De nombreuses maladies du système nerveux central ou périphérique ont comme manifestation clinique un trouble oculomoteur. Il peut s’agir d’une paralysie ou parésie oculomotrice, d’un défaut de réalisation des mouvements oculaires et/ou d’un mouvement oculaire anormal. Pour certaines de ces anomalies oculomotrices, l’enregistrement oculomoteur peut être essentiel, à différencier le mécanisme de certaines manifestations, ou à rechercher des anomalies infracliniques. Dans cette revue, qui se veut non exhaustive, nous aborderons l’intérêt clinique de l’enregistrement oculomoteur dans les cas suivants : détecter un ralentissement de saccade pour le diagnostic de paralysie supranucléaire, pour le diagnostic étiologique d’une parésie d’adduction et pour différencier des saccades ralenties versus hypométriques ; détecter une augmentation de latences des saccades pour le diagnostic d’une atteinte corticale frontale ou pariétale ; diagnostiquer un syndrome cérébelleux oculomoteur ; mettre en évidence une aréfléxie vestibulaire pour le diagnostic d’ataxie vestibulaire et celui du CANVAS ; différencier un nystagmus infantile d’un nystagmus acquis et un nystagmus pendulaire des oscillations ou des intrusions saccadiques.

Many diseases of the central or peripheral nervous system present clinically with oculomotor disorders. These can include oculomotor paralysis or paresis, impaired execution of eye movements, and/or abnormal eye movements. For some of these oculomotor abnormalities, oculomotor recording can be essential to differentiate the mechanism of certain manifestations or to detect subclinical abnormalities. In this review, which is not intended to be exhaustive, we will discuss the clinical value of oculomotor recording in the following cases: to detect a slowing of saccades for the diagnosis of supranuclear palsy, in case of adduction paresis, and to differentiate slowed from hypometric stair-step saccade; to detect an increase in saccade latencies for the diagnosis of frontal or parietal cortical involvement; to diagnose oculomotor cerebellar syndrome; to demonstrate vestibular areflexia specifically for the diagnosis of vestibular ataxia and CANVAS; to differentiate infantile nystagmus from acquired nystagmus and pendular nystagmus from saccadic oscillations.

# Introduction

Les anomalies de la motricité oculaire sont courantes dans les maladies neurologiques. Elles peuvent représenter la porte d’entrée dans la maladie, notamment lorsqu’elles s’expriment par une diplopie, le plus souvent en lien avec une paralysie oculomotrice, ou une oscillopsie en lien avec un mouvement oculaire anormal. Il est important de bien connaître les différents types de mouvements oculaires (Tableaux I et II
                     
                     ) et les étapes de l’examen oculomoteur qu’il soit systématique ou orienté par la symptomatologie du patient pour l’aide au diagnostic syndromique, topographique et/ou étiologique [1,2]. Cependant, dans certains cas, cet examen justifie d’être complété par un enregistrement oculomoteur, notamment pour analyser la vitesse, la latence ou la précision des saccades, le gain de la poursuite et du réflexe visuo-vestibulaire et son inhibition par la fixation oculaire, la réflectivité du système vestibulaire et l’analyse des phases lentes ou rapides des mouvements oculaire anormaux [3] (Tableau I). Dans cette revue non exhaustive, nous avons choisi les cas les plus fréquents de l’intérêt de l’enregistrement oculomoteur dans l’aide au diagnostic des maladies du système nerveux périphérique ou central.

# Détecter un ralentissement de saccade

Un ralentissement des saccades témoigne d’une atteinte des neurones à bouffée (burst neurons) du tronc cérébral. Ces neurones sont localisés dans la formation réticulée pontique paramédiane (FRPP) pour les saccades horizontales et le noyau rostral interstitiel du faisceau longitudinal (riFLM) pour les saccades verticales [3,4]. Leur atteinte est le plus souvent dissociée et justifie souvent d’un enregistrement oculomoteur pour la détecter ou la différencier d’une autre atteinte.

## Détecter une paralysie supranucléaire du regard

Dans le cadre des syndromes parkinsoniens atypiques, la mise en évidence d’un ralentissement des saccades verticales vers le bas, le haut ou dans les deux directions est très évocateur d’une paralysie supranucléaire progressive [5] (Fig. 1
                        ). L’enregistrement oculomoteur est un outil essentiel au diagnostic de ces ralentissements oculomoteurs, plus sensible que l’examen clinique au début de la maladie. La maladie de Niemann-Pick de type C s’associe également à une paralysie supranucléaire verticale, notamment dans la forme adulte maquée par une ataxie cérébelleuse et des épisodes psychiatriaques [6]. L’enregistrement oculomoteur des saccades peut être utile au diagnostic initial de la maladie.

Un ralentissement marqué des saccades horizontales est un marqueur clinique intéressant du diagnostic de l’ataxie spino-cérébelleuse de type 2, et peut justifier d’un enregistrement oculomoteur [7]. Une paralysie supranucléaire horizontale est aussi un signe clinique associé à la maladie de Gaucher, en association à une épilepsie myoclonique, une ataxie cérébelleuse, une spasticité et/ou une démence. Dans cette pathologie, l’enregistrement oculomoteur est surtout utilisé comme un marqueur d’efficacité des traitements [4].

## Vraie ou fausse ophtalmoplégie internucléaire ?

L’ophtalmoplégie internucléaire (OIN) correspond à un déficit d’adduction ipsilatéral observé lors de mouvements conjugués en version des yeux, associé à un nystagmus de l’œil en abduction. L’adduction demandée dans le cadre d’un mouvement de convergence est préservée. Elle est consécutive à un dysfonctionnement du faisceau longitudinal médian ipsilatéral au déficit d’adduction, le plus souvent dans le cadre d’une SEP. Le déficit d’adduction peut cependant être partiel ou ne se manifester que par un ralentissement de l’adduction par rapport à l’abduction, observé lors des saccades oculaires [3]. Dans ce dernier cas, la préservation de la dissociation avec la convergence est plus difficile à démontrer. Le diagnostic différentiel avec une atteinte périphérique de l’adduction, notamment dans le pseudo OIN de la myasthénie, peut nécessiter un enregistrement oculomoteur binoculaire pendant les saccades horizontales. Il a en effet été démontré une différence significative dans la dysconjugaison du mouvement d’abduction versus mouvement d’adduction, dans le cadre d’une OIN (atteinte centrale) versus une myasthénie (atteinte périphérique) : la dysconjugaison des yeux lors des mouvements de version apparaît au début du mouvement oculaire dans l’OIN et à la fin du mouvement oculaire dans la myasthénie [8]. Cet outil est rarement utilisé en pratique clinique mais pourrait avoir son intérêt.

## Vrai ou faux ralentissement de saccades

Il est parfois difficile de différencier cliniquement un ralentissement des saccades horizontales, de saccades très hypométriques en marche d’escalier. C’est notamment le cas de l’« apraxie oculomotrice », si mal nommée de l’ataxie avec apraxie oculomotrice de type 1 ou 2. En effet, dans cette affection génétique, l’« apraxie oculomotrice » correspond essentiellement à des saccades hypométriques en marche d’escalier qui peuvent évoquer cliniquement un ralentissement de saccades (Fig. 2
                        ) [9].

# Détecter un défaut de déclenchement des saccades

En amont de la formation réticulée pontique paramédiane (FRPP) et du noyau rostral interstitiel du faisceau longitudinal médian (riFLM), l’initiation des saccades met en jeu une circuiterie impliquant certaines régions du cortex frontal et pariétal et des voies descendantes passant par les noyaux gris centraux, le colliculus supérieur et le cervelet [10]. Les saccades volontaires sont initiées plus spécifiquement dans le cortex oculomoteur frontal, les saccades automatiques dans le cortex oculomoteur pariétal, alors que les phases rapides du nystagmus résultent uniquement d’une commande du tronc cérébral (Tableau II).

La latence des saccades est le témoin de la préparation corticale de ces mouvements oculaires, et son enregistrement peut aider au diagnostic topographique. C’est le cas du diagnostic du syndrome cortico-basal, dans le cadre des diagnostics différentiels de syndrome parkinsoniens, qui s’accompagne d’une augmentation de la latence des saccades automatiques testées par le paradigme « gap », avec un respect de la latence des saccades volontaires, qui sont testées par le paradigme « overlap » [10]. Des études plus précises de la latence de ces différentes saccades font l’objet d’études en neurosciences qui seront abordées dans le chapitre traitant de « L’intérêt de l’examen des mouvements oculaires dans les pathologies neuro-dégénératives ».

# Détecter un syndrome cérébelleux oculomoteur

Les manifestations oculomotrices d’un syndrome cérébelleux sont riches et le plus souvent facilement détectables à l’examen clinique, comme un nystagmus des regards excentrés, un nystagmus battant vers le bas, une hypermétrie saccadiques, des ondes carrées géantes… Cependant, l’enregistrement oculomoteur des mouvements lents comme la poursuite et l’inhibition du réflexe visuo-vestibulaire par la fixation oculaire peuvent être très utiles quand la subtilité de l’examen clinique fait défaut, notamment pour orienter le diagnostic syndromique d’une ataxie peu spécifique. Dans ce cas, il est observé un défaut de la poursuite oculaire et de l’inhibition du réflexe visuo-vestibulaire par la fixation oculaire [11] (Fig. 3
                     ).

# Faire le diagnostic d’une hyporéflexie vestibulaire uni ou bilatérale

Le déficit vestibulaire peut se manifester de deux manières. Il peut s’agit d’un syndrome vestibulaire aigu dans le cadre d’un déficit unilatéral, avec vertiges rotatoires, ataxie, nausées/vomissement et nystagmus. Il peut aussi s’agir d’un syndrome vestibulaire d’installation chronique ou d’emblée bilatéral, isolé ou associé à une neuronopathie dans le cadre d’un CANVAS. Dans ce cas, les vertiges et le nystagmus spontané manquent pour orienter le diagnostic vers une atteinte vestibulaire.

## Rechercher une hyporéflexie vestibulaire bilatérale dans le cadre d’une ataxie sensorielle

Dans le cas d’une hyporéflexie vestibulaire bilatérale, les patients décrivent une ataxie majorée à l’obscurité ou à la pénombre et/ou des oscillopsies lors de leurs déplacements témoignant d’un déficit du RVO. L’examen ciblé sur le réflexe vestibulo-oculaire, notamment à la recherche d’une saccade de fixation lors du « head impulse test » est fondamental au diagnostic syndromique. Cependant cette saccade de refixation peut manquer, et l’enregistrement du RVO devient essentielpour prouver ce déficit vestibulaire. Le diagnostic d’hyporéflexie vestibulaire repose sur une diminution des réponses sur les différentes épreuves fonctionnelles, que sont le HIT, l’épreuve pendulaire sur fauteuil rotatoire et la stimulation bicalorique (Fig. 4
                        ) [12].

Les étiologies des hyporéflexies vestibulaires isolées sont multiples, mais pour 50 % d’entre elles sont idiopathiques.

## Rechercher une hyporéflexie vestibulaire bilatérale dans le cadre d’un CANVAS

Le CANVAS (Cerebellar Ataxia, Neuronopathy, Vestibular Areflexia Syndrome) associe dans sa forme syndromique complète l’installation progressive et successive d’une toux chronique généralement vers l’âge de 20 ans, d’une neuronopathie ou neuropathie sensitive non-longueur dépendante devenant symptomatique vers l’âge de 40 ans, d’une hyporéflexie vestibulaire et d’une ataxie cérébelleuse qui surviennent plus tardivement dans le temps [13]. Les patients se plaignent essentiellement d’une ataxie majorée dans l’obscurité, de troubles sensitifs périphériques parfois douloureux et de la toux. Certains patients ne développent pas l’atteinte vestibulaire et cérébelleuse. Il s’agit d’une affection génétique liée à une expansion bi-allélique du gène RFC1 dont la découverte date de 2019 [14]. Le caractère familial et consanguin est le plus souvent absent, car l’expansion sur un allèle est relativement fréquente dans la population générale. Le diagnostic est évoqué par la mise en évidence en ENMG d’une neuronopathie tardive et le plus souvent sporadique. L’enregistrement de la fonction vestibulaire est important dans cette affection car son atteinte conditionne, d’une part, le pronostic de l’affection, et oriente, d’autre part, vers une prise en charge en rééducation vestibulaire [15]. De par l’atteinte de la poursuite d’origine cérébelleuse et le déficit vestibulaire bilatéral, un signe oculomoteur très évocateur est un déficit du réflexe visuo-vestibulaire (Fig. 5
                        ).

# Analyser les composantes lentes et rapides d’un mouvement oculaire anormal

Le nystagmus est un mouvement oculaire involontaire, rapide et rythmique, oscillatoire, comportant au moins une phase lente [16]. Le nystagmus à ressort est un nystagmus avec une phase lente et une phase rapide. Le nystagmus pendulaire est un nystagmus ne comportant que des phases lentes. Contrairement aux nystagmus, les intrusions et oscillations saccadiques ne sont constituées que par des phases rapides. Il existe deux situations principales qui justifient un enregistrement du mouvement oculaire anormal.

## Différencier un nystagmus acquis d’un nystagmus infantile méconnu

Dans certaines situations, notamment d’urgences avec vertiges et ataxie, la description d’un nystagmus atypique peut conduire à des investigations paracliniques non adaptées. En effet, il peut s’agir d’un nystagmus sans lien avec l’histoire clinique actuelle, mais de type infantile, méconnu jusque-là (même à l’âge adulte). Le nystagmus infantile est le plus souvent horizontal, variable, accentué par la fixation, associé à une position de tête en torticolis (position où le regard est le plus stable) et a la particularité de ne pas induire d’oscillopsie. S’il persiste un doute clinique, l’enregistrement du nystagmus permet de démontrer une phase lente de croissance exponentielle et des périodes de blocage du nystagmus, assez spécifiques de ces nystagmus infantiles [17] (Fig. 6
                        ).

## Différencier un nystagmus pendulaire, des intrusions saccadiques ou des oscillations saccadiques

Il est parfois très difficile à l’examen clinique de différentier les intrusions saccadiques, des oscillations saccadiques ou un nystagmus pendulaire, lorsque ces mouvements sont de très haute fréquence et de petite amplitude [18]. Pourtant les étiologies de ces différents types de mouvements oculaires anormaux sont très différentes et orientent vers un bilan dont l’urgence n’est pas la même. C’est un cas de figure qui justifiera d’un enregistrement oculomoteur, permettant de confirmer la présence uniquement de phases lentes (nystagmus pendulaire), ou de saccades sans (flutter) ou avec (ondes carrées) délais intersaccadique (Fig. 7
                        ).
                           
                              
                                 Points essentiels
                              
                              
                                 
                                    
                                       
                                          
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                                             Un ralentissement de la vitesse des saccades évoque une paralysie supranucléaire du regard.
                                          
                                          
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                                             La comparaison de la dysconjugaison entre abduction et adduction peut aider à différencier une ophtalmoplégie internucléaire d’une paralysie d’adduction myasthénique.
                                          
                                          
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                                             Dans l’ataxie avec apraxie oculomotrice (AOA), l’apraxie est mal nommée est correspond à des saccades hypométriques en marche d’escalier.
                                          
                                          
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                                             La latence entre le mouvement de la cible et le début du mouvement oculaire est un marqueur du traitement cortical frontal et/ou pariétal des saccades.
                                          
                                          
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                                             La mise en évidence d’un défaut de la poursuite oculaire et de l’inhibition du réflexe visuo-vestibulaire par la fixation oculaire est un excellent marqueur de l’origine cérébelleuse d’une ataxie posturale peu spécifique.
                                          
                                          
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                                             Le diagnostic d’hyporéflexie vestibulaire nécessite un enregistrement du RVO en modalités de HIT, d’épreuve pendulaire sur chaise rotatoire et de stimulation bicalorique.
                                          
                                          
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                                             Le diagnostic d’hyporéflexie vestibulaire et de syndrome cérébelleux oculomoteur est un marqueur diagnostique (non obligatoire) et pronostique du CANVAS.
                                          
                                          
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                                             Le caractère de croissance exponentielle de la phase lente d’un nystagmus est très évocateur de l’origine infantile d’un nystagmus horizontal.
                                          
                                          
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                                             L’enregistrement oculomoteur permet de différencier une phase lente d’une phase rapide, et la présence ou non d’un délais intersaccadique pour le diagnostic d’un nystagmus pendulaire, versus ondes carrées, versus flutter oculaire.