不知火海・球磨川流域圏学会誌
J. Jpn. Soc. Shiranuikai & Kumagawa Reg. Stud.
Vol. 12, No. 1, 2018, pp. 3-14.

【Original Paper】

Influence of benthic biomagnification process on the total
mercury content of fish andmega-benthos in an enclosed bay
Wachirah Jaingam 1), Tomohiro Komorita 2), Shobu Ishimatsu 1), Jun Kobayashi 2), Megumi Yamamoto 3),
Koji Arizono 2), Hiroaki Tsutsumi 2), *1 Graduate School of Environmental & Symbiotic Sciences, Prefectural University of Kumamoto, 3–1–100,
Tsukide, Higashi–ku, Kumamoto, 862–8502, Japan
2 Faculty of Environmental & Symbiotic Sciences, Prefectural University of Kumamoto,3–1–100, Tsukide,
Higashi–ku, Kumamoto, 862–8502, Japan
3 Department of Environment and Public Health, National Institute for Minamata Disease, 4058-18, Hama,
Minamata, Kumamoto, 876-0008, Japan*e-mail: hiro@pu-kumamoto.ac.jp
Abstract
The contents of heavy metals and non-biodegradable chemicals of the body tissues tend to increase in the organisms ofhigher trophic levels of the biological community. However, we were not able to recognize any significant relationshipbetween the trophic positions (TP) and total mercury (THg) contents of the body tissues among 24 species of fishes
and mega-benthos collected in the inner part of Isahaya Bay, Kyushu, western Japan. The two species of the tertiary
consumers of fish, Lateolabrax japonicas (Japanese seabass) and Paralichthys olivaceus (bastard halibut), contained
266 ± 99 ng/g d.w. (mean ± S.D., n = 5) and 249 ng/g d.w. (n = 1) of THg, while the contents of the six species of fishesof the secondary consumers, or the intermediate consumers between the secondary and tertiary ones, exceeded thoseof the tertiary consumers of fish. In particular, extremely high contents of THg were detected from Hemitrygon akajei(red stingray) (3,700 ng/g d.w., extra-large size class (72.0 cm, 5,150 g); 671 ± 340 ng/g d.w., large size class (63.3 ± 4.9cm, 1,847 ± 145 g, n = 4)), and Acanthopagrus schlegelii (blackhead seabream) (942 ng/g d.w.). They have common
feeding habits that favor macro-benthic animals for diets, including bivalves, polychaetes, crabs, shrimps, etc., and arereferred to as “bentho-pelagic species”. In the study area, the mercury discharged by volcanic activities was accumulated
in the sediment, and the THg was concentrated on some macro-benthic animals through the biomagnification process
in the detritus food chain in the benthic system. The high THg contents found in the bentho-pelagic fishes seem to betransferred from the preferential predation of the macro-benthic animals with high levels of THg contents.
Keywords: bentho-pelagic, biomagnification, fish, food chain, Isahaya Bay, mercury, total mercury content(Received on 3 June 2018, Accepted on 27 July 2018)3

J. Jpn. Soc. Shiranuikai & Kumagawa Reg. Stud. Vol. 12, No. 1, 2018

I INTRODUCTION

on the sediment and POM in the overlying wateron the sediment. Among these animals, we found a

When mercury has been discharged from thehigh THg content group with 101 ± 23 ng/g d.w. ofsurrounding lands to the coastal shallow waters, it isTHg contents, which consisted of deposit-feedingabsorbed by primary producers such as phytoplankton,

polychaetes and bivalves and suspension-feedingalgae, and sea grass, and accumulates in their bodybivalves burrowing in the sediment. The secondary

tissues, which is referred to as “bioconcentration”.

consumers such as carnivorous crabs and starfish

In the pelagic system, the phytoplankton is preyedthat favored the bivalves for diets had further about

on by various organisms linked with a food chain,

2.1 times higher THg contents, 215 ± 47 ng/g d.w.

including zooplankton, fishes, marine mammals, birds,

than those of the primary consumers. The provisional

etc., increasing markedly the mercury contents ofregulation value of THg for fish and shellfish for foods. In parallel withis set 400 ng/g w.w. 8) in Japan, which is equivalent

the biomagnification process in the pelagic system,

to about 2,000 ng/g d.w. If some fishes and mega-

the mercury contents of the animals tend to increase

benthos prey on these macro-benthic animals withalong the detritus food chain in the benthic system.

high THg contents preferentially, it is likely that their

The primary producers that absorbed mercury in the

THg contents exceed the provisional regulation value

water become directly or indirectly particulates ofdue to the effects of biomagnification.

the bodies at higher trophic levels

1-4)organic matter (POM), tend to sink down toward theIn this study, we conducted sampling of fishes andsea floor, and deposit as detritus on the sediment.

mega-benthos with a gill net, fixed net, and cast net

Benthic animals feed on the sediment with detritus,

in the inner part of Isahaya Bay, which is an enclosed

and/or filter POM suspended or re-suspended in the

bay located in the western side of the inner part ofoverlying water on the sediment, and this starts anotherAriake Bay, Kyushu, western Japan. The purposes ofbiomagnification process in the benthic system 5, 6).

this study were to determine the stable isotope ratios

Our studies have focused on the biomagnificaitonof carbon and the nitrogen and THg contents of theprocess of total mercury (THg) that proceeds in the

body tissues of fishes and mega-benthos, to clarify

benthic system in the coastal shallow waters. In thethe relationship between their trophic positions in thelatest results of our studies in the benthic systemcommunity of aquatic animals and THg contents, and7)in the inner part of Isahaya Bay , 27.2 ± 9.7 ng/g

to discuss the influence of biomagnification of THg

d.w. (mean ± S.D.) of THg was detected from POM

among the micro-benthic animals on the THg content

suspended in the bottom water, while about 4.9 timesof fishes and mega-benthos occurring in the bay.

higher THg content, 133 ± 23 ng/g d.w., was notedin the surface layer of the sediment. There, abundant

II MATERIALS AND METHODS

various macro-benthic animals including bivalves,
polychaetes, amphipods, etc. occur, and work as
primary consumers, exploiting the detritus deposited
4

Study area
Isahaya Bay is an enclosed bay located in the western不知火海・球磨川流域圏学会誌

第 12 巻

第 1 号（2018）

which was permanently set at St. 2. At St. 3, we conductedsamplings of a school of fish with a cast net from thefishing boat, searching for it with an echo sounder, on 27
November 2017. All of the collected specimens of thefishes and mega-benthos were kept in cooler boxes until
they were brought back to the laboratory.
Treatment of the samples
At the laboratory, the specimens of the fishes andFig. 1 Study area of this study, Inner part of Isahaya
Bay, Kyushu, western Japan.

mega-benthos were identified, measured, weighed,side of the inner part of Ariake Bay, Kyushu, Japanmuscles without skin and bones of fishes and muscle(Fig. 1). The total area of the bay is about 65 km2, andof mega-benthos. About 6 g in wet weight of theits average depth is 10 m. Shimabara Peninsula with anmuscles of each specimen was collected to use for theactive volcano, Mt. Unzen, located on the southern sidechemical analyses. These samples were washed withof the bay. In general, these volcanic eruptions weredistilled water, put in 5 ml of plastic vials, and kept insome of the principal natural sources of mercury in thea freezer at -20 °C. The frozen samples were freeze-

and dissected with clean instruments to take the dorsal

atmosphere . It has erupted at least three times (1663,

dried for 48 hours with a freeze dryer, powdered with

1792, 1990 to 1995) since the dawn of human history

Agate mortar, and kept in the plastic vials.

9)in Kyushu . At the last eruption of Mt. Unzen, about

Prior to determination of stable isotope ratios of2.95 tons of mercury were emitted to the atmospherecarbon and nitrogen of the samples, about 10 mg d.w.

10)over 1,928 days . Furthermore, there are many hotof each sample was placed in the microtubes 1.5 mL,

springs and fumaroles around the volcano, from where

treated with 2N HCl to remove CaCO3, vacuum-dried

hot water and gases containing mercury are beingfor 48 hours, delipidated with chloroform-methanol

continuously emitted 12-14). They also seem to work as

mixture solutions (2:1, v/v), and centrifuged at 10,000

sources of discharging mercury to the bay. Here, we set

rpm for five minutes at 4 °C twice. They were treatedthree sampling stations in the inner part of the bay towith 100 % methanol, centrifuged at 10,000 rpm forcollect fishes and mega-benthos with a gill net at St. 1,

five minutes at 4 °C again, and vacuum-dried fora fixed net at St. 2, and a cast net at St. 3.

48 hours. Finally, they were ground to powder with

11)pellet pestle. The remaining samples were used for
Sampling

determination of THg contents.

On 17 October 2015, January 27, May 24, andAugust 3 in 2016, we collected fishes and mega-benthos,

Chemical analyses

leaving a gill net in the water from a fishing boat for

The stable isotope ratios of carbon and nitrogen

approximately 30 minutes, at St. 1, and with a fixed netof the samples were determined using an elemental
5

J. Jpn. Soc. Shiranuikai & Kumagawa Reg. Stud. Vol. 12, No. 1, 2018

analyzer (Flash Elemental Analyzer 1112 Series,

the following equation.

Thermo Electron) and continuous flow isotope ratio
mass spectrometer (Delta Plus, Thermo Electron).

TPi = 3 + (δ15Ni - δ15Ns.c.) / 3.4 (‰)

All isotopic data were reported in conventional delta
notation (in ‰) as follows:
δ13C=[(13C/12Csample)/(13C/12Cstandard)-1] × 1000 (‰)δ15N=[(15N/14Nsample)/(15N/14Nstandard)-1] × 1000 (‰)

TPi: trophic position of species i, δ15Ni: δ15N value of
species i, δ15Ns.c.: the mean of δ15N values of sevenspecies of the secondary consumers (S.C.) of themacro-benthic animals occurring in the study area
= 13.4 (‰) 7), 3.4 (‰): isotopic shift of δ15N value
between prey and predator 15).

Pee Dee Belemnite (PDB) and atmospheric nitrogenwere used as references for 13C and 15N, respectively.

In this study, the animal which has a TP value

Glycine was used as a working standard in this study.

between 2.8 and 3.2 or one between 3.8 and 4.2 is

The overall analytical error was within ± 0.2 ‰.

regarded as a secondary consumer or a tertiary one,The THg contents of the samples were determined

respectively, considering the range of the standard

with an MA-3000 mercury analyzer (Thermal

deviation of the δ15N values (± 0.7 ‰) of the sevenvaporization atomic absorption, Nippon Instruments).

species of the secondary consumers of the macro-

The NIMJ CRM 7402-a (cod fish tissue) was used to test

benthic animals collected in the study area 7). The

the accuracy of the method as a standard reference fordifference of 0.7 ‰ in δ15N value is equivalent to

the determination of THg content of the specimens ofthat of 0.2 in TP value. The animal with a TP value

the fishes and mega-benthos.

between 3.3 and 3.7 is treated as “the intermediate
consumer” between the secondary consumer andAnalyses of trophic relationship and biomagni-

tertiary one, which is referred to “the intermediate

fication of mercury

consumer” in this paper.

The trophic position of each species of the fishes
and mega-benthos collected in this study was

III RESULTS

15

determined with its δ N value of the body tissues.
The δ15N value of the secondary consumers, 13.4 ±Isotopic signatures of the body tissues of fishes

0.7 ‰ (mean ± S.D.), was obtained with the data ofand mega-benthos

the seven species of the secondary consumers of theFig. 2 indicates the relationship between δ13C andmacro-benthic animals collected in the study area 7).

δ15N values of the body tissues of 24 species of animals

We assumed the isotopic shift of δ13C and δ15N values

collected by the samplings in the inner part of Isahaya

between the prey and predator as +1 ‰ and +3.4 ‰,Bay in this study, which were made up of 21 species

respectively 15). Being based on these assumptions,of fishes, two species of cephalopoda, and one species

the trophic position value of each species (TPi ) in theof malacostraca, and their trophic positions in the foodcommunity of the aquatic animals was determined bychain of the aquatic animal community in the bay. (The6

不知火海・球磨川流域圏学会誌

第 12 巻

第 1 号（2018）

data on the stable isotope ratios of carbon and nitrogen

positions in the aquatic animal community simply fromof these species are noted in Table 1). The mean values

the observations of their feeding habits. However, judgingof δ13C and δ15N of these animals ranged between -18.0

from the TP values calculated with their δ15N values (Table‰ and -14.5 ‰, and 12.8 ‰ and 17.3 ‰, respectively.

1), two species of fishes, Lateolabrax japonicas (Japanese

According to the general trend of isotopic shift between

seabass, TP = 4.1) and Paralichthys olivaceus (bastard

15)

13

prey and predator , the range of the δ C values, 3.5

halibut, TP = 3.9), were regarded as tertiary consumers‰, indicates that they exploited the organic mattersin the community of the aquatic animals in the bay. Sixderived from multiple sources of the primarily producing

species of fishes, Hemitrygon akajei (large size (63.6 ± 4.9organisms, and that of the δ15N values, 4.5 ‰, which

cm, 1,847 ± 145 g, mean ± S.D., n = 4) of red stingray),15

exceeded the general isotopic shift of δ N value between

Callionymus beniteguri (whitespotted dragonet), Takifugu

the predator and prey, 3.4 ‰, indicates that they preyed

rubripes (Japanese pufferfish), Pseudopleuronecteson the animals of different trophic positions.

herzensteini (yellow striped flounder), Cynoglossus

The fishes and mega-benthos collected in this study

abbreviates (three-lined tongue sole) and Mugil cephalus

possess large mobility, and seem to feed on various diets(flathead grey mullet), and one species of cephalopoda,in both of the food chains of the pelagic and benthic

Octopus sp. (octopus) had TP values between 2.8 and 3.2,

ecosystems. It is, therefore, hard to define their trophic

and were treated as secondary consumers.

Fig. 2 δ13C and δ15N signatures of 24 species of the fishes and mega-benthos collected from the inner part of
Isahaya Bay. The data of the plots are noted in Table 1. Error bars represent standard deviation of the data.
7

8

F: fish, C: cephalopoda, M: malacostraca, THg: total mercury, TP: trophic position, Secondary consumers (S.C.): TP = 2.8 to 3.2, Intermediate consumers(I.C.): TP = 3.3 to 3.7, Tertiary consumers (T.C.): TP = 3.8 to 4.2(ng/g d.w.)

Table 1 A species list of 24 species of the fishes and mega-benthos collected in the inner part of Isahaya Bay and the information on their body sizes, stable
isotope ratios of carbon and nitrogen, THg contents, and trophic position.

J. Jpn. Soc. Shiranuikai & Kumagawa Reg. Stud. Vol. 12, No. 1, 2018

不知火海・球磨川流域圏学会誌

第 12 巻

第 1 号（2018）

The remaining 15 species of the aquatic animals weresize classes of red stingray (H. akajei, extral-large size;

made up of 13 species of fishes, Ilisha elongate (elongate

72.0 cm, 5,150 g, (n = 1), small size; 30.6 ± 2.4 cm, 98.2

ilisha), Pennahia argentata (silver croaker), Konosirus± 29.1 g, (n = 4)), one species of cephalopoda, Sepia

punctatus (dotted gizzard shad), Sebastes inermis (dark-

esculenta (cutttlefish), and one species of malacostraca,

banded rockfish), Takifugu niphobles (grass puffer),

Oratosquilla oratoria (mantis shrimp), had TP values

Takifugu xanthopterus (yellowfin pufferfish), Planiliza

between 3.3 and 3.7. They were considered to behaematocheila (so-iuy mullet), Acanthopagrus schlegelii“intermediate consumers”, which fed on mixtures of the(blackhead seabream), Acanthopagrus sivicolus

primary and the secondary consumers for diets.

(Okinawa seabream), Nuchequula nuchalis (spotnape
ponyfish), Amblychaeturichthys hexanema (pinkgray

THg contents of the body tissues of fishes

goby), Engraulis japonicas (Japanese anchovy), andand mega-benthos

Sardinella zunasi (Japanese sardinella), two different

Figure 3 shows the relationship between theFig. 3 The relationship between the δ15N values and THg contents of the body tissues of the fishes and megabenthos collected in the inner part of Isahaya Bay. Error bars represent standard deviation of the mean values. The
data of the plots are noted in Table 1.
9

J. Jpn. Soc. Shiranuikai & Kumagawa Reg. Stud. Vol. 12, No. 1, 2018

δ 15N values and THg contents of the body tissues

99 ng/g d.w. (mean ± S.D.), P. olivaceus: 249 ng/g d.w.)of 24 species of fishes and mega-benthos collected

seem to be responsible for their feeding activities inin the inner part of Isahaya Bay. A general trend of

the pelagic system.

biomagnification of THg content in the food chain

Among the six species that exceeded the THgof the animal community was not found in the THg

contents of the tertiary consumers, Hemitrygon akajei

contents of the fishes and mega-benthos collected in(red stingray) with extra-large body size (72.0 cm,

the study area. The values of two species of the tertiary

5,150 g, n = 1) as the intermediate consumer (TP = 3.3)

consumers, L. japonicas and P. olivaceus, were 266 ±and large ones (63.3 ± 4.9 cm, 1,847 ± 145 g, n = 4) as

99 ng/g d.w. (mean ± S.D., n = 5) and 249 ng/g d.w. (nthe secondary consumer (TP = 3.1) had conspicuously= 1), respectively, while five species of the intermediatehigh THg contents, 3,700 ng/g d.w. and 671 ± 240 ng/

consumers of fish, extra-large size class of H. akajei (TPg d.w., respectively, while the THg content of the small= 3.3), T. niphobles (TP = 3.6), A. schlegelii (TP = 3.5),

ones (30.6 ± 2.4 cm, 98.2 ± 29.1 g, n = 6) was 142 ± 76

P. haematocheila (TP = 3.3) and N. nuchalis (TP = 3.3),

ng/g d.w., and had a much higher TP value (3.7) thanand two species of the secondary consumers of fish,

those of the extra-large and large individuals. These

T. rubripes (TP = 3.2) and large size class of H. akajei

facts indicate that the trophic position of H. akajei went

(TP = 3.1), contained THg between 328 and 3,700 ng/

down significantly as it grew up to adults, increasing

g d.w. Although they were located at the lower trophic

the THg contents markedly.

positions to the two species of the tertiary consumers in

In the study on the feeding habits of H. akajei

the community of aquatic animals, their THg contents

collected in the inner part of Ariake Bay, which isexceeded those of the tertiary consumers.

located outside Isahaya Bay, the majority of thestomach contents were occupied by crustaceans

IV DISCUSSION

inclusing crabs and mysids and fishes, and the bivalves
were not found at all in them 19). These results are,According to the descriptions on the feeding habits

however, not contradictory to those of this study, sinceof the two species of fishes as the tertiary consumers,

most of the specimens of red stingrey were less than

Lateolabrax japonicas
17)

16)

and Paralichthys olivaceus, they prefer juveniles of fish and/or small species

50 cm 19), which are classified to small individuals that
hardly prey on the bivalves in this study.

of fishes for main food items. The latter one is a

In the study area, the inner part of Isahaya Bay,demersal fish, but it swims up in the water to catch thethe macro-benthic animals were divided into twopelagic animals such as Japanese anchovy, Engraulis

groups in THg content, “High THg content group”

japonicas during nighttime 18). The small fishes as

and “Low THg content group” in both members of theones of their main food items seem to grow feeding

primary and secondary consumers 7). The “High THg

on zooplankton in the water, which increase preying

content group” of the primary consumers consisted ofon phytoplankton. Therefore, their relatively low THg

deposit feeding bivalves and polychaetes and bivalvescontents as the tertiary consumers (L. japonicas: 266 ±burrowing in the sediment, which included a venerid

10不知火海・球磨川流域圏学会誌

第 12 巻

第 1 号（2018）

bivalve, Ruditapes philippinarum, with the THg content

Thus, the six species of the fishes of the secondaryof 80.8 ng/g d.w., and that of the secondary consumers

and intermediate consumers of which the THg contents

was made up of the predators of the primary consumers

exceeded those of the pelagic fishes of the tertiaryof “High THg content group” such as crabs and starfish

consumers prefer commonly macro-benthic animals

7). It is, therefore, very likely that H. akajei depended

for diets. Therefore, they are referred to as bentho-

on R. philippinarum for diets more preferentially as it

pelagic fishes 5), and their preys include the members

grew up, and the preferential predation resulted in theof “High THg content groups” of the primary andaccelerated accumulation of THg in its body althoughsecondary consumers 7). On the sea floor in the present

its trophic position went down.

study area, the sediment contained 133 ± 23 ng/g d.w.

Acanthopagrus schlegelii had the second highestof THg due to deposition of POM with 27.2 ± 9.7 ng/

THg content (942 ng/g d.w., n =1), and was one

g d.w. of THg contents 7). Therefore, the results ofof the intermediate consumers (TP = 3.5). It is a

this study emphasize the strong influence of the THg

demersal fish with a restricted migration habit 20),

accumulation process on the sediment of the sea floor

and feeds predominantly on mollusks, crustaceans,

and its biomagnification by the macro-benthic animals

and polychaetes 21, 22). In particular, it prefers oysters

to the THg contents of the bentho-pelagic fishes in the20)(Crassostrea gigas) for diets exclusively , which wascoastal shallow water.

also a member of “High THg content group” of the

As we predicted from the results of the study on the

primary consumers (94.1 ± 22.3 ng/g d.w., n = 8) of

bioaccumulation of THg in the macro-benthic animals

the macro-benthic communities in the study area 7).

occurring in the bay 7), one species of the bentho-pelagic

The remaining four species with high THg contents

fish, H. akajei (extra-large size), which favors macro-

between 328 and 558 ng/g d.w. were two species ofbenthic animals of “High THg content groups” for diets

carnivorous pufferfish (Takifugu niphobles and Takifugu(in particular, venerid bivalve, R. philippinarum), hadrubripes), Planiliza haematocheila, and Nuchequulaa THg content, 3,700 ng/g d.w., which exceeded thenuchalis. The pufferfishes favor macro-benthic animals

Japanese provisional standard value of THg for fish

such as bivalves and crabs for diets 17, 22-24), which wereand shellfish for foods, 400 ng/g w.w. (about 2,200 ng/

included in the members of “High THg content groups”

g d.w.) 8). The extremely high THg content was almostof the primary and secondary consumers of the macro-equivalent to those of the marine mammals and sharkes

7)benthic communities in the study area, respectively .

occurring in unpolluted areas by the anthropogenic

Planiliza haematocheila belongs to Mugilidae. In general,

factors and far from the active volcanos 3, 5, 27, 28).

the fish of this family feeds on the sediment with detritus,

Therefore, the results of this study indicate that the

microphytobenthos and small benthic invertebrates 25).

mercury discharge by the volcanic activities of Mt.

Nuchequula nuchalis has a mouth with a downward

Unzen and its bioconcentration by the phytoplankton

opening to suck up the food items from the bottom,

and accumulation on the sediment of the sea floor in theand favors macro-benthic animals including bivalves,

bay and biomagnification in the benthic system have apolychaetes, crustaceans, etc., and small fish for diets 26).

great potential for pushing up the THg contents of some11

J. Jpn. Soc. Shiranuikai & Kumagawa Reg. Stud. Vol. 12, No. 1, 2018

bentho-pelagic fishes to the levels equivalent to those of

and Nuchequula nuchalis, and two species of thethe animals located at the top of the food web system of

secondary consumers of fish, Takifugu rubripes and a

the animals in the pelatic system.

large size class of H. akajei, contained 328 to 3,700
ng/g d.w. of THg. The secondary and intermediate

V CONCLUSIONS

consumers of the fishes, of which the THg contents
exceeded those of the tertiary consumers, have

We collected 24 species of aquatic animals with

common features in feeding habits in that they

nets from a fishing boat in the inner part of Isahaya

preferentially prey on macro-benthic animals including

Bay between 17 October 2015 and 27 November

bivalves, polychaetes, crabs, and shrimps as main2017. They were made up of 21 species of fishes,diets. They are referred to as “bentho-pelagic species”.

two species of cephalopoda, and one species ofSome of the diet species of the macro-benthic animals

malacostraca, and determined their trophic positions

contain high levels of THg through the depositionin the food chain of the aquatic animal communityof THg discharged by the volcanic activities onusing the results of stable isotope ratios of carbon andthe sediment of the sea floor and biomagnification

nitrogen. They included two species of the tertiary

process in the detritus food chain in the macro-

consumers of fish, seven species of the secondary

benthic communities. Thus, the high contents of THg

consumers including six species of fishes and one

detected from the bentho-pelagic fishes seemed to

species of cephalopoda (octopus), and 16 species ofbe transferred from the mercury deposited on thethe intermediate consumers between the secondary

sediment via biomagnification process in the detritus

and tertiary ones including 14 species of fishes, one

food chain of the macro-benthic communities and their

species of cephalopoda (cutttlefish), and one species ofpreferential predation on the macro-benthic animals.

malacostraca (mantis shrimp).
The results of the analysis of THg content of

Acknowledgements

these animals revealed that a general trend ofThis research was financially supported bybiomagnification of mercury in the food chain of

Kumamoto Prefectural Government Office andthe animal community was not found in the fishes

Prefectural University of Kumamoto, Japan. The

and mega-benthos collected in the study area. The

authors are greatly grateful to Dr. Tetsuro Agusa

two species of the tertiary consumers, Lateolabrax

for his criticism to the results of this study, and Dr.

japonicas (Japanese seabass) and Paralichthys

Morrow Jeffrey Stewart for his critical reading andolivaceus (bastard halibut) contained 266 ± 99 ng/

correction of the English text of the draft paper.

g d.w. (mean ± S.D., n = 5) and 249 ng/g d.w. (n =1) of THg, respectively, while five species of the

REFERENCES

intermediate consumers of fish, an extra-large sizeclass of Hemitrygon akajei, Takifugu niphobles,1 ）Bargagli R, Monaci F, Sanchez-Hernandez JC, Cateni

Planiliza haematocheila, Acanthopagrus schlegelii,

D 1998. Biomagnification of mercury in an Antarctic

12不知火海・球磨川流域圏学会誌

第 12 巻

第 1 号（2018）

marine coastal food web. Marine Ecology Progress

nimd.go.jp/english/kenkyu/docs/Mercury_and_

Series 169: 65–76.

health.pdf)

2 ）Gray JS 2002. Biomagnification in marine systems:

9) Nriagu JO 1989. A global assessment of natural

The perspective of an ecologist. Marine Pollution

sources of atmospheric trace metals. Nature 338:

Bulletin 45: 46-52.

47-49.

3 ）Campbell LM, Norstrom RJ, Hobson KA, Muir

10) Unzen Restoration Project Office 2007. Unzen-

DCG, Backus S, Fisk AT 2005. Mercury and other

Fugendake eruption executive summary 1990-

trace elements in a pelagic Arctic marine food web

1995. Unzen Restoration Project Office, Kyushu(Northwater Polynya, Baffin Bay). Science of theRegional Construction Bureau, Ministry of Land,

Total Environment 351-352: 247-263.

Infrastructure and Transport, Shimabara-shi,

4 ）AL-Reasi HA, Abaneh FA, Lean DR 2007.

Japan, 20 pp. (URL: http://www.sabo-int.org/

Evaluating mercury biomagnification in fish

projects/unzen_01.pdf, accessed on 18 April 2018)from a tropical marine environment using

11) Nriagu J, Becker C 2003. Volcanic emissions of

13

15

stable isotopes (δ C and δ N). Environmental

mercury to the atmosphere: global and regional

Toxicology and Chemistry 26: 1572-1581.

inventories. The Science of the Total Environment5 ）Lavoie RA, Hebert CE, Rail JF, Braune BM,

304: 3-12.

Yumvihoze E, Hill LG, Lean DRS 2010. Trophic

12) Sakamoto H, Fujita S, Tomiyasu T, Anazawa

structure and mercury distribution in a Gulf of St.

K 2003. Mercury concentrations in fumarolic

Lawrence (Canada) food web using stable isotope

gas condensates and mercury chemical forms inanalysis. Science of the Total Environment 408:

fumarolic gases. Bulletin of the Volcanological5529-5539.

Society of Japan 48: 27-33.

6 ) Kim E, Kim H, Shin KH, Kim MS, Kundu SR,

13) Sakamoto H, Kamada M, Yonehara N 1988. The

Lee BG, Han S 2012. Biomagnification of mercury

contents and distribution of arsenic, antimony,through the benthic food webs of a temperate

and mercury in geothermal waters. Bulletin of theestuary: Masan Bay, Korea. Environmental

Chemical Society of Japan 61: 3471-3477.

Toxicology and Chemistry 31: 1254-1263.

14) Ohsawa S, Kazahaya K, Yasuhara M, Kono T,

7 ）Jaingam W, Komorita T, Ishimatsu S, Takenaka

Kitaoka K, Yusa Y, Yamaguchi K 2002. Escape ofR, Umehara A, Kobayashi J, Yamamoto M,

volcanic gas into shallow groundwater systems at

Arizono K, Tsutsumi H in press. Biomagnification

Unzen Volcano (Japan): Evidence from chemical

process of mercury in the macro-benthic animals

and stable carbon isotope compositions of dissolvedin an enclosed bay, Isahaya Bay, Kyushu, Japan.

inorganic carbon. Limnology 3: 169–173.

Japanese Journal of Environmental Toxicology.

15) Wada E, Mizutani H, Minagawa M 1991. The use

8 ）National Institute for Minamata Disease, Ministryof stable isotopes for food web analysis. Criticalof Environment 2013. Minamata Disease

Reviews in Food Science and Nutrition 30: 361–

Archives. Mercury and health. (URL: http://www.

371.
13

J. Jpn. Soc. Shiranuikai & Kumagawa Reg. Stud. Vol. 12, No. 1, 201816) Nakane Y, Suda Y, Sano M 2011. Food habits offishes on an exposed sandy beach at Fukiagehama,South-West Kyushu Island, Japan. Helgoland
Marine Research 65: 123–131.
17) Inoue T, Suda Y, Sano M 2005. Food habits

xanthopterus in Ariake Sound. Nippon Suisan
Gakkaishi 57: 1883-1889. (In Japanese)24) Nakajima H 2011. Migration, Growth andFeeding habits of juvenile Ocellate puffer
Takifugu rubripes in Ise Bay and Kumano Nada.

of fishes in the surf zone of a sandy beach at

Aquaculture Science 59: 51-58. (In Japanese)

Sanrimatsubara, Fukuoka Prefecture, Japan.

25) Cardona L 2016. Food and feeding of Mugilidae.

Ichthyological Research 52: 9–14.
18) Miyazaki T, Seikai T, Kinoshita I, Tsukamoto K
2004. Behavioral pattern in wild Japanese flounder

In: Biology, Ecology and Culture of Grey Mullets(Mugilidae) (Eds. Crosetti D and Blaber SJM).
Boca Raton: CRC Press, pp. 165-195.

Paralichthys olivaceus juvenile under different26) Tiews K, Divino P 1972. Food and Feeding

light-dark cycles. Fisheries Science 70: 927–929.

Habits6of Eight Species of Leicgnathus.

19) Kanazawa T 2003. The fishing distribution andProceedings of the Indo-Pacific Fish Conference 3,

food of the Japanese stingray (Dasyatis akayei) in
the Ariake Sea of the water temperature decreasing27) A t w e l l L , H o b s o n K A , We l c h H E 1 9 9 8 .

term. Bulletin of Fukuoka Fisheries and Marine

Biomagnification and bioaccumulation of mercury

Technology Research Center 13: 149-152. (Inin an arctic marine food web: insights from stable

Japanese)

nitrogen isotope analysis. Canadian Journal of20) Tsuyuki A, Umino T 2017. Spatial movement of

Fisheries and Aquatic Sciences 55: 1114-1121.

black sea bream Acanthopagrus schlegelii around28) Clayden MG, Arsenault LM, Kidd KA, O’ Driscoll

the oyster farming area in Hiroshima Bay, Japan.

NJ, Mallory ML 2014. Mercury bioaccumulation

Fisheries Science 83: 235–244.

and biomagnification in a small Arctic polynya21) Vahabnezhad A, Kaymaram F, Taghavi MSA,
Valinassab T, Fatemi SMR 2016. The reproductive
biology and feeding habits of yellow fin seabream,
Acanthopagrus latus (Houttuyn, 1782), in the
Northern Persian Gulf. Iranian Journal of Fisheries
Sciences 15: 16–30.
21) Froese R, Pauly D 2018. FishBase–Species Fact
Sheets-Acanthopagrus schlegelii (Bleeker, 1854).
World Wide Web electronic publication. (URL:
http://www.fishbase.se/summary/Acanthopagrusschlegelii.html, accessed on 24 April 2018)23) Takita T, Intong S 1991. Ecological studies
on young puffers Takifugu rubripes and T.
14

93–99.

ecosystem. Science of the Total Environment 509510: 206-215.

不知火海・球磨川流域圏学会誌【和訳】この文献を引用する場合は，英文の文献を引用のこと．翻訳：堤第 12 巻

第 1 号（2018）

裕昭

閉鎖性内湾に生息する魚類およびメガベントスへの海底における総水銀の生物濃縮過程の影響
Wachirah Jaingam1)・小森田智大 2)・石松将武 1)・小林 淳 2)・山元 恵 3)・有薗幸司 2)・堤 裕昭 2), *1 熊本県立大学大学院・環境共生学研究科
2 熊本県立大学大環境共生学部〒 862-8502 熊本市東区月出 3-1-100〒 862-8502 熊本市東区月出 3-1-100

3 国立水俣病総合研究センター環境保健研究部〒 876-0008 熊本県水俣市浜 4058-18*e-mail: hiro@pu-kumamoto.ac.jp
要旨

重金属や難分解性化学物質の体組織の含量は，生物群集においてより高い栄養段階の生物ほど高くなるという傾向がある．しかしながら，西日本の九州に位置する諫早湾の湾奥部で採集した 24 種の魚類およびメガベントスでは，栄養段階と体組織の総水銀含量の間に，有意な関係をまったく見出すことができなかった．第三次消費者である 2 種の魚類（Lateolabrax japonicas（スズキ）と Paralichthys
olivaceus（ヒラメ）は，それぞれ体組織に 266 ± 99 ng/g 乾重 ( 平均値 ± 標準偏差 , n = 5) および
249 ng/g 乾重 (n = 1) の総水銀を含んでいた．一方，第二次消費者または第二次消費者と第三次消費者の中間的な栄養段階に位置する 6 種の魚類の総水銀含量は，前述の第三次消費者の値を上回っていた．特に，アカエイ（Hemitrygon akajei）で特大サイズの個体（72.0 cm, 5,150 g）ならびに大サイズの個体（ 63.3 ± 4.9 cm, 1,847 ± 145 g, n = 4）の体組織からは，それぞれ 3,700 ng/g 乾重および 671 ± 340 ng/g 乾重 , クロダイ（Acanthopagrus schlegelii）からも 942 ng/g 乾重の高い総水銀含量が検出された．これらの 6 種の魚類は食性に 1 つの共通点が見られ，いずれも二枚貝類，多毛類，カニ類，エビ類を含む底生生物を餌として好んで摂食し，"bentho-pelagic 種 " と呼ばれている．本研
究の調査域では，火山活動によって放出された総水銀が堆積物中に蓄積し，その水銀が海底の腐食食
物連鎖における生物濃縮過程を通して，特定の底生生物に高濃度の水銀が蓄積していた．このような"bentho-pelagic 種 " に見られる高濃度の総水銀含量は，これらの魚類が水銀含量の高い底生生物を選択的に捕食することを通してもたらされたと考えられる．
キーワード：bentho-pelagic, 生物濃縮，魚類，諫早湾，食物連鎖，水銀，総水銀含量

I はじめに者に吸収され，それらの組織の中で濃度が濃縮される．水中では，植物プランクトンが動物プラン

沿岸浅海域では，もっとも有害な重金属類のクトンに捕食され，魚類，海生ほ乳類，鳥類な

1 つである水銀が陸上の周辺域から流入すると， ど，食物連鎖で繋がった様々な生物によって捕食植物プランクトン，海藻，海草のような一次生産

されて，栄養段階の高い生物になると，体組織の15

J. Jpn. Soc. Shiranuikai & Kumagawa Reg. Stud. Vol. 12, No. 1, 2018

水銀含量が著しく増加する 1~4)．この水中の生態存在すれば，それらの生物の中で，総水銀含量が系における生物濃縮過程と並行して，海底におい生物濃縮の効果によって，この暫定基準値を超えても腐食食物連鎖に沿って動物の水銀含量が増る種が生じる可能性も考えられる．

加する傾向が見られる. 水中で水銀を吸収し本研究では，西日本の九州，有明海奥部西側にた第一次生産者の多くは，直接的または間接的に位置する閉鎖性の内湾である諫早湾の奥部で，刺（動物プランクトンによる捕食を通して）水中にし網，定置網，投げ網を用いて魚類やメガベント

懸濁する粒状有機物（POM）となり，海底に向スを採集した．本研究の目的は，諫早湾湾奥部に7)

けて沈降し，デトリタスとして海底に堆積する .

生息する魚類およびメガベントスの体組織の炭大型底生生物の第一次消費者は，その水銀を含む素および窒素の安定同位体比と総水銀含量を測堆積物や，水中に懸濁したり海底直上に再懸濁し定し，水生生物群集における栄養段階と総水銀含た粒状有機物を摂食し，海底におけるもう 1 つ

量の関係を明らかにし，大型底生生物間で生じるの生物濃縮過程が始まる

5, 6)

総水銀の生物濃縮過程が魚類およびメガベント

本研究では沿岸浅海域の海底で進行する水銀

スの総水銀含量にどのような影響を及ぼすのか

5~6)

.

の生物濃縮過程に焦点を当てる．著者らの近年について考察する．

の諫早湾における研究では ，水中から水銀がほ
7)

II 材料と方法

とんど検出されない条件でも，水中に懸濁する
粒状有機物からは 27.3 ± 9.7 ng/g 乾重（平均値± 標準偏差）の総水銀が検出され，海底堆積物表調査地層にはその約 4.9 倍の 133 ± 23 ng/g 乾重の総諫早湾は，九州の有明海奥部西側に位置する水銀が含まれていた．その海底には二枚貝類，多閉鎖性内湾である（図 1）．総面積は 65 km2 で，毛類，ヨコエビ類などの様々な大型底生生物が棲平均水深は 10 m である．活火山の雲仙普賢岳を息し，堆積物に含まれる有機物や海底直上水に懸擁する島原半島が湾の南側に隣接している．一般

濁する POM を主な餌にして，第一次消費者としに，火山噴火は大気中への自然現象による水銀のての働きを果たしている．これらの生物群には， 主要な放出源の１つとなっている 9)．雲仙は九州
101 ± 23 ng/g 乾重の高い総水銀含量のグループの有史以来少なくとも 3 回（1663 年，1792 年，が見出され，主に堆積物中に生息する堆積物食の1990 〜 1995 年）の噴火を繰り返してきた 10)．

多毛類や懸濁物食の二枚貝類で構成されていた．
また，この二枚貝類を主要な餌とする肉食性の第二次消費者（カニ類やヒトデ類）からは，さらに
約 2.3 倍高い 215 ± 47 ng/g 乾重の総水銀含量が検出された．日本では食用魚介類の総水銀量の暫定基準値を 400 ng/g 湿重と定めている（標本の乾燥重量に換算すると，約 2,000 ng/g 乾重に相当する）8)．これらの高総水銀含量の大型底生生物を選択的に捕食する魚類やメガベントスが16

図 1 調査地（諫早湾奥部）と調査地点

不知火海・球磨川流域圏学会誌

第 12 巻

第 1 号（2018）1990 年代の噴火では，1,928 日間に約 2.95 トル（100%）を加えて毎分 1 万回転で遠心分離をンの水銀が大気中に放出された．また，この5 分間行い，真空乾燥を 48 時間行った．最後に，火山の周辺では水銀を含む熱水が湧出したり，噴ペレットペッスルを用いて粉状にした．残りのサ

気の上がる場所が至るところにあり

ンプルは総水銀量の測定に使用した．

11)

，それら

12-14)

も諫早湾への水銀の負荷源となりうる．この湾奥部に 3 調査地点を設置し，St. 1 では刺し網，St.

化学分析
サンプルの炭素および窒素安定同位体比は元素2 では定置網，St. 3 では投網を用いて魚類およびメガベントスを採集した．

分析計 (Flash Elemental Analyzer 1112 Series,
Thermo Electron) と 同位体質量分析計 (Delta

生物標本の採集
St. 1 で は，2015 年 10 月 17 日，2016 年 1 月

Plus, Thermo Electron）を用いて測定した．すべての同位体データは，次の式を用いて示す．

27 日，3 月 24 日，8 月 3 日に，漁船から刺し網を約 30 分流して，St. 2 では年間を通して設置さδ13C=[(13C/12Csample)/(13C/12Cstandard)-1] × 1000 (‰)

れた定置網を用いて，魚類およびメガベントスを

δ15N=[(15N/14Nsample)/(15N/14Nstandard)-1] × 1000 (‰)

採集した．St. 3 では，2017 年 11 月 27 日に，漁船の魚群探知機で魚を探し，投網で魚類およびメ
ガベントスを採集した．採集したすべての標本はこの研究では，グリシンを作業用標準物質として使用した．分析誤差は ± 0.2 ‰である．

クーラーボックスに入れて，研究室に持ち帰った．

サンプルの総水銀含量 (THg) は，MA-3000 水
銀 分 析 計 (Thermal vaporization atomic absorption,

サンプルの処理

Nippon Instruments) を用いて測定した．NIMJ CRM

研究室で魚類およびメガベントスの標本は種を7402-a（タラの組織）を用いて，魚類およびメガ

同定し，サイズと重量を計測し，皮と骨のない背ベントスの標本の総水銀含量を測定するための標側の筋肉組織を採取した．各標本の背側の筋肉を準物質として使用し，測定誤差を測定した．

湿重量で約 6 g を採取して，ポリプロピレン製の容器（5 ml）に蒸留水を用いて流し込み，-20

栄養段階と水銀の生物濃縮の分析℃の冷凍庫に保管した．その後，凍結乾燥器を用本研究で採集した魚類およびメガベントス各種

いて 48 時間処理して乾燥し，粉状のサンプルにの栄養段階を，体組織の δ N の値を用いて決定

してプラスティック容器に保管した．

した．第二次消費者の δ N の値は，諫早湾湾奥

1515

炭素と窒素の安定同位体比の分析には，上述の部で採集した大型底生生物 8 種の値を用いて，サンプルから約 1 g を取り出して 1.5 ml のマイ

13.4 ± 0.7 ‰（平均値 ± 標準偏差）とした 7).

クロチューブに入れ，2N 塩酸を加えて炭酸カル

また，餌生物と捕食者の間では，δ C と δ N の
13

15

シウムを除去し，48 時間真空乾燥した．このサ値がそれぞれ 1 ‰ と 3.4 ‰増加すると仮定した

ンプルにクロロホルムとメタノールの混合液（体15)積比 2:1）を加えて脱脂し，4 ℃で毎分 1 万回転

おける各生物の栄養段階値（TP 値）を次の式でで遠心分離する処理を 2 回繰り返し，メタノー

求めた．

. これらの仮定をもとにして，水生生物群集に

17

J. Jpn. Soc. Shiranuikai & Kumagawa Reg. Stud. Vol. 12, No. 1, 2018て，「第二次と第三次の中間消費者」と呼ぶ．
III 結

TPi = 3 + (δ15Ni - δ15N 第二次消費者 ) / 3.4 (‰)
TPi: 種 i の生物群集における栄養段階，δ15Ni: 種 i の δ15N 値，
δ15N 第二次消費者 : 第二次消費者の δ15N 値の平均値 = 13.4 (‰) 7)，
3.4 (‰): 餌生物および捕食者の間における δ15N 値の変化 15)

果

魚類とメガベントスの炭素・窒素安定同位体比
図 2 には諫早湾奥部で採集され 24 種の生物の体組織の δ C と δ N の値の関係を示す．これら
1315の生物は，21 種の魚類，2 種の頭足類，1 種の本研究の調査地の諫早湾湾奥部で採集した大軟甲類から構成されていて，同湾の水生生物群集型底生生物の 7 種の二次消費者は，その体組織の食物連鎖における各種の位置を示している（こ15の δ N 値の標準偏差値が ± 0.7 ‰を示した 7)． れらの種の炭素・窒素安定同位体比のデータは表

この値は，TP では ± 0.2 に相当する．そこで， 1 に示す）．これらの生物の δ C および δ N の平1315

本研究では，2.8 〜 3.2 の TP 値を有する生物を均値はそれぞれ -18.0 ‰〜 -14.5 ‰および 12.8

第二次消費者，3.8 〜 4.2 の生物を第三次消費者‰〜 17.3 ‰の範囲にあった．餌生物とその捕食とする．TP 値 3.3 〜 3.7 の生物は，第二次消費者間における安定同位体比の変化に関する一般者と第三次消費者の中間に位置すると生物とし的な傾向から判断して，δ C の範囲が 3.5 ‰に
13

第三次消費者の魚類

第二次および第三次の中間消費者の魚類

第二次および第三次の中間消費者のﾒｶﾞﾍﾞﾝﾄｽ
第二次消費者の魚類

第二次消費者のﾒｶﾞﾍﾞﾝﾄｽ

図 2 諫早湾湾奥部で採集した 24 種の魚類とメガベントスの δ C と δ N の関係
13

エラーバーは値の標準偏差値を示す．
18

15

種

名

名

シャコ

タコの 1 種

コウイカ

ノビヌメリ

ボラ

マガレイ

コウライアカシタヒラメ

トラフグ

アカハゼ

コノシロ

ヒイラギ

メナダ

カタクチイワシ

ミナミクロダイ

シログチ

クロダイ

シマフグ

メバル

クサフグ

ヒラ

サッパ

ヒラメ

スズキ

アカエイ（小型個体）

アカエイ（大型個体）

アカエイ（超大型個体）

和

体

長（cm）

体

重（g）

総水銀含量および栄養段階に関する情報
総水銀含量（ng/g 乾重）

諫早湾奥部で採集した魚類およびメガベントス 24 種のリスト，ならびにそれぞれの種の体サイズ，炭素・窒素安定同位体比，消費者（TP = 2.2 〜 3.7），T.C.: 第三次消費者（TP = 3.8 〜 4.2）

第 12 巻F: 魚類 , C: 頭足類 , M: 軟甲類 , THg: 総水銀含量 , TP: 栄養段階値 , S.C.: 第二次消費者（TP = 2.8 〜 3.2），I.C.: 第二次と第三次の中間

表1

不知火海・球磨川流域圏学会誌
第 1 号（2018）19

J. Jpn. Soc. Shiranuikai & Kumagawa Reg. Stud. Vol. 12, No. 1, 2018

およぶことは，これらの生物が複数の一次生産者

カエイ）（超大型個体；72.0 cm, 5,150 g, n = 1,

由来の有機物を利用していたことを示している．

小型個体；30.6 ± 2.4 cm, 98.2 ± 29.1 g, n = 4)，

また，δ N の範囲が 4.5 ‰におよび，餌生物と1 種の頭足類，Sepia esculenta（コウイカ），1 種

捕食者間に見られる δ N 値の増加分の 3.4 ‰をの軟甲類，Oratosquilla oratoria（シャコ）が含ま上回っていて，このことは異なる栄養段階の生物れていて，TP 値は 3.3 〜 3.7 の範囲にあった．

を餌として利用していたことを示している．

これらの生物は，第一次消費者と第二次消費者の15

15

本研究で採集した魚類お よびメガベントスは高い移動能力を有し，水中および海底の生態系の両方を餌として利用しており，以下，「第二次と第三次の中間消費者」と呼ぶ．

両方の食物連鎖上で摂餌していると考えられる．
そのため，これらの生物の水生生物群集における魚類とメガベントスの体組織の総水銀 (THg) 含量

栄養段階を簡単には決め られない．しかしなが

図 3 に諫早湾奥部で採集した 24 種の魚類おら，δ N の値より算出した TP 値より（表 1），2

よびメガベントスの体組織の δ N 値と総水銀

1515種の魚類 Lateolabrax japonicas（スズキ，TP = 4.1） (THg) 含量の関係を示す．本研究地で採集した魚および Paralichthys olivaceus（ヒラメ，TP = 3.9） 類およびメガベントスには，動物群集の食物連鎖
は，諫早湾の水生生物群 集における第三次消費において広く見られるように水銀の生物濃縮傾向者と見なされた．6 種の魚類，Hemitrygon akajei

が見られなかった．第三次消費者である 2 種（L.

（アカエイの大型個体（63.6 ± 4.9 cm, 1,847 ±

japonicas，P. olivaceus）の総水銀含量はそれぞれ

145 g, 平均値 ± 標準偏差，n = 4），Callionymus

266 ± 99 ng/g 乾重（平均値 ± 標準偏差 , n = 5），

beniteguri（ノビヌメリ），Takifugu rubripes（トラ249 ng/g 乾重 (n = 1) を記録した．
一方，
5 種の
「第

Pseudopleuronectes herzensteini（マガレイ）， 二次と第三次の中間消費者」の魚類（H. akajei のフグ），
Cynoglossus abbreviates（コウライアカシタビラ

超大型個体（TP = 3.3）
，T. niphobles（TP = 3.6），

Mugil cephalus
ならびに 1 種の頭足類， P. haematocheila（TP = 3.3）
，A. schlegeli（TP = 3
，
（ボラ）
，
メ）
Octopus sp.（タコの 1 種）は，TP 値が 2.8 〜 3.2.5），N. nuchalis（TP = 3.3）と，2 種の第二次消範囲にあり，第二次消費者と見なされた．

費者の魚類（T. rubripes（TP = 3.2）
，H. akajei の

残 り の 15 種 の 水 生 生 物 に は，13 種 の 魚

大型個体（TP = 3.1）は，体組織に 328 〜 3,700

類，Ilisha elongate（ ヒ ラ ），Pennahia argentata

ng/g 乾重の総水銀を含んでいた．これらの生物（ シ ロ グ チ ），Konosirus punctatus（ コ ノ シ ロ ）， は，魚の群集における前述の 2 種の第三次消費者
Sebastes inermis（ メ バ ル ），Takifugu niphobles

より低い栄養段階に位置しているが，総水銀含量（ ク サ フ グ ），Takifugu xanthopterus（ シ マ フ グ ）， では第三次消費者を上回っていた．
Planiliza haematocheila（ メ ナ ダ ），Acanthopagrus
schlegelii（クロダイ），Acanthopagrus sivicolus（ミ

IV 考

察

ナ ミ ク ロ ダ イ ），Nuchequula nuchalis（ ヒ イ ラギ ），Amblychaeturichthys hexanema（ ア カ ハ ゼ ），第三次消費者である 2 種の魚類（Lateolabrax

Engraulis japonicas（カタクチイワシ），Sardinellajaponicas，Paralichthys olivaceus） の 摂 餌 習 慣 のzunasi（サッパ）と，2 つの体サイズの H. akajei（ア記載によれば 16, 17)，これらの種は稚魚や小型魚

20不知火海・球磨川流域圏学会誌

第 12 巻

第 1 号（2018）

類を主要な餌としている．後者は底生魚である

中で，Hemitrygon akajei（アカエイ）の超大型個が，夜間に水中を浮上し，遊泳しているカタクチ

体（72.0 cm, 5,150 g, n = 1，第二次消費者，TPイワシ（Engraulis japonicas）を摂食する．こ=3.3）および大型個体（63.3 cm, 1,847 ± 145 g,

れらの種の餌となる小型魚類は，水中の動物プ

n = 4, TP = 3.1）は，ぞれぞれ際だって高い総ランクトンを摂食して成長し，それは植物プラ

水銀含量を有していた（3,700 ng/g 乾重，671 ±ンクトンを餌としている．したがって，第三次

240 ng/g 乾重）．これに対して，同種の小型個体

18)

消費者の 2 種の魚類の比較的に低い総水銀含量 （30.6 ± 2.4 cm, 98.2 ± 29.1 g, n = 6）の総水銀（L. japonicas: 266 ± 99 ng/g 乾重（平均値 ± 標準

含量は 142 ± 76 ng/g 乾重と大幅に低く，TP 値偏差），P. olivaceus: 249 ng/g 乾重）は，水中の食は 3.7 と逆に大幅に高い値となった．これらの事

物連鎖上で生産される餌を主として利用する摂実は，H. akajei は成体に成長するにつれて栄養段

餌習慣に起因していると考えられる．

階が大きく低下し，総水銀含量は著しく増加して第三次消費者の総水銀含量を上回った 6 種のいくことを示している．

第三次消費者の魚類

第二次および第三次の中間消費者の魚類

第二次および第三次の中間消費者のﾒｶﾞﾍﾞﾝﾄｽ
第二次消費者の魚類

総水銀含量（ng/g 乾重）

第二次消費者のﾒｶﾞﾍﾞﾝﾄｽ

第二次消費者

第二次および第三次の中間消費者

第三次消費者

図 3 諫早湾奥部で採集した魚類およびメガベントスの体組織の δ N 値と総水銀含量の関係．
15

エラーバーは標準偏差を示す．各プロットのデータは表 1 に示す．
21

J. Jpn. Soc. Shiranuikai & Kumagawa Reg. Stud. Vol. 12, No. 1, 2018

諫早湾の外側に位置する有明海奥部海域におけ生物群集では一次消費者および二次消費者の生るアカエイの摂餌習慣に関する研究では，胃内要物の高総水銀含量のグループの種が含まれてい物の多くはカニ類やアミ類などの甲殻類や魚類にた 7)．Planiliza haematocheila はボラ科に属していよって占められ，二枚貝類はまったく見られな

る．一般にこの科の魚類はデトリタスを含む底かった．しかしながら，この報告は本研究で得19)

質，底生微細藻類，小型の底生生物を摂食するられた結果と矛盾するものではない．甲殻類や魚

25)．Nuchequula nuchalis は海底に生息し，海底か類を捕食していた個体のほとんどは体長 50 cm

ら餌を吸い込むための下向きに開口部のある口未満で，本研究では二枚貝類をほとんど捕食してを有し，二枚貝類，多毛類，甲殻類などの底生生いない小型個体に分類される．

物や小型の魚類を餌としている 26)．

本研究の調査地である諫早湾奥部では，大型以上のように，水生生物群集の第三次消費者の底生生物が第一次消費者および第二次消費者の魚類を上回る総水銀含量の「第二次消費者」お両方の生物群で，「高総水銀含量グループ」とよび「第二次と第三次の中間消費者」の 6 種の「低総水銀含量グループ」に分けられる ．第一

魚類は，共通して餌として底生生物を摂食して次消費者の「高総水銀含量グループ」にはアサいる．これらの種は "bentho-pelagic fish" と呼ばれリ（Ruditapes philippinarum）が含まれ，80.8 ng/

5)g 乾重の総水銀を含んでいた ．したがって，H.

高総水銀含量グループの種が含まれている 7)．本

akajei は成長に伴って餌を R. philippinarum に依調査地の海底では，27.3 ± 9.7 ng/g 乾重を含む存する割合が高くなり，その食性の変化が，栄養POM の堆積によって，堆積物には 133 ± 23 ng/

段階は低下しつつも，むしろそのことが体組織へ

g 乾重の総水銀が含まれている 7)．したがって，の水銀の蓄積を加速していることが考えられる．

本研究の結果は，沿岸浅海域においては，海底堆

Acanthopagrus schlegelii からは 2 番目に高い総積物上での総水銀の蓄積過程および大型底生生

水銀含量（942 ng/g 乾重）が検出され，
TP 値が 3.5

物による生物濃縮過程が，bentho-pelagic 種の魚の「第二次と第三次の中間消費者」であった．こ類への総水銀含量に大きな影響を及ぼしているの種は移動能力が限られた底生魚類でありことを示している．

6)6)類，甲殻類，多毛類を好んで摂食し

，貝

20)

，特に，

21, 22)

マ ガ キ（Crassostrea gigas） を 好 ん で い る が，その餌生物には第一次および第二次消費者の諫早湾に生息する大型底生生物における総水， 銀の生物濃縮に関する研究の結果より予測され20)

この種も本調査域の大型底生生物群集の第一次

たように 7)，餌として高総水銀含量の大型底生生

消費者の「高総水銀含量のグループ」に入ってい物 を 好 む bentho-pelagic 種 の 魚 類（H. akajei（ 超る（94.1 ± 22.3 ng/g 乾重，n = 8）7)．

大型および大型個体），は，餌として一次消費者

総 水 銀 含 量 の 高 い 残 り の 4 種（328 〜の高総水銀含量グループの底生生物（特にマルス

558 ng/g 乾 重 ） は， 肉 食 性 の 2 種 の フ グ 類

ダレガイ科のアサリ）を好んで摂食し，日本の食（Takifugu niphobles，Takifugu rubripes），Planiliza

用魚介類の総水銀量に関する暫定基準値 400 ng/

haematocheila， お よ び Nuchequula nuchalis が 挙

g 湿重（約 2,200 ng/g 乾重に相当する．）8) を超げられる．フグ類は二枚貝類やカニ類などの底えていた．これらの種の超大型個体の総水銀含量

生生物を餌として好み
22，本調査地の底生 （3,700 ng/g 乾重）は，人為的な要因によって汚17, 22-24)

不知火海・球磨川流域圏学会誌

第 12 巻

第 1 号（2018）

染されておらず，活火山からも遠く離れた場所

akajei の超大型個体，Takifugu niphobles, Planilizaに生息する海棲ほ乳類や海鳥の値に匹敵するも

haematocheila, A. schlegeli, Nuchequula nuchalis）のである 3, 5, 27, 28)．したがって，本研究の結果は， お よ び 2 種 の 第 二 次 消 費 者 の 魚 類（Takifugu
雲仙の火山活動による水銀の放出，諫早湾内の水

rubripes，H. akajei の 大 型 個 体 ） は， 体 組 織 に中における植物プランクトンによる水銀の生物

328 〜 3,700 ng/g 乾重の総水銀を含んでいた．

濃縮および海底堆積物への蓄積，ならびに大型底これらの第三次消費者の総水銀含量を上回った

生生物による生物濃縮が，"bentho-pelagic 種 " の第二次消費者および第二次と第三次の中間消費

魚類の総水銀含量を，その効果がもっとも大きい

者の魚類は，二枚貝類，多毛類，カニ類，エビ類

場合には，沿岸域に棲息する動物の食物網の頂点を含む底生生物を主要な餌としているという共に位置する種と同等なレベルまで引き上げてし通した摂餌習慣の特徴を有している．このようなまうことを示している．

種は "bentho-pelagic 種 " と呼ばれている．これらの餌に利用される底生生物には，火山活動によっV まとめて放出された水銀の海底堆積物への蓄積と底生生物群集の食物連鎖における生物濃縮過程を経2015 年 10 月 17 日〜 2017 年 11 月 27 日に， て、高レベルの総水銀が体組織に蓄積している種
諫早湾奥部において漁船から 24 種の水生生物をが含まれている．このように，bentho-pelagic 種

水生生物を採集した．それらは 21 種の魚類，2の魚類から検出された高い総水銀含量は，海底堆種の頭足類，1 種の軟甲類からなり，炭素・窒素積物に蓄積した水銀が，底生生物群集の腐食食物

安定同位体比の分析より，水生動物群集の食物連

連鎖における生物濃縮過程と底生生物の選択的鎖における栄養段階を決定した．これらの生物にな捕食を通してもたらされたものである．

は 2 種の第三次消費者の魚類，第二次消費者の 6
種の魚類と 1 種の頭足類（タコ類），15 種の「第二次と第三次の中間的な消費者（13 種の魚類，1

謝辞
この研究は熊本県および熊本県立大学からの種の頭足類（コウイカ），1 種の軟甲類（シャコ））」 研究助成を得て行われた．論文の執筆にあたり，が含まれていた．
これらの動物の総水銀含量を測定した結果，本阿草哲郎博士には本研究結果についての批評をいただき，Morrow Jeffrey Stewart 博士には英文の調査地で採集した魚類およびメガベントスには， 論文原稿を熟読し，英語表現を修正していただい動物群集の食物連鎖における生物濃縮に関する一た．文末ながら，厚くお礼申し上げる．

般的な傾向が見られないことがわかった．2 種の第三次消費者の魚類，Lateolabrax japonicas（スズキ）と Paralichthys olivaceus（ヒラメ）は，それ ぞ れ 体 組 織 に 266 ± 99 ng/g 乾 重（ 平 均 値± 標準偏差 , n = 5）および 249 ng/g 乾重（n= 1） の 総 水 銀 を 含 ん で い た． 一 方，5 種 の 第二次と第三次の中間消費者の魚類（Hemitrygon
23