# Insect decline: immediate action is needed

Hervé Jactel, Jean-Luc Imler, Louis A Lambrechts, Anna-Bella Failloux, Jean Dominique Lebreton, Yvon Le Maho, Jean-Claude Duplessy, Pascale Cossart, Philippe Grandcolas

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## To cite this version:

Hervé Jactel, Jean-Luc Imler, Louis A Lambrechts, Anna-Bella Failloux, Jean Dominique Lebreton, et al. Insect decline: immediate action is needed. Comptes Rendus. Biologies, 2020, 343 (3), pp.267-293. 10.5802/crbiol.37. hal-03135698

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Submitted on 9 Feb 2021

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# Comptes Rendus
Biologies

Hervé Jactel, Jean-Luc Imler, Louis Lambrechts, Anna-Bella Failloux, Jean Dominique Lebreton, Yvon Le Maho, Jean-Claude Duplessy, Pascale Cossart and Philippe Grandcolas

**Insect decline: immediate action is needed**

Volume 343, issue 3 (2020), p. 267-293.

<https://doi.org/10.5802/crbiol.37>

© Académie des sciences, Paris and the authors, 2020.

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# Insect decline: immediate action is needed

## *Le déclin des Insectes : il est urgent d'agir*

Hervé Jactel*, a, Jean-Luc Imler b, Louis Lambrechts c, Anna-Bella Failloux d,
Jean Dominique Lebreton e, Yvon Le Maho f, g, Jean-Claude Duplessy h, Pascale Cossart i
and Philippe Grandcolas j

**Abstract.** Insects appeared more than 400 million years ago and they represent the richest and most diverse taxonomic group with several million species. Yet, under the combined effect of the loss of natural habitats, the intensification of agriculture with massive use of pesticides, global warming and biological invasions, insects show alarming signs of decline. Although difficult to quantify, species extinction and population reductions are confirmed for many ecosystems. This results in a loss of services such as the pollination of plants, including food crops, the recycling of organic matter, the supply of goods such as honey and the stability of food webs. It is therefore urgent to halt the decline of Insects. We recommend implementing long-term monitoring of populations, tackling the

<footnote>a INRAE, Université de Bordeaux, BIOGECO, F-33612, Cestas, France</footnote>

<footnote>b Université de Strasbourg, CNRS UPR9022, Institut de Biologie Moléculaire et Cellulaire, Strasbourg, France</footnote>

<footnote>c Insect-Virus Interactions Unit, Institut Pasteur, UMR2000, CNRS, Paris, France</footnote>

<footnote>d Institut Pasteur, Arboviruses and Insect Vectors, Paris, France</footnote>

<footnote>e Centre d'Ecologie Fonctionnelle et Evolutive, CNRS, 34293 Montpellier, France</footnote>

<footnote>f Université de Strasbourg, CNRS, IPHC UMR 7178, Strasbourg, France</footnote>

<footnote>g Centre Scientifique de Monaco, Principauté de Monaco, France</footnote>

<footnote>h Laboratoire des Sciences du Climat et de l'Environnement, LSCE/IPSL, CNRS-CEA-UVSQ, Université de Paris-Saclay, Gif-sur-Yvette, France</footnote>

<footnote>i Institut Pasteur, Unité des Interactions Bactéries-Cellules, Paris, France</footnote>

<footnote>j Institut de Systématique, Évolution, Biodiversité (ISYEB), Muséum national d'Histoire naturelle, CNRS, Sorbonne Université, EPHE, Université des Antilles 57 rue Cuvier, CP 50, 75005 Paris, France</footnote>

<footnote>E-mails: herve.jactel@inrae.fr (H. Jactel), jl.imler@ibmc-cnrs.unistra.fr (J.-L. Imler), louis.lambrechts@pasteur.fr (L. Lambrechts), anna-bella.failloux@pasteur.fr (A.-B. Failloux), jean-dominique.lebreton@cefe.cnrs.fr (J. D. Lebreton), yvon.lemaho@iphc.cnrs.fr (Y. L. Maho), jean-claude duplessy@lsce.ipsl.fr (J.-C. Duplessy), Pascale.Cossart@academie-sciences.fr (P. Cossart), philippe.grandcolas@mnhn.fr (P. Grandcolas)</footnote>

<footnote>* Corresponding author.</footnote>
causes of insect decline by reducing the use of synthetic insecticides, preserving natural habitats, and reinventing a positive relationship between humans and insects.

**Résumé.** Apparus il y a plus de 400 millions d'années, les Insectes représentent le groupe taxonomique le plus riche et diversifié, avec plusieurs millions d'espèces. Sous l'effet de la disparition des habitats, de l'intensification de l'agriculture avec l'usage massif des pesticides, du réchauffement climatique et des invasions biologiques, les Insectes montrent des signes alarmants de déclin. Bien que difficiles à quantifier, la disparition des espèces et la réduction de leurs populations sont avérées et communes à de nombreux écosystèmes. Elles se traduisent par une perte des services rendus, comme la pollinisation des plantes vivrières, le recyclage de la matière organique, la fourniture de biens comme le miel, et l'équilibre des réseaux trophiques. Il est donc urgent de freiner le déclin des Insectes. Pour cela, il faut mettre en œuvre des suivis à long terme des populations, réduire l'usage des insecticides de synthèse, préserver les habitats naturels, et réinventer la relation de l'Homme à l'Insecte en revalorisant son image et ses usages.

**Keywords.** Biodiversity, Insect, Decline, Global change, Conservation.

**Mots-clés.** Biodiversité, Insecte, Déclin, Changements globaux, Conservation.

Manuscript received and accepted 11th December 2020.

# 1. Introduction

Insects account for about 80% of living species and their impact on humanity is manifold. It includes not only ecological services essential to agriculture such as pollination, but also serious animal and human health problems through the transmission of pathogenic microorganisms. Insects also play a key role in biogeochemical cycles and the maintenance of vertebrate populations. They represent a model of general interest for basic and applied biology studies, particularly in the biomedical field. Insect biodiversity constitutes an invaluable natural heritage.

Appeared more than 400 million years ago, insects were among the first animals to colonize terrestrial ecosystems. Their evolution underwent considerable radiations, marked by major innovations such as flight and social life. Today, Insects are strongly affected by environmental changes and the decline of their populations is a scientifically established fact. It is therefore urgent for society to take the measure of the erosion of the biodiversity of Insects and its possible consequences for vitally important ecosystems.

This article aims to provide a balanced and up-to-date insight into the phenomenon of insect decline. It begins with a brief description of the classification of insects and their various roles in ecosystems before presenting an overview of the decline of insect populations, its probable causes and its ecological consequences. The paper concludes with a set of recommendations for halting this decline.

# 2. The position of Insects in the tree of life

More than one million one hundred thousand species of insects have been identified, making it one of the most diverse groups of macroorganisms on Earth, mainly in terrestrial and freshwater environments. The actual diversity of the group is estimated five to ten times higher. Its evolutionary history is very old, with an emergence as early as in the Devonian, about 410 million years ago, long before the appearance of the first dinosaurs [1]. Insects originate within a group of organisms, the Arthropods, nowadays considered as a phylum [2]. Insects are the most species-rich class of this phylum. Other well-known classes within Arthropods are the Crustaceans, of which Insects are probably the closest relatives, and also the Arachnids (spiders, mites, scorpions) and the Myriapods (centipedes).

Arthropods are metamerized animals (organized in segments), with articulated appendages and a chitin-rich carapace (exoskeleton) that determines a general cavity where organs and hemolymph (a circulatory fluid analogous for many functions to the blood of vertebrates) are located. Their development goes through successive moults that allow their bodies to increase in size. Their nervous system is structured as a chain with ganglia and with several “brains”. Within the Arthropods, Hexapods have three groups of segments (head, thorax and abdomen), three pairs of thoracic legs and tracheal respiration (without lungs). Hexapods include groups of small apterous organisms (e.g. Collembola, Diplura, Protura) and the Insects themselves including two
<figure><img src="image_4.png" /><figcaption>**Figure 1.** Synthetic phylogenetic tree of the 28 current insect orders (after [3, 4] and other studies).</figcaption></figure>
<figure><img src="image_5.png" /><figcaption>**Figure 2.** Hymenopteran insects provide pollination functions ((a) wild bee) and honey production ((b) honey bee) but can also be formidable predators ((c) Asian hornet) (Photographs Romain Garrouste and Quentin Rome).</figcaption></figure>

apterous orders (Zygentoma, Archeognatha) and the Pterygots with two pairs of thoracic wings (originally three).

Insects evolved with many diversification events, underwent moderate extinction crises and radiated even more strongly for many periods [5]. It is generally considered that Insect species are distributed into 38 different orders, of which ten are only known as fossils; the orders are sometimes themselves grouped in super-orders (Figure 1). Some orders are well known, such as Diptera (flies and mosquitoes), Lepidoptera (butterflies), Coleoptera (beetles, ladybugs, leaf beetles, weevils, etc.), Hymenoptera (bees, wasps, ants), Orthoptera (locusts, crickets, grasshoppers), Dictyoptera super-order (cockroaches, termites and mantids), Odonatoptera super-order (dragonflies, damselflies), and Hemiptera (cicadas, bugs) [3]. The best known of the super-orders is that of the Holometaboles, which appeared at the end of the Carboniferous period (300 million years ago, [6]). It groups together the majority of present-day insect species, which all develop by metamorphosis during an intermediate stage (nymph) between very different juvenile and adult stages (e.g. between caterpillars and butterflies, maggots and flies, etc.) [7]. It is often considered that the appearance and diversification of flowering plants in the Cretaceous period (100 million years ago) had major effects on the diversification of insects and in particular, on Holometabolous insects [8]. Apart from extraordinarily diversified wings and flight, one of the most significant sets of functional traits of insects concerns the mouth parts, transformed many times into chewing, siphoning, sponging, piercing and sucking etc. devices, in relation to extremely diverse diets [7].

**3. Services provided and damages caused by insects to ecosystems and humans**

Beyond the ethical need for recognizing insect bio-
diversity for its intrinsic value with its millions of
species and hundreds of millions of years of evolu-
tion, we need to consider the services and contribu-
tions they provide to humanity (service value). We
also need to take into account those that may occur
in the future but that we do not know about or that
will depend on the further evolution of ecosystems
 optera indeed play an important role
 in providing services for human well-being [9]. They
 contribute to natural regulations: three quarters of
 our crops depend on pollinators (Figure 2), mostly
 insects (e.g. apples, almonds, strawberries, onions,
 squashes, etc. [10]). Insects (e.g. termites, dung bee-
tles) also contribute strongly to the recycling of dead
 organic matter, by digesting humus or dead wood,
 or by burying and consuming vertebrate feces. These
 actions are fundamental to the functioning of ecosys-
tems and biogeochemical cycles that make Insects
 true ecosystem engineers. Without these actions,
 soils would lose their fertility and dead matter would
 accumulate without being recycled. Insects are also
 sources of food for many species of vertebrates (such
 as birds or insectivorous bats), which in turn can reg-
 ulate other species harmful to the human species
 (such as mosquitoes). Many other services are ren-
 dered by insects: for example, the human supply of
 honey (by bees, Figure 2), natural silk (silkworm) and
 dyes (cochineal red), the dispersal of certain seeds,
 for example by ants, or the reduction of gastrointesti-
 nal parasites of vertebrates via the burial of their ex-
 crements by beetles. Finally, insects represent a sig-
 nificant source of protein, part of the diets of cer-
tain peoples and increasingly used for the feeding of livestock or fish in aquaculture. They also serve as indicators for biodiversity conservation, and are used for education, recreation, etc. All these services have a considerable monetary value, amounting to hundreds of billions of euros per year [11]. On the other hand, some insects have negative aspects and can be responsible for harm, notably all those that are vectors of pathogens responsible for diseases for animals and humans, such as tsetse flies transmitting parasites responsible for sleeping sickness or mosquitoes that are vectors of infectious diseases (malaria, dengue, Zika, etc.) Although previously confined to tropical regions, insect vectors are now spreading to temperate countries under the effect of global change, which combines an increase in good trades and rising temperatures, both favorable to the introduction and then acclimatization of these invasive exotic organisms. Non-native insect species also threaten local biodiversity through competitive or predation processes (e.g. the Asian Hornet, *Vespa velutina*, Figure 2). Other herbivorous (plant-feeding) insects are considered pests on our crops, sometimes causing significant reductions in yield or quality of agricultural products, including post-harvest, with losses estimated at 70 billion euros per year worldwide [12]. However, other insects develop at the expense of these herbivores, whether predators or parasitoids (parasites that inevitably cause the death of the host), contributing to the natural regulation of the populations of insect pests [13].

# 4. The actual decline of Insect Populations

## 4.1. *The decline of insect fauna: facts and perceptions*

Over the last twenty years, field observations and compared analyses of biodiversity databases have shown a decrease in the number of insects [14]. The global significance of these observations, often made under non-standardized conditions and limited to a place and/or a family of insects, was however not established in a consensual way [15]. Furthermore, while the announced loss of bees or butterflies may have moved the public, the general perception of the importance of the decline of Insects is blurred by the negative image associated with certain harmful insects and by the threat of invasive

species such as the tiger mosquito *Aedes albopictus*, vector of human viruses such as dengue fever, or crop pests such as the swarms of locusts that threaten East Africa, the Middle East and Asia [12, 16]. Vectors of human pathogens, however, account for only 1% of mosquito species, and only 1% of insects are considered crop pests.

In recent years, several published studies have confirmed a decline in insect fauna, both in terms of abundance and species extinction in temperate regions, but also in the tropics and even the Arctic [17]. Decreases in insect biomass of up to 75% have been reported in protected areas in Germany [18, 19] and in a tropical forest in Puerto Rico [20]. Radar monitoring of the flight of mayfly swarms over large American lakes showed a decline of more than 50% since the beginning of the 2000s [21]. Significant losses of up to 55% have also been measured for pollinating insects in Great Britain since 1980 [22]. The confirmation of a decline in insects and the extent of the phenomenon have resulted in a strong media response, associated with the use of an alarmist vocabulary (“insect apocalypse”, “collapse”, “global extinction”).

However, while these studies provide a worrying signal about the reduction of the number of insect species and their abundance, particularly in Western and Northern Europe, we do not yet have sufficient data to assess the overall phenomenon and its magnitude on a global scale. The decline of insects is indeed a complex phenomenon and nuances are beginning to emerge [23].

## 4.2. *A complex phenomenon*

The best documented studies on the decline of insects concern European countries, where the anthropic footprint on landscapes (agricultural intensification, urbanization, road networks) is particularly marked. The studies are more fragmentary for North America, and especially incomplete for tropical regions, which are home to most of the biodiversity of insects. There is therefore a significant geographical bias in the published studies and, as a result, it is still difficult today to produce global conclusions on the observed decline. Indeed, regional differences have been observed, with some areas appearing to be only slightly affected by the decline of the insects [17].

Taxonomic differences have also been observed [23] and a global analysis of the literature on
insect decline indicates that only 40% of taxa would be affected [24]. There are indeed several examples of insect species whose numbers or geographical distribution is increasing [22, 25–27], notably non-native species (Figure 3). A recent in-depth study, analyzing 166 studies including more than 1600 sites and covering the period 1925–2018, observed, for example, opposite dynamics for terrestrial insects, whose abundance is indeed decreasing, but less than in previous studies (9% per decade), and aquatic insects whose abundance would be increasing [25] but the analysis and the selection of data sets have recently been strongly criticized [28, 29] and the conclusions of the authors are then dubious.

The complexity of measuring insect decline is amplified by the difficulty of assessing the number and diversity of insects in their environment. In addition to their small size, they are often restricted to specific micro-habitats, with strong differences at ground level depending on the presence of rocks, dead wood and associated plant species, but also according to forest strata with different species on the ground and in the canopy, or according to depth in freshwater environments. Insects are also distributed according to day time with nocturnal and diurnal species, or to seasons with several generations per year or, on the contrary, underground or benthic larval cycles over periods of up to several years [30]. Such spatial and temporal specificities can lead to sampling inaccuracies or biases since there is no standard method to record population changes of all insect species at a given location [27, 31]. This probably explains the dominance of certain emblematic species such as bees, beetles and butterflies in studies monitoring insect populations and their diversity.

### 4.3. *The decline of Insects, a phenomenon that remains poorly documented*

While the studies published in recent years have played an invaluable role in alerting the society on an emerging issue, we do not yet have sufficient quantitative and reliable data to assess globally the severity of insect decline and its spatial or taxonomic variations.

It is therefore necessary to multiply studies with standardized protocols that take into account the lessons learned from pioneering work in this field. Thus, population changes should be studied over

periods long enough to identify significant trends, rather than by comparison between different periods [31]. Indeed, the number of insects fluctuates naturally from generation to generation, sometimes significantly, and one-shot comparisons can therefore be misleading [26, 31, 32]. The available studies also show the importance of monitoring several sites, if possible the same ones repeatedly, as considerable variations in trend may exist between distant sites. Finally, particular attention must be paid to the variables measured (biomass, abundance or number of species), which often provide different or even contradictory information on insect diversity, and to the sampling methods used, which must remain comparable over time and adapted to the target taxa [27]. Exhaustive surveys are complicated by the fact that insect populations tend to be composed of few common species and many rare species [30]. Thus, maintaining the abundance of individuals within a community may mask the loss of rare species due to the dominance of a small number of very abundant species in the sample, as has been shown for pollinating insects in Great Britain. An alternative can be provided by the use of natural history collections that offer ancient reference points and thus allow the detection of significant long-term variations [33].

The rigorous monitoring of insect populations, the only way to establish a robust evaluation of their conservation status, therefore represents a significant investment of time and resources. The task is all the more difficult since (i) only a fraction of the species is described, their total number remaining unknown, (ii) little is known about the life cycle and ecology of most species, and (iii) the number of taxonomists and the means to finance their work remain insufficient.

However, some trends are emerging with regard to the most affected species. For example, it is apparent that Insects with highly specialized diets are more affected than generalist insects, which may occupy wider niches to build up populations and expand their geographical distribution. Univoltine (only one generation per year) or sedentary species also appear to be more at risk than multivoltine (several generations per year), species that are more mobile or have wider ranges. These observations provide first insights for studying further the causes of the decline.
<figure><img src="image_6.png" /><figcaption>**Figure 3.** Four species of butterflies (Lepidoptera) declared extinct in France ((a) source INPN) and an invasive exotic butterfly species whose populations are increasing, the box tree moth ((b), Photos Marc Chaumeil and France 3 Occitanie of August 23, 2017).</figcaption></figure>

**5. Probable causes of insect decline**

The five main causes of biodiversity loss are well known, ranked in descending order of importance by the Intergovernmental Platform on Biodiversity and Ecosystem Services (IPBES) [10] as (1) land use change and conversion, (2) direct exploitation of organisms, (3) climate change, (4) pollution, and (5) invasive alien species. For Insects, not concerned with fishing or hunting, direct exploitation cannot be inhibited. The other four drivers of change are clearly implicated in the reduction of insect biodiversity [17, 30] although in a different importance order as shown below [24].

**5.1. Land use change**

The first cause of Insect decline is the destruction or degradation of their habitats. The conversion of natural areas for agricultural use or for the extension of urban areas, which now occupy half of the land surface [10], results in a continuous decrease in naturally forested surface (loss of about 5 million hectares per year [34]), grasslands (70% have disappeared in developed countries, MEA 2005) or wetlands (87% destroyed [10]). Yet forests, often covering very large surfaces, composed of long-lived tree species, with complex vertical stratification and buffered climates, offer an extraordinary variety of habitats sheltering a multitude of insect species [35], notably beetles living in dead wood (3000 species in France). Similarly, the loss of grassland habitats has harmful consequences for the abundance and diversity of butterflies [36]
and pollinating insects (notably Hymenoptera). The drying up of lakes, ponds and rivers results in heavy losses for aquatic insects.

In addition to the decrease in the surface area of
habitats favorable to insects, land conversion and
the accompanying transport infrastructure increase
the fragmentation of landscapes. Inhabiting smaller,
more isolated patches of habitats, less well connected
by ecological corridors (hedges, grassy strips) that
are disappearing, insect populations tend to decline
due to lack of resources or reduced reproductive suc-
cess [19, 30, 37].

5.2. *Pollutions*

The most important pollution affecting Insects comes from the use of insecticides. Toxic by definition, chemical insecticides have been developed during the 20th century to fight against crop pests (herbivorous insects) but their lack of specificity (broad spectrum of action) has led to collateral mortality of many non-target insects [38]. The deleterious effects of massive DDT applications on insect populations have been known for a long time (see Rachel Carlson's Silent Spring 1962 or [39]). More recently, awareness of the major impacts of neonicotinoid use on insect fauna, especially pollinators [40], has led to their ban in France in 2018 (but exemptions are granted). An important discovery in recent years is that insecticides can lead to the decline of insects even at sublethal doses because they disrupt their behavior, making them unable to feed, reproduce or defend themselves against infections [41, 42]. The coating of seeds with these insecticides, proposed as a simple prophylactic solution, is furthermore contradictory to a sustainable strategy of treating crops only in case of potential damage. Finally, the persistence of many synthetic molecules poses a problem beyond the short term of their application [43].

Other types of pollution have negative effects on
Insects. The use of herbicides or fertilizers in agricul-
ture, by impoverishing the flora, leads to a decrease in
the diversity of herbivorous insects [30]. Air pollution
also affects insects [44], as does light pollution [45],
especially in cities [17] because artificial light sources
act as traps.

5.3. *Climate change*

The effect of climate change is more difficult to dis-
cern [17] because its components are multiple and
their consequences are sometimes opposite. As or-
ganisms that do not regulate their temperature (poik-
ilothermic), insects are generally favored by the in-
crease in temperature; developing faster, they can,
for example, multiply the number of generations per
year or even extend their geographical range. But
they are also more sensitive to thermal shocks and
heat waves, especially when temperatures exceed
lethal thresholds [46, 47]. The desynchronization of
insect emergence and the flowering or leaf flush pe-
riod in their host plants can lead to starvation of her-
bivorous insects [30].

Global warming is linked to the increase in carbon dioxide concentrations, which indirectly results in a deterioration of the nutritional quality of plants, with a negative effect on the survival of herbivorous insects [17, 48]. Intensified droughts are harmful to insects because they are organisms with a low weight-to-surface area ratio, making them more sensitive to desiccation [17]. Large-scale wildfire following periods of drought and high temperatures destroy large areas of habitats favorable to insects, such as forests in Mediterranean climatic regions. On the contrary, the increase in the intensity of storms leads to an increase in the volume of dead wood favorable to the biodiversity of forest insects.

5.4. *Biological invasions*

The effects of biological invasions are multiple. The
case of invasive alien plants is particular. They can re-
place local plants and thus destroy the habitats of the
insects for which these plants are the exclusive source
of food [32]. Exotic insect pests can also destroy host
plants and thus threaten the native insects that de-
pend on them [49]. The introduction of predatory in-
sects for biological control purposes can also lead to
significant risks for local fauna through competitive
exclusion processes or direct predation when these
natural enemies prove to be too generalists, as in the
case of the Asian ladybug in Europe [24, 30]. Inva-
sive alien species, sometimes introduced to promote
pollination, may carry with them pathogens that
they transmit to native insects, including viruses [49,
50], or promote the establishment of parasitoid in-
sects that may change hosts and attack local species
<figure><img src="image_7.png" /><figcaption>**Figure 4.** Main causes, processes and mechanisms of insect mortality.</figcaption></figure>

(apparent competition [49]). Finally, the coloniza-
tion of aquatic environments by particularly pro-
lific or voracious exotic fish species can lead to
a sharp decrease in the abundance of freshwater
insects.

5.5. *Interactions between main causes and mechanisms involved*

Most of the factors determining the decline of Insects
are in a dynamic of increase, such as agricultural in-
tensification and urbanization, climate change and
the rate of biological invasions, suggesting a wors-
ening of the conservation status of Insect fauna.
In addition, most of these degradation forces in-
teract to reinforce each other. Changes in land use
are accompanied by an increase in pollution risks,
global warming favors the settlement and devel-
opment of invasive species originating from sub-
tropical regions, landscape fragmentation prevents
the migration of species unsuited to new climatic
conditions.

Deleterious or lethal mechanisms can also com-
bine. Climatic stresses, toxic molecules, starvation
linked to the loss of host plants act directly on the

physiology and development of individuals, lower-
ing their resilience threshold and triggering a spiral
of decline. The death of individuals, the decrease in
their reproductive success or the disruption of their
dispersal behavior causes a decrease in their repro-
ductive capacity and thus a decrease in the level of
insect populations. Smaller populations have greater
difficulties in ensuring, on the one hand, the meeting
of breeding partners with risks of inbreeding and, on
the other hand, group behavior in search of food or
defense against predators (e.g. social insects), leading
to their extinction (Allee effect). The progressive loss
of populations leads to the extinction of the species
(Figure 4).

**6. Ecological consequences of insect decline**

6.1. *Impact on pollination*

Many cultivated [51,52] or wild [53] plants depend on
insects for their pollination. The spectacular decline
of the honey bee *Apis mellifera* [24] should not make
us forget the decline of many other pollinators, no-
tably bumble bees, butterflies and hoverflies [54,55].
<figure><img src="image_8.png" /></figure>

**Figure 5.** Evolution over the last 30 years of the indicator of common birds abundance, by habitat specialization group (http://www.vigienature.fr/fr/observatoires/suivi-temporel-oiseaux-communs-stoc/resultats-3413). The value of this indicator corresponds to the rate of change in the abundance index (number of individuals per km²) of 75 species of common birds (14 generalist species, 24 specialists in agricultural environments, 24 specialists in forest environments, and 13 specialists in urban areas). The rate of change is equal to the slope of the regression line between the abundance indices per year and the number of years since the monitoring began in 1989.

The importance and complexity of insect-plant pollination networks is only just beginning to be deciphered [56, 57]. Correlative analyses [58] clearly show an association between the decline of some pollinators and of the plants that depend on them. Various observational [59] and experimental [60, 61] studies on detailed mechanisms, such as the number of pollinator visits to flowers, demonstrate a causal link between pollinator decline and crop yield reduction.

However, a widespread impact of insect decline on agricultural production has not yet been demonstrated [62], which may be explained by the resilience induced by the complexity of pollination networks, interactions with multiple changes in agricultural practices and other limiting factors [63]. Still, the growth of crops dependent on pollinating insects [54, 62, 64] and the erosion of pollinator diversity [22] raise concern of irreversible threshold effects [65]. The economic consequences of insect decline have been evaluated many times [52, 66], with

various examples of one-time losses of several million dollars [67]. The cost of renting hives for crop pollination has already increased in the USA due to the decline of bees [68]. The economic value of crops dependent on insect pollination amounts to hundreds of billions of dollars [67], even when weighted for partial dependence on such pollination [66].

## 6.2. *Impact on birds*

The concomitant decline of Insects and many species of birds in field crops has long attracted attention. The most documented case is that of the grey partridge. The survival of chicks depends on the abundance of their main prey insects, aphids, beetles, butterfly caterpillars, locusts, etc. [69]. An experimental increase in the proportion of aphids in the diet also markedly affects chick development [70]: the average body mass at 5 days of age increases from 14 g to 19 g when the proportion of aphids in the diet increases from 0 to 45%. Similar results have
been demonstrated in several passerines [71], some-
times using a refined experimental approach [72],
thus explaining the generalized decline of bird abun-
dance in agricultural areas [73], in particular for in-
sectivorous species [74]. This decline of the avifauna
via a decrease in the abundance of prey insects re-
sults in particular from the use of neonicotinoid
insecticides [75]. Although the avifauna can be di-
rectly contaminated by these substances, with in-
dividual effects, no direct demographic impact of
this contamination has been detected to date [76].
Even if the decline of birds in agricultural areas in
France (Figure 5) has several causes [77], ranging
from changes in practices [78] and landscapes [79] to
climate change [80], the decrease in insect popula-
tions appears to be the main one.

6.3. General impacts on biodiversity and ecosystems

With a cascade effect through food webs [81], the im-
pact of insect decline spreads within ecosystems [30].
For example, the decrease in beneficial insects such
as dragonflies, due to water pollution or the drying up
of lakes and ponds, results in an increase in the abun-
dance of mosquitoes that are usually part of their
diet [24]. The decline of insects that are aquatic at
some stage in their cycle [21, 75] also affects the fish
populations that feed on them [82] just as the decline
of terrestrial insects affects bird or bat populations.
These cascade effects, both ecological and evolution-
ary, are thus multiple, complex and discrete, and it
will take time to report and analyze them.

7. Recommendations to halt the decline of In-
sects

7.1. *Recommendation 1: Develop reliable methods for assessing the decline in insect diversity and abundance*

Just as the reality of climate change has taken shape
in the common mind when ice cores from the poles
and precise meteorological monitoring have made it
possible to reconstitute long series of reliable tem-
poral data, more precise measurement methods and
instruments must be deployed to confirm quantita-
tive changes in insect populations and diversity. Nu-
merous sampling biases or problems with historical

references have been identified, which should be re-
solved by implementing long-term monitoring with
standardized methods adapted to the different func-
tional groups of insects, if possible over at least 15
years and in many sites or large landscapes where the
factors of decline can also be analyzed [83]. There is
also an urgent need to develop statistical indicators
of the evolution of the population based on museum
collections, in order to establish historical reference
points [33].

To increase the efficiency of measurement and
to automate data recording, increased use of new
technologies is needed [84]. These include in partic-
ular the detection of insects by radar or bioacoustics
measurements as well as their automatic trapping,
followed by an identification by meta-barcoding and
environmental DNA analysis [35, 83]. To be validated
and calibrated, however, these methods must be
based on long-term maintenance of taxonomic com-
petence and preservation of museum collections. In
addition, the recent development of citizen science
has shown that mobilizing the general public for ob-
taining naturalist data (via smartphone applications,
for example) can provide valuable information on the
major trends in biodiversity dynamics, particularly in
the most anthropized environments (cities, gardens),
while generating interest and understanding in
society.

7.2. *Recommendation 2: Tackle the causes of in-
sect decline and better preserve the natural*
*heritage*

Urgent and comprehensive actions must be taken
to halt the general erosion of biodiversity, such as
fighting against climate change, halting land urban-
ization and deforestation, controlling trade and the
biological invasions it causes. But more specifically,
two main types of measures must be taken to halt the
decline of insects and the services they provide to hu-
manity.

The first major measure is to reduce the use of
chemical insecticides in agriculture and to improve
the specificity of their targets (spectrum reduction).
The direct and indirect toxicity of these crop pro-
tection products, their poorly reasoned application,
as well as their economic and environmental cost
make their development and application less and
less relevant. Alternative methods, based on the agro-
ecological approach, must be sought and then dis-
seminated, including, among others, biological con-
trol, elicitation of plant defenses, use of semiochem-
ical compounds (pheromones, plant odors) and the
diversification of crops and (micro)habitats at plot
and landscape scales, in particular to restore and en-
hance the abundance and effectiveness of the natu-
ral enemies of insect pests, be they other insects, in-
sectivorous birds or bats. In addition, the mutualiza-
tion of harvests and losses caused by insect pests in a
given region would greatly enhance the profitability
of agricultural approaches based on reduced use of
insecticides.

The second major measure is the preservation,
or even improvement, of refuge habitats for Insects.
Forests, natural meadows and freshwater aquatic
environments are particularly important ecosys-
tems to be protected because they offer numerous
ecological niches for insects due to their plant di-
versity, heterogeneous structure and temporal per-
manence. But Insects must also be conserved in
more anthropized territories such as agricultural
areas or urban environments. In these cases, in-
terstitial spaces (hedges, grassed strips), parks and
gardens, and microhabitats (walls and roofs planted
with vegetation, trees in hedgerows, “insect hotels”)
must be generalized and maintained [35, 85]. Be-
yond these particular environments, it is also the
heterogeneity of landscapes and the connectivity
between different types of habitat that must be
improved, in particular to allow the exchange of
genes and individuals between insect populations,
for the long-term maintenance of the evolutionary
potential and the adaptation of insects to global
changes.

## 7.3. Recommendation 3: Inventing a new relationship between Man and Insect

Much of the disinterest to the fate of Insects stems
from the repulsion or detestation they inspire to
many people. This attitude is rooted in personal
memories of mosquito or wasp bites but also in a col-
lective imagination often using the strange morphol-
ogy of Insects to embody the figure of Evil (many ex-
traterrestrial “aliens” carry antennae, mandibles or a
multitude of pairs of legs). If it remains difficult to ex-
plain this mainly Western aversion, it is clear that the

conservation of insect fauna will only be fully sup-
ported by public opinion if the image and reputation
of the Insects are rehabilitated.

A first approach to convince our fellow citizens to slow down the decline of Insects is to better explain their major contribution to human well-being, not only through the services they have always provided (pollination, pest control, honey and silk production, etc.) but also through new uses. Many companies have developed industrial insect farms for food, sometimes human but especially animal feed (flour for chicken farms, aquaculture), replacing soybean meal or fish fodder in a more efficient way, from an energy point of view, and more respectful of the environment. Another emerging contribution is their use in bioinspiration. The structure of the scales on the wings of the Morpho butterflies allowed the design of the most hydrophobic surface in the world (useful for self-cleaning glasses, Figure 6), the social behavior of ants or bees is being studied to develop the piloting of drone swarms, locomotion with three pairs of legs seems to be the most practical for robots, the mechanism by which flying insects avoid obstacles thanks to their retina has been elucidated, making it possible to envisage the development of innovative navigation instruments for aviation, the ventilation of termite mounds offers a very effective solution for the design of bioclimatic buildings, etc.

More symbolically, the image and perception of
the insect should also be improved [35]. This un-
doubtedly involves focuses on iconic species (as the
panda has become for mammals), and for this there
is no lack of superb species of butterflies or dragon-
flies. But more than that, it is a new “story” that is
needed, a story or stories to tell to the younger gen-
erations so that they will consider with interest and
benevolence the world of insects. An important ef-
fort should therefore be made towards teachers and
artists so that they convey the message of the useful-
ness but also the beauty of Insects.

To facilitate these efforts, together with the French
Foundation for Biodiversity Research (FRB) (https:
//www.fondationbiodiverse.fr/) and the Office for
Insects and their Environment (http://www.Insectes.
org/opie/monde-des-Insectes.html) we propose to
consider the creation of an Insect Foundation, in-
tended to collect public and private funding to sup-
port educational, artistic and scientific projects on
Insects, their knowledge, preservation and use.
<figure><img src="image_9.png" /><figcaption>**Figure 6.** Example of bio-inspiration found in the world of Insects with the microscopic structure of the scales of the wings of the *Morpho menelaus* butterfly, which gives it an impermeability unique in the world and can be used to develop particularly hydrophobic glass surfaces (Photographs Serge Berthier).</figcaption></figure>

## Acknowledgement

We are grateful to André Nel and Frédéric Legendre for their contribution to the figure 1, and to Bruno Dastillung for his help in editing the manuscript.

## French version

### 1. Introduction

Les Insectes représentent environ 80% des espèces actuellement présentes sur Terre et leur impact sur l'humanité est multiple. Il inclut non seulement des services écologiques indispensables à l'agriculture comme la pollinisation mais également de graves problèmes de santé publique par la transmission de micro-organismes pathogènes. Les Insectes jouent également un rôle clé dans les cycles de la matière et le maintien des populations de vertébrés. Leur étude en biologie nous apporte d'importantes connaissances d'intérêt général et, en particulier, biomédicales. Leur biodiversité constitue un patrimoine naturel inestimable.

Apparus il y a plus de 400 millions d'années, les Insectes ont été parmi les premiers animaux à coloniser les écosystèmes terrestres. Leur évolution a connu des expansions considérables, marquées par des innovations majeures telles que le vol ou la vie en société. Les Insectes sont aujourd'hui fortement affectés par les changements environnementaux et le déclin de leurs populations est un fait scientifiquement établi. Il est donc urgent que la société prenne la mesure de l'érosion de la biodiversité des Insectes et de ses possibles répercussions sur les écosystèmes d'importance vitale.

Cet article vise à fournir un éclairage équilibré et actualisé sur le phénomène de déclin des Insectes. Il commence par décrire brièvement la classification des Insectes et leurs divers rôles dans les écosystèmes avant de présenter un état des lieux du déclin des populations d'Insectes, ses causes probables et ses conséquences écologiques. L'article se termine avec un ensemble de recommandations pour enrayer le déclin des Insectes.

### 2. La place des Insectes dans l'arbre du vivant

Plus d'un million cent mille espèces actuelles d'Insectes ont été identifiées, ce qui en fait un des groupes de macroorganismes les plus diversifiés à la surface du globe, principalement dans les milieux terrestres et d'eau douce. On estime que la diversité réelle du groupe est encore cinq à dix fois supérieure à ce nombre. L'histoire évolutive de ce groupe est très ancienne puisqu'il a émergé dès le Dévonien, il y a donc environ 410 millions d'années, bien avant l'apparition des premiers dinosaures [1]. Les Insectes trouvent leur origine au sein d'un groupe d'organismes, les Arthropodes, considéré aujourd'hui comme un embranchement [2]. Les Insectes en sont la classe la plus riche en espèces. Parmi les autres classes au sein des Arthropodes se
trouvent les Crustacés dont les Insectes sont vraisem-
blablement les plus proches parents, mais aussi les
Arachnides (araignées, acariens, scorpions) et les My-
riapodes (mille-pattes).

Les Arthropodes sont des animaux métamérisés
(organisés en segments), pourvus d'appendices arti-
culés ainsi que d'une carapace riche en chitine (exos-
quelette) qui détermine une cavité générale où se
trouvent les organes et l'hémolymphpe (le liquide cir-
culatoire analogue pour de nombreuses fonctions au
sang des vertébrés). Leur développement se pours-
suit avec des mues successives qui permettent à
leur corps d'augmenter en taille. Leur système ner-
veux est structuré en une chaîne liant des ganglions,
avec plusieurs « cerveaux ». Au sein des Arthropodes,
les Hexapodes ont trois groupes de segments (tête,
thorax et abdomen) et sont pourvus de trois paires
de pattes (reliées au thorax) et d'une respiration
trachéenne (sans poumons). Les Hexapodes com-
prennent des groupes de petits organismes aptères
(sans ailes, p. ex. Collembola, Diplura, Protura) et les
Insectes proprement dits, avec deux ordres aptères
(Zygentoma, Archeognatha) et les Ptérygotes pour-
vus de deux paires d'ailes (originellement trois).

Le groupe des Insectes s'est diversifié à de nom-
breuses reprises, subissant modérément des crises
d'extinction et se diversifiant encore plus forte-
ment pendant de nombreuses périodes [5]. On
considère traditionnellement parmi les Insectes
28 ordres différents actuels (Figure 1) et une di-
zaine d'ordres éteints, regroupés en super-ordres.
Certains ordres sont bien connus de tous, tels que
les Diptères (mouches et moustiques), les Lépido-
ptères (papillons), les Coléoptères (scarabées, coc-
cinelles, chrysomèles, charançons, etc.), les Hy-
ménoptères (abeilles, guêpes, fourmis), les Ortho-
ptères (criquets, grillons, sauterelles), le super-ordre
des Dictyoptères (blattes, termites et mantes), le
super-ordre des Odonatoptères (libellules, demoi-
selles), les Hémiptères (cigales, punaises), etc. [3].
Le plus connu des super-ordres est celui des Ho-
lométaboles apparu à la fin du Carbonifère (300
millions d'années [6]); il regroupe la majorité des
Insectes actuels, qui se développent tous avec une
métamorphose au cours d'un stade nymphal entre
deux stades très différents (entre chenille et pa-
pillon, asticot et mouche, etc.) Il est souvent consi-
déré que l'apparition et la diversification des plantes
à fleurs au Crétacé (100 millions d'années) ont eu

des effets majeurs sur la diversification des Insectes
et notamment des Holométaboles [8]. Hormis les
ailes et le vol extraordinairement diversifiés, l'un des
ensembles de traits fonctionnels les plus significa-
tifs chez les Insectes concerne les pièces buccales,
transformées de nombreuses fois en un dispositif
broyeur ou piqueur-suceur, lécheur, etc. en rap-
port avec des régimes alimentaires extrêmement
divers [7].

3. Les services rendus et les préjudices por-
tés par les Insectes pour les écosystèmes et
l'homme

Au-delà de la nécessité éthique de reconnaître la bio-
diversité des Insectes pour sa valeur intrinsèque avec
ses millions d'espèces et ses centaines de millions
d'années d'évolution, il faut prendre en compte les
services et les contributions qu'ils nous rendent (va-
leur de service) ainsi que celles qui pourraient inter-
venir dans le futur mais que nous ne connaissons
pas ou qui dépendront de l'évolution ultérieure des
écosystèmes (valeur d'option). Les Insectes jouent un
rôle considérable en matière de services pour le bien-
être humain [9]. Ils permettent notre approvisionne-
ment à divers égards en assurant des régulations na-
turelles : les trois quarts de nos cultures dépendent
ainsi de pollinisateurs (Figure 2), majoritairement
des Insectes (p. ex. pommes, amandes, fraises, oi-
gnons, courges, etc. [10]). Les Insectes (comme les
termites, les bousiers) contribuent également forte-
ment au recyclage de la matière organique morte, en
agissant dans les humus ou bois morts, ou en en-
fouissant et consommant les fèces des vertébrés. Ces
actions apparemment anodines sont fondamentales
au fonctionnement des écosystèmes et aux grands
cycles biogéochimiques faisant des Insectes de véri-
tables ingénieurs des écosystèmes. Faute de ces ac-
tions, les sols perdent leur fertilité et les matières
mortes s'accumulent sans que le recyclage puisse
se faire. Les Insectes constituent aussi des sources
de nourriture pour de très nombreuses espèces de
vertébrés (comme les oiseaux ou chauves-souris in-
sectivores) qui assument par ailleurs des rôles ré-
gulateurs vis-à-vis d'autres espèces nuisibles à l'es-
pèce humaine (comme les moustiques). De nom-
breux autres services plus particuliers sont rendus
par les Insectes : on peut ainsi citer l'approvisionne-
ment humain en miel (par les abeilles, Figure 2), en
<figure><img src="image_10.png" /></figure>

**FIGURE 1.** Arbre phylogénétique synthétique des 28 ordres d'Insectes actuels (d'après [3, 4] et d'autres études).
<figure><img src="image_11.png" /></figure>

**FIGURE 2.** Les Insectes hyménoptères assurent des fonctions de pollinisation ((a) abeille sauvage) et de production de miel ((b) abeille domestique) mais peuvent être également de redoutables prédateurs ((c) frelon asiatique) (Photographies Romain Garrouste et Quentin Rome).

soie naturelle (ver à soie) ou en colorant (rouge cochénille), ou la dispersion de certaines graines par exemple par les fourmis ou encore le contrôle des stocks de parasites gastro-intestinaux des vertébrés par l'enfouissement des bouses par des coléoptères. Enfin, les Insectes représentent une source de profitables non négligeable, partie prenante des régimes de certains peuples et de plus en plus pour l'alimentation du bétail ou des poissons en aquaculture. Ils assurent également de nombreux autres services en matière de fonction indicatrice de l'état de bonne conservation de la biodiversité, d'éducation, de récréation, etc. L'ensemble de ces services représente une valeur monétaire considérable puisqu'elle se chiffre en centaines de milliards d'euros [11]. Certains Insectes présentent en revanche des aspects négatifs (responsables de méfaits) notamment tous ceux qui sont vecteurs d'agents pathogènes responsables de maladies pour les animaux et les hommes, comme les mouches tsé-tsé transmettant les parasites responsables de la maladie du sommeil ou les moustiques vecteurs de maladies infectieuses (palludisme, dengue, Zika, etc.). Longtemps cantonnés aux régions tropicales, ces Insectes vecteurs gagnent les pays tempérés sous l'effet du changement global qui combine un accroissement des échanges de marchandises et une hausse des températures, favorables à l'introduction puis à l'acclimatation de ces organismes exotiques envahissants. Des espèces d'Insectes invasives menacent également la biodiversité locale via des processus de compétition ou de prédation (comme le frelon asiatique *Vespa velutina* par exemple, Figure 2). D'autres Insectes herbivores (se nourrissant de plantes) sont considérés comme des ennemis de nos cultures, provoquant parfois des

réductions importantes de rendement ou de qualité des produits agricoles, y compris après récolte, causant des pertes estimées à 70 milliards d'euros par an dans le monde [12]. Cependant d'autres Insectes se développent aux dépens de ces herbivores, qu'ils soient prédateurs ou parasitoïdes (parasites provoquant inévitablement la mort de l'hôte), contribuant à la régulation naturelle des populations de ces ravageurs [13].

# 4. La réalité du déclin des populations d'Insectes

## 4.1. Le déclin de l'entomofaune : faits et perceptions

Depuis une vingtaine d'années, les observations de terrain et les analyses comparatives de bases de données de biodiversité pointent une diminution du nombre d'Insectes [14]. La signification globale de ces observations, souvent réalisées dans des conditions non standardisées et limitées à un lieu et/ou une famille d'Insectes, n'était cependant pas établie de façon consensuelle [15]. En outre, si la disparition annoncée des abeilles ou des papillons a pu émouvoir le public, la perception générale de l'importance du déclin des Insectes est brouillée par l'image négative associée à certains Insectes nuisibles et par la menace que représentent des espèces invasives comme le moustique tigre *Aedes albopictus*, vecteur de virus humains comme celui de la dengue, ou les Insectes ravageurs de culture, comme les essais de sauterelles qui menacent cette année l'Afrique de l'Est, le Moyen-Orient et l'Asie [12, 16]. Les vecteurs de pathogènes humains ne représentent cependant
<figure><img src="image_12.png" /><figcaption>**FIGURE 3.** Quatre espèces de papillons (Lépidoptères) déclarées disparues en France ((a) source INPN) et une espèce de papillon exotique envahissante dont les populations augmentent, la pyrale du buis ((b), Photos Marc Chaumeil et France 3 Occitanie du 23 août 2017).</figcaption></figure>

que 1% des espèces de moustiques, et seulement 1% des Insectes sont considérés comme des ravageurs de culture.

Au cours des dernières années, plusieurs études publiées sont venues confirmer un appauvrissement de la faune des Insectes, que ce soit en termes d'abondance ou de disparition d'espèces dans les régions tempérées, mais aussi les tropiques et l'arc-tique [17]. Des baisses de biomasse d'Insectes allant jusqu'à 75% ont été rapportées dans des zones pourtant protégées en Allemagne [18, 19] et dans une forêt tropicale à Porto Rico [20]. Le suivi par radar de l'envol des nuées d'éphémères au-dessus des grands lacs américains montre un déclin de plus de 50% depuis le début des années 2000 [21]. Des pertes importantes, allant jusqu'à 55%, ont également été mesurées pour les Insectes pollinisateurs en Grande-Bretagne depuis 1980 [22]. La confirmation d'un dé-

clin des Insectes et l'ampleur du phénomène ont rencontré un fort écho médiatique, associé à l'utilisation d'un vocabulaire alarmiste (« apocalypse des Insectes », « effondrement », « extinction globale »).

Cependant, si ces études apportent un signal inquiétant sur un appauvrissement des espèces d'Insectes et de leur abondance, notamment en Europe de l'Ouest et du Nord, nous ne disposons pas encore de suffisamment de données pour évaluer la globalité du phénomène et son ampleur à l'échelle de la planète. Le déclin des Insectes est en effet un phénomène complexe et des nuances commencent à apparaître [23].

## 4.2. *Un phénomène complexe*

Les études les mieux documentées sur le déclin des Insectes concernent les pays européens, où l'em-
preinte anthropique sur les paysages (intensification agricole, urbanisation, voies de communication) est particulièrement marquée. Les études sont plus fragmentaires pour l'Amérique du Nord, et surtout sont lacunaires pour les régions tropicales, qui abritent pourtant la plus grande part de la biodiversité des Insectes. Il existe donc un biais géographique important dans les études publiées et de ce fait, il est encore difficile aujourd'hui de produire des conclusions globales sur le déclin observé. Des différences régionales ont en effet été observées, certaines zones ne semblant que peu affectées par le déclin des Insectes [17].

Des différences taxonomiques sont également observées [23] et une analyse globale de la littérature traitant du déclin des Insectes indique que seuls 40% des taxa seraient affectés [24]. Il existe en effet plusieurs exemples d'espèces d'Insectes dont le nombre ou la distribution géographique augmente [22, 25-27], notamment des espèces exotiques (Figure 3). Une étude approfondie récente, analysant 166 études portant sur plus de 1600 sites et couvrant la période 1925-2018, observe par exemple des dynamiques opposées pour les Insectes terrestres, dont l'abondance décroit en effet, mais moins que dans les études précédentes (9% par décennie), et les Insectes aquatiques, dont l'abondance augmenterait [25]. Mais l'analyse et le choix des données de cette dernière analyse ont récemment été critiqués [28, 29] et les conclusions des auteurs sont donc sujettes à caution.

La complexité de la mesure du déclin des Insectes est amplifiée par la difficulté d'évaluer le nombre et la diversité des Insectes dans leur milieu. Outre leur petite taille, ceux-ci sont en effet disséminés dans leurs micro-habitats, avec de fortes variations au niveau du sol en fonction de la présence de rochers, de bois morts, d'espèces végétales associées mais aussi en hauteur dans les forêts avec des espèces différentes au sol et dans la canopée ou en profondeur dans les milieux aquatiques. Cette partition des Insectes est aussi temporelle avec des espèces nocturnes et diurnes, qui ont plusieurs générations par an ou au contraire des cycles larvaires souterrains ou benthiques sur des périodes pouvant aller jusqu'à plusieurs années [30]. Une telle variabilité spatiotemporelle peut entraîner des imprécisions ou des biais dans la collecte des informations puisqu'aucune méthode standard ne permet de répertorier les changements de population de toutes les espèces d'In

sectes à un endroit donné [27,31]. Ceci explique sans doute la dominance de certaines espèces emblématiques comme les abeilles, les scarabées et les papillons dans les études de suivi des populations d'Insectes et de leur diversité.

### 4.3. Le déclin des Insectes, un phénomène qui reste mal documenté

Si les études parues ces dernières années ont joué un rôle salutaire d'alerte sur un problème émergent, nous ne disposons pas à ce jour de suffisamment de données quantitatives et fiables pour évaluer globalement la sévérité du déclin des Insectes et ses variations spatiales ou taxonomiques.

Il convient donc de multiplier les études avec des protocoles standardisés prenant en compte les enseignements des travaux pionniers dans ce domaine. Ainsi, les changements de population doivent être étudiés dans la durée, sur des périodes suffisamment longues pour identifier des tendances significatives, plutôt que par comparaison entre des périodes différentes [31]. En effet, le nombre d'Insectes fluctue naturellement de génération en génération, parfois de façon importante et des comparaisons subtuelles peuvent donc être trompeuses [26, 31, 32]. Les études disponibles montrent également l'importance de suivre plusieurs sites, si possible les mêmes, des variations considérables de tendance pouvant exister entre sites adjacents. Enfin, une attention particulière doit être portée aux variables mesurées (biomasse, abondance ou nombre d'espèces), qui fournissent des informations souvent différentes voire contradictoires sur la diversité des Insectes, et aux méthodes d'échantillonnage utilisées, qui doivent rester comparables dans le temps et adaptées aux taxons ciblés [27]. Les recensements exhaustifs sont compliqués par le fait que les populations d'Insectes ont tendance à être composées de peu d'espèces communes et de nombreuses espèces rares [30]. Ainsi, le maintien de l'abondance des individus au sein d'une communauté peut masquer la perte d'espèces rares du fait de la dominance d'un petit nombre d'espèces très abondantes dans l'échantillon, comme cela a pu être montré chez les Insectes pollinisateurs en Grande-Bretagne [22]. Une alternative peut être apportée par l'utilisation des collections d'histoire naturelle qui offrent des points de référence anciens et permettent donc
de détecter des variations significatives sur le long terme [33].

Le suivi rigoureux des populations d'Insectes, seule façon d'établir un diagnostic robuste de leur état de conservation, représente donc un investissement en temps et moyens important. La tâche est d'autant plus ardue que (i) seule une fraction des espèces est décrite, leur nombre total restant inconnu, (ii) peu de choses sont connues sur le cycle de vie et l'écologie de la plupart des espèces et (iii) le nombre de taxonomistes et de moyens pour financer leurs travaux demeurent insuffisants.

Certaines tendances se dégagent cependant en ce qui concerne les espèces les plus affectées. Il est par exemple apparent que les Insectes ayant une alimentation très spécialisée sont plus affectés que les Insectes généralistes, qui peuvent occuper des niches plus larges pour prospérer et étendre leur distribution géographique. Les espèces univoltines (une seule génération par an) ou sédentaires semblent aussi plus exposées que les plurivoltines (plusieurs générations par an), les espèces plus mobiles ou ayant des aires de répartition plus vastes. Ces observations fournissent de premiers éléments pour étudier les causes du déclin de l'entomofaune.

## 5. Les causes probables du déclin des Insectes

Les cinq causes principales de l'érosion de la biodiversité sont bien connues, classées par ordre décroissant d'importance par la plateforme intergouvernementale sur la biodiversité et les services écosystémiques (IPBES) [10] comme étant (1) les changements dans l'utilisation des terres, (2) l'exploitation directe des organismes, (3) le changement climatique, (4) la pollution, et (5) les espèces exotiques envahissantes. Pour ce qui est des Insectes, non concernés par la pêche ou la chasse, l'exploitation directe ne peut être incriminée. Les quatre autres facteurs de changement sont clairement impliqués dans la réduction de la diversité biologique des Insectes [17, 30] quoique dans un ordre différent repris ci-dessous [24].

### 5.1. Changement d'utilisation des terres

La première cause de disparition des Insectes est la destruction ou la dégradation de leurs habitats. La conversion des espaces naturels pour des usages

agricoles ou pour l'extension des zones urbaines, qui occupent désormais la moitié de la surface des terres [10], se traduit par une diminution continue des surfaces des forêts (perte d'environ 5 millions d'hectares par an [34]), des prairies (70% ont disparu dans les pays développés, MEA 2005) ou des zones humides (détruites à 87% [10]). Or les forêts, souvent très étendues, composées d'espèces d'arbres à longue durée de vie, présentant une stratification verticale complexe, avec des climats tamponnés, offrent une extraordinaire variété d'habitats abritant une multitude d'espèces d'Insectes [35] notamment les coléoptères vivant dans le bois mort (3000 espèces en France). De même, la disparition des habitats prairiaux a des conséquences néfastes pour l'abondance et la diversité des papillons [36] et des Insectes pollinisateurs (notamment les Hyménoptères). L'assèchement des mares, étangs et rivières se traduit par de lourdes pertes pour les Insectes aquatiques.

Au-delà de la diminution de la surface des habitats favorables aux Insectes, la conversion des terres, et les infrastructures de transport qui les accompagnent, augmentent la fragmentation des paysages. Habitant des portions d'habitats plus petites, plus isolées, moins bien connectées par des corridors écoslogiques (haies, bandes enherbées) qui disparaissent, les populations d'Insectes tendent à péricliter par manque de ressources ou par diminution du succès reproducteur [19, 30, 37].

### 5.2. Pollutions

La première des pollutions chimiques subies par les Insectes résulte de l'usage des insecticides. Toxiques par définition, les insecticides de synthèse ont été développés au cours du XXe siècle pour lutter contre les Insectes ravageurs des cultures (Insectes herbivores) mais leur manque de spécificité (large spectre d'action) a induit la mortalité collatérale de nombreux Insectes non cibles [38]. Les effets délétères pour les populations d'Insectes des applications massives de DDT sont connus depuis longtemps (voir *Le Prin-temps silencieux* de Rachel Carlson en 1962 ou Nocera *et al.*, 2012 [39]). Plus récemment, la prise de conscience des impacts majeurs de l'usage des néonicotinoïdes sur la faune entomologique, notamment des pollinisateurs [40] a fini par conduire à
leur interdiction en France en 2018 mais des dé-
rogations ont été accordées. Une découverte im-
portante de ces dernières années est que les in-
secticides peuvent conduire au déclin des Insectes
même à des doses sublétales car elles perturbent leur
comportement, les rendant incapables de se nour-
rir, de se reproduire ou de se défendre contre les
infections [41, 42]. L'enrobage des semences avec
ces insecticides, proposé comme une solution pro-
phylactique simple, est en outre contradictoire avec
une stratégie raisonnée qui consiste à traiter uni-
quement en cas de problèmes potentiels. Enfin, la
rémanence de nombreuses molécules de synthèse
pose un problème au-delà du court terme de leur
application [43].

D'autres types de pollution exercent des effets
négatifs sur les Insectes. L'usage des herbicides ou
des engrais en agriculture, en appauvrissant la flore,
conduit à une diminution de la diversité des In-
sectes herbivores [30]. La pollution de l'air affecte
également les Insectes [44], de même que la pollu-
tion lumineuse [45], notamment en ville [17] car les
sources de lumière artificielle agissent comme autant
de pièges.

5.3. *Changement climatique*

L'effet global du changement climatique est plus dif-
ficile à discerner [17] car ses composantes sont mul-
tiples et leurs conséquences parfois opposées. En
tant qu'organismes ne régulant pas leur température
 poikilothermes), les Insectes sont en général favo-
risés par l'augmentation des températures; se dé-
veloppant plus vite, ils peuvent par exemple multi-
plier le nombre de générations par an voire étendre
leur aire de répartition. Mais ils sont également plus
sensibles aux chocs thermiques et aux canicules,
notamment quand les températures dépassent les
seuils létaux [46, 47]. Enfin des désynchronisations
d'émergence d'Insectes et de période de floraison ou
feuillaison chez leurs plantes hôtes peuvent conduire
à des phénomènes de famine chez les Insectes herbi-
vores [30].

Le réchauffement global est lié à l'augmentation
des concentrations en gaz carbonique qui a pour
conséquence indirecte une détérioration de la qua-
lité nutritive des plantes, avec un effet négatif sur
la survie des Insectes herbivores [17, 48]. L'intensifi-
cation des sécheresses est néfaste pour les Insectes

car ce sont des organismes avec un faible rapport
poids-surface les rendant plus sensibles à la dessic-
cation [17]. Les grands incendies consécutifs aux pé-
riodes de sécheresse et de forte chaleur détruisent
des surfaces importantes d'habitats favorables aux
Insectes, comme les forêts en climat méditerranéen.
L'augmentation de l'intensité des tempêtes entraîne
au contraire un accroissement du volume de bois
mort favorable à la biodiversité des Insectes fores-
tiers.

5.4. *Invasions biologiques*

Les effets des invasions biologiques sont mul-
tiples. Le cas des plantes exotiques envahissantes
est particulier. Elles peuvent prendre la place des
plantes locales et ainsi, détruire les habitats des In-
sectes dont ces plantes sont la source exclusive de
nourriture, et qui leur sont donc inféodés [32]. Les In-
sectes ravageurs exotiques peuvent aussi détruire les
plantes hôtes et ainsi menacer les Insectes autoch-
tones qui en dépendent [49]. L'introduction d'In-
sectes prédateurs à des fins de lutte biologique peut
egalement conduire à des risques importants pour
la faune locale par des processus d'exclusion com-
pétitive ou par prédation directe quand ces ennemis
naturels se révèlent trop généralistes, comme dans le
cas de la coccinelle asiatique en Europe [24, 30]. Les
espèces exotiques envahissantes, parfois introduites
pour favoriser la pollinisation, peuvent transporter
avec elles des pathogènes qu'elles transmettent aux
Insectes indigènes, notamment des virus [49, 50],
ou favoriser l'installation d'Insectes parasitoïdes qui
peuvent changer d'hôtes et s'attaquer aux espèces
 locales (compétition apparente [49]). Finalement, la
colonisation des milieux aquatiques par des espèces
de poissons exotiques particulièrement prolifiques
ou voraces peut conduire à une forte diminution de
l'abondance des Insectes d'eau douce.

5.5. *Interactions entre causes premières et méca-
nismes en jeu*

La majeure partie des facteurs déterminant le déclin
des Insectes est dans une dynamique d'augmenta-
tion, comme l'intensification de l'agriculture et l'ur-
banisation, les changements climatiques et le rythme
des invasions biologiques, laissant augurer d'une ag-
gravation du statut de conservation de la faune des
<figure><img src="image_13.png" /><figcaption>FIGURE 4. Principales causes, processus et mécanismes de mortalité des Insectes.</figcaption></figure>

direct de cette contamination n'a cependant encore été détecté à ce jour [76]. Même si le déclin des oiseaux des zones agricoles pour la France (Figure 5) a plusieurs causes [77], allant des transformations des pratiques [78] et des paysages [79] au changement climatique [80], la diminution des populations d'Insectes apparaît donc comme la principale.

## 6.3. Impacts généraux sur la biodiversité et les écosystèmes

Par « effet de cascade » au travers des réseaux trophiques [81], l'impact du déclin des Insectes se pro page au sein des écosystèmes [30]. La diminution d'Insectes utiles comme les libellules, du fait de la pollution de l'eau ou l'assèchement des mares et des étangs, se traduit par une augmentation de l'abon dance des moustiques qui entrent habituellement dans leur régime alimentaire [24]. Le déclin des In sectes qui sont aquatiques à un moment ou à un autre de leur cycle [21, 75] impacte également les po pulations de poissons qui s'en nourrissent [82] exac tement comme celui des Insectes terrestres impacte les populations d'oiseaux ou de chauves-souris. Ces effets de cascade, à la fois écologiques et évolutifs,

sont donc multiples, complexes et discrets et il fau dra du temps pour les répertorier et les analyser.

# 7. Recommandations pour freiner le déclin des Insectes

## 7.1. Recommandation 1 : Développer des méthodes d'évaluations fiables du déclin de la diversité et de l'abondance des Insectes

Tout comme la réalité du changement climatique a pris corps dans l'esprit commun quand des carottes de glace des pôles et des suivis météorologiques pré cis ont permis de reconstituer de longues séries de données temporelles fiables, des méthodes et instru ments de mesure plus précis doivent être déployés pour confirmer les évolutions quantitatives des po pulations et de la diversité des Insectes. De nom breux biais d'échantillonnage ou de références his toriques ont été identifiés, qui devront être résolus en mettant en œuvre des suivis à long terme, avec des méthodes standardisées et adaptées aux diffé rents groupes fonctionnels d'Insectes, si possible sur plus de 15 ans et dans de vastes paysages ou terri toires ateliers où les facteurs de déclin pourront être
<figure><img src="image_14.png" /></figure>

**FIGURE 5.** Evolution, au cours de 30 dernières années, de l'indicateur d'abondance des oiseaux communs, par groupe de spécialisation d'habitat (http://www.vigienature.fr/fr/observatoires/suivi-temporel-oiseaux-communs-stoc/resultats-3413). La valeur de cet indicateur correspond au taux de variation de l'indice d'abondance (nombre d'individus au km²) de 75 espèces d'oiseaux communs (14 espèces généralistes, 24 spécialistes des milieux agricoles, 24 spécialistes des milieux forestiers, et 13 spécialistes des milieux bâtis). Le taux de variation est égal à la pente de la droite de régression entre les indices d'abondance par année et le nombre d'années depuis le début du suivi en 1989.

aussi analysés [83]. Dans l'urgence, il faudra également développer des indicateurs statistiques d'évolution des populations basés sur des collections des musées, afin de constituer des points de référence historiques [33].

Pour augmenter le rendement des mesures et automatiser leur saisie, un recours accru aux nouvelles technologies est nécessaire [84]. Ces dernières englobent notamment la détection des Insectes par mesures radar ou bioacoustiques ainsi que leur piégeage automatique, suivi d'une détermination par méta-barcoding et analyse de l'ADN environnemental [35, 83]. Pour être validées et étalonnées, ces méthodes doivent cependant s'appuyer sur un maintien à long terme des compétences taxonomiques et de la préservation des collections de muséums. En complément, le développement récent des sciences citoyennes a montré que la mobilisation du grand public pour l'observation et la saisie des données naturalistes (via, par exemple, des applications Smartphone) pouvait apporter des in-

formations précieuses sur les grandes tendances de dynamique de la biodiversité, notamment dans les milieux les plus anthropisés (villes, jardins), tout en suscitant intérêt et compréhension dans la société.

## 7.2. Recommandation 2 : S'attaquer aux causes du déclin des Insectes et mieux préserver le patrimoine naturel

Des actions urgentes et globales doivent être entreprises pour freiner l'érosion générale de la biodiversité, comme la lutte contre le changement climatique, l'arrêt de l'urbanisation des terres et la déforestation, le contrôle des échanges commerciaux et des invasions biologiques qu'ils entrainent. Mais plus spécifiquement deux grands types de mesures doivent être diligentés pour stopper le déclin des Insectes et des services qu'ils rendent à l'humanité.

La première grande mesure est la réduction de l'usage des insecticides de synthèse en agriculture et
l'amélioration de la spécificité de leurs cibles (réduction du spectre). La toxicité directe et indirecte de ces produits phytosanitaires, leur application de moins en moins raisonnée, ainsi que leur coût économique et environnemental rendent leur développement et leur application de moins en moins pertinents. Des méthodes alternatives, fondées sur l'approche agroécologique, doivent être recherchées puis diffusées, incluant entre autres la lutte biologique, l'élicitation des substances de défense des plantes, l'usage de composés sémiochimiques (phéromones, odeurs de plantes) et la diversification des cultures et des (micro)habitats à l'échelle de la parcelle et du paysage, notamment pour restaurer et renforcer l'abondance et l'efficacité des ennemis naturels des Insectes ravageurs, qu'il s'agisse d'autres Insectes, d'oiseaux insectivores ou de chauves-souris. En outre, la mutualisation des récoltes et des pertes sur une région donnée renforcerait considérablement la rentabilité des approches d'agriculture raisonnée.

La seconde grande mesure est la préservation, voire l'amélioration, des habitats refuges pour les Insectes. Les forêts, les prairies naturelles, les milieux aquatiques d'eau douce sont des écosystèmes particulièrement importants à protéger car ils offrent de nombreuses niches écologiques aux Insectes, de par leur diversité végétale, leur hétérogénéité de structure et leur permanence temporelle. Mais les Insectes doivent aussi être conservés dans les territoires plus anthropisés comme les zones agricoles ou les milieux urbains. Dans ces cas, les espaces interstitiels (haies, bandes enherbées), les parcs et jardins, les microhabitats (murs et toits végétalisés, arbres d'alignement, « hôtels à Insectes ») doivent être généralisés et entretenus [35, 85]. Au-delà de ces milieux particuliers, c'est aussi l'hétérogénéité des paysages et la connectivité entre différents types d'habitat qu'il convient d'améliorer, afin notamment de permettre les échanges de gènes et individus entre populations d'Insectes, pour le maintien à long terme du potentiel évolutif et d'adaptation des Insectes aux changements globaux.

### 7.3. Recommandation 3 : Inventer une nouvelle relation de l'Homme à l'Insecte

Une grande part de l'indifférence au sort des Insectes tient à la répulsion ou la détestation qu'ils inspirent

chez de nombreuses personnes. Cette attitude est créée dans le souvenir personnel de piques de mousique ou de guêpe mais aussi dans un imaginaire collectif utilisant souvent la morphologie étrange des Insectes pour incarner la figure du Mal (nombreux sont les « aliens » extraterrestres qui portent antennes, mandibules ou multitude de paires de pattes). S'il de-meure difficile d'expliquer cette aversion principalement occidentale, il est clair que la sauvegarde de la faune des Insectes ne pourra obtenir le plein soutien de l'opinion publique qu'avec une réhabilitation de l'image et de la réputation de l'Insecte.

Une première approche pour convaincre nos concitoyens de freiner le déclin des Insectes est de mieux expliquer leur contribution majeure au bien-être humain, non seulement via les services rendus depuis toujours (pollinisation, régulation des ravageurs, production de miel et de soie etc.) mais aussi par de nouveaux usages. De nombreuses entreprises ont su développer des élevages industriels d'Insectes pour l'alimentation, humaine parfois mais surtout animale (farine pour les élevages de poulets, l'aquaculture), remplaçant de façon plus efficace, d'un point énergétique, et plus respectueuse de l'environnement, les tourteaux de soja ou le poisson fourrage. Une autre contribution émergente est l'utilisation en bio-inspiration. La structure des écailles sur les ailes du papillon *Morpho* a permis la conception de la surface la plus hydrophobe au monde (utile pour les vitres autonettoyantes, Figure 6), le comportement social des fourmis ou abeilles est étudié pour développer le pilotage d'essais de drones, la locomotion avec trois paires de pattes semble la plus pratique pour les robots, le mécanisme par lequel les Insectes volants évitent les obstacles grâce à leur rétine a été élucidé, permettant d'envisager la mise au point d'instruments de navigation innovants pour l'aviation, la ventilation des termitières offre une solution très efficace pour la conception de bâtiments bioclimatiques, etc.

Plus symboliquement, il convient aussi de revaloiriser l'image et la perception de l'Insecte [35]. Cela passe sans doute par l'identification d'espèces iconiques (comme l'est devenu le panda pour les mammifères), et pour cela les superbes espèces de papillons ou de libellules ne manquent pas. Mais plus encore, c'est d'un nouveau « récit » dont on a besoin, d'une ou des histoires à raconter aux jeunes générations pour qu'ils considèrent avec intérêt et bien-
<figure><img src="image_15.png" /></figure>

**FIGURE 6.** Exemple de bio-inspiration trouvée dans le monde des Insectes avec la structure microsco-pique des écailles des ailes du papillon *Morpho menelaus*, qui lui confère une imperméabilité unique au monde et peut servir au développement de surfaces vitrées particulièrement hydrophobes (Photographies Serge Berthier).

veillance le monde des Insectes. Un effort important envers les enseignants et les artistes devrait donc être consenti pour qu'ils transmettent le message de l'utilité mais aussi de la beauté des Insectes.

Pour faciliter ces démarches, en concertation avec la Fondation pour la Recherche sur la Biodiversité (https://www.fondationbiodiversite.fr/) et l'Office pour les Insectes et leur Environnement (http://www.Insectes.org/opie/monde-des-Insectes.html), nous proposons la création d'une Fondation de l'Insecte, destinée à recueillir des financements publics et privés pour soutenir des projets éducatifs, artisques et scientifiques sur les Insectes, leur connaissance, leur préservation et leur utilisation.

## Reconnaissance

Nous sommes reconnaissants à André Nel et Frédéric Legendre pour leur contribution à la figure 1 et à Bruno Dastillation pour son aide à l'édition du manuscrit.

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