教

大型生物の死骸発生のような有機物の供給イベントは，授，ご査読を頂きました 2 名のレビュワーの方々には，それ自体は一時的なものであったとしても，その有機物

本稿をご評価頂き，数多くの大きな研究の視点をお示しが細菌に利用されることで，大型生物といった高次栄養

頂きました。深く感謝致します。

段階への有機物転送や，変質による有機物分解性の低下
により，大きな時空間スケールでその影響は維持される。

最後に，AAnPB の発見者である水産大学校 特命教授
芝恒男先生に心から敬意を表します。

スパイク的な増殖応答と現存量上昇は，AAnPB 自身にとってだけでなく，海洋炭素循環の様々な駆動メカニズ
ムに大きな意味を持つことになる。
なぜ AAnPB は優占しないのか。 AAnPB 自身は有機物供給に素早く応答し，有機物を利用して増殖すること
で，溶存有機物を細菌へとその栄養段階を上げる。そしReferences
Allgaier, M., H. Uphoﬀ, A. Felske, and I. Wagner-Döbler (2003) : Aerobic
anoxygenic phototrophic bacteria from diverse marine habitats. Appl.
Environ. Microbiol. , 69, 5051-5059. doi:10.1128/AEM.69.9.5051-5059.2003.
Anthony, J. R., J. D. Newman, and T. J. Donohue (2004) : Interactions be-好気性光合成細菌の生残戦略
tween the Rhodobacter sphaeroides ECF sigma factor, σ E, and its anti -sigma factor, ChrR. J. Mol. Biol. , 341, 345 -360. doi:10.1016/j.
jmb.2004.06.018.
Anthony, J. R., K. L. Warczak, and T. J. Donohue (2005) : A transcriptional
response to singlet oxygen, a toxic byproduct of photosynthesis. P.
Natl. Acad. Sci. USA, 102, 6502-6507. doi:10.1073/pnas.0502225102.
Arahal, D. R., M. J. Pujalte, and L. Rodrigo-Torres (2016) : Draft genomic
sequence of Nereida ignava CECT 5292T, a marine bacterium of thefamily Rhodobacteraceae. Stand. Genome. Sci. , 11, 21. doi:10.1186/s40793016-0141-2.
Azam, F. , T. Fenchel, J. G. Field, J. S. Gray, L. A. Meyer-Reil, and F.
Thingstad (1983) : The ecological role of water-column microbes inthe sea. Mar. Ecol. Prog. Ser. , 10, 257-263. doi:10.3354/meps010257.
Beatty, J. T. (2002) : On the natural selection and evolution of the aerobic
phototrophic bacteria. Photosynth. Res. , 73, 109 -114. doi:10.1023/
a:1020493518379.
Béjà，O., M. T. Suzuki, J. F. Heidelberg, W. C. Nelson, C. M. Preston, T.
Hamada, J. A. Eisen, C. M. Fraser, and E. F. DeLong (2002) : Unsuspected diversity among marine aerobic anoxygenic phototrophs. Nature, 415, 630-633. doi:10.1038/415630a.
Béjà，O., and M. T. Suzuki (2008) : Photoheterotrophic marine prokary-

213

Ferrera, I., H. Sarmento, J. C. Priscu, A. Chiuchiolo, J. M. González, and H.
P. Grossart (2017) : Diversity and distribution of freshwater aerobic
anoxygenic phototrophic bacteria across a wide latitudinal gradient.

Front. Microbiol. , 8, 175. doi:10.3389/fmicb.2017.00175.
Fukuda, R., H. Ogawa, T. Nagata, and I. Koike (1998) : Direct determination of carbon and nitrogen contents of natural bacterial assemblages
in marine environments. Appl. Environ. Microbiol. , 64, 3352-3358.
doi:10.1128/AEM.64.9.3352-3358.1998.
Fuchs, B. M., S. Spring, H. Teeling, C. Quast, J. Wulf, M. Schattenhofer, S.
Yan, S. Ferriera, J. Johnson, F. O. Glöckner, and R. Amann (2007) :Characterization ofa marine gammaproteobacterium capable of aerobic anoxygenic photosynthesis. P. Natl. Acad. Sci. USA, 104, 2891-2896.
doi:10.1073/pnas.0608046104.
Giovannoni, S. J. (2017) : SAR11 Bacteria: The most abundant plankton in
the oceans. Annu. Rev. Mar. Sci. , 9, 231-255. doi:10.1146/annurev-marine-010814-015934.
Graham, E. D., J. F. Heidelberg, and B. J. Tully (2018) : Potential for primary productivity in a globally-distributed bacterial phototroph. ISME J.,
12, 1861-1866. doi:10.1038/s41396-018-0091-3.
Hamasaki, K., Y. Sato-Takabe, A. Taniguchi, and Y. Tada (2014) : Photo-otes, p. 131-158, In Microbial Ecology of the Ocean, edited by D.L. Kirchman, Wiley-Liss, New York, USA.

heterotrophic process in surface seawater environments. Western Pacific Air-Sea Interaction Study. doi:10.5047/w-pass.a03.003.
浜崎恒二 (2006) : 細菌群集の現存量，生産量および群集組成，p.103-126,

Berghoﬀ, B. A., J. Glaeser, A. M. Nuss, M. Zobawa, F. Lottspeich, and G.
Klug (2011) : Anoxygenic photosynthesis and photooxidative stress: a

浜崎恒二 (2007) : 海洋における光合成細菌の分布と微生物海洋学への展望 .

particular challenge for Roseobacter. Environ. Microbiol. , 13, 775-791.
doi:10.1111/j.1462-2920.2010.02381x.
Biebl, H., and I. Wagner-Döbler (2006) : Growth and bacteriochlorophyll aformation in taxonomically diverse aerobic anoxygenic phototrophic
bacteria in chemostat culture: inﬂuence of light regiment and starvation. Process. Biochem. , 41, 2153-2159. doi:10.1016/J.PROCBIO.2006.06.029.
Brinkmann, H., M. Göker, M. Koblížek, I. Wagner-Döbler, and J. Petersen(2018) : Horizontal operon transfer, plasmids, and the evolution ofphotosynthesis in Rhodobacteraceae. ISME J., 12, 1994-2010. doi:10.1038/
s41396-018-0150-9.
Buchan, A., J. M. González, and M. A. Moran (2005) : Overview of the ma-

海洋生物の連鎖，木暮一啓編，東海大学出版会 .
日本微生物生態学会誌 22 巻，5-14.

Hamilton, T. L. (2019) : The trouble with oxygen: The ecophysiology ofextant phototrophs and implications for the evolution of oxygenic
photosynthesis. Free. Radical. Bio. Med. , 140, 233-249. doi:10.1016/j.
freeradbiomed.2019.05.003.
Jung, Y.T., S. Park, J. S. Lee, and J. H. Yoon (2017) : Roseobacter ponti sp.
nov., isolated from seawater. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. , 67, 2189-2194.
doi:10.1099/ijsem.0.001922.
Kirchman, D.L., and T. E. Hanson (2013) : Bioenergetics of photoheterotrophic bacteria in the oceans. Environ. Microbiol. Rep. , 5, 188 -199.
doi:10.1111/j.1758-2229.2012.00367.x.

rine Roseobacter lineage. Appl. Environ. Microbiol. , 71, 5665 -5677.
doi:10.1128/AEM.71.10.5665-5677.2005.
Cottrell, M.T. and D.L. Kirchman (2009) : Photoheterotrophic microbes in

Koblížek, M., O. Béjà，R. R. Bidigare, S. Christensen, B. Benetiz-Nelson, C.
Vetriani, M. K. Kolber, P. G. Falkowski, and Z. S. Kolber (2003) : Isola-

the Arctic Ocean in summer and winter. Appl. Environ. Microbiol. , 75,
4958-4966. doi:10.1128/AEM.00117-09.
Čuperová，Z., E. Holzer, I. Salka, R. Sommaruga, and M. Koblížek (2013) :ocean. Arch. Microbiol. , 180, 327-338. doi:10.1007/s00203-003-0596-6.
Koblížek, M., M. Mašín, J. Ras, A. J. Poulton, and O. Prášil (2007) : Rapid

Temporal changes and altitudinal distribution of aerobic anoxygenic
phototrophs in mountain lakes. Appl. Environ. Microbiol. , 79, 6439-6446.
doi:10.1128/AEM.01526-13.
Ferrera, I., J. M. Gasol, M. Sebastián, E. Hojerová，and M. Koblížek (2011): Comparison of growth rates of aerobic anoxygenic phototrophic
bacteria and other bacterioplankton groups in coastal Mediterraneanwaters. Appl. Environ. Microbiol. , 77, 7451-7458.doi:10.1128/AEM.0020811.
Ferrera, I., C. M. Borrego, G. Salazar, and J. M. Gasol (2014) : Marked seasonality of aerobic anoxygenic phototrophic bacteria in the coastal
NW Mediterranean Sea as revealed by cell abundance, pigment concentration and pyrosequencing of pufM gene. Environ. Microbiol. , 16,2953-2965. doi:10.1111/1462-2920.12278.

tion and characterization of Erythrobacter sp. strains from the upper

growth rates of aerobic anoxygenic phototrophs in the oceans. Environ. Microbiol., 9, 2401-2406. doi:10.1111/j.1462-2920.2007.01354.x.
Koblížek, M. , J. Mlcousková，Z. Kolber, and J. Kopecký (2010) : On thephotosynthetic properties of marine bacterium COL2P belonging to
Roseobacter clade. Arch. Microbiol. , 192, 41-49. doi:10.1007/s00203-0090529-0.
Koblížek, M., Y. Zeng, A. Horák, and M. Oborník (2013) : Chapter 13, Regressive evolution of photosynthesis in the Roseobacter clade. Adv. Bot.
Res., 385-405. In Genome evolution of Photosynthetic bacteria, edited by J.
T. Beatty, Elsevier, Amsterdam, The Netherlands.
Koblížek, M. (2015) : Ecology of aerobic anoxygenic phototrophs in aquatic environments. FEMS Microbiol. Rev. , 39, 854-870. doi:10.1093/femsre/
fuv032.
Kogure, K., U. Simidu, and N. Taga (1979) : A tentative direct microscopic

214

高部 由季

method for counting living marine bacteria. Can. J. Microbiol. , 25, 415420. doi:10.1139/m79-063.
Kolber, Z. S., C. L. Van Dover, R. A. Niderman, and P. G. Falkowski (2000): Bacterial photosynthesis in surface waters of the open ocean. Nature,
407, 177-179. doi:10.1038/35025044.
Kolber, Z. S., F. G. Plumley, A. S. A. Lang, J. T. Beatty, R. E. Blankenship,
C. L. Van Dover, C. Vetriani, M. Koblížek, C. Rathgeber, and P. G. Falkowski (2001) : Contribution of aerobic photoheterotrophic bacteria tothe carbon cycle in the ocean. Science, 292, 2492-2495. doi:10.1126/
science.1059707.
Lami, R., M. T. Cottrell, J. Ras, O. Ulloa, I. Obernosterer, H. Claustre, D. L.
Kirchman, and P. Lebaron (2007) : High abundances of aerobic anoxygenic photosynthetic bacteria in the South Paciﬁc Ocean. Appl. Environ. Microbiol. , 73, 4198-4205. doi:10.1128/AEM.02652-06.
Lami, R., Z. Cuperová，J. Ras, P. Lebaron, and M.Koblízek (2009) Distribu-

stress defense systems and is controlled by RpoE in the singlet oxygen-dependent response in Rhodobacter sphaeroides. J. Bacteriol. , 191,
220-230. doi:10.1128/JB.00925-08.
Park, S., J-M. Park, D-S. Park, and J-H. Yoon (2014) : Litoreibacter ponti sp.
nov., isolated from seawater. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. , 64, 3810-3815.
doi:10.1099/ijs.0.066654-0.
Rappé，M.S., A. Connon, K. L. Vergin, and S. J. Giovannoni (2002) : Cultivation of the ubiquitous SAR11 marine bacterioplankton clade. Nature,
418, 630-631. doi:10.1038/nature00917.
Rodrigo-Torres, L., M. Pujalte, and D. R. Arahal (2016) : Draft genomes ofNautrella italica strains CECT 7645T and CECT 7321: Two roseobacters with potentical pathogenic and biotechnological trait. Mar. Genom. , 26, 73-80. doi:10.1016/j.margen.2016.01.001.
Sato-Takabe, Y., K. Hamasaki, and K. Suzuki (2012) : Photosynthetic char-tion of free-living and particle-attached aerobic anoxygenic phototro-

acteristics of marine aerobic anoxygenic phototrophic bacteria Roseobacter and Erythrobacter strains. Arch. Microbiol. , 194, 331 -341.

phic bacteria in marine environments. Aquat. Microb. Ecol. , 55, 31-38.
doi:10.3354/ame01282.

Sato-Takabe, Y., K. Hamasaki, and K. Suzuki (2014) : Photosynthetic com-

Lamy, D., P. De Carvalho-Maalouf, M. T. Cottrell, R. Lami, P. Catala, L.
Oriol, J. Caparros, J. Ras, D. L. Kirchman, and P. Lebaron (2011) : Seasonal dynamics of aerobic anoxygenic phototrophs in a Mediterranean coastal lagoon. Aquat. Microb. Ecol. , 62, 153-163. doi:10.1007/
s12223-019-00735-x.
Lee, S., and J. A. Fuhrman (1987) : Relationship between biovolume anddoi:10.1007/s00203-011-0761-2.
petence of marine aerobic anoxygenic phototrophic bacterium Roseobacter sp. under organic substrate limitation. Microb. Environ., 29, 100103. doi:10.1264/jsme2.ME13130.
Sato-Takabe, Y., S. Suzuki, R. Shishikura, K. Hamasaki, Y. Tada, T. Kataoka, T. Yokokawa, N. Yoshie, and S. Suzuki (2015) : Spatial distribution

biomass of naturally-derived marine bacterioplankton. Appl. Environ.
Microbiol. , 52, 1298-1303. doi:10.1128/AEM.53.6.1298-1303.1987.
Legendra, L., and F. Rassoulzadegan (1996) Food-web mediated export ofof aerobic anoxygenic phototrophic bacteria in the Uwa Sea, Japan. J.
Oceanogr. , 71, 151-159. doi:10.1007/s10872-014-0267-z.
Sato-Takabe, Y. , H. Nakao, T. Kataoka, T. Yokokawa, K. Hamasaki, K.
Ohta, and S. Suzuki (2016) : Abundance of common aerobic anoxy-biogenic carbon in the oceans: hydrodynamic control. Mar. Ecol. Prog.
Ser. , 145, 179-193. doi:10.3354/meps145179.
Liu, Y., Q. Zheng, W. Lin, and N. Jiao (2018) : Characteristics and evolu-

genic phototrophic bacteria around coastal aquaculture area. Front.
Microbiol. , 7, 1996. doi:10.3389/fmicb.2016.01996.
Sato-Takabe, Y., K. Hamasaki, and S. Suzuki (2018) : High temperaturetionary analysis of photosynthetic gene clusters on extrachromosom-

accelerates growth of aerobic anoxygenic phototrophic bacteria inal replicons: from streamlined plasmids to chromids. mSystems, 4,e00358-19. doi:10.1128/mSystems.00358-19.
Lloyd, K.G., A. D. Steen, J. Ladau, J. Yin, J and L. Crosby (2018) : Phyloge-

seawater. Microbiology Open, e00710, doi:10.1002/mbo3.710.
Sato-Takabe, Y., S. Hirose, T. Hori, and S. Hanada (2020) : Abundance andnetically novel uncultured microbial cells dominate earth microbei-

Tama River, Japan. Water, 12, 150. doi:10.3390/w12010150.
Shiba, T., U. Shimidu, and N. Taga (1979) : Distribution of aerobic bacteria

omes. mSystems, 3, e00055-18. doi:10.1128/mSystems.00358-19.
Magnabosco, C., K. R. Moore, J. M. Wolfe, and G. P. Fournier (2017) : Dating phototrophic microbial lineages with reticulate gene histories. Geobiology, 16, 179-189. doi:10.1111/gbi.12273.
Mašín, M., J. Nedoma, L. Pechar, and M. Koblížek (2008) : Distribution of
aerobic anoxygenic phototrophs in temperate freshwater systems.

Environ. Microbiol. , 10, 1988-1996. doi:10.1111/j.1462-2920.2008.01615.x.
Morris, R. M., M. S. Rappé，S. A. Connon, K. L. Vergin, W. A. Siebold, C. A.
Carlson, and S. J. Giovannoni (2002) : SAR11 clade dominates ocean
surface bacterioplankton communities. Nature, 420, 806-810. doi:10.1038/
nature01240.
Noguchi, T., H. Hayashi, K. Shimada, S. Takaichi, and M. Tasumi (1992) : Invivo states and functions of carotenoids in an aerobic photosynthetic
bacterium, Erythrobacter longus. Photosynth. Res. , 31, 21-30. doi:10.1007/
BF00049533.
Nuss, A. M., J. Glaeser, B. A. Berghoﬀ，and G. Klug (2010) : Overlapping
alternative sigma factor regulons in the response to singlet oxygen in

Rhodobacter sphaeroides. J. Bacteriol. , 192, 2613-2623. doi:10.1128/
JB.01605-09.
Nuss, A. M., J. Glaeser, and G. Klug (2009) : RpoHII activates oxidative-

spatial distribution of aerobic anoxygenic phototrophic bacteria in

which contain bacteriochlorophyll a. Appl. Environ. Microbiol. , 38, 4345. doi:10.1128/aem.38.1.43-45.1979.
Shiba, T. (1984) : Utilization of light energy by the strictly aerobic bacteria Erythrobacter sp. OCH 114. J. Gen. Appl. Microbiol. , 30, 239-244.
doi:10.2323/jgam.30.239.
Shiba, T. (1991) : Roseobacter litoralis gen. nov., sp. nov., and Roseobacter de-

nitrificans sp. nov. , aerobic pink-pigmented bacteria which containbacteriochlorophyll a. Syst. Appl. Microbiol. , 14, 140-145. doi:10.1016/
S0723-2020 (11) 80292-4.
Shiba, T., Y. Shioi, K. I. Takamiya, D. C. Sutton, and C. R. Wilkinson (1991)
Distribution and physiology of aerobic bacteria containing bacteriochlorophyll a on the east and west coast of Australia. Appl. Environ.
Microbiol. , 57, 295-300. doi:10.1128/AEM.57.1.295-300.1991.
Shiba, T. (1995) : Distribution of aerobic bacteriochlorophyll-containing
bacteria in Otsuchi bay, Iwate. Fish. Sci. , 61, 245-248. doi:10.1128/
AEM.38.1.43-45.1979.
Sieracki, M. E., J. C. Glig, E. C. Their, N. J. Poulton, and R. Goericke (2006): Distribution of planktonic aerobic anoxygenic photoheterotrophic
bacteria in the northwest Atlantic. Limnol. Oceanogr. , 51, 38 -44.

好気性光合成細菌の生残戦略
doi:10.4319/lo.2006.51.1.0038.
Soora, M. , J. Tomasch, H. Wang, V. Michael, J. Peterson, B. Engelon, I.
Wagner-Döbler. H. Cypionka (2015) : Oxidative stress and starvationin Dinoroseobacter shibae: the role of extrachromosomal elements.
Front. Microbiol. , 6, 223. doi:10.3389/fmicb.2015.00233.
Spring, S., H. Lünsdorf, B. M. Fuchs, B. J. Tindall (2009) : The photosynthetic apparatus and its regulation in the aerobic gammaproteobacterium Congregibacter litoralis gen. nov. , sp. nov. PLoS One, 4, e4866.
doi:10.1371/journal.pone.0004866.
Stackebrandt, E., and J. Ebers (2006) : Taxonomic parameters revisited:tarnished gold standards. Microbiology Today, 33, 152-155.
Staley, J.T., and A. Konopka (1985) : Measurement of in situ activities ofnonphotosynthetic microorganisms in aquatic and terrestrial habitats.
A n n u . R e v. M i c ro b i o l . , 3 9 , 3 2 1 - 3 4 6 . d o i : 1 0 . 1 1 4 6 / a n n u r e v .
mi.39.100185.001541.
Stegman, M.R., M. T. Cottrell, and D. L. Kirchman (2014) : Leucine incorporation by aerobic anoxygenic phototrophic bacteria in the Delaware estuary. ISME J., 8, 2339-2348. doi:10.1038/ismej.2014.75.
Suzuki, S., S. Nakanishi, M. Tamminen, T. Yokokawa, Y. Sato-Takabe, K.
Ohta, H-Y. Chou, W. I. Muziasari, and M. Virta (2019) : Occurrence of

sul and tet (M) genes in bacterial community in Japanese marine
aquaculture environment through the year: proﬁle comparison with
Taiwanese and Finnish aquaculture waters. Sci. Total Environ. , 669,
649-656. doi:10.1016/j.scitotenv.2019.03.111.

215

doi:10.4319/lo.2000.45.6.1320.
Tomasch, J., R. Gohl, B. Bunk, M. S. Diez, and I. Wagner-Döbler (2011) :Transcriptional response of the photoheterotrophic marine bacterium
Dinoroseobacter shibae to changing light regimes. ISME J., 5, 1957-1968.
doi:10.1038/ismej.2011.68.
Wagner-Döbler, I, and H. Biebl (2006) : Environmental biology of the marine Roseobacter lineage. Annu. Rev. Microbiol. , 60, 255-280. doi:10.1146/
annurev.micro.60.080805.142115.
Wainder, L. A., and D. L. Kirchman (2007) : Aerobic anoxygenic phototrophic bacteria attached to particles in turbid waters of the Delaware
and Chesapeake estuaries. Appl. Environ. Microbiol. , 73, 3936-3944.
doi:10.1128/AEM.00592-07.
Yokokawa, T., and T. Nagata (2010) : Linking bacterial community structure to carbon ﬂuxes in marine environments. J. Oceanogr. , 66, 1-12.
doi:10.1007/s10872-010-0001-4.
横川太一 (2011) : 細菌群集が支える海洋物質循環，p.206-221. 微生物の生態学，日本生態学会編，共立出版．

Yurkov, V., and J. T. Csotonyi (2009) : New light on aerobic anoxygenic
phototrophs, p 31-55. In The Purple Phototrophic Bacteria, edited by N.
Hunter, F. Daldul, M. C. Thurnaner, and J. T. Beatty, Springer Science Business Medio B. V, Berlin.
Yutin, N., M. T. Suzuki, H. Teeling, M. Weber, J. C. Venter, D. B. Rusch,
and O. Béjà (2007) : Assessing diversity and biogeography of aerobic
anoxygenic phototrophic bacteria in surface waters of the Atlantic

Swingley, W. D., S. Sadekar, S. D. Mastrian, H. J. Matthies, J. Hao, H. Ra-

and Pacific Oceans using the Global Ocean Sampling expeditionmos, C. R. Acharya, A. L. Conrad, H. L. Taylor, L. C. Dejesa, M. K.

metagenomes. Environ. Microbiol. , 9, 1464-1475. doi:10.1111/j.14622920.2007.01265.x.
Yutin, N., O. Béjà，M. T. Suzuki (2008) : The use of denaturing gradientShah, M. E. O'Huallachain, M. T. Lince, R. E. Blankenship, J. T. Beatty, and J. W. Touchman (2007) : The complete genome sequence of

Roseobacter denitrificans reveals a mixotrophic rather than photosynthetic metabolism. J. Bacteriol. , 189, 683-690. doi:10.1128/JB.01390-06.
Takaichi, S., K. Shimada, and J-I. Ishidsu (1988) : Monocyclic cross-conjugated carotenal from an aerobic photosynthetic bacterium, Erythrobacter longus. Photochem. , 27, 3605-3609. doi:10.1016/0031-9422 (88)80776-3.
Takaichi, S., K. Shimada, J-I. Ishidsu (1990) : Carotenoid from the aerobic

gel electrophoresis with fully degenerate pufM primers to monitor
aerobic anoxygenic phototrophic assemblages. Limnol. Oceanogr. Meth-ods, 6, 427-440. doi:10.4319/lom.2008.6.427.
Zeng, Y. , V. Kasalický，K. Šimek, and M. Koblížek (2012) : Genome sequences of two freshwater betabacterial isolates, Limnohabitans species strains Rim28 and Rim47, indicate their capabilities as both photoautotrophs and ammonia oxidizers (Genome Announcement). J.

photosynthetic bacterium Erythrobacter longus: b-carotene and its hydroxyl derivates. Arch. Microbiol. , 153, 118-122. doi:10.1007/BF00247807.
Takaichi, S., K. Furuhata, J-I. Ishidsu, and K. Shimada (1991) : Carotenoid

Bacteriol. , 194, 6302-6303. doi:10.1128/JB.01481-12.
Zeng, Y., F. Feng, H. Medová，J. Dean, and M. Koblížek (2014) : Function-sulphates from the aerobic photosynthetic bacterium Erythrobacterlongus. Photochem., 30, 3411-3415. doi:10.1016/0031-9422 (91) 83219-B.
Takaichi, S. (2009) : Distribution and biosynthesis of carotenoids, p. 97-117.

phlum Gemmatimonadetes . P. Natl. Acad. Sci. USA , 111, 7795 -7800.
doi:10.1073/pnas.1400295111.
Zhang, Y., and N. Jiao (2007) : Dynamics of aerobic anoxygenic phototro-

In The Purple Phototrophic Bacteria, edited by N. C. Hunter, F. Daldul,
M. C. Thurnaner and J. T. Beatty, Springer Science Business Mediophic bacteria in the East China Sea. FEMS Microbiol. Ecol. , 61, 459-469.
doi:10.1111/j.1574-6941.2007.00355.x.

B. V, Berlin.
高市真一 (2006) : 生合成経路とその遺伝子，p. 109-156. カロテノイド - その多様性と生理活性，高市真一編著，裳華房．

Tang, K., X. Feng, YJ. Tang, and R.E. Blankenship (2009) : Carbohydrate
metabolism and carbon ﬁxation in Roseobacter denitrificans OCh 114.
PLoS One., 4, e7233. doi:10.1371/journal.pone.0007233.
Thingstad, T. F. and R. Lignell (1997) : Theoretical models for the controlof bacterial growth rate, abundance, diversity and carbon demand.

Aquat. Microb. Ecol. , 13, 19-27. doi:10.3354/ame013019.
Thingstad, T. F. (2000) : Elements of a theory for the mechanisms controlling abundance, diversity, and biogeochemical role of lytic bacterial viruses in aquatic systems. Limnol. Oceanogr. , 45, 1320 -1328.

al type 2 photosynthetic reaction centers found in the rare bacterial

216

高部 由季

A highly eﬀective survival strategy of aerobic anoxygenic
phototrophic bacteria in the ocean
Yuki Sato-Takabe

Abstract
The “microbial loop” is an important system that drives the carbon cycle in the ocean, andconsists of dissolved organic matter, bacteria, protists and viruses. The starting point of thesystem is organic matter (OM). The OM is utilized by bacteria, which are then bacteria aretransferred to higher trophic levels by protistan grazing. One of the functional bacterialgroups, aerobic anoxygenic phototrophic bacteria (AAnPB)，is ubiquitously distributed in the
global ocean surface, grow rapidly, and can be regarded as a key player in driving the carbon
cycle in the ocean. Herein, the eco-physiological characteristics of AAnPB (e.g., large cell size,
rapid growth, long-term survival, wide phylogenetic diversity, and unique carotenoids composition) are summarized and its survival strategy discussed.

Key words: Aerobic anoxygenic phototrophic bacteria, Carbon cycle, Bacteriochlorophyll,
Carotenoid(Corresponding authorʼs e-mail address: yukitakabe@aori.u-tokyo.ac.jp)(Received 19 May 2020: accepted 12 October 2020)(doi: 10.5928/kaiyou.29.6̲189)(Copyright by the Oceanographic Society of Japan, 2020)

Microbial Oceanography Laboratory
Atmosphere and Ocean Research Institute（ AORI ）, The University of Tokyo,
5-1-5 Kashiwanoha, Kashiwa, Chiba 277-8564, Japane-mail: yukitakabe@aori.u-tokyo.ac.jp