# La phylogénie des téléostéens acanthomorphes : approches paléontologique et moléculaire

Donald Davesne

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Donald Davesne. La phylogénie des téléostéens acanthomorphes: approches paléontologique et moléculaire. Systématique, phylogénie et taxonomie. Muséum national d'Histoire naturelle Paris, 2015. Français. NNT: . tel-04228762

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MUSÉUM NATIONAL

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D'HISTOIRE NATURELLE

Ecole Doctorale Sciences de la Nature et de l'Homme – ED 227

Année 2015

N°attribué par la bibliothèque

-----------------

## THESE

Pour obtenir le grade de

DOCTEUR DU MUSÉUM NATIONAL D'HISTOIRE NATURELLE

Spécialités : Systématique, Paléontologie

Présentée et soutenue publiquement par :

Donald DAVESNE

le 29 septembre 2015

# La phylogénie des téléostéens acanthomorphes :
approches paléontologique et moléculaire

Sous la direction de :

Philippe JANVIER, Directeur de Recherche émérite, CNRS

Guillaume LECOINTRE, Professeur, MNHN

Cyril GALLUT, Maître de Conférences, UPMC

Olga OTERO, Maître de Conférences, Université de Poitiers

## JURY :

Mme. Paula MABEE

M. Guillermo ORTÍ

M. Lionel CAVIN

M. Matt FRIEDMAN

M. Pascal TASSY

M. Philippe JANVIER

M. Guillaume LECOINTRE

M. Cyril GALLUT

Mme. Olga OTERO

Professor, University of South Dakota, États-Unis

Professor, George Washington University, Washington, États-Unis

Conservateur, Muséum d'Histoire naturelle de Genève, Suisse

Associate Professor, University of Oxford, Royaume-Uni

Professeur émérite, Muséum national d'Histoire naturelle, Paris

Directeur de Recherche émérite, CNRS, Paris

Professeur, Muséum national d'Histoire naturelle, Paris

Maître de Conférences, Université Pierre et Marie Curie, Paris

Maître de Conférences, Université de Poitiers

Rapporteur

Rapporteur

Examinateur

Examinateur

Examinateur

Directeur de thèse

Directeur de thèse

Encadrant de thèse - invité

Encadrante de thèse - invitée
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Remerciements

Si vous êtes en train de lire ce texte, ça veut dire que j'ai fini ma thèse.

Ce qui veut dire que trois ans se sont écoulés. C'est dingue, j'aurais juré que ça venait de
commencer et là, PAF ! C'est déjà fini.

Je suis plutôt à la bourre pour mon rendu (comme d'hab !), mais je prends quand même le temps de vous remercier. Grâce à vous tous, ces trois années ont été inoubliables !

Pour commencer, je voudrais remercier les membres de mon jury, pour avoir accepté d'évaluer cette thèse :

Paula and Guillermo, many thanks for your evaluation. I hope my French will not prove to be incomprehensible!

Matt, thank you too for coming. It was nice to collaborate with you during these three years and I hope we can continue doing fishy things together. Cheers also to Dan, Roger and Sam in Oxford!

Lionel, merci pour ton évaluation de ma thèse et pour avoir fait partie de mon comité de suivi avec Fabrice Téléchéa. Il faudra que je passe voir les collections à Genève un de ces jours !

Pascal, merci également pour ces deux années de master SEP. J'espère que cette thèse fera honneur à votre enseignement de la cladistique.

Cette thèse n'aurait pas été possible sans mes deux encadrants, qui se sont alternés pour me motiver, me rassurer, me mettre des coups si nécessaire (mais toujours quand c'était justifié !).

Merci aussi Cyril, pour les scripts, le tripatouillage de fichiers et le PMT à Concarneau dans une eau trop froide pour moi.

Merci aussi Olga pour les conseils et les séances de correction dans la Ménagerie.

Guillaume et Philippe, merci d'avoir cru en ce projet et en ma capacité de le réaliser. Cette thèse a eu lieu entre deux labos, presque deux mondes physiquement séparés par le Jardin des Plantes. C'est grâce à vous qu'elle a été possible.

Véronique, tu as presque failli être ma directrice ! Merci pour les discussions sur la phylogénie à toute heure de la journée.

Agnès, oui JE SAIS, PME. Il n'empêche que t'as toujours été disponible quand même, même dans les moments un peu désespérés. Donc merci. Vraiment.

Nalani, thanks for the hospitality in your office and the anatomical discussions. I promise, I'll learn C&S someday!

Bruno, merci de m'avoir permis d'aller charcuter un poisson-lune avec les anatomistes fous de Nantes.

Un grand merci au personnel du SSM, qui ne m'a jamais laissé tomber (alors que les manips et moi, bon...), et surtout à Régis, toujours dispo et sympa malgré ses rythmes de travail
incompatibles avec les limites biologiques de l'être humain (en tout cas, avec les miennes...). Mais n'oublions pas Delphine, Céline, Josie, Benoît et tous les autres !

Vous avez été mes collègues et surtout mes potes pendant mes errements au labo de paléontologie alors je vous remercie tout particulièrement :

Eli, pourquoi t'es parti aussi loin ? Tu me manques déjà ! Ninon, on l'a fait t'as vu, on a fini nos thèses ! Promis, on mangera ensemble plus souvent... Pierre... après tous ces plans sur la comète on n'a toujours pas publié ensemble !? Malcolm, trouveras-tu encore des nouvelles idées de GIF jusqu'à ma soutenance ? Charlie, tout est tellement plus joyeux depuis que t'es là ! Maxime, courage t'as bientôt fini ! Et merci pour m'avoir rappelé que comparé à toi, je n'avais aucune excuse pour ne pas observer de caractères sur mes bestioles !

Il y a aussi tous les autres gens du labo : Vincent et Claire (bientôt, promis je ne serai plus là pour faire du bruit dans le bureau), Damien (auteur mondialement connu de la Symphonie Paléozoïque, le paléohistologiste métalleux le plus cool du monde !!!), Fabrice (le pape de PAUP), Seb Steyer (pour les bonnes marrades sur le terrain), Sandrine et Alan (alors, bientôt un petit nouveau dans la famille ?), Nathalie (équipe 3 représente), Ronan (dont le rire tonitruant rythme la vie du couloir d'en bas), Bastien (et Flavie !), Florent, Philippe L., Lilian et Renaud pour m'avoir donné un coup de main à plusieurs reprises, et tous les jeunes et moins jeunes du labo : Jorge (le plus espagnol des allemands. Ou l'inverse ?), Jérémie, Denis, Claire, Arnaud, François, Séverin, Guillaume B., Olivier, Romain T., Colas, Laure, Bernard (le plus fringant de tous).

Un merci spécial à Gaël, pour m'avoir lancé (plouf) dans la paléontologie des vertébrés non-tétrapodes.

Et surtout à Angelina et toute l'équipe admin qui m'a rendu les choses plus faciles : Mélinée, Suzy, Eric et Nacer pour ISYEB.

Il y a du monde à remercier de l'autre côté du jardin aussi : Gaël D. (pour m'avoir appris à différencier un brochet aquitain), Marion, Damien H., Perrine, Laetitia, Mélina, Corentin (c'est ça, marre-toi, on t'y verra quand t'y seras) et le kookaburra de la Ménagerie.

Les gens d'ISYEB : Jérôme (esprit Muséum !), Nicolas (pour avoir plongé avec moi... dans BEAST bien sûr !), Jean-Yves (pour m'avoir promené sur le terrain), René (toujours pas convaincu par les Gadiformes-Zeiformes ?) et Marc (le petit nouveau).

Merci à François Meunier, pour son enthousiasme communicatif, et à Philippe Béarez pour m'avoir prêté pleins de nonos. Merci aussi à Samuel Iglésias, Patrice Pruvost, Zora, Mélyne et Guy Duhamel pour m'avoir fourni des spécimens.

Et puis toute la fine équipe du BDEM : Fabien, Lauriane, Camille, etc. C'était bien rigolo toutes ces soirées !

Une petite pensée pour ceux qui sont loin : des bises à Marion C. et plein de *beijos* à Camila et à Paulo et Diogo également.

Je remercie aussi Timarcha, et en particulier les naturalistes émérites Catherine et Romain.

C'est bon, on a réservé pour le Korrigan le 29 septembre au soi – j'espère que Soizic aura trouvé un bon nanar à regarder.
Je finis avec les membres de la confrérie, j'ai nommé les Francs-Taxons !

Nico (et une petite pensée pour les Micrognathozoa. SKÅL !!!)

Raphy (t'es mon demi-frère du coup ? Je sais plus...)

Lucie (tu gères la fougère !)

Lucas (tu me préviendras la prochaine fois que tu vas à une avant-première, hein ?)

Laetitia (la reine des cookies)

Boris et Léo (les copains du master)

Mich-Mich (plus ponctuel que l'horloge du jardin avec ses SMS de verredredi), Dimitri (l'Attila des batailles de plâtre), Valentin (comme un soleil), Jérémy, Charles, Marc, Aurélie et tous les autres. Je vous aime, vous êtes vachement monophylétiques !

MaThilde, je t'aime aussi, et pas que parce que t'es vachement monophylétique.

Et puis ma sœur, ma mamie. Et mes parents : tout ça c'est quand même un peu de votre faute.
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# Table des matières

<table><tr><td><b>Chapitre 1 - Introduction</b></td><td>1</td></tr><tr><td>1.1 : Pourquoi la phylogénie ?</td><td>2</td></tr><tr><td>1.1.1 Contradictions entre les données morphologiques et moléculaires</td><td>4</td></tr><tr><td>1.2 : Pourquoi les téléostéens acanthomorphes ?</td><td>7</td></tr><tr><td>1.2.1 Les téléostéens : un laboratoire de la cladistique</td><td>7</td></tr><tr><td>1.2.2 Que sont les acanthomorphes ?</td><td>9</td></tr><tr><td>1.2.3 La connaissance de la phylogénie des acanthomorphes</td><td>10</td></tr><tr><td>1.2.4 La place des fossiles dans la problématique</td><td>17</td></tr><tr><td>1.2.5 Pourquoi (ré)examiner la phylogénie des acanthomorphes ?</td><td>18</td></tr><tr><td>1.3 : Objectif de la thèse : aboutir à une phylogénie synthétique de la base de l'arbre des acanthomorphes</td><td>19</td></tr><tr><td>1.3.1 Les acanthomorphes sont-ils monophylétiques ?</td><td>19</td></tr><tr><td>1.3.2 Où se placent les Lampridiformes ?</td><td>20</td></tr><tr><td>1.3.3 Quelle est la composition des Paracanthopterygii ?</td><td>20</td></tr><tr><td>1.3.4 Quel rôle l'échantillonnage joue-t-il dans les différents résultats ?</td><td>20</td></tr><tr><td>1.3.5 Quel a été le tempo de l'évolution ancienne des acanthomorphes ?</td><td>21</td></tr><tr><td><b>Chapitre 2 – Stratégies d'échantillonnage et d'intégration des données</b></td><td>22</td></tr><tr><td>2.1 : Importance de la stratégie d'échantillonnage taxonomique</td><td>23</td></tr><tr><td>2.2 : Taxons étudiés et couverture taxonomique</td><td>26</td></tr><tr><td>2.2.1 Echantillonnage optimal</td><td>26</td></tr><tr><td>2.2.2 Présentation des grands clades échantillonnés</td><td>28</td></tr><tr><td>2.2.3 Difficultés limitant l'échantillonnage</td><td>35</td></tr><tr><td>2.3 : Approche d'intégration des résultats</td><td>37</td></tr><tr><td>2.3.1 Approche d'analyses simultanées</td><td>37</td></tr></table>
<table>
  <tbody>
    <tr>
      <td>2.3.2 Approche d'analyses séparées</td>
      <td>38</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>2.3.3 Approche adoptée dans le cadre de cette thèse</td>
      <td>40</td>
    </tr>
    <tr>
      <td><strong>Chapitre 3 – Analyse des jeux de données morphologiques</strong></td>
      <td><strong>41</strong></td>
    </tr>
    <tr>
      <td>3.1 : Jeux de données analysés – objectifs et intégration dans le projet</td>
      <td>42</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>3.1.1 Premier jeu de données analysé</td>
      <td>43</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>3.1.2 Second jeu de données analysé</td>
      <td>44</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>3.1.3 Nature des caractères utilisés</td>
      <td>45</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>3.2 : Premier jeu de données – position phylogénétique des Lampridiformes</td>
      <td>47</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>3.3 : Second jeu de données – base de l'arbre des acanthomorphes</td>
      <td>72</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>3.4 : Apport des résultats en morphologie</td>
      <td>115</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>3.4.1 Position des clades énigmatiques</td>
      <td>115</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>3.4.2 Corroboration de clades répétés par le moléculaire</td>
      <td>116</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>3.4.3 Cas complexes</td>
      <td>116</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>3.4.4 Position des taxons fossiles</td>
      <td>117</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>3.4.5 Impact de l'échantillonnage</td>
      <td>117</td>
    </tr>
    <tr>
      <td><strong>Chapitre 4 – Analyse des jeux de données moléculaires</strong></td>
      <td><strong>119</strong></td>
    </tr>
    <tr>
      <td>4.1 Etat des lieux et approche nouvelle</td>
      <td>120</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>4.2 Acquisition de nouvelles données</td>
      <td>123</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>4.2.1 Marqueurs utilisés</td>
      <td>123</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>4.2.2 Constitution de l'échantillonnage taxonomique</td>
      <td>127</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>4.2.3 Extraction de l'ADN</td>
      <td>134</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>4.2.4 Séquençage de l'ADN</td>
      <td>134</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>4.2.5 Résultats de séquençage</td>
      <td>140</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>4.2.6 Intérêts et limites de l'approche d'enrichissement ciblé</td>
      <td>141</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>4.3 Analyse des données existantes</td>
      <td>144</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>4.3.1 Objectifs</td>
      <td>144</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>4.3.2 Echantillonnage</td>
      <td>145</td>
    </tr>
  </tbody>
</table>
<table>
  <tbody>
    <tr>
      <td>4.3.3 Méthodes d'analyse</td>
      <td>146</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>4.3.4 Résultats et discussion</td>
      <td>154</td>
    </tr>
    <tr>
      <td><strong>Chapitre 5 - Synthèse des résultats, discussion</strong></td>
      <td><strong>162</strong></td>
    </tr>
    <tr>
      <td>5.1 Approche de synthèse des résultats</td>
      <td>163</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>5.1.1 Etude de la répétition des clades</td>
      <td>163</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>5.1.2 Analyses sous contraintes du jeu de données morphologiques</td>
      <td>164</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>5.2 Synthèse et discussion des résultats</td>
      <td>166</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>5.2.1 Relations répétées</td>
      <td>166</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>5.2.2 Cas de conflits entre les jeux de données</td>
      <td>169</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>5.3 Proposition de phylogénie synthétique des acanthomorphes</td>
      <td>172</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>5.4 Relecture du registre fossile et des débuts de l'évolution des acanthomorphes</td>
      <td>178</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>5.4.1 Diversité des acanthomorphes au Crétacé</td>
      <td>178</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>5.4.2 Âge des nœuds et proposition de points de calibration nouveaux</td>
      <td>185</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>5.4.3 Tempo de la diversification des acanthomorphes</td>
      <td>187</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>5.4.4 Quel est l'âge des acanthomorphes ?</td>
      <td>188</td>
    </tr>
    <tr>
      <td><strong>Conclusion</strong></td>
      <td><strong>191</strong></td>
    </tr>
    <tr>
      <td><strong>Bibliographie</strong></td>
      <td><strong>194</strong></td>
    </tr>
    <tr>
      <td><strong>Annexe : autres travaux effectués pendant la thèse</strong></td>
      <td><strong>218</strong></td>
    </tr>
  </tbody>
</table>
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# Chapitre 1

## Introduction
1.1 : Pourquoi la phylogénie ?

La publication de l'ouvrage de Willi Hennig en langue anglaise (Hennig, 1966) a introduit la Systématique Phylogénétique, ou cladistique, dans la biologie comparative et évolutive. La cladistique est une méthode qui permet, à partir d'une série d'observations anatomiques (les caractères) sur une série de taxons, de reconstituer leurs degrés de parenté relative. En d'autres termes, l'analyse cladistique des caractères d'un ensemble de taxons (au minimum trois) va permettre de déterminer lequel, parmi ces taxons, est le plus proche d'un autre.

L'arrivée de la méthode cladistique a abouti à une révolution conceptuelle en biologie, puisqu'elle permet de produire et soutenir – et ce, de façon standardisée et reproductible – une classification dite "phylogénétique", ou phylogénie. Une phylogénie exprime tout d'abord des degrés de parenté. Elle permet ensuite, entre autres choses, de fonder une classification des organismes qui ne tient compte que de ces parentés résultant de leur évolution, permettant aux systématiciens d'exaucer le souhait déjà formulé par Charles Darwin (1859) au chapitre XIII de son *Origine des Espèces*. Les seuls groupes retenus par une classification phylogénétique sont dits "monophylétiques", on parle également de "clades" : ils comportent l'ensemble des descendants d'un ancêtre commun.

Parmi les apports de la phylogénie à la biologie de l'évolution, citons :

- la classification du vivant qui devient objective et non arbitraire : un résultat phylogénétique (la topologie d'un arbre par exemple) pouvant être testé avec des données différentes de celles qui ont servi à produire ce résultat. Il peut alors être réfuté, ou corroboré. Il est reproductible sur la base des mêmes caractères, du mêmes échantillonnage et des mêmes méthodes d'analyse.

- les évènements biologiques présumés servant à soutenir les classifications (l'apparition d'un caractère morphologique, l'insertion d'une série de nucléotides dans une séquence d'acides nucléiques...) peuvent être soutenus (l'hypothèse d'homologie secondaire de l'état de caractère n'est pas rejetée ; de Pinna, 1991) ou réfutés (le caractère peut par exemple être apparu plusieurs fois – on parle d'homoplasie).

- la phylogénie fournit un temps relatif d'apparition des clades (un clade inclus dans un autre clade est nécessairement plus jeune que celui-ci), qui correspond également à un temps relatif d'apparition des caractères soutenant ces clades. Ce temps relatif peut être transformé en temps absolu entre autres grâce à l'inclusion de taxons fossiles dans les arbres et/ou à l'estimation des temps de divergence entre les séquences d'acides
nucléiques ou de protéines. Ainsi, la phylogénie permet de retracer dans le temps l'histoire évolutive du groupe biologique étudié.

Les conséquences de l'arrivée de la cladistique sur la zoologie et la paléontologie furent profondes et rapides : dès les années 1970 et 1980, les classifications de certains groupes comme les insectes ou les vertébrés furent remaniées en profondeur en suivant cette méthode.

Ces études pionnières se reposaient essentiellement sur des caractères morphologiques. Suite à quelques études fondatrices qui remontent à la fin des années 1960 (Fitch & Margoliash, 1967), ce n'est qu'à partir des années 1980 et surtout 1990 que les données moléculaires (basées sur la comparaison des séquences d'ADN, d'ARN ou de protéines) ont été utilisées pour la reconstruction phylogénétique en tant que véritable programme de recherche ; elles se sont développées exponentiellement suite à la démocratisation de la méthode de PCR (*Polymerase Chain Reaction*, qui permet l'amplification en chaîne de l'ADN), introduisant la cladistique à une nouvelle génération de biologistes (Hillis, 2004).

Le succès considérable rencontré par la phylogénie moléculaire peut s'expliquer par différents facteurs (Hillis, 1987), dont notamment :

- la taille plus importante des jeux de données : avec les données moléculaires, chaque site nucléotidique aligné est potentiellement un caractère utilisable pour un analyse phylogénétique. Même si l'on ne tient pas compte de la proportion importante de sites non-informatifs (car invariants), en général les jeux de données moléculaires dépassent largement les dimensions de jeux de données morphologiques.

- l'universalité des séquences moléculaires : l'ADN, l'ARN et les protéines sont présents chez tous les êtres vivants et de nombreux marqueurs (par exemple, les gènes mitochondriaux) sont extrêmement conservés, permettant la constitution de jeux de données à spectre taxonomique très large (vertébrés, métazoaires, eucaryotes, vivant), chose très difficile, voire impossible avec la morphologie en raison de l'impossibilité de formuler des hypothèses d'homologie à très grande échelle.

- l'obtention concomitante de diverses informations : outre une information topologique (qui est plus proche de qui ?), les données moléculaires sont porteuses d'autres informations très utiles en biologie de l'évolution. Par exemple, le taux et la vitesse d'évolution des séquences peuvent être modélisés, ce qui autorise une datation des nœuds basées directement sur les séquences qui ont servi à reconstruire la topologie.

Du fait de ces avantages indéniables des données moléculaires, l'utilisation de la morphologie à des fins phylogénétiques a connu ce qui peut être perçu comme un déclin relatif, handicapée par la difficulté à former des morphologistes, le temps plus long de constitution des jeux de
données et les résultats nouveaux et spectaculaires apportés par les données moléculaires (voir ci-dessous) qui ensemble ont pu donner l'impression qu'elle était inadaptée voire dépassée (Scotland *et al.*, 2003).

### 1.1.1 Contradictions entre les données morphologiques et moléculaires

Très tôt, les résultats des analyses cladistiques de séquences moléculaires ont mis en évidence des congruences, mais aussi des contradictions avec les relations déjà proposées sur la base de la morphologie (Patterson, 1987; Patterson *et al.*, 1993; Meyer & Zardoya, 2003). Ces contradictions ont souvent été présentées sous un angle "spectaculaire" en raison de la nouveauté des résultats et des topologies parfois contre-intuitives qu'elles proposaient. Même si certains de ces résultats furent réfutés par la suite (Arnason *et al.*, 2004), la plupart ont été corroborés par les études moléculaires ultérieures, maintenant de fortes contradictions avec la morphologie.

Même en se limitant aux vertébrés, les exemples de telles contradictions abondent :

- phylogénie à grande échelle des mammifères placentaires (Springer *et al.*, 2004; Asher *et al.*, 2008);

- phylogénie à grande échelle des oiseaux (Livezey & Zusi, 2007; Hackett *et al.*, 2008; Mayr, 2011);

- phylogénie à grande échelle des squamates (Conrad, 2008; Vidal & Hedges, 2009; Wiens *et al.*, 2012);

- position des chéloniens au sein des amniotes (Laurin & Reisz, 1995; Crawford *et al.*, 2012);

- positions relatives des myxines, lamproies et gnathostomes (Janvier, 2008, 2010; Near, 2009; Heimberg *et al.*, 2010);

- au sein des actinoptérygiens : positions relatives des Ginglymodi, Halecostomi et Teleostei (Patterson, 1973; Inoue *et al.*, 2003; Cloutier & Arratia, 2004; Hurley *et al.*, 2007; Grande, 2010), position des Clupeomorpha et des Alepocephaliformes (Patterson & Rosen, 1977; Lecointre & Nelson, 1996; Lavoué *et al.*, 2008), phylogénie à grande échelle des Euteleostei (Rosen, 1973; Zaragüeta-Bagils *et al.*, 2002; López *et al.*, 2004; Campbell *et al.*, 2013b).

Quand une topologie unique n'est pas retrouvée, il est impossible de déterminer comment les caractères ont évolué et dans quelle séquence temporelle, ainsi qu'où se placent les fossiles.
Ces contradictions empêchent donc la phylogénie de jouer son rôle de méthode d'analyse de l'évolution.

Plusieurs approches ont été proposées pour discuter des contradictions entre la morphologie et le moléculaire :

- l'optimisation (ou "plaquage") des caractères morphologiques sur la topologie moléculaire. Cette méthode consiste à formuler des hypothèses d'homologie pour une série de caractères morphologiques, d'attribuer un état pour chaque caractère à chaque taxon de l'échantillonnage, puis de reconstituer l'évolution des caractères en utilisant une topologie obtenue à partir d'un autre jeu de données (le plus souvent, moléculaires). Cette reconstitution peut être effectuée simplement avec l'aide de la parcimonie (Grande et al., 2013), ou de méthodes probabilistes plus complexes (Stewart et al., 2014; Farina et al., 2015). Cette méthode peut être utile en première approximation, pour avoir une idée du degré d'homoplasie d'un état de caractère par exemple. En revanche, elle ne peut pas remettre en cause la topologie moléculaire, ne met pas en congruence les caractères morphologiques entre eux et ne teste pas les hypothèses d'homologie primaire. Cette méthode contourne donc l'absence de consensus plutôt qu'elle ne permet d'en comprendre les causes ou de créer un consensus.

- la méthode du "molecular scaffold" (Springer et al., 2001; Hermsen & Hendricks, 2008) consiste à analyser un jeu de données morphologique en contraignant la recherche des arbres avec une topologie moléculaire ("scaffold"). L'avantage de cette méthode sur la précédente est que tous les clades retrouvés dans l'arbre final ne sont pas nécessairement contraints. C'est le plus souvent le cas pour les taxons fossiles, qui vont alors se placer de façon optimale (en général suivant la parcimonie) dans l'arbre. Cette méthode est particulièrement adaptée aux cas où une topologie moléculaire est bien soutenue et systématiquement retrouvée. Elle peut alors permettre de mieux comprendre l'évolution des caractères (surtout si les fossiles sont inclus) et ceux-ci sont mis en congruence entre eux, il y a donc un test d'homologie secondaire. En revanche, comme la précédente, cette méthode ne propose pas de topologie alternative au moléculaire ; elle peut également ne pas être utilisable si les topologies moléculaires sont fortement contradictoires entre elles.

- les méthodes d'analyses simultanées (Nixon & Carpenter, 1996), qui impliquent la constitution d'une matrice incluant ensemble des données de différentes natures, pour chaque taxon. Une variante permet de combiner des matrices très hétérogènes de par
leurs échantillonnage en une "supermatrix" (de Queiroz & Gatesy, 2007). L'analyse simultanée est considérée par beaucoup comme la plus à même de maximiser la congruence des caractères (Kluge, 1989; Nixon & Carpenter, 1996) et elle a été utilisée à de nombreuses reprises en combinant moléculaire et morphologie – fossiles inclus (O'Leary et al., 2013; Reeder et al., 2015). La topologie résultant d'une telle analyse peut être différente de celle obtenue par chaque type de données seul. Elle peut donc proposer une alternative aux résultats moléculaires, si la morphologie présente un signal assez fort pour les contrebalancer. Cette approche présente néanmoins de potentiels inconvénients qui seront discutés plus loin (chapitre 1.3).

- l'analyse séparée des jeux de données. Dans ce cas de figure, des jeux de données moléculaires et morphologiques distincts sont constitués et analysés séparément. Les congruences et incongruences sont alors repérées. Cette méthode permet de détecter plus facilement les biais de chaque type de données et autorise la morphologie à proposer d'éventuelles hypothèses alternatives. C'est plutôt cette approche qui est adoptée par les ichtyologistes (Filleul & Lavoué, 2001; Arratia, 2010; Grande, 2010).
1.2 : Pourquoi les téléostéens acanthomorphes ?

1.2.1 Les téléostéens : un laboratoire de la cladistique

Rares sont les groupes chez lesquels l'impact de la cladistique sur les classifications s'est fait sentir aussi profondément et rapidement que chez les téléostéens. Avant la fin des années 1960, la systématique du groupe était très controversée et semblait très difficile, voire impossible à résoudre. Ainsi, comme l'écrivaient Bertin & Arambourg (1958) : "le groupe des téléostéens [...] est tellement polymorphe et polyphylétique qu'il ne sera peut-être jamais possible d'en réaliser une classification naturelle". Peu de groupements supra-familiaux faisaient consensus et la monophylie même du groupe était fortement remise en cause (de Pinna, 1996).

Cette carence reconnue dans la résolution phylogénétique des téléostéens, couplée à la disponibilité d'une grande quantité de caractères anatomiques et d'un registre fossile dense et bien préservé, en ont fait un terrain propice pour l'utilisation de nouvelles méthodes d'élucidation des relations de parenté. Dans les années 1960, des études pionnières ont commencé à proposer une classification à grande échelle des téléostéens qui reposait sur des caractères partagés exclusifs (Gosline, 1965, 1968; Greenwood et al., 1966) – des études que l'on pourrait qualifier rétrospectivement de "pré-cladistes" (Fig. 1.2.1A-B). Puis, dans les années qui suivirent la parution de l'ouvrage de Hennig, les téléostéens devinrent l'un des premiers groupes pour lesquels la cladistique fut appliquée, sous l'impulsion notamment de Gareth Nelson, Donn Rosen et Colin Patterson. De nombreux travaux furent produits dans les années suivantes, posant les bases de la systématique phylogénétique téléostéenne (Nelson, 1969b, 1989; Rosen, 1982, 1985, 1973; Patterson & Rosen, 1977; Fink & Fink, 1981; Lauder & Liem, 1983; Grande, 1985; Johnson, 1992; Johnson & Patterson, 1996; Arratia, 1997).

Néanmoins, ces études identifièrent une région de l'arbre qui résistait en apparence aux
tentatives de classification fine (Fig. 1.2.1C), à tel point qu'elle fut qualifiée de "bush at the
top" (Nelson, 1989). Cette zone, qui regroupe les Paracanthopterygii (morues, baudroies...),
Acanthopterygii (rascasses, perches...) et Atherinomorpha (athérines, poissons-volants...) de
Greenwood *et al.* (1966), fut nommée Acanthomorpha (Rosen, 1973).
A

<figure><img src="image_6.png" /></figure>

B

<figure><img src="image_7.png" /></figure>

C

<figure><img src="image_8.png" /></figure>
(page précédente) **Figure 1.2.1** : Résolution de l'arbre des téléostéens juste avant (A, B) et après l'arrivée de la cladistique (C). On constate l'irrésolution au niveau des acanthomorphes. A = figure tirée de Greenwood (1966) montrant la vision contemporaine de la classification des téléostéens; B = figure tirée de Rosen (1982), transcrivant la précédente sous la forme d'un dendrogramme; C = figure tirée de Rosen (1982) montrant la vision contemporaine de la phylogénie des téléostéens.

1.2.2 Que sont les acanthomorphes ?

La diversité des acanthomorphes ont tout d'abord été définis par Rosen (1973). Le terme "Acanthomorpha" fait référence à la "tendance" (déjà identifiée par Greenwood *et al.*) au développement d'épines sur les nageoires impaires (dorsales et anales) de ces animaux. Les épines sont des rayons osseux (lépidotriches) non-segmentés, non-bifurqués et impairs (les deux hémi-lépidotriches sont fusionnés médialement). Si cette caractéristique permet d'identifier facilement les acanthomorphes (même si beaucoup d'entre eux en sont dépourvus).

Les acanthomorphes comptent aujourd'hui entre 15000 et 17000 espèces décrites (Nelson, 2006), soit plus de la moitié des téléostéens vivants et près du tiers de la diversité totale des vertébrés (Fig. 1.2.2). Cette forte diversité taxonomique recouvre une disparité phénotypique remarquable. Comparons par exemple la morphologie générale d'un thon, d'un hippocampe, d'un flétan et d'un poisson porc-épic : tous ces acanthomorphes présentent des morphologies radicalement différentes, corrélées à des modes de vie tout aussi variés, depuis les superprédateurs océaniques pélagiques (thons, marlins...) jusqu'aux endoparasites (aurin). Cette disparité phénotypique et les morphologies très dérivées de certains taxons, ainsi que les nombreuses convergences sont les grands responsables de la difficulté à identifier les caractères partagés qui permettent d'identifier les clades en leur sein.

Principalement marins, les acanthomorphes constituent la majorité de la diversité et de la biomasse des vertébrés des océans du globe, principalement en milieu peu profond (dans les récifs coralliens, par exemple), bien qu'ils soient présents dans tous les milieux aquatiques, y compris les eaux douces (par exemples, les percidés, cichlidés, killies, guppies). Certaines adaptations morphologiques ou physiologiques uniques permettent à certains acanthomorphes de vivre temporairement hors de l'eau (périophthalme, gourami ...) ou encore dans les eaux glacées de l'Antarctique. Abondants partout, les acanthomorphes constituent une ressource importante considérable pour l'espèce humaine pour son alimentation (morue, thon, daurade...) ou en tant qu'organismes modèles (Chen *et al.*, 2004) en biologie de l'évolution (tétrodon, médaka, épinoche...).
<figure><img src="image_9.png" /></figure>

**Figure 1.2.2** : Diversité spécifique des acanthomorphes, proportionnellement à l'ensemble des vertébrés.

1.2.3 La connaissance de la phylogénie des acanthomorphes

1.2.3.a Les acanthomorphes au sein des téléostéens

Dans les années 1970-1980, c'est d'abord la position des acanthomorphes au sein des téléostéens qui a été clarifiée (Fig. 1.2.3). L'étroite parenté des acanthomorphes, Aulopiformes et Myctophiformes, qui forment ensemble les Eurypterygii ; ainsi que le clade Acanthomorpha-Myctophiformes (les Ctenosquamata) sont retrouvés aussi bien par la morphologie (Rosen, 1973; Stiassny, 1986, 1996; Johnson, 1992) que par les données moléculaire (Kawaguchi et al., 2001; Miya et al., 2001; Broughton, 2010; Near et al., 2012a, 2013; Betancur-R. et al., 2013).

La classification à la base de l'arbre des Euteleostei ("Protacanthopterygii") est encore très discutée (Johnson & Patterson, 1996; Arratia, 1997; López et al., 2004; Li et al., 2008, 2010b; Near et al., 2012a; Betancur-R. et al., 2013; Campbell et al., 2013b) et la monophylie du clade Neoteleostei, qui inclut d'après la morphologie (Rosen, 1973) les Stomiiformes (poisson-vipère...), Ateleopodiformes, Aulopiformes (poissons-lézards...) et Myctophiformes
(poissons-lanternes...) est remise en cause par les études moléculaires récentes, qui ont tendance à regrouper Stomiiformes et Osmeriformes (éperlans...).

1.2.3.b Premières phylogénies des acanthomorphes, sur une base morphologique

L'immense diversité des acanthomorphes a longtemps été considérée comme un obstacle à la résolution de leur phylogénie, d'où leur surnom de "bush at the top" (Rosen, 1982; Nelson, 1989). Jusqu'à la fin des années 1980, leur classification se limitait principalement à une division en deux grands clades (Greenwood *et al.*, 1966; Lauder & Liem, 1983) : les Paracanthopterygii d'un côté, regroupant les Gadiformes (morues...), Ophidiiformes (donzelles...), Batrachoidiformes (poissons-crapauds), Lophiiformes (baudroies) et Percopsiformes (Rosen & Patterson, 1969; Patterson & Rosen, 1989) ; et les Acanthopterygii de l'autre, regroupant notamment les Zeiformes (saint-pierre...), Beryciformes (poissons-écureuils...), Polymixiiformes (poissons à barbe), Lampridiformes (opah, régalec...), Gasterosteiformes (épinoches, hippocampes...), Scorpaeniformes (rascasses...), Pleuronectiformes (poissons plats), Tetraodontiformes (poissons-coffres...) et Perciformes.

Par la suite, jusqu'au milieu des années 1990, quelques études morphologiques ont entrepris de clarifier la phylogénie à la base de l'arbre des acanthomorphes (ici, j'utiliserai "base de l'arbre" pour qualifier les premières dichotomies observées au sein du clade et/ou les taxons les plus inclusifs). Les Polymixiiformes, dont la position était très discutée (Rosen & Patterson, 1969; Gaudant, 1979) furent placés en groupe-frère des autres acanthomorphes (Stiassny, 1986). L'arrivée des premières analyses informatisées, basées sur des caractères de la nageoire pelvienne (Stiassny & Moore, 1992), puis de l'ensemble de la morphologie (Johnson & Patterson, 1993) ont apporté quelques modifications supplémentaires (Fig. 1.2.4) : les Lampridiformes placés en groupe-frère des autres acanthomorphes, avec à leur base les Polymixiiformes et les Paracanthopterygii, tandis que Zeiformes et Beryciformes sont à l'extérieur du grand ensemble des Percomorpha, au sein des Acanthopterygii. Les relations au sein des Percomorpha restent en revanche quasi-inconnues à l'époque de ces premières analyses.

Après la publication de ces analyses, quelques études morphologiques ont permis de discuter certains points de la phylogénie des acanthomorphes : la monophylie des Paracanthopterygii (Gill, 1996), la position des Zeiformes (Tyler *et al.*, 2003) ou encore la position des Lampridiformes et Polymixiiformes (Wu & Shen, 2004). Néanmoins, ces études ne proposaient pas d'analyse phylogénétique, ou alors elles ne présentaient pas une couverture
taxonomique suffisante pour remettre en cause de façon convaincante la topologie la plus
communément admise (Fig. 1.2.4).

1.2.3.c Apports des données moléculaires

Directement tributaire de l'amélioration des méthodes de séquençage et de la baisse de leur coût, on peut constater une croissance constante depuis les premiers travaux sur la phylogénie moléculaire des téléostéens (Lê et al., 1993; Lecointre et al., 1993). A partir des années 2000, l'inclusion de toujours plus de taxons dans les analyses a permis d'atteindre puis de dépasser la couverture des études anatomiques de la décennie précédente.

Les pratiquants de la systématique moléculaire s'emparèrent alors de la question de la phylogénie des acanthomorphes, avec comme objectif d'aboutir à une meilleure résolution que celle qui était permise par les précédentes études morphologiques. Cette entreprise fut couronnée de succès, et un gain considérable de résolution, en particulier au sein des Percomorpha, fut obtenu. L'autre grand résultat de ces travaux fut la remise en question de la majeure partie des grands clades identifiés par les morphologistes (Fig. 1.2.5) et ce, quels que soient les marqueurs utilisés : mitochondriaux (Miya et al., 2001, 2003, 2005; Broughton, 2010) ou nucléaires (Chen et al., 2003; Dettaï & Lecointre, 2005, 2008; Li et al., 2007, 2008, 2009; Faircloth et al., 2013).

Ainsi, la monophylie des Paracanthopterygii n'est jamais retrouvée en phylogénie
moléculaire : les Gadiformes se retrouvent groupés avec les Zeiformes (Wiley *et al.*, 2000;
Miya *et al.*, 2001, 2003, 2005; Chen *et al.*, 2003; Dettaï & Lecointre, 2004, 2005; Li *et al.*,
2009; Broughton, 2010) ; les Ophidiiformes et Batrachoidiformes sont à la base des
Percomorpha (Miya *et al.*, 2005; Li *et al.*, 2008, 2009; Broughton, 2010) ; les Lophiiformes
sont au sein des Percomorpha, proches des Tetraodontiformes (Miya *et al.*, 2003; Holcroft,
2004; Dettaï & Lecointre, 2005; Yamanoue *et al.*, 2007; Holcroft & Wiley, 2008; Li *et al.*,
2008, 2009).

Les ensembles de percomorphes traditionnellement définis se retrouvent
complètement éclatés. C'est par exemple le cas des Scorpaeniformes qui sont répartis dans
différents clades au sein d'un groupe plus large comprenant les Serranidae (mérous...), les
Gasterosteidae (épinoches), les Percidae (perches) et les Notothenioidei ("poissons des
glaces" antarctiques) notamment (Dettaï & Lecointre, 2004; Smith & Wheeler, 2004; Smith
& Craig, 2007; Lautrédou et al., 2013). Les Perciformes, quant à eux, déjà connus et reconnus
comme un taxon "fourre-tout" (Johnson, 1984) sont logiquement trouvés éparpillés dans
différents clades percomorphes (Smith & Wheeler, 2006; Smith & Craig, 2007; Setiamarga et
al., 2008; Kawahara et al., 2008; Thacker, 2009; Yagishita et al., 2009; Li et al., 2010a; Wainwright et al., 2012; Near et al., 2012b, 2015; Campbell et al., 2013a; Lautrédou et al., 2013; Miya et al., 2013; Betancur-R. & Ortí, 2014; Song et al., 2014; Lavoué et al., 2014; Eytan et al., 2015).

Ces divers résultats ont été à nouveau corroborés par des études récentes combinant un échantillonnage taxonomique à grande échelle et très complet avec un grand nombre de marqueurs nucléaires (Near et al., 2012a, 2013; Betancur-R. et al., 2013). Les études moléculaires successives ont donc tiré les grands traits d'une classification nouvelle et plus consensuelle des acanthomorphes (Fig. 1.2.5), proposant notamment un certain nombre de grands clades bien soutenus au sein des percomorphes. Paradoxalement, le consensus de l'ensemble des topologies moléculaires aboutit à une large irrésolution à la base de l'arbre (Fig. 1.2.5). Il semble donc que la base du "bush at the top" résiste encore et toujours aux phylogénéticiens.

En fait, les seules relations répétées sont la monophylie des Euacanthopterygii (Beryciformes + Percomorpha) et le clade Gadiformes + Zeiformes. Tous les autres taxons (Lampridiformes, Polymixiiformes, Percopsiformes) ont des positions différentes d'une étude à l'autre. Les résultats issus de l'analyse des gènes mitochondriaux remettent même en cause la monophylie des acanthomorphes, en plaçant les Lampridiformes groupe-frère des Myctophiformes (Colgan et al., 2000; Miya et al., 2001, 2003, 2005; Simmons & Miya, 2004; Poulsen et al., 2013). Des études récentes, centrées spécifiquement sur la base de l'arbre des acanthomorphes, n'ont pas résolu le problème. Au contraire, elles soutiennent des topologies alternatives supplémentaires (Grande et al., 2013; Chen et al., 2014).

(page suivante) **Figure 1.2.3** : Place des acanthomorphes dans la phylogénie des téléostéens, d'après les données morphologiques et moléculaires (Rosen, 1973, 1985; Johnson, 1992; Stiassny, 1996; Johnson & Patterson, 1996; Lecointre & Nelson, 1996; Miya et al., 2001, 2003; Ishiguro et al., 2003; López et al., 2004; Lavoué et al., 2008; Broughton, 2010; Lecointre, 2010; Near et al., 2012a; Betancur-R. et al., 2013; Campbell et al., 2013b).
<figure><img src="image_10.png" /></figure>

<table><thead><tr><th>Jurass</th><th>Crétacé</th><th>Paléogène</th></tr><tr><th>Sup.</th><th>Inférieur</th><th>Supérieur</th></tr></thead><tbody><tr><td></td><td></td><td>Néo</td></tr></tbody></table>

Légende:

Morphologie et moléculaire

<figure><img src="image_11.png" /></figure>

Moléculaire seulement

<figure><img src="image_12.png" /></figure>

Registre fossile

<figure><img src="image_13.png" /></figure>

Registre fossile douteux
<figure><img src="image_14.png" /></figure>

**Figure 1.2.4** : Phylogénie des acanthomorphes d'après les données morphologiques (Lauder & Liem, 1983; Patterson & Rosen, 1989; Stiassny & Moore, 1992; Johnson, 1993; Johnson & Patterson, 1993; Olney *et al.*, 1993; Parenti, 1993).
<figure><img src="image_15.png" /><figcaption>**Figure 1.2.5** : Phylogénie des acanthomorphes d'après les données moléculaires (Miya *et al.*, 2005, 2001, 2003; Chen *et al.*, 2003, 2014; Dettaï & Lecointre, 2005; Smith & Craig, 2007; Li *et al.*, 2008, 2009; Broughton, 2010; Near *et al.*, 2012a, 2013; Betancur-R. *et al.*, 2013; Grande *et al.*, 2013).</figcaption></figure>
1.2.4 La place des fossiles dans la problématique

1.2.4.a Registre fossile des acanthomorphes

Les acanthomorphes ont un registre fossile qui débute au Crétacé supérieur (Fig. 1.2.3), plus précisément au Cénomanien (100 – 93 Ma). Aucun reste convaincant d'acanthomorphe n'a été retrouvé dans des gisements plus anciens (Patterson, 1993a).

Au Crétacé supérieur, les acanthomorphes sont présents dans tous les gisements marins connus, distribués sur les bordures de la Téthys et de ses dépendances. La diversité est relativement faible et on estime qu'ils constituent environ un tiers des taxons de téléostéens retrouvés, comme par exemple dans les gisements bien étudiés du Liban (Gayet, 1980a) et de l'*English Chalk* (Patterson, 1964). Les taxons connus au Crétacé supérieur ont été soit assignés à des groupes émergeant à la base de l'arbre (Polymixiiformes, Beryciformes, "Paracanthopterygii" et potentiellement Lampridiformes), soit placés en *incertae sedis*.

La crise d'extinction de masse de la limite Crétacé-Paléogène (66 Ma) a peu affecté les acanthomorphes (Cavin, 2001a; Friedman, 2009). En revanche, peu après la crise, leur diversité relativeaux autres téléostéens marins a explosé, que ce soit en terme de proportion dans les gisements (Patterson, 1993a) ou de disparité morphologique (Friedman, 2010). Au milieu de l'Eocène, 15 millions d'années après la crise, les acanthomorphes représentent alors 80% des téléostéens marins, soit la même proportion qu'à l'heure actuelle. Leur diversité phylogénétique est elle aussi semblable à l'actuelle avec la prépondérance notable des percomorphes.

Cela suggère que l'évolution des acanthomorphes a eu lieu au moins en deux temps.
Une première phase de diversification, au plus tard au tout début du Crétacé supérieur
(Cénomanien), voit la mise en place des dichotomies majeures visibles à la base de l'arbre
actuel. La seconde, après la crise Crétacé-Paléogène, voit la diversification des grands clades,
notamment des percomorphes.

1.2.4.b Résolution des relations à la base de l'arbre par le registre fossile

De multiples études empiriques ont montré l'impact positif de l'inclusion des données fossiles
sur la reconstruction phylogénétique (Gauthier *et al.*, 1988; Donoghue *et al.*, 1989; Cobbett *et
al.*, 2007; Grande, 2010; Legg *et al.*, 2013). L'hypothèse couramment avancée pour expliquer
cet impact est que les fossiles présentent des combinaisons de caractères éteintes dans la
nature actuelle. Ces combinaisons de caractères permettent de faire le tri entre les caractères
partagés du fait d'une ascendance commune, et les caractères partagés du fait d'évolution convergente. Les fossiles sont donc particulièrement informatifs dans les cas où :

- ils sont assez anciens pour avoir conservé ces morphologies éteintes ;

- les taxons actuels ont des morphologies très divergentes qui "brouillent" le signal historique contenu dans les caractères.

Dans le cas des acanthomorphes, les taxons actuels sont en effet très divergeants ; et les plus anciens fossiles connus présentent une préservation exceptionnelle qui facilite la recherche et la comparaison de caractères. Pourtant, les fossiles n'ont joué qu'un rôle limité dans la résolution des relations de parenté du groupe. Certaines des plus anciennes études sur l'évolution des acanthomorphes faisaient la part belle aux fossiles (Patterson, 1964), mais leur rôle s'est réduit par la suite et ils étaient complètement absents des premières matrices de caractères morphologiques (Stiassny & Moore, 1992; Johnson & Patterson, 1993). Les rares études ultérieures incluant des fossiles avaient pour objectif principal d'évaluer leur relation par rapport aux actuels, sans que la phylogénie de ces derniers ne soit nécessairement testée (Otero & Gayet, 1996; Murray & Wilson, 1999; Tyler & Santini, 2005).

### 1.2.5 Pourquoi (ré)examiner la phylogénie des acanthomorphes ?

Au vu des problématiques détaillées dans le présent chapitre, les acanthomorphes présentent plusieurs intérêts justifiant un (ré)examen détaillé de leur phylogénie :

- ils constituent un pan important et encore mal connu de la phylogénie des vertébrés ;

- le registre fossile est informatif, avec des taxons faciles à identifier comme des acanthomorphes (grâce à leurs épines) et une diversité ancienne couvrant la base de leur arbre phylogénétique l'arbre actuel ;

- la résolution de la phylogénie pourrait permettre de mieux comprendre la structure et le tempo d'un cas spectaculaire de radiation évolutives ;

- les incongruences entre les topologies morphologiques et moléculaires sont importantes, suggérant qu'un réexamen des données anatomiques, moléculaires, ou des deux, est nécessaire ;

- les études précédentes ont identifié une grande quantité de caractères morphologiques utilisables à des fins phylogénétiques.
## 1.3 : Objectif de la thèse : aboutir à une phylogénie synthétique de la base de l'arbre des acanthomorphes

Comme nous l'avons vu précédemment, une hypothèse phylogénétique solide et corroborée par l'ensemble des données est un prérequis pour répondre à nombre de questions en biologie de l'évolution. Le manque d'une phylogénie synthétique se ressent particulièrement dans le cas des téléostéens acanthomorphes, un groupe d'une importance considérable au sein des vertébrés.

La base de l'arbre des acanthomorphes, une zone d'autant plus importante pour comprendre les premières étapes de leur évolution, ne dispose pas d'une phylogénie unique :

- une topologie morphologique est établie, mais n'a pas été testée ultérieurement (Fig. 1.2.4) ;

- les topologies moléculaires contredisent toutes la topologie morphologique (Fig. 1.2.5) ;

- les topologies moléculaires se contredisent fortement entre elles.

Mon objectif principal dans cette thèse est donc d'aboutir à une hypothèse phylogénétique qui permettra de réduire au maximum les contradictions existantes.

La construction et la discussion de cette phylogénie passent par la réponse à plusieurs questions fondamentales :

### 1.3.1 Les acanthomorphes sont-ils monophylétiques ?

La non-monophylie des acanthomorphes est soutenue par les données moléculaires issues de certaines analyses du génome mitochondrial complet.

Le taxon concerné est celui des Lampridiformes, qui sont alors groupés avec les Myctophiformes et les Ateleopodiformes (Miya et al., 2001, 2003; Simmons & Miya, 2004) ou avec les Myctophiformes seuls (Colgan et al., 2000; Miya et al., 2005, 2007; Poulsen et al., 2013). D'un autre côté, l'analyse de Broughton (2010), basée également sur le mitogénome, n'a retrouvé aucune de ces relations et soutient la monophylie des acanthomorphes. Une non-monophylie des acanthomorphes est retrouvée également par des analyses combinant des gènes nucléaires et quelques gènes mitochondriaux (Chen et al., 2003, 2014). En revanche, aucune analyse basée uniquement sur des marqueurs nucléaires n'a soutenu un tel résultat.
Dans ce cas, il est probable que la nature des données utilisées (gènes mitochondriaux, gènes nucléaires, morphologie) conditionne fortement la monophylie. Cette hypothèse repose sur les observations suivantes :

- la topologie retrouvée quand les acanthomorphes ne sont pas monophylétiques est très variable d'une analyse à l'autre (Lampridiformes-Myctophiformes, avec ou sans les Ateleopodiformes, parfois avec d'autres acanthomorphes...), ce qui suggère que cette relation n'est pas liée à un signal historique mais plutôt à un biais propre à chaque jeu de données ;

- les données mitochondriales (ou leur combinaison avec des données nucléaires) sont les seules à retrouver la non-monophylie des acanthomorphes ; ce n'est jamais le cas avec des données nucléaires seules.

Déterminer quelle est l'influence des données utilisées sur la monophylie des acanthomorphes est donc un point qui reste à élucider.

### 1.3.2 Où se placent les Lampridiformes ?

Les Lampridiformes sont parfois exclus des acanthomorphes, avec les données moléculaires mitochondriales. Or, d'après la morphologie ils sont groupe-frère de tous les autres acanthomorphes. De surcroît, il s'agit du groupe dont la position est la plus instable d'une analyse moléculaire à l'autre. Résoudre la position des Lampridiformes avec suffisamment de fiabilité est donc un point clé pour obtenir une bonne compréhension de l'évolution des acanthomorphes et de leurs caractères.

### 1.3.3 Quelle est la composition des Paracanthopterygii ?

Le groupe des Paracanthopterygii tel que défini par la morphologie (Fig. 1.2.4 ; Patterson & Rosen, 1989) n'est jamais monophylétique avec les données moléculaires. Se pencher sur la position des taxons qui composent ce groupe est donc un point fondamental de la résolution de la phylogénie basale des acanthomorphes. L'échantillonnage taxonomique des différentes études joue un rôle clé dans la réponse à cette question, comme nous le verrons plus bas.

### 1.3.4 Quel rôle l'échantillonnage joue-t-il dans les différents résultats ?

L'échantillonnage (en taxons ou en caractères) est à la base de toute étude phylogénétique. Pourtant, il diffère fortement d'une étude à l'autre : composition en taxons changeante,
différents types de caractères utilisés et au sein d'un type de caractère, différents marqueurs en moléculaire par exemple.

Pour aboutir à un schéma phylogénétique consensuel, il est indispensable de comprendre l'influence de ces paramètres sur le résultat.

Différents jeux de données sont donc analysés séparément et leurs résultats sont comparés :

- des jeux de données utilisant des caractères morphologiques

- un jeu de données moléculaire constitué de marqueurs nucléaires

- les jeux de données mitochondriaux et nucléaires de diverses études précédentes.

La stratégie d'échantillonnage mise en place dans la thèse est discutée dans le détail dans le chapitre suivant.

### 1.3.5 Quel a été le tempo de l'évolution ancienne des acanthomorphes ?

Les premières étapes de l'évolution des acanthomorphes sont bien documentées dans le registre fossile, mais la structure et le tempo de la diversification ancienne du groupe sont mal connus en raison du manque de cadre phylogénétique stable.

Les jeux de données morphologiques de la thèse comprennent donc des taxons fossiles choisis spécifiquement sur la base de leur ancienneté et de leur large couverture potentielle de l'arbre – ainsi ils sont probablement informatifs, à la fois pour leur contribution à la résolution de la phylogénie elle-même et pour calibrer dans le temps cette phylogénie. L'âge de ces fossiles (Crétacé supérieur) interdit toute préservation d'acides nucléiques et ils ne pourront donc pas être inclus dans les jeux de données moléculaires.

Avec l'inclusion simultanée de données de séquences moléculaires et de données morphologiques provenant de taxons actuels et fossiles, cette thèse tire profit de tous les types de données exploitables à disposition pour résoudre des relations phylogénétiques.

Après la présentation détaillée de l'échantillonnage et de la stratégie utilisée pour intégrer les résultats (chapitre 2), je présenterai les approches et résultats des jeux de données morphologiques (chapitre 3) et moléculaires (chapitre 4). La dernière partie de la thèse intègrera l'ensemble des résultats et permettra d'établir si une topologie consensuelle est obtenue (5.2, 5.3) et comment elle permet de mieux comprendre les premières étapes de l'évolution des acanthomorphes (5.4).
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# Chapitre 2

## Stratégies d'échantillonnage et d'intégration des données

La maman des poissons, elle a l'œil tout rond
On ne la voit jamais froncer les sourcils
Ses petits l'aiment bien, elle est bien gentille
Et moi je l'aime bien avec du citron –

Boby Lapointe, *La maman des poissons*, 1969
## 2.1 : Importance de la stratégie d'échantillonnage taxonomique

La matrice taxons-caractères fournit les contours et les données primaires de l'analyse phylogénétique. Il en découle qu'un arbre obtenu à l'issue d'une analyse ne peut être compris qu'en regard de l'échantillonnage taxonomique associé (Nabhan & Sarkar, 2012).

Ainsi, au sein d'un clade dont on veut analyser les relations phylogénétiques, il est crucial d'échantillonner sa diversité phylogénétique afin de limiter les biais qui lui sont liés, l'attraction des longues branches étant un des plus connus (Bergsten, 2005). Or, il peut être difficile d'avoir accès à tous les spécimens nécessaires et de nombreux auteurs ont dû composer avec les seuls taxons qu'ils avaient à disposition. Par conséquent, certains taxons qui pourraient potentiellement avoir un rôle-clé sont parfois absents. C'est le cas, par exemple, des Lampridiformes Veliferidae qui n'ont jamais été inclus dans les études moléculaires, à une exception près (Wiley *et al.*, 1998). Or, cette étude et les études anatomiques précédentes ont justement démontré que les Veliferidae étaient le groupe-frère de tous les autres Lampridiformes. Leur absence des jeux de données ultérieurs influe donc fortement sur la longueur de branche du clade Lampridiformes, – et potentiellement sur sa position phylogénétique.

D'autre part, un échantillonnage réduit peut interdire de retrouver certaines hypothèses phylogénétiques. Prenons l'exemple des Gadiformes et des Zeiformes. Jamais ces deux taxons n'ont été inclus ensemble dans une analyse de caractères morphologiques : seuls les Zeiformes (Johnson & Patterson, 1993; Tyler *et al.*, 2003) ou seuls les Gadiformes (Murray & Wilson, 1999) étaient inclus. A l'inverse, les deux taxons ont été intégrés dans des analyses communes dès les premières études moléculaires (Wiley *et al.*, 2000; Miya *et al.*, 2001, 2003; Chen *et al.*, 2003) et un clade les regroupant fut systématiquement retrouvé. En l'absence d'une analyse conjointe des deux taxons dans la même matrice de caractères morphologiques, cette relation ne pouvait tout simplement pas être retrouvée !

Si l'on est conscient des enjeux de l'échantillonnage pour l'analyse phylogénétique, on doit aussi rappeler les contraintes et limites à prendre en compte. Premièrement, tout échantillonnage découle d'un équilibre entre ce que l'on devrait avoir pour traiter le problème de départ avec le maximum de fiabilité (échantillonnage optimal) et ce que l'on peut obtenir dans la pratique.

Deuxièmement, un échantillonnage en phylogénie dépend des hypothèses préalables desquelles on dispose à un moment donné. Avant que les premières études moléculaires ne
proposent un clade Gadiformes-Zeiformes, cette hypothèse n'avait pas été envisagée et les hypothèses s'en rapprochant (inclusion des Zeiformes parmi les Paracanthopterygii, par exemple) avaient été rejetées car présentant peu d'arguments en leur faveur, à commencer par le soutien d'une analyse phylogénétique (Gayet, 1980b).

Le cas des taxons fossiles met en exergue des problèmes similaires. Le registre fossile des acanthomorphes est relativement riche et de nombreux spécimens complets de différents groupes sont connus à différentes époques. Cependant, les analyses de caractères morphologiques couvrant largement l'ensemble de l'arbre se basent uniquement sur des taxons actuels (Stiassny & Moore, 1992; Johnson & Patterson, 1993). De leur côté, les rares analyses phylogénétiques qui incluent des acanthomorphes fossiles ont exploité un échantillonnage limité ne permettant pas de tester toutes les hypothèses concernant leurs liens avec les taxons actuels (Otero & Gayet, 1996; Murray & Wilson, 1999).

Un échantillonnage optimal doit donc inclure tous les taxons significatifs suivant les différentes hypothèses formulées, quel que soit le type de données qui les a produites. C'est cette approche, résumée dans la Figure 2.1.1, que j'ai adopté pour élaborer mon échantillonnage.
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**Figure 2.1.1** : Résumé de l'approche adoptée dans la présente thèse. Pour constituer un échantillonnage permettant la corroboration des clades, un dialogue entre les résultats issus de l'analyse de données différentes est nécessaire.

L'exemple qui est pris est celui des Gadiformes et Zeiformes. La parenté entre les deux clades a d'abord évaluée avec la morphologie. Elle a été proposée sur la base du partage de certains caractères, mais sans analyse pour la tester, cette hypothèse n'a pas été retenue par la communauté [1]. Plus tard, les premières analyses phylogénétiques se sont basées sur un échantillonnage insuffisant [2] qui partait du principe que la monophylie des Paracanthopterygii était avérée. Il n'y avait donc pas de corroboration entre les hypothèses morphologiques. L'hypothèse d'un clade Gadiformes-Zeiformes a été ressuscitée par les données moléculaires [3], mais en l'absence de consensus entre les hypothèses morphologiques, elle ne pouvait pas être corroborée par ces données [4]. Ce sont les études moléculaires ultérieures qui ont corroboré cette hypothèse en la trouvant de façon répétée [5], jusqu'à ce qu'elle apparaisse comme fiable. Dans le cadre de cette thèse, je teste cette hypothèse fiable (parmi d'autres) avec des données anatomiques indépendantes : l'échantillonnage de ma matrice de caractères morphologiques est alors influencé par l'hypothèse moléculaire [6]. S'il s'avère que cette hypothèse est également retrouvée par l'analyse des données anatomiques, alors ce clade sera corroboré par des données indépendantes supplémentaires, ce qui renforcera sa fiabilité [7].
## 2.2 : Taxons étudiés et couverture taxonomique

### 2.2.1 Echantillonnage optimal

Pour constituer un échantillonnage optimal, j'ai établi les critères permettant de rendre l'échantillonnage le plus représentatif possible pour répondre aux questions phylogénétiques posées dans mon travail de thèse :

- les acanthomorphes sont-ils monophylétiques ?

- les données morphologiques contredisent-elles les données moléculaires, même avec un échantillonnage représentatif ?

- quelles sont les relations entre les clades à la base de l'arbre, en particulier pour les taxons dont la position est énigmatique comme les Lampridiformes et les Polymixiiformes ?

#### 2.2.1.a Taxons actuels dans les jeux de données morphologiques

Le critère principal était de rendre l'échantillonnage comparable avec celui des jeux de données moléculaires. Pour cela, j'ai considéré les grands clades répétés à la base des acanthomorphes dans les analyses moléculaires. La notion de "grand clade" est évidemment subjective, notamment si l'on se base sur les rangs taxonomiques et ces clades ne sont pas forcément définis par des critères biologiques. Mes "grands clades" ont donc été délimités comme suit : au sein des acanthomorphes, ce sont les clades les plus inclusifs dont la monophylie est toujours retrouvée d'une analyse moléculaire à l'autre, mais en tenant compte aussi des résultats des analyses morphologiques.

Dans la pratique, cette définition recoupe largement les taxons de rang ordinal (hors percomorphes) couramment acceptés dans la littérature, à quelques exceptions près. Les "grands clades" sont les suivants :

- Lampridiformes sans *Stylephorus* ;

- Polymixiiformes (*Polymixia*) ;

- Percopsiformes ;

- Gadiformes ;

- *Stylephorus* ;

- Zeiformes (l'ensemble Gadiformes + Zeiformes + *Stylephorus* est toujours monophylétique en moléculaire, mais j'ai choisi de les traiter séparément car cet ensemble n'a pas été obtenu avec les études anatomiques précédentes) ;
- Ophidiiformes ;

- Batrachoidiformes ;

- Beryciformes sans Holocentridae (cet ensemble inclut les taxons traditionnellement regroupés dans les "Stephanoberyciformes") ;

- Beryciformes Holocentridae ;

- restant des Percomorpha (leur monophylie n'est pas toujours strictement retrouvée, mais la question ne portant pas sur la diversité intra-percomorphes, je me suis contenté de ce niveau)

Au moins un représentant, le plus souvent deux, a été échantillonné pour chacun de ces "grands clades".

### 2.2.1.b Taxons fossiles dans les jeux de données morphologiques

J'ai échantillonné dans les mêmes "grands clades" que pour les groupes actuels, en choisissant les taxons fossiles appartenant à la première phase identifiée de diversification des acanthomorphes, soit datés du Crétacé supérieur. Au moins un représentant pour chacun des groupes a été échantillonné, ainsi que des *incertae sedis* dont la proche parenté avec certains clades a été suggérée à plusieurs reprises.

### 2.2.1.c Jeux de données moléculaires

La plupart des "grands clades" définis précédemment ont des représentants dans les analyses moléculaires existantes. L'enjeu se situe en fait au sein de ces clades, pour rendre l'échantillonnage plus représentatif de la diversité phylogénétique de chacun.

Pour refléter cette diversité, j'ai choisi le rang de la famille, malgré sa subjectivité, avec comme objectif de disposer d'au moins un représentant par famille (hormis pour les percomorphes). Pour établir la taxonomie au rang familial je me suis basé sur des listes publiées récemment (Nelson, 2006; Van der Laan et al., 2014).

### 2.2.1.d Non-acanthomorphes étroitement apparentés

Toutes les analyses – morphologiques et moléculaires – s'accordent sur le fait que les plus proches parents actuels des acanthomorphes sont les Myctophiformes, les Aulopiformes et les Ateleopodiformes. Ces trois taxons sont donc présents en tant qu'extra-groupes dans tous les jeux de données. Pour les jeux de données morphologiques, un représentant pour chacun de ces groupes a été inclus – sauf les Ateleopodiformes, faute de spécimens disponibles. En outre, le fossile †Ctenothrissa, un Ctenosquamata fossile énigmatique, a été ajouté. Dans les
jeux de données moléculaires, l'extra-groupe est plus large, incluant également des Stomiiformes, Salmoniformes, Esociformes, Osmeriformes et Argentiniformes. J'ai utilisé un échantillonnage réduit pour ces quatre derniers taxons, mais pour les Stomiiformes, Ateleopodiformes, Aulopiformes et Myctophiformes j'ai adopté la même stratégie que pour la base des acanthomorphes en sélectionnant un représentant par famille actuelle.

### 2.2.2 Présentation des grands clades échantillonnés

#### 2.2.2.a Lampridiformes

Les Lampridiformes étaient autrefois appelés Allotriognathi, en raison de leurs mâchoires très modifiées permettant une protrusion extrême. Ce sont des animaux pélagiques de haute mer et de grande taille, vivant en grandes profondeurs, à l'exception des Veliferidae qui sont benthopélagiques, néritiques et compressés latéralement. Les Lamprididae (opahs) sont également compressés latéralement, mais ce sont de grands prédateurs pélagiques chez lesquels une forme d'endothermie semblable à celle des mammifères a été mise en évidence (Wegner et al., 2015). Les autres Lampridiformes sont regroupés au sein du clade des Taeniosomi : ils ont le corps extrêmement allongé et toujours aplati latéralement. Leurs nageoires dorsales sont très modifiées, atteignant le dessus du crâne et ils sont dépourvus de nageoire anal. Les Lophotidae et Radiicephalidae ont un sac à encre cloacal qui peut être utilisé pour dissuader les prédateurs (Honma et al., 1999). Les Regalecidae (régalec ou "roi des harengs") peuvent atteindre une dizaine de mètres de long et sont probablement en partie à l'origine des observations de "serpent de mer" (Roberts, 2012).

Les phylogénies intra-Lampridiformes, ont livré des résultats similaires quel que soit le type de données utilisées (Olney *et al.*, 1993; Wiley *et al.*, 1998) : les Veliferidae sont groupe-frère de tous les autres Lampridiformes, puis les Lamprididae sont groupe-frère des Taeniosomi. En, revanche leur position au sein des acanthomorphes (ou hors des acanthomorphes ?) est très discutée, comme vu précédemment.

*Stylephorus chordatus* est un étrange acanthomorphe mésopélagique de petite taille. Il se caractérise par la protrusion extrême de ses mâchoires multipliant plus de trente fois le volume de la cavité buccale (Pietsch, 1978). Sa position au sein des acanthomorphes est débattue : il est classiquement inclus dans les Lampridiformes (Olney, 1984; Olney *et al.*, 1993), avec lesquels il partage la protrusion des mâchoires développée et le corps allongé. Or, les données moléculaires soutiennent systématiquement une position proche des Gadiformes (Miya *et al.*, 2007).
*Diversité actuelle* : six familles – Veliferidae, Lamprididae (opahs), Lophotidae (poissons-licornes), Radiicephalidae, Trachipteridae (trachiptères), Regalecidae (régalecs). Onze genres, environ 20 espèces

*Famille incertae sedis traditionnellement rattachée aux Lampridiformes* : Stylephoridae, un genre, une espèce.

### 2.2.2.b Polymixiiformes

Les Polymixiiformes (poissons à barbe), constitués de l'unique genre actuel *Polymixia*, sont caractérisés par leurs barbillons ventraux provenant de rayons branchiostèges modifiés. Ce sont des acanthomorphes mésopélagiques des océans tropicaux. La position de ce taxon est également très discutée : d'abord classé au sein des acanthoptérygiens béryciformes (Greenwood *et al.*, 1966), il a ensuite été placé près de la base des acanthomorphes (Stiassny, 1986; Johnson & Patterson, 1993) avec une position très variable d'une étude à l'autre (Wiley *et al.*, 2000; Miya *et al.*, 2003; Betancur-R. *et al.*, 2013; Near *et al.*, 2013).

*Diversité actuelle* : une famille – Polymixiidae. Un genre, 10 espèces.

### 2.2.2.c Percopsiformes

Les Percopsiformes sont inféodés aux eaux douces d'Amérique du Nord. Les Percopsidae sont les seuls acanthomorphes actuels à posséder une nageoire adipeuse, assez répandue chez les autres eutéléostéens (Stewart *et al.*, 2014). Les Amblyopsidae vivent exclusivement dans les eaux souterraines et ont perdu leur vision et leur pigmentation – avant de les réacquérir plusieurs fois (Dillman *et al.*, 2011) – mais aussi leur audition, cas unique parmi les vertébrés (Niemiller *et al.*, 2013).

Les Percopsiformes font partie des Paracanthopterygii dans la plupart des définitions de ce groupe (Rosen & Patterson, 1969; Patterson & Rosen, 1989), mais leur proximité avec les Gadiformes n'est pas toujours soutenue par les analyses moléculaires (Li *et al.*, 2009; Near *et al.*, 2013).

*Diversité actuelle* : trois familles – Percopsidae, Aphredoderidae, Amblyopsidae. Sept genres, une dizaine d'espèces.

### 2.2.2.d Gadiformes

Les Gadiformes incluent des espèces familières comme la morue, le merlu, l'églefin ou encore la motelle. Ce sont des acanthomorphes marins (une espèce, la lotte de rivière, vit en eaux douces), pélagiques ou benthiques, rencontrés de la surface jusqu'à plus de 2000 mètres. La
plupart ont le corps allongé, peu ou pas d'épines et une nageoire dorsale subdivisée (en deux, parfois en trois).

La phylogénie intra-Gadiformes est très discutée quel que soit le type de données utilisées (Markle, 1989; Endo, 2002; Satoh et al., 2006; Teletchea et al., 2006; Roa-Varón & Ortí, 2009; Grand et al., 2014) et aucun consensus ne semble se dégager. Les données moléculaires soutiennent leur proximité avec les Zeiformes systématiquement et sans ambiguïté, tandis que la relation avec les Ophidiiformes proposée par l'anatomie (Patterson & Rosen, 1989) n'a pas été réévaluée sur la base d'analyses phylogénétiques.

*Diversité actuelle* : huit familles – Bregmacerotidae, Euclichthyidae, Gadidae (morues, merlans, églefins, lieus, tacauds...), Lotidae (motelles, lingues, lotte de rivière...), Macrouridae (grenadiers), Melanonidae, Merlucciidae (merlus), Moridae, Muraenolepididae, Phycidae (mostelles...). Les Lotidae et les Phycidae sont parfois considérées comme des sous-familles des Gadidae (Nelson, 2006). 75 genres, plus de 500 espèces.

### 2.2.2.e Ophidiiformes

Les Ophidiiformes se trouvent principalement en milieu marin profond, jusqu'à plus de 8000 mètres. Certaines espèces se trouvent néanmoins dans des systèmes de crevasses près de la surface, voire en eaux douces, tandis que certains Carapidae parasitent les cavités internes des holothuries, bivalves ou tuniciers (Leung, 2014). Les Ophidiiformes ont un corps allongé, des nageoires anales et dorsales jointives dépourvues d'épines et des pelviennes extrêmement réduites et situées sous le menton.

Ce groupe a été longtemps associé aux Gadiformes, en tant que sous-ordre ou comme groupe étroitement apparenté (Rosen & Patterson, 1969; Fraser, 1972; Patterson & Rosen, 1989). Néanmoins les données moléculaires soutiennent qu'il devrait être classé parmi les percomorphes (Miya et al., 2005; Li et al., 2008).

*Diversité actuelle* : cinq familles – Aphyonidae, Bythitidae, Carapidae (aurins), Ophidiidae (donzelles), Parabrotulidae. 100 genres, environ 400 espèces.

### 2.2.2.f Batrachoidiformes

Les Batrachoidiformes, ou poissons-crapauds, sont des acanthomorphes benthiques marins côtiers (rarement d'eaux douces), aplatis dorso-ventralement. Les mâles produisent un chant très puissant (il peut être entendu hors de l'eau) à l'aide de muscles soniques localisés dans leur vessie natatoire (Kasumyan, 2008). La classification des Paracanthopterygii de Patterson
& Rosen (1989) les place en groupe-frère des Lophiiformes (baudroies). Elle a été remise en cause par les données moléculaires (Miya et al., 2005).

*Diversité actuelle* : une famille – Batrachoididae (poissons-crapauds), 22 genres, 80 espèces.

### 2.2.2.g Zeiformes

Les Zeiformes sont strictement maris, tous benthopélagiques profonds et au corps aplati latéralement. Leurs épines dorsales et anales sont souvent très développées.

Les études morphologiques les ont placés parmi les Acanthopterygii, en groupe-frère de tous les autres (Johnson & Patterson, 1993) ou formant un clade avec les Tetraodontiformes notamment (Rosen, 1984; Tyler et al., 2003; Tyler & Santini, 2005). Les études moléculaires soutiennent au contraire qu'ils sont proches des Gadiformes. La famille des Caproidae (sangliers de mer) a été exclue des Zeiformes par plusieurs études fondées tant sur la morphologie que sur les données moléculaire (Rosen, 1973, 1984; Johnson & Patterson, 1993; Tyler et al., 2003).

*Diversité actuelle* : six familles – Cyttidae, Grammicolepididae, Oreosomatidae, Parazenidae, Zeidae (saint-pierre...), Zeniontidae. 16 genres, environ 30 espèces.

### 2.2.2.h Beryciformes

Les Beryciformes comprennent des taxons d'habitats profonds (ou plus superficiels, mais nocturnes), tous marins. Certains taxons abyssaux, comme les Cetomimidae, présentent un dimorphisme sexuel tellement marqué et des larves de morphologies tellement particulières que mâles, femelles et larves furent un temps classés dans des familles différentes (Johnson et al., 2009).

La classification de ce groupe est très instable. Certains anatomistes ont soutenu sa paraphylie en excluant les taxons abyssaux regroupés dans les Stephanoberyciformes (Johnson & Patterson, 1993), ou encore en excluant les Holocentridae (Stiassny & Moore, 1992), mais ces hypothèses ont été contredites par d'autres analyses (Moore, 1993). Avec les données moléculaire, les Beryciformes sont tantôt monophylétiques (Miya et al., 2005; Near et al., 2013), tantôt paraphylétiques (Colgan et al., 2000; Li et al., 2009; Betancur-R. et al., 2013). La monophylie de cet ensemble est donc loin d'être démontrée. En revanche, la plupart des topologies s'accordent sur l'existence de deux sous-ensembles : les Holocentridae (poissons-écureuils...) d'un côté, et un clade comprenant les autres Beryciformes (anciens Stephanoberyciformes inclus) de l'autre.
*Diversité actuelle* : 14 familles – Anomalopidae, Anoplogastridae, Barbourisiidae, Berycidae (béryx), Cetomimidae, Diretmidae, Gibberichthyidae, Hispidoberycidae, Holocentridae (poissons-écureuils, poissons-soldats), Melamphaidae, Monocentridae (poissons-pommes de pin), Rondeletiidae, Stephanoberycidae, Trachichthyidae (hoplostèthes, empereurs). Environ 60 genres et 200 espèces.

### 2.2.2.i *Percomorpha*

La question principale de cette thèse porte sur la base de l'arbre des acanthomorphes et non sur la diversité des percomorphes. Couvrir l'immense diversité des *Percomorpha* (plus de 15000 espèces), aurait nécessité le traitement d'une quantité considérable de spécimens, ce qui n'était pas envisageable. J'ai donc considéré les percomorphes comme une zone non-résolue de la phylogénie et ai seulement inclus deux représentants du groupe dans le jeu de données morphologiques. Pour éviter les "branches longues" en morphologie, j'ai évité les taxons aux morphologies très dérivées comme les *Xiphioidei*, les *Tetraodontiformes*, les *Pleuronectiformes*, pour ne prendre que quelques exemples.

Pour les jeux de données moléculaires, prendre un représentant par famille aurait été difficile également. Une autre stratégie a donc dû être adoptée. Les études moléculaires ont identifié sept grands clades de percomorphes (outre les *Ophidiiformes* et les *Batrachoidiformes*), qui sont répétés d'une étude à l'autre (Chen *et al.*, 2003; Miya *et al.*, 2003, 2005; Dettaï & Lecointre, 2005; Smith & Craig, 2007; Li *et al.*, 2009; Betancur-R. *et al.*, 2013; Near *et al.*, 2013). Ces sept grands clades ont récemment été inclus dans une classification standardisée des ostéichtyens (Betancur-R. *et al.*, 2014).

Les sept clades, tels que définis pas cette classification (Fig. 1.2.5) sont les suivants :

- Gobiaria : comprend les *Apogonidae* (apogons) et les *Gobiidae* (gobies);

- Syngnatharia : centré autour d'anciens "Gasterosteiformes" comme les *Syngnathidae* (*hippocampes*, *syngnathes*)...) et les *Aulostomidae* (*poissons-trompettes*), mais incluant aussi d'anciens "Perciformes" (*Callionymidae* – *dragonnets*, *Mullidae* – *rougets barbets*)...) et "Scorpaeniformes" (*Dactylopteridae* – *grondins volants*);

- Pelagiaria : centré autour des *Scombridae* (*thons*, *maquereaux*)...) et d'autres anciens "Perciformes" comme les *Stromateidae* (*aileron argenté*), les *Trichiuridae* (*sabres*) et les *Centrolophidae* (*rouffes*), qui ont tous un mode de vie strictement marin pélagique (Miya *et al.*, 2013);

- Anabantaria : regroupe les *Synbranchiformes* (*anguilles épineuses*), *Channidae* (*têtes de serpent*) et *Anabantoidei* (*gouramis*, *combattants*);
- Carangaria : regroupe les Carangidae (carangues, sérioles, chinchards...), Xiphioidei (espadons, marlins...), Sphyraenidae (barracudas), Echeneidae (rémoras) et Pleuronectiformes (poissons plats comme la sole, le turbot, la plie...);

- Ovalentaria : regroupe les Cichlidae, Pomacentridae (demoiselles, poissons-clowns...), Blenniidae (blennies), Mugilidae (mulets) et la plupart des anciens Atherinomorpha (Cyprinodontiformes – killies, guppies, Beloniformes – médaka, poissons volants...);

- Eupercaria : regroupe tout le reste des percomorphes, dont les Labridae (labres, girelles...), Sparidae (daurades, sars...), Chaetodontidae (poissons-papillons), Acanthuridae (poissons chirurgiens), Caproidae (sangliers de mer), le clade formé par les Tetraodontiformes (balistes, poissons-coffres, poisson-lune...) et les Lophiiformes (baudroies), ainsi qu'un clade appelé Perciformes *sensu stricto* ou Serraniformes (Li *et al.*, 2009; Lautrédou *et al.*, 2013) incluant les Serranidae (mérous, serrans...), Scorpaenidae (rascasses), Cottidae (chabots), Percidae (perches, sandres...), Gasterosteidae (épinoches), Notothenioidei (poissons des glaces antarctiques)...

Au moins un représentant de chacun de ces grands clades a donc été inclus dans les jeux de données moléculaires.

### 2.2.2.j Non-acanthomorphes

Outre les acanthomorphes les Euteleostei incluent divers groupes (Fig. 1.2.3), dont les Salmoniformes (saumons, truites...), Esociformes (brochets et umbres), Galaxiiformes ("truites" australiennes), Argentiniformes (argentines...) et Osmeriformes (éperlans...). Au sein du clade Neoteleostei se trouvent les acanthomorphes et leurs plus proches parents : les Stomiiformes, Ateleopodiformes, Aulopiformes et Myctophiformes. Les phylogénies morphologiques et la plupart des phylogénies moléculaires retrouvent les Myctophiformes groupe-frère des acanthomorphes. La position des Aulopiformes et Ateleopodiformes est plus variable. Les données moléculaires excluent les Stomiiformes des Neoteleostei.

Les Stomiiformes sont des téléostéens strictement marins, pélagiques et profonds. La plupart présentent des organes bioluminescents pour attirer leurs proies.

Les Ateleopodiformes comprennent quelques espèces de téléostéens marins pélagiques profonds, de grande taille, dont le squelette est très peu ossifié.

Les Aulopiformes sont tous marins, mais leur écologie est diversifiée : la plupart sont abyssaux mais quelques espèces vivent à faible profondeur (poissons-lézards), certains sont
benthiques (poissons-lézards, poissons-trépieds...), d'autres sont pélagiques (lanciers, barracudines...).

Enfin, les Myctophiformes sont des téléostéens marins de petite taille, pélagiques profonds et présentent tous des organes bioluminescents sur les flancs et la partie ventrale.

*Diversité des Stomiiformes* : Diplophidae, Gonostomatidae, Phosichthyidae, Sternoptychidae (haches d'argent), Stomiidae (poissons-vipères, poissons-dragons...). Environ 50 genres et 400 espèces.

*Diversité des Ateleopodiformes* : Ateleopodidae (nez-mous). Quatre genres, une quinzaine d'espèces.

*Diversité des Aulopiformes* : Anotopteridae, Alepisauridae (lanciers), Aulopidae (limberts), Bathysauridae, Bathysauroididae, Bathysauropsidae, Chlorophthalmidae (verdœuils...), Evermannellidae, Giganturidae (poissons-téléscopes), Ipnopidae (poissons-trépieds), Notosudidae, Omosudidae, Paralepididae (barracudines), Paraulopidae, Pseudotrichonotidae, Scopelarchidae, Synodontidae (poissons-lézards). Environ 45 genres et 250 espèces.

*Diversité des Myctophiformes* : Myctophidae (poissons-lanternes), Neoscopelidae. 35 genres, environ 250 espèces.

### 2.2.2.k Taxons fossiles

Pour mon échantillonnage, j'ai choisi des groupes du Crétacé supérieur. Ces fossiles présentent deux avantages : ils informent sur les débuts de l'évolution des acanthomorphes et leur ancienneté augmente la probabilité qu'ils aient conservé des états de caractères absents dans la nature actuelle et potentiellement informatifs pour la phylogénie.

Seuls certains des "grands clades" définis précédemment ont des représentants au Crétacé supérieur. De plus, la plupart du temps l'attribution des fossiles à un clade actuel n'est que supposée, en l'absence d'analyses phylogénétiques les incluant au côté des actuels.

Les Lampridiformes ont un représentant probable au Crétacé tardif, †Nardovelifer (Sorbini & Sorbini, 1999), ainsi que des parents potentiels dès le Cénomanien mais dont la parenté n'a jamais été testée avec une analyse incluant actuels et fossiles : les †Aipichthyoidea, les †Pharmacichthyidae et les †Pycnosteroididae, trois ensembles dont des représentants ont été inclus dans l'échantillonnage.

Des fossiles attribués aux Polymixiiformes et aux Beryciformes ont été décrits dans le Cénomanien. J'ai sélectionné †Omosomopsis et †Stichocentrus, respectivement : ces taxons avaient été inclus dans des analyses phylogénétiques précédentes (Otero & Gayet, 1996) ou
avaient été utilisés comme points de calibration pour les analyses de datation moléculaire
(Benton *et al.*, 2015).

Aucun Percopsiformes ou Gadiformes n'a été décrit au Crétacé supérieur, cependant
un "paracanthoptérygien" potentiellement proche de ces deux taxons (Murray & Wilson,
1999), †*Sphenocephalus*, a été inclus.

Les Zeiformes, avec †*Cretazeus* (Tyler & Santini, 2005), ont un représentant au
Crétacé terminal (Campanien) et un certain nombre de taxons du même âge ont été attribués
aux Percomorpha. Je n'ai cependant pas intégré de représentants fossiles de ces clades, faute
d'avoir eu accès aux spécimens.

2.2.3 Difficultés limitant l'échantillonnage

Dans la pratique, obtenir l'échantillonnage optimal n'est pas toujours aisé. La plupart des
taxons d'étude vivent en milieu marin pélagique et en grandes profondeurs (Stomiiformes,
Ateleopodiformes, Aulopiformes, Myctophiformes, Lampridiformes, Polymixiiformes,
Ophidiiformes...). En raison de la difficulté d'accéder à ces milieux, les campagnes de
collectes sont plus rares et les spécimens disponibles peu nombreux, parfois uniques
(types...).

Cela induit des limitations à mon échantillonnage :

- pour la morphologie, il n'est souvent pas possible de disséquer les rares spécimens disponibles dans les collections et les préparations ostéologiques sont inexistantes ;

- pour les analyses moléculaires, il n'y a parfois pas d'échantillons de tissus disponibles.

Ainsi, il m'a été difficile de compléter l'échantillonnage pour certains clades comme les
Lampridiformes ou les Zeiformes.

A cela s'ajoute la relative rareté des spécimens fossiles : nombre de taxons ne sont connus que par un seul ou quelques spécimens et il n'est pas toujours possible d'accéder à l'ensemble des collections hébergeant le matériel souhaité.

Pour les spécimens actuels rares, que l'on ne peut disséquer ou pour lesquels on ne dispose
pas de tissus bien conservés, différentes techniques permettent néanmoins d'obtenir des
informations pour ces taxons, à condition que des spécimens soient disponibles dans les
collections.

- Pour la morphologie, il est possible de "disséquer virtuellement" les espèces rares avec des méthodes de tomographie virtuelle, à partir de données CT-scan obtenues sur des spécimens conservés en fluide.
- Pour les données moléculaire, ces mêmes spécimens peuvent livrer du matériel génétique exploitable, surtout les plus anciens qui n'ont pas été formolés. De plus, certaines méthodes d'enrichissement, accessibles grâce aux nouvelles technologies de séquençage, peuvent faciliter l'obtention de séquences même pour de l'ADN dégradé.

Grâce à ces approches, j'ai pu combler quelques lacunes de mon échantillonnage.
## 2.3 : Approche d'intégration des résultats

Différentes approches existent pour intégrer des données de natures différentes en phylogénie. J'ai déjà évoqué plus haut (partie 1.1) les méthodes de "plaquage de caractères" et de "molecular scaffold". Ces méthodes ont pour principal intérêt d'accommoder les données morphologiques avec les résultats issus du moléculaire : elles ne créent donc pas de corroboration à proprement parler et n'ont pas d'impact sur la fiabilité des topologies.

D'autres méthodes permettent une analyse des jeux de données moléculaires et morphologiques. Elles diffèrent dans le traitement de ces jeux de données au moment de l'analyse : sont-ils analysés simultanément ou séparément (analyses séparées) ? Chacune de ces approches présente des avantages et des inconvénients, conduisant certains auteurs à préconiser une stratégie au cas pas cas sous le nom de conditional combination (Huelsenbeck et al., 1996).

### 2.3.1 Approche d'analyses simultanées

Selon cette approche, toutes les données disponibles doivent toujours être traitées ensemble dans une analyse phylogénétique (Kluge, 1989). Cela concerne les différents marqueurs dans le cas d'une analyse moléculaire, aussi bien que les alignements de séquences et les caractères morphologiques dans une analyse combinant les données morphologiques et moléculaires. Cette approche concerne aussi les taxons : par exemple elle recommande de combiner taxons fossiles et actuels dès que c'est possible (Donoghue et al., 1989; Kluge, 1989).

Cette approche présente plusieurs avantages :

- elle permet de réduire les biais stochastiques en augmentant la taille de l'échantillonnage. Ainsi, ces biais vont être compensés la taille du jeu de données augmentant, tandis que le "signal" historique sous-jacent (c'est-à-dire la structuration des hiérarchique des données due à la descendance avec modifications) va s'additionner jusqu'à devenir prépondérant (Kluge, 1989; Nixon & Carpenter, 1996);

- elle apporte de la résolution phylogénétique à différentes profondeurs de l'arbre. Par exemple, un marqueur qui évolue lentement va apporter de l'information pour les nœuds profonds, à divergence ancienne ; c'est l'inverse pour un marqueur à évolution rapide (Hillis, 1987; Huelsenbeck et al., 1996).

En revanche, la combinaison des jeux de données fait que l'apport – et les biais – de chaque partition (marqueur ou type de données) ne peut être évalué aussi facilement. Par exemple, si
une des partitions présente un biais fort et erroné du point de vue des relations de parenté entre les taxons (par exemple en biais de composition en GC commun à plusieurs taxons non-étroitement apparentés), elle peut influencer l'ensemble de l'analyse qui conduira alors à un arbre résolu, mais ne reflétant pas les relations de parenté (Naylor & Adams, 2001; Chen et al., 2003; Brinkmann et al., 2005). Ce phénomène a d'autant plus de chances d'être présent quand données morphologiques et moléculaires sont combinées : le nombre de sites alignés (c'est-à-dire de caractères dans la matrice) dépasse bien souvent largement le nombre de caractères morphologiques.

### 2.3.2 Approche d'analyses séparées

Le principe de cette approche est d'analyser chaque partition séparément. Ce terme de "partition" est en général employé pour désigner un marqueur dans une analyse moléculaire (chaque marqueur sera alors analysé séparément). On peut également le prendre dans un sens plus large, comme un type de marqueur moléculaire (par exemple, issu du génome nucléaire ou du génome mitochondrial) ou comme un type de caractère (caractères morphologiques / caractères moléculaires). Le critère principal devra être que ces partitions sont indépendantes (par exemple, les différents marqueurs nucléaires devront provenir de chromosomes différents), ainsi l'hypothèse de base sera qu'un éventuel biais n'est pas partagé par deux partitions distinctes. En corollaire, si un résultat commun est retrouvé d'une analyse de partition à l'autre, il résultera de ce qui est commun aux différentes partitions : l'histoire phylogénétique des taxons étudiés. Ces résultats communs, répétés d'une analyse à l'autre seront alors considérés comme fiables (Grande, 1994; Miyamoto & Fitch, 1995).

L'inconvénient de cette méthode est que les jeux de données analysés sont plus petits : ils sont alors plus sensibles aux biais stochastiques d'échantillonnage, comme l'attraction des longues branches ou l'homoplasie de certains caractères (Pollock et al., 2002; Zwickl & Hillis, 2002; Bergsten, 2005; Brinkmann et al., 2005).

Avec la "combinaison conditionnelle" (Bull et al., 1992; Huelsenbeck et al., 1996), les partitions livrant des résultats trop hétérogènes ne sont pas incluses dans les analyses combinées. Ainsi, les avantages de l'analyse séparée (il est possible de détecter les partitions hétérogènes) et de l'analyse combinée (les partitions amènent de la résolution à différentes profondeurs).

En phylogénie moléculaire des acanthomorphes, une approche se basant sur des analyses séparées des différents marqueurs (ou de leurs combinatoire possibles) a été
employée au sein de l'équipe de Guillaume Lecointre (Chen et al., 2003; Dettaï & Lecointre, 2004, 2005; Li & Lecointre, 2009; Li et al., 2009; Lautrédou et al., 2013). Les clades répétés dans les analyses séparées sont alors considérés comme fiables, même si leur soutien interne (bootstrap ou Bremer) est peu élevé. Un résultat non-répété mais bien soutenu est quant à lui considéré comme douteux et nécessitant un examen plus poussé. Cette approche est résumée dans la Fig. 2.3.1. Bien qu'utilisée précédemment dans le cadre d'analyses de multiples marqueurs moléculaires, cette approche est applicable à la comparaison de résultats d'analyses morphologiques et moléculaires.

<figure><img src="image_18.png" /><figcaption>**Fig. 2.3.1** : Résumé schématique de l'approche d'analyses séparée développée par l'équipe de Guillaume Lecointre. Figure tirée de Dettaï & Lecointre (2005).</figcaption></figure>
2.3.3 Approche adoptée dans le cadre de cette thèse

Mes jeux de données sont divisés en trois partitions : gènes mitochondriaux et gènes nucléaires pour le moléculaire d'un côté, morphologie de l'autre.

Chacun des jeux de données moléculaires sera analysé en combinant les différents marqueurs, permettant de tirer profit de la résolution à différents niveaux par différents marqueurs. En revanche, les jeux de données mitochondrial d'un côté et nucléaire de l'autre seront analysés d'abord séparément (leur héritabilité étant distincte, ils représentent bien des données complètement indépendantes), puis en combinaison. Au sein des jeux de données morphologiques, les fossiles et actuels seront analysés d'abord séparément, puis ensemble ; cette approche permettra de mieux comprendre l'impact de l'inclusion des fossiles sur la topologie.

Enfin, les jeux de données morphologiques et moléculaires seront toujours analysés séparément. En effet, il serait préférable de s'assurer que les données morphologiques puissent soutenir des topologies congurentes dans leurs grandes lignes avec les topologies moléculaires avant de pouvoir les combiner. En raison de la nature différente des caractères utilisés, je considèrerai que les clades répétés entre les deux jeux de données bénéficieront d'une fiabilité accrue (Fig. 2.1.1, 2.3.1).
<figure><img src="image_19.png" /></figure>
# Chapitre 3

## Analyse des jeux de données
morphologiques

> Reality is that which, when you stop believing in it, doesn't go away –
> Philip K. Dick, *How to Build a Universe That Doesn't Fall Apart Two Days Later*, 1978
## 3.1 : Jeux de données analysés – objectifs et intégration dans le projet

Depuis la publication des premières études portant sur les relations à grande échelle des acanthomorphes actuels et fossiles (Patterson, 1964; Greenwood et al., 1966; Rosen & Patterson, 1969; Rosen, 1973; Patterson & Rosen, 1989) puis au début des années 1990 (Stiassny & Moore, 1992; Johnson & Patterson, 1993), peu d'analyses ont été produites sur la base de caractères morphologiques. Ces études morphologiques sont basées sur un échantillonnage réduit, ne couvrant qu'une faible partie de la diversité taxonomique de la base des acanthomorphes car elles ne concernent que la position et/ou les relations au sein d'un groupe en particulier, actuel et/ou fossile : †Aipichthyoidea (Otero & Gayet, 1996; Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012), Percopsiformes (Murray & Wilson, 1999), Gadiformes (Endo, 2002), Beryciformes (Moore, 1993), Zeiformes (Tyler et al., 2003; Tyler & Santini, 2005). Même si elles divergeaient parfois au sujet de la phylogénie au sein de ces groupes, sur la position de certains fossiles ou sur certaines questions plus marginales (comme la monophylie des Beryciformes ou la position des Zeiformes au sein des Acanthopterygii), ces analyses s'accordaient en général sur la monophylie des acanthomorphes et des paracanthoptérygiens et ne proposaient pas de remettre en cause les grands traits de la phylogénie soutenue par Patterson & Rosen (1989) et Johnson & Patterson (1993). C'est la mise en évidence de relations de parenté fondamentalement différentes par les travaux moléculaires développés au tournant du nouveau millénaire, qui a renouvelé l'intérêt d'une reconsidération des relations phylogénétiques à grande échelle des acanthomorphes.

Par exemple, la monophylie des paracanthoptérygiens a été rejetée par les données moléculaires, ce qui a donné lieu à une démarche de redéfinition du groupe par le "plaquage" de caractères morphologiques sur une topologie moléculaire (Borden et al., 2013; Grande et al., 2013). L'inconvénient d'une telle démarche est que les données morphologiques ne participent pas à la discussion sur la monophylie et la composition du groupe : elles ne soutiennent pas les clades, pas plus qu'elles ne corroborent la topologie moléculaire.

Outre les différences topologiques et la nature des caractères utilisés, les jeux de données morphologiques et moléculaires diffèrent de par leur couverture taxonomique : de nombreuses données anatomiques sont disponibles pour tous les taxons, mais ils sont rarement analysés tous ensemble. Dans l'objectif de tester les relations phylogénétiques à la base des acanthomorphes à partir de données morphologiques et de pouvoir comparer les hypothèses produites avec celles du moléculaire, il est donc nécessaire de s'appuyer sur un jeu
de données qui présente une couverture taxonomique cohérente. J'ai ainsi constitué des jeux
de données morphologiques permettant de couvrir taxonomiquement le spectre des
hypothèses phylogénétiques suggérées par l'ensemble des données **(chapitre 2)**. Ensuite,
parce que les fossiles doivent permettre d'élucider certaines combinaisons de caractères, mais
aussi permettent de remplacer la phylogénie dans le temps, je vais y adjoindre des fossiles-clefs
de la base des acanthomorphes. Dans le cadre de cette thèse, deux jeux de données ont été
élaborés et exploités pour discuter de la position et des relations des Lampridiformes, puis
plus largement à la base des acanthomorphes. Les caractères utilisés proviennent
principalement de données morphologiques déjà disponibles.

Ces deux aspects, échantillonnage taxonomique et nature des caractères utilisés, sont justifiés
et détaillés ci-après. Les résultats sont ensuite présentés et discutés sous la forme de deux
articles, l'un publié (3.2) et l'autre soumis (3.3) avant une discussion générale (3.4).

3.1.1 Premier jeu de données analysé

Le premier jeu de données se concentre plus spécifiquement sur le clade actuel des
Lampridiformes (opah, trachyptère, régalec).

Ce taxon constitue un cas d'étude intéressant à plus d'un titre :

- en moléculaire, sa position au sein des acanthomorphes est très variable d'une étude à l'autre et il a occupé quasiment toutes les positions possibles à la base de l'arbre – y compris hors des acanthomorphes (avec les marqueurs mitochondriaux). En cela, les Lampridiformes sont représentatifs (à une échelle réduite) des problèmes phylogénétiques rencontrés ailleurs dans l'arbre des acanthomorphes.

- la plupart des Lampridiformes ont une anatomie très particulière, probablement liée à un mode de vie pélagique et incluant un grand nombre de caractères dérivés uniques. Cela rend d'autant plus complexe la détermination de leurs plus proches parents (actuels et éteints).

- un certain nombre de taxons fossiles ont été envisagés comme de possibles proches parents des Lampridiformes. Beaucoup proviennent du Cénomanien – ils font donc partie des premiers acanthomorphes connus ; de plus la plupart sont bien décrits anatomiquement à partir de spécimens complets – notamment en provenance des calcaires cénomaniens du Liban et de l'English Chalk (Patterson, 1964; Gayet, 1980a; Otero & Gayet, 1996). Ces taxons, collectivement (et plutôt
artificiellement) regroupés dans les "dinoptérygoïdes", incluent les familles des †Dinopterygidae (le genre monotypique †Dinopteryx, très incomplètement préservé), des †Pycnosteroididae (†Pycnosteroides du Proche-Orient, ainsi que potentiellement †Magrebichthys du Maroc et †Gigapteryx du Liban), des †Pharmacichthyidae (trois espèces du genre †Pharmacichthys) et la superfamille des †Aipichthyoidea (Otero & Gayet, 1996) qui comprend 13 espèces réparties dans huit genres et deux familles (†Aipichthyidae et †Aipichthyoididae). Si leur parenté avec les Lampridiformes s'avère confirmée, ces taxons fossiles sont donc potentiellement informatifs pour mieux résoudre la position phylogénétique du groupe, en raison de leurs combinaisons originales d'états de caractères.

Le premier jeu de données a été constitué avec le double objectif de tester la position phylogénétique des Lampridiformes au sein des taxons actuels et de mieux comprendre l'évolution dans le temps leurs caractères si particuliers. Il inclut quatre représentants actuels des Lampridiformes (*Metavelifer, Lampris, Trachipterus, Regalecus*), des représentants des autres grands groupes actuels d'acanthomorphes (*Polymixia*, deux "paracanthoptérygiens" et un euacanthoptérygien) et divers "†dinoptérygoïdes" fossiles du Crétacé supérieur.

Ces taxons sont analysés ensemble pour la première fois: les précédentes études phylogénétiques sur le sujet n'incluaient pas de taxons fossiles (Olney *et al.*, 1993) ou incluaient des fossiles, mais pas de lampridiformes (Otero & Gayet, 1996; Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012). Ce jeu de données a été analysé de deux manières : une première fois avec uniquement les taxons actuels et une seconde avec l'ensemble des taxons.

### 3.1.2 *Second jeu de données analysé*

Le second jeu de données a une portée beaucoup plus large, puisqu'il couvre l'ensemble de la base des acanthomorphes. Son objectif est de pallier l'incomplétude des précédents jeux de données morphologiques en incluant des représentants, actuels et fossiles, de tous les clades obtenus par les diverses analyses morphologiques et moléculaires.

Ce jeu de données inclut des Lampridiformes actuels et leurs proches parents fossiles (identifiés grâce à l'analyse du jeu de données précédent), l'énigmatique *Stylephorus* (dont la classification traditionnelle dans les Lampridiformes est remise en cause par les données moléculaires), des Polymixiiformes actuels et fossiles supposés, des "Paracanthopterygii" (Percopsiformes, Gadiformes, Ophidiiformes, Batrachoidiformes et †*Sphenocephalus*), des Zeiformes actuels, des Beryciformes (actuels et fossiles) et des Percomorpha actuels, ainsi
qu'un extra-groupe constitué d'un Aulopiformes, d'un Myctophiformes et du fossile
†Ctenothrissa.

Certains de ces taxons n'avaient jamais été inclus dans une analyse de caractères
morphologiques (Stylephorus par exemple), et d'autres n'avaient jamais été analysés ensemble
(Gadiformes et Zeiformes ; Ophidiiformes, Batrachoidiformes et Percomorpha). Leur mise en
commun dans une seule matrice permet donc d'aboutir à une couverture taxonomique
pertinente, similaire à celle des analyses moléculaires.

Là encore, plusieurs analyses ont été menées : avec tous les taxons, avec les actuels
seuls et avec les fossiles seuls. Ces partitions de l'échantillonnage permettent d'évaluer
l'impact des fossiles sur la topologie.

3.1.3 *Nature des caractères utilisés*

Ces dernières années, diverses publications ont montré l'intérêt phylogénétique des caractères issus d'organes "mous" chez les acanthomorphes : c'est le cas de la musculature céphalique (Wu & Shen, 2004; Datovo & Vari, 2013), caudale (Borden *et al.*, 2013) et des arcs branchiaux (Springer & Orrell, 2004; Datovo *et al.*, 2014), de la vessie natatoire (McCune & Carlson, 2004; Chanet *et al.*, 2014) et de la glande thyroïde (Chanet *et al.*, 2013; Chanet & Meunier, 2014), entre autres.

Cependant, utiliser ces structures dans une analyse phylogénétique nécessite d'avoir
accès à des spécimens frais qui peuvent être disséqués, et ce pour tous les taxons pertinents.
De plus, interpréter les caractères associés relève d'un savoir très spécialisé et d'une longue
expérience dans les dissections notamment. C'est probablement pour ces raisons que ces
études ne reposent pas sur des analyses de matrices taxons-caractères – à une exception près
(Springer & Orrell, 2004). J'ai rencontré les mêmes problèmes, n'ayant pas pu accéder dans la
majeure partie des cas aux caractères "mous".

En revanche, le squelette est une source de nombreux caractères facilement
observables avec des méthodes d'observations variées, dont des dissections relativement
simples (Bemis *et al.*, 2004), les méthodes de clearing and staining (Dingerkus & Uhler,
1977) et une reconstruction rapide et aisée avec les méthodes de tomographie telles que le
CT-scan. De plus, les os se conservent facilement (secs, en alcool ou en glycérine) et sont
répandus dans les collections. Enfin, le squelette est souvent la seule information anatomique
conservée chez les fossiles. Utiliser les données ostéologiques permet donc de disposer de la
même source de caractères pour tous les taxons de l'échantillonnage et évite ainsi une trop
grande proportion de données manquantes. J'ai ainsi fait le choix, pour constituer les jeux de données phylogénétiques, de me concentrer principalement sur des caractères ostéologiques.

Ces caractères couvrent toutes les régions du squelette, sauf le squelette branchial, pas préservé chez les fossiles. Le squelette crânien comporte bien sûr de nombreux caractères utiles en phylogénie, mais le post-crânien n'est pas en reste : le squelette pectoral (Gottfried, 1989), pelvien (Mok & Chang, 1986; Stiassny & Moore, 1992; Parenti & Song, 1996; Yamanoue et al., 2010) et caudal (Monod, 1968; Fujita, 1989, 1990) sont riches en caractères et ont fait l'objet d'une abondante bibliographie. En revanche, certains complexes ostéologiques largement utilisés dans les jeux de données antérieurs ont été pris avec précaution, certains caractères n'ayant pas été inclus : par exemple, les os intermusculaires semblent informatifs en phylogénie (Patterson & Johnson, 1995), mais présentent des problèmes d'homologie (Gemballa & Britz, 1998) et semblent être porteurs d'un signal majoritairement fonctionnel plutôt que phylogénétique (Danos & Ward, 2012).
3.2 : Premier jeu de données – position phylogénétique des Lampridiformes

Donald Davesne, Matt Friedman, Véronique Barriel, Guillaume Lecointre, Philippe Janvier,
Cyril Gallut & Olga Otero

"Early fossils illuminate character evolution and interrelationships of Lampridiformes
(Teleostei, Acanthomorpha)"

*Zoological Journal of the Linnean Society*, vol. 172, n° 2, octobre 2014
<figure><img src="image_20.png" /></figure>
<figure><img src="image_21.png" /></figure>

<figure><img src="image_22.png" /></figure>

*Zoological Journal of the Linnean Society*, 2014, **172**, 475–498. With 7 figures

# Early fossils illuminate character evolution and interrelationships of Lampridiformes (Teleostei, Acanthomorpha)

DONALD DAVESNE<fnref n="1" />,<fnref n="2" />*, MATT FRIEDMAN<fnref n="3" />, VÉRONIQUE BARRIEL<fnref n="1" />, GUILLAUME LECOINTRE<fnref n="2" />, PHILIPPE JANVIER<fnref n="1" />, CYRIL GALLUT<fnref n="2" /> and OLGA OTERO<fnref n="4" />

*Received 13 January 2014; revised 9 April 2014; accepted for publication 30 April 2014*

Lampridiformes is a peculiar clade of pelagic marine acanthomorph (spiny-rayed) teleosts. Its phylogenetic position remains ambiguous, and varies depending on the type of data (morphological or molecular) used to infer inter-relationships. Because the extreme morphological specializations of lampridiforms may have overwritten the ancestral features of the group with a bearing on its relationships, the inclusion of fossils that exhibit primitive character state combinations for the group as a whole is vital in establishing its phylogenetic position. Therefore, we present an osteological data set of extant (ten taxa) and fossil (14 taxa) acanthomorphs, including early Late Cretaceous taxa for which a close relationship with extant Lampridiformes has been suggested: †Aipichthyoidea, †Pharmacichthyidae, and †Pycnosteroididae. We find that all three taxa plus Lampridiformes form a clade that we call Lampridomorpha. Under this hypothesis, †Aipichthyoidea is paraphyletic. The inclusion of fossils in the analysis changes the topology, highlighting their critical importance in phylogenetic studies of morphological characters. When fossils are included, Lampridomorpha is sister to Euacanthomorpha (all other extant acanthomorphs), concurring with most previous anatomical studies, but conflicting with most molecular results. Lampridomorpha as a whole was a major component of the earliest acanthomorph faunas, notably in the Cenomanian.

© 2014 The Linnean Society of London, *Zoological Journal of the Linnean Society*, 2014, **172**, 475–498.
doi: 10.1111/zoj.12166

ADDITIONAL KEYWORDS: †Aipichthyoidea – Cretaceous – cladistics – Lampridomorpha – †Pharmacichthyidae – †Pycnosteroididae.

## INTRODUCTION

Lampridiformes is a peculiar clade of teleosts, strictly marine and pelagic, present in every ocean of the world. Extant lampridiform richness is relatively low,

with about 20 species and 11 genera grouped in six families (Olney, 1984; Nelson, 2006; Roberts, 2012): Veliferidae (velifers), Lamprididae (opahs), Lophotidae (crestfishes), Radiicephalidae (tapertail), Trachipteridae (ribbonfishes), and Regalecidae (oarfishes). Stylephoridae (tube-eye) has been recently excluded from Lampridiformes by congruent molecular and morphological data (Miya *et al.*, 2007; Grande, Borden & Smith,

<footnote n="1">¹Centre de Recherche sur la Paléobiodiversité et les Paléoenvironnements, UMR 7207 CNRS-MNHN-UPMC, Muséum national d'Histoire naturelle, CP 38, 57 rue Cuvier, F-75005, Paris, France</footnote>

<footnote n="2">²Institut de Systématique, Évolution, Biodiversité, UMR 7205 CNRS-MNHN-UPMC-EPHE, Muséum national d'Histoire naturelle, CP 26, 57 rue Cuvier, F-75005, Paris, France</footnote>

<footnote n="3">³Department of Earth Sciences, University of Oxford, South Parks Road, Oxford OX1 3AN, UK</footnote>

<footnote n="4">⁴Institut International de Paléoprimatologie, Paléontologie Humaine: Évolution et Paléoenvironnements, UMR 6046, Faculté des Sciences Fondamentales et Appliquées, Université de Poitiers, 40 av. du Recteur Pineau, F-86 022 Poitiers cedex, France</footnote>

<footnote>*Corresponding author. E-mail: donald.davesne@edu.mnhn.fr
†denotes extinct taxa.</footnote>
2013). Contrasting with their low specific diversity, lampridiforms exhibit remarkable morphological disparity: from the small, deep-bodied velifers to the very large, ribbon-like oarfish. Deep-bodied forms (veliferids and lampridids) are referred to as 'bathysomes', whereas ribbon-like taxa (lophotids, radiicephalids, trachipterids, and regalecids) compose the taeniosomes (Regan, 1907; Olney, Johnson & Baldwin, 1993; Wiley, Johnson & Dimmick, 1998).

Lampridiforms have historically been difficult to classify amongst teleosts. Early works based on anatomy placed them in Acanthomorpha (spiny-rayed teleosts) and Acanthopterygii, close to or within the 'perciforms' (e.g. Regan, 1907; Greenwood et al., 1966). More recently, most morphological studies placed Lampridiformes as sister to Euacanthomorpha – that is, sister to all other acanthomorphs (Johnson & Patterson, 1993; Olney et al., 1993; Wiley et al., 1998; Wiley, Johnson & Dimmick, 2000) – yet this view has been contested by some (Wu & Shen, 2004). Molecular studies are even more equivocal, and have suggested varying positions for Lampridiformes: from sister to Euacanthomorpha (Wiley et al., 1998, 2000; Smith & Wheeler, 2006; Grande et al., 2013 with parsimony), to Polymixiiformes + Paracanthopterygii (Dettaï & Lecointre, 2005), to Polymixiiformes alone (Li et al., 2009), to Percopsiformes (Dettaï & Lecointre, 2008; Li et al., 2009), to Paracanthopterygii (Betancur-R. et al., 2013a), and to Euacanthopterygii (Near et al., 2012, 2013; Grande et al., 2013 with maximum likelihood; Faircloth et al., 2013). Molecular studies based on mitochondrial DNA suggested that Lampridiformes is sister to the non-acanthomorph Ateleopodiformes (Miya, Kawaguchi & Nishida, 2001; Miya et al., 2003) or Myctophiformes (Miya, Satoh & Nishida, 2005; Miya et al., 2007; Poulsen et al., 2013), thus implying acanthomorph polyphyly.

Anatomically, lampridiforms are very specialized, with their highly protractile jaws and peculiar fins with poorly developed spines (Oelschläger, 1976, 1983; Olney et al., 1993). Because of their distinctive anatomy, lampridiforms are difficult to relate to other acanthomorph subgroups. This difficulty in formalizing hypotheses of homology between lampridiforms and other acanthomorphs explains, in part, the uncertainty arising from morphological studies, and difficulty in assessing the results of molecular analyses in light of the anatomical data. The discovery of fossil relatives of lampridiforms might therefore be especially helpful in identifying plesiomorphic conditions with a bearing on the phylogenetic affinities of the clade. Twelve entirely fossil genera of Lampridiformes have been described (for reviews, see Bannikov, 1999; Carnevale, 2004). They have been referred to crown-group Lampridiformes, as they present most of the anatomi-

cal specializations of extant representatives (Bannikov, 1990, 1999; Sorbini & Sorbini, 1999). As such, these fossils do not bear very distinctive character state combinations that would inform us on the position of the group among Acanthomorpha.

Conversely, other fossil taxa might potentially be informative for the large-scale relationships of Lampridiformes. These include several extinct acanthomorph groups that have been described from early Late Cretaceous outcrops in the Near East, England, Slovenia, Mexico, Morocco, and Italy. Most of them are coeval with the oldest known fossil Acanthomorpha, which are Cenomanian in age (93–100 Myr). In contrast, the oldest unequivocal lampridiform is the Campanian–Maastrichtian (about 70–83 Myr): †Nardovelifer altipinnis Sorbini & Sorbini, 1999, which has been interpreted as a close relative of modern veliferids. These extinct Cretaceous taxa are interesting in the context of lampridiform inter-relationships for two reasons. First, they show mosaic character combinations that are not found in modern taxa, suggesting that they can add valuable information if included in a phylogenetic analysis of acanthomorphs. Second, they have been repeatedly nominated as potential sister groups to Lampridiformes, although their phylogenetic position remains largely untested.

In this article, we assess the phylogenetic position of Lampridiformes by including Acanthomorpha and closely related outgroup taxa – notably the Late Cretaceous fossil candidates for sister groups of Lampridiformes – for the first time in the same phylogenetic analysis of morphological characters.

## POTENTIAL CRETACEOUS RELATIVES OF LAMPRIDIFORMES

Five extinct taxa have been proposed as potential sister groups to lampridiforms: †Araripichthyidae, †Dinopterygidae, †Pycnosteroididae, †Pharmacichthyidae, and †Aipichthyoidae.

†Araripichthyidae is a monogeneric family comprising four species (Alvarado-Ortega & Brito, 2011): †Araripichthys castilhoi Silva Santos, 1985 from the Albian of Brazil and Mexico; †Araripichthys corythophorus Cavin, 1997 from the Turonian of Morocco; †Araripichthys axelrodi Maisey & Moody, 2001 from the Aptian of Venezuela; and †Araripichthys weberi Alvarado-Ortega & Brito, 2011 from the Albian of Mexico. A close relationship between †Araripichthys and lampridiforms has been suggested by Maisey & Blum (1991: 215), because this genus shows a large ascending process on the premaxilla and absence of pelvic fins (a character present in only some taeniosomes); however, Maisey & Moody (2001) later argued that these features are probably convergent with lampridiforms,
because †*Araripichthys* lacks most acanthomorph, ctenosquamate, and even euteleost synapomorphies. Cavin (2001) performed a phylogenetic analysis showing that †*Araripichthys* is closer to the non-acanthomorph euteleost *Esox* than to the acanthomorph †*Hoplopteryx*.

The four remaining taxa, †Dinopterygidae, †Pycnosteroididae, †Pharmacichthyidae, and †Aipichthyoidea, were grouped together by Patterson (1964) in the †Dinopterygoidei. In his review of Cre-taceous acanthomorphs, he mentioned a possible relationship between lampridiforms and †dinopterygoids (1964: 473), an opinion strengthened by his subse-quent work on the caudal skeleton (1968: 97). Oelschläger (1983: fig. 108) concurred with this opinion in his review of lampridiform anatomy. Patterson (1993: 36) later explained that his †Dinopterygoidei was most probably a non-monophyletic assemblage, lacking unique synapomorphies. We agree with Pat-terson's assessment, and will therefore treat the com-ponent groups of †Dinopterygoidei separately.

†Dinopterygidae consists of only one species, †*Dinopteryx spinosus* (Davis, 1887), from the Santonian of Sahel Alma, Lebanon. Little is known about this taxon, because of the poor preservation of the few specimens available, and Patterson (1993: 42) chose to consider it as an acanthomorph *incertae sedis*.

†Pycnosteroididae is represented by two species: †*Pycnosteroides levispinosus* (Hay, 1903) from the Cenomanian of Hajula, Lebanon, and †*Magrebichthys nelsoni* Murray & Wilson, 2014 from the Cenomanian– Turonian of Agoult, Morocco. †*Pycnosteroides* has been well described based on complete specimens, notably by Gayet (1980a), who considered this genus related to modern holocentrids (Gayet, 1982). Patterson (1993: 40) maintained the genus as Acanthomorpha *incertae sedis*. Murray & Wilson (2014) suggested that the whole family is part of the order Polymixiiformes, by finding †*Magrebichthys* in a polytomy with *Polymixia* and paracanthopterygians.

There are three species of †Pharmacichthyidae: †*Pharmacichthys venenifer* Smith Woodward, 1942, †*Pharmacichthys numismalis* Gayet, 1980a, both from the Cenomanian of Hakel, Lebanon, and †*Pharmacichthys judensis* Gayet, 1980b from the Cenomanian of Ein Yabrud, Palestine. Gayet (1980a, b, c) argued that †*Pharmacichthys* is not even an acanthomorph, whereas Rosen & Patterson (1969) and Patterson (1993) listed it amongst possible lampridiform relatives.

The superfamily †Aipichthyoidea is a more diverse
group, with 13 species included in eight genera and
two families (Otero & Gayet, 1996; Alvarado-Ortega
& Than-Marchese, 2012; Murray & Wilson, 2014).
Family †Aipichthyidae includes †*Aipichthys* [five species:
†*Aipichthys nuchalis* (Dixon, 1850), †*Aipichthys minor*

(Pictet, 1850), †*Aipichthys pretiosus* Steindachner, 1860, †*Aipichthys velifer* Smith Woodward, 1901, and †*Aipichthys oblongus* Gayet, 1980a], †*Paraipichthys lusitanicus* Gaudant, 1978, and †*Freigichthys elleipsis* Otero, 1997. Family †Aipichthyoididae includes †*Aipichthyoides formosus* Gayet, 1980b, †*Aipichthyoides galeatus* Gayet, 1980b, †*Aspesaipichthys cavaensis* Taverne, 2004, and †*Zoqueichthys carolinae* Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012. †*Errachidia pentaspinosa* Murray & Wilson, 2014 and †*Homalopagus multispinosus* Murray & Wilson, 2014 are two species with family *incertae sedis*. †Aipichthyoidea has a large geographical distribution: †*Aipichthyoides* and †*Freigichthys* are restricted to the East Mediterranean (Gayet, 1980b; Otero, 1997), but the five species of †*Aipichthys* are known from Lebanon, England, and Slovenia (Patterson, 1964; Radovčić, 1975; Gayet, 1980a), †*Aspesaipichthys* from Italy (Taverne, 2004), †*Paraipichthys* from Portugal (Gaudant, 1978), †*Zoqueichthys* from Mexico (Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012), and finally †*Errachidia* and †*Homalopagus* are known from Morocco (Murray & Wilson, 2014). All of these genera are Cenomanian (or Cenomanian–Turonian) of age, with the exception of †*Aspesaipichthys*, which is younger (Campanian–Maastrichtian). Although Patterson (1964, 1993), Rosen & Patterson (1969), and Oelschläger (1983) suggested that †aipichthyids were related to lampridiforms, Gayet (1980a, b) proposed that they were closer to paracanthopterygians. Finally, Otero & Gayet (1995, 1996) placed †aipichthyoids as sister to Euacanthomorpha (see below), but not without mentioning a possible lampridiform affinity (Otero & Gayet, 1995: 223).

Few phylogenetic studies have included these Cre-
taceous taxa. The first was presented by Otero & Gayet
(1995, 1996), including only †aipichthyoids among
our candidate taxa. They found that the superfamily
is monophyletic and composed of two sister groups:
†Aipichthyidae (†*Aipichthys* and †*Paraipichthys*) and
†Aipichthyoididae (†*Aipichthyoides*). Their analysis also
retrieved †Aipichthyoidea as a sister group to
Euacanthomorpha, but lampridiforms were not in-
cluded in the study. Alvarado-Ortega & Than-Marchese
(2012), then Murray & Wilson (2014), re-analysed Otero
& Gayet's matrix, adding new taxa. They included
†*Freigichthys* in †Aipichthyidae and †*Aspesaipichthys*
and †*Zoqueichthys* in †Aipichthyoididae. Their
results did not change the position of †aipichthyoids
amongst Acanthomorpha, and lampridiforms were
once again unrepresented in the data matrix. Thus,
despite the fact that a relationship between
Lampridiformes and – at least – †aipichthyoids had
been repeatedly proposed in the literature before, all
previous studies were unable to test this hypoth-
esized relationship.
# MATERIAL AND METHODS

## TAXONOMIC SAMPLING

Our data matrix includes 24 taxa. The 14 fossil taxa are early Late Cretaceous in age, and they include †*Ctenothrissa* sp. (outgroup), the three species of †*Pharmacichthys* (†*P. judensis*, †*P. numismalis*, and †*P. venenifer*), †*Pycnosteroides levispinosus*, eight species from six different genera of †*Aipichthyoidea* (†*Aipichthys minor*, †*A. oblongus*, †*A. velifer*, †*Paraipichthys lusitanicus*, †*Freigichthys elleipsis*, †*Aipichthyoides galeatus*, †*Aspesaipichthys cavaensis*, and †*Zoqueichthys carolinae*), and †*Sphenocephalus fissicaudus* Agassiz, 1838, one the oldest known paracanthopterygian, known by well-preserved specimens (Rosen & Patterson, 1969; but see Newbrey *et al.*, 2013). We chose not to include †*Araripichthys*, judging that Maisey & Moody (2001) and Cavin (2001) provided convincing evidence that this genus is not an acanthomorph. †*Dinopteryx* was also excluded, because the incompleteness of the available material made most relevant characters impossible to assess (Patterson, 1993).

The ten extant taxa were chosen from all major acanthomorph clades and closely related non-acanthomorphs. These include: the aulopiform *Synodus intermedius* (Spix & Agassiz, 1829) and the myctophiform *Gymnoscopelus* sp. as non-acanthomorph outgroups; the holocentrid *Myripristis* sp. for Euacanthopterygii; *Polymixia nobilis* Lowe, 1836 for Polymixiformes; the percopsiform *Aphredoderus sayanus* (Gilliams, 1824) and the gadiform *Merluccius merluccius* (Linnaeus, 1758) for Paracanthopterygii; the veliferid *Metavelifer multiradiatus* (Regan, 1907), the lampridid *Lampris* spp., and the taeniosomes *Regalecus glesne* Ascanius, 1772, and *Trachipterus* spp. for Lampridiformes.

This sampling makes the present study the first to simultaneously include representatives from all extant acanthomorph subgroups (Lampridiformes and Euacanthopterygii were absent from Otero & Gayet, 1996) and Cretaceous fossils. This is also the first time the placements of †*Pharmacichthys* and †*Pycnosteroides* have been assessed in a phylogenetic analysis.

The list of specimens examined is available in Table 1. Extant specimens are dry osteological preparations, unless otherwise stated. Taxa not included in Table 1 were coded exclusively from the literature.

## PHYLOGENETIC ANALYSES

The character matrix was analysed using PAUP 4.0 (Swofford, 2001). All characters were unordered and assigned an equal weight of one, because we had no arguments on character ordering and polarity prior to the analyses.

We performed two consecutive phylogenetic analyses. Analysis 1 included the extant taxa only (ten taxa),

with trees rooted with one of the outgroups (*Synodus*). We used the EXHAUSTIVE search algorithm for this analysis. Analysis 2 included all 24 taxa (fossil and extant), with trees still rooted with *Synodus*. Because 24 taxa exceed the capability of the EXHAUSTIVE algorithm, we used the BRANCH-AND-BOUND search algorithm in this analysis, with ‘furthest’ addition sequence. Character polarity was determined a posterio-ri by the outgroup criterion.

Tree descriptions were computed in PAUP 3.1.1 (Swofford & Begle, 1993), for an accurate reconstruc-tion of character states. We calculated the Bremer indexes automatically using a PAUP script generat-ed with TreeRot 2 (Sorenson, 1999).

# RESULTS

## CHARACTERS

The 39 skeletal characters used by Otero & Gayet (1995, 1996), and then by Alvarado-Ortega & Than-Marchese (2012) for aipichthyoid phylogeny, were coded in our matrix. We also included 14 skeletal characters de-scribed by Olney *et al.* (1993), in their study of lampridiform intrarelationships, that are applicable in fossils. The characters that we used come from every region of the skeleton: cranial (Fig. 1), vertebral, dorsal (Fig. 2) and anal fins, caudal (Fig. 3), and appendicular skeleton (Fig. 4). In total, 67 characters have been coded; they are detailed in Table 2.

Characters 29, 43 and 64 are new, and they are de-scribed below. For a description of the remaining char-acters, please refer to the appropriate references in Table 2.

### Character 29

Urohyal: 0, not expanded ventrally; 1, expanded by a large ventral lamina.

The urohyal is a median unpaired membrane bone surrounded laterally by the gill arches and the branchiostegal rays (Fig. 1G, H). In lampridiforms, the ventral edge of the urohyal forms an extensive lamina (Figs 1H, 4C), which is absent in most other acanthomorphs (Fig. 1G).

### Character 43

First soft ray of the dorsal fin elongated and un-branched: 0, absent; 1, present.

The soft rays of the dorsal fin (posterior to the fin spines when they are present) are branched distally in most teleosts. In †*aipichthyoids*, †*Pharmacichthys*, and lampridiforms the first soft ray is unbranched and elon-gated when compared with the other dorsal soft rays.

### Character 64

Internal wings of the pelvic bone: 0, separated; 1, joined medially.
<table><caption>**Table 1.** List of the specimens used to code the characters in the study</caption><thead><tr><th></th><th></th><th></th></tr></thead><tbody><tr><td>Outgroups</td><td></td><td></td></tr><tr><td>Synodus intermedius</td><td>ZMUC P2394016</td><td>Direct observation and photos</td></tr><tr><td>Gymnoscopelus sp.</td><td>MNHN research collection</td><td>Dissection, X-ray computed tomography</td></tr><tr><td>†Ctenothrissa protodorsalis</td><td>MNHN.F.HAK22</td><td>Binocular microscope</td></tr><tr><td>†Ctenothrissa signifer</td><td>NHMUK PV P47524</td><td>Binocular microscope and photos</td></tr><tr><td>†Ctenothrissa vexillifer</td><td>MNHN.F.HAK39</td><td>Binocular microscope</td></tr><tr><td>†Ctenothrissa vexillifer</td><td>MNHN.F.HAK104</td><td>Binocular microscope</td></tr><tr><td>Potential Cretaceous sister groups<br>of Lampridiformes</td><td></td><td></td></tr><tr><td>†Pharmacichthys numismalis</td><td>MNHN.F.HAK3</td><td>Binocular microscope</td></tr><tr><td>†Pharmacichthys venenifer</td><td>MNHN.F.HAK7</td><td>Binocular microscope</td></tr><tr><td>†Aipichthys minor</td><td>MNHN.F.HAK1938</td><td>Binocular microscope</td></tr><tr><td>†Aipichthys minor</td><td>MNHN.F.HAK94</td><td>Binocular microscope</td></tr><tr><td>†Aipichthys velifer</td><td>MNHN.F.HAK57</td><td>Binocular microscope</td></tr><tr><td>†Aipichthys velifer</td><td>NHMUK PV P4743</td><td>Binocular microscope and photos</td></tr><tr><td>†Aipichthys velifer</td><td>NHMUK PV P4744</td><td>Binocular microscope and photos</td></tr><tr><td>†Pycnosteroides levispinosus</td><td>MNHN.F.HDJ105</td><td>Binocular microscope</td></tr><tr><td>†Pycnosteroides levispinosus</td><td>NHMUK PV P13901</td><td>Binocular microscope and photos</td></tr><tr><td>Polymixiiformes</td><td></td><td></td></tr><tr><td>Polymixia cf. nobilis</td><td>MNHN.IC.2006-1740</td><td>X-ray radiographs of alcohol specimen,<br>X-ray computed tomography</td></tr><tr><td>Polymixia nobilis</td><td>NHMUK 95.5.28.1</td><td>Direct observation and photos</td></tr><tr><td>Paracanthopterygii</td><td></td><td></td></tr><tr><td>Aphredoderus sayanus</td><td>MNHN.IC.1987-0864</td><td>X-ray radiographs of alcohol specimen</td></tr><tr><td>†Sphenocephalus fissicaudus</td><td>NHMUK PV P8772</td><td>Binocular microscope and photos</td></tr><tr><td>†Sphenocephalus fissicaudus</td><td>NHMUK PV P8774</td><td>Binocular microscope and photos</td></tr><tr><td>Merluccius merluccius</td><td>Research collection</td><td>Dissection</td></tr><tr><td>Merluccius merluccius</td><td>ZMUC 215</td><td>Direct observation and photos</td></tr><tr><td>Euacanthopterygii</td><td></td><td></td></tr><tr><td>Myripristis sp.</td><td>Research collection</td><td>Dissection</td></tr><tr><td>Lampridiformes</td><td></td><td></td></tr><tr><td>Velifer hypselopterus</td><td>MNHN.IC.1982-0025</td><td>X-ray radiographs of alcohol specimens,<br>X-ray computed tomography</td></tr><tr><td>Velifer hypselopterus</td><td>AMS 21840020</td><td>Cleared and stained, photos</td></tr><tr><td>Metavelifer multiradiatus</td><td>AMNH 214663 SD</td><td>Direct observation and photos</td></tr><tr><td>Metavelifer multiradiatus</td><td>AMNH 219280 SD</td><td>Direct observation and photos</td></tr><tr><td>Metavelifer multiradiatus</td><td>AMNH 91808 SD</td><td>Direct observation and photos</td></tr><tr><td>Metavelifer multiradiatus</td><td>AMNH 91800 SD</td><td>Direct observation and photos</td></tr><tr><td>Metavelifer multiradiatus</td><td>AMNH 91798 SD</td><td>Direct observation and photos</td></tr><tr><td>Lampris guttatus</td><td>ZMUC 74</td><td>Direct observation and photos</td></tr><tr><td>Lampris guttatus</td><td>AMNH 79669 SD</td><td>Direct observation and photos</td></tr><tr><td>Lampris guttatus</td><td>AMNH 21720 SD</td><td>Direct observation and photos</td></tr><tr><td>Lampris guttatus</td><td>MNHN.ZA.1883-1795</td><td>Direct observation</td></tr><tr><td>Lampris immaculatus</td><td>MNHN research collection</td><td>Dissection</td></tr><tr><td>Lampris sp.</td><td>AMNH 21766 SD</td><td>Direct observation and photos</td></tr><tr><td>Trachipterus arcticus</td><td>ZMUC 1890 31</td><td>Direct observation and photos</td></tr><tr><td>Trachipterus arcticus</td><td>AMNH 79627 SD</td><td>Direct observation and photos</td></tr><tr><td>Trachipterus jacksonensis</td><td>AMNH 098555 SD</td><td>Direct observation and photos</td></tr><tr><td>Trachipterus jacksonensis</td><td>AMNH 093409 SD</td><td>Direct observation and photos</td></tr><tr><td>Regalecus glesne</td><td>AMNH 093518 SD</td><td>Direct observation and photos</td></tr></tbody></table>

Column 1, taxon name; column 2, specimen number; column 3, technique(s) used. Institutional abbreviations: AMNH, American Museum of Natural History, New York City, USA; AMS, Australian Museum, Sydney, Australia; MNHN, Muséum national d'Histoire naturelle, Paris, France; NHMUK, Natural History Museum, London, UK; ZMUC, Zoological Museum – University of Copenhagen, Denmark.
<figure><img src="image_23.png" /></figure>

**Figure 1.** Cranial skeleton of several taxa studied. A, neurocranium of †*Aipichthys velifer* (reconstruction), after Gayet (1980a: fig. 25). Scale bar: 2 mm. B, neurocranium of †*Aipichthyoides galeatus* (reconstruction), after Gayet (1980b: fig. 8). Scale bar: 3 mm. C, neurocranium of *Lampris guttatus*, after Oelschläger (1983: fig. 12). Scale bar: 2 cm. D, left hyomandibula of the myctophiform *Lampanyctus* sp., after Paxton (1972: fig. 7B). Scale bar: 1 mm. E, left hyomandibula of †*Aipichthys minor*, after Otero & Gayet (1996: fig. 8A). Scale bar: 1 mm. F, left hyomandibula of *Metavelifer multiradiatus*, AMNH 91808SD. Scale bar: 1 cm. G, urohyal of *Merluccius*, MNHN research collection. Scale bar: 1 cm. H, urohyal of *Lampris guttatus*, AMNH 79669SD. Scale bar: 1 cm. Abbreviations: chc, cranio-hyomandibular condyle; fr, frontal; let, lateral ethmoid; met, mesethmoid; soc, supraoccipital.

Usually in acanthomorphs (Fig. 4D) and close relatives, both pelvic bones only contact each other at the level of their median processes (Stiassny & Moore, 1992: figs 2, 3). In †*Freigichthys*, †*Zoqueichthys* (Fig. 4E), lampridiforms (Fig. 4F), and most euacanthopterygians, the internal wings of the pelvic bones are expanded and make extensive contact with each other on a median line.

The complete data matrix (24 taxa, ten extant and 14 fossil; 67 characters) is available in Table 3. There is 11% missing data, noted as ‘?’ in the matrix: this is mainly a result of incomplete fossils, but is also linked with extant Lampridiformes for characters 9, 14, and 15, because of the poor condition of some collection material that we accessed. As a result of the chosen coding strategy, 2% of the character states are treated as inapplicable. They are noted as

'?' in the matrix. Only one character, character 18, is uninformative.

## PHYLOGENETIC RESULTS

Analysis 1 (extant taxa only) yielded one parsimonious tree, with a tree length of 107 steps, a consistency index (CI), of 0.64, and a retention index (RI), of 0.71 (Fig. 5). Within the monophyletic Acanthomorpha, it places Lampridiformes sister to Paracanthopterygii (Gadiformes + Percopsiformes). This relationship is well supported by seven unambiguous synapomorphies (see below).

Analysis 2 yielded 12 parsimonious trees of 155 steps in length, CI 0.48, and RI 0.72. These multiple most-parsimonious trees largely reflect uncertain relationships within the genera †*Aipichthys* and †*Pharmacichthys*. The strict consensus is shown in Figure 6.
<figure><img src="image_24.png" /></figure>

**Figure 2.** Dorsal fin skeleton of two studied taxa. A, †*Aipichthys velifer*, MNHN.F.HAK57. Scale bar: 1 cm. Photo by D. Davesne. B, *Velifer hypselopterus* (Veliferidae), AMS 21840020. Scale bar: 5 mm. Photo courtesy of D. Johnson. Abbreviations: dpt, dorsal pterygiophore; dsp, dorsal spine; dsr, dorsal soft ray; ns, neural spine; sn, supraneural.

This analysis supports the monophyly of
Euacanthomorpha, with *Polymixia* sister to a clade
formed by Euacanthopterygii (*Myripristis*) and
Paracanthopterygii (including †*Sphenocephalus*).
Sister to Euacanthomorpha is a clade including
all †*Aipichthyoidea*, †*Pharmacichthyidae*, and
†*Pycnosteroides*, together with Lampridiformes (clade A).
If fossils are not considered, Lampridiformes is there-
fore sister to Euacanthomorpha. Clade A is support-
ed by eight unambiguous characters.

Within clade A, †*Paraipichthys*, †*Aipichthys*,
†*Freigichthys*, †*Pycnosteroides*, and †*Pharmacichthys*
form clade B. †*Paraipichthys* is sister to all the other
genera. †*Aipichthys* and †*Freigichthys* on one hand, and
†*Pycnosteroides* and †*Pharmacichthys* on the other, form
subclades.

A well-supported clade (clade C) groups
†Aipichthyoididae (sensu Alvarado-Ortega &
Than-Marchese, 2012) and Lampridiformes, with
†Aipichthyoides and †Aspesaipichthys closer to
Lampridiformes (clade D) than to †Zoqueichthys.

In both analyses, Lampridiformes is monophyletic
and supported by 12 (analysis 1) and ten (analysis 2)
unambiguous synapomorphies, respectively. Our results
are consistent with the previous morphological and mo-
lecular hypotheses of lampridiform intrarelationships
(e.g. Olney et al., 1993; Wiley et al., 1998): veliferids
(exemplified by *Metavelifer*) are sister to a clade com-
posed by *Lampris* and taeniosomes (represented here
by *Trachipterus* and *Regalecus*).

The complete list of character-state changes is given
in the Appendix. If inference for a character change
on the parsimonious tree (or the strict consensus tree)
provided several character distributions (resulting in
an ambiguous state for some nodes), every possible op-
timization was considered before one was selected based
on biological considerations.

DISCUSSION

TOPOLOGICAL IMPACT OF THE INCLUSION OF FOSSILS

The impact of fossils in phylogenetic reconstruction has
been debated ever since the generalization of cladistic
methodology. Following claims that fossil taxa have little
impact in topologies (e.g. Patterson, 1981), empirical
studies have shown that all available taxa (extant and
fossil) should be included in an analysis so that it can
reflect most closely the interrelationships of charac-
ters and taxa (Gauthier, Kluge & Rowe, 1988; Donoghue
et al., 1989; Cobbett, Wilkinson & Wills, 2007). Within
acanthomorphs, studies have explored the impor-
tance of fossils for reconstructing the evolutionary ac-
quisition of complex characters (e.g. Friedman, 2008;
Friedman et al., 2013), studying the sequence of char-
acter acquisition (e.g. Murray & Wilson, 1999), and in-
fluencing tree topology, even when they are incomplete
(e.g. Santini & Tyler, 2004).

The case of Lampridiformes is particularly inter-
esting, because no enduring consensus has been reached
on their phylogenetic position among acanthomorphs
(see ‘Introduction’). This is especially true with data
sets composed of nuclear genes that, in addition, con-
sistently show low support values for the immediate-
ly more inclusive clade: for example 54% of bootstrap
replicates in Betancur-R. et al. (2013a) and less than
70% in Near et al. (2013). Yet, under a certain thresh-
old (for example, 95%, according to Felsenstein, 1985),
nodes should in principle be considered as statistical-
ly non-significant. New molecular studies specifically
sampling the base of the acanthomorph tree are needed
in order to better understand the source of these low
<figure><img src="image_25.png" /><figcaption>**Figure 3.** Caudal skeleton of several studied taxa. A, †*Aipichthys minor* (reconstruction), after Patterson (1968: fig. 11A). Scale bar: 1 mm. B, †*Aspesaipichthys cavaensis* (reconstruction), after Taverne (2004: fig. 7). Scale bar: 1 mm. C, *Velifer hypselopterus* (= *Velifer africanus*) (Veliferidae), after Oelschläger (1983: fig. 82). Scale bar: 1 mm. D, †*Aipichthys velifer*, MNHN.F.HAK57, showing hypurostegy of the caudal fin rays. Scale bar: 5 mm. Photo D. Davesne. E, *Lampris guttatus*, ZMUC 74, showing hypurostegy of the caudal fin rays. Scale bar: 5 cm. Photo M.A. Krag. Abbreviations: hy, hypural; phy, parhypural; pu, preural vertebral centrum; u, ural vertebral centrum.</figcaption></figure>

nodal support values and conflicting topologies. In this context, assessing how taxonomic sampling impacts the reconstructions of topology and character evolution is particularly relevant, especially with fossils, which are absent from molecular data sets.

With the present study, we show another empirical case where fossils have a direct impact on a topology including numerous extant taxa. The phylogenetic position of Lampridiformes varies between our two analyses, which otherwise are based on identical data sets.

When only extant taxa are included (analysis 1), Lampridiformes is sister to Paracanthopterygii (Fig. 5), a position that has already been suggested by some molecular studies (e.g. Betancur-R. et al., 2013a), but by no other morphological analyses to date. The Lampridiformes + Paracanthopterygii clade is then supported by at least seven synapomorphies: the loss of the antorbital (character 7, 0 → 1), the loss of postabdominal epineurals (character 36, 0 → 1), the presence of only one supraneural (character 38, 0 → 2), the fusion of the upper hypurals to one another (character 52, 0 → 1), and with the second ural centrum (character

53, 0 → 1), the fusion of the lower hypurals (character 54, 0 → 1), and the fusion of the postcleithra (character 61, 0 → 1).

The inclusion of fossils in analysis 2 (Fig. 6) changes the position of Lampridiformes relative to other extant taxa: their extant sister group becomes Euacanthomorpha. Support for this hypothesis is also high, with at least five euacanthomorph synapomorphies (see 'Taxonomy and character evolution' below).

Such incongruence between the results of both analyses means that at least one of the topologies is misleading and should be rejected, as well as the hypotheses of secondary homology it implies. All synapomorphies that support the Lampridiformes + Paracanthopterygii clade after analysis 1 are linked to the reduction or fusion of bones (see above), characters for which primary homology hypotheses are difficult to formalize and that are known to have occurred independently in many different acanthomorph groups. In analysis 2, homology for these character states in Lampridiformes and Paracanthopterygii is rejected by the inclusion of additional data: new character state distributions
<table><caption>**Table 2.** List of the characters used in the study</caption><tr><td>1</td><td>Postmaxillary process of the premaxilla: 0, absent; 1, present; 2, present with a 'gadoid' notch.</td><td>Patterson & Rosen, 1989</td></tr><tr><td>2</td><td>Ascending process of the premaxilla: 0, shorter than the alveolar process; 1, equal to or longer than the alveolar process</td><td>Olney et al., 1993: character 3, in part</td></tr><tr><td>3</td><td>Number of supramaxillae: 0, two; 1, one; 2, none.</td><td>Otero & Gayet, 1996: characters 24, 31 & 46; Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012: character 28</td></tr><tr><td>4</td><td>Anterior palatine process: 0, present; 1, absent.</td><td>Olney et al., 1993: character 1</td></tr><tr><td>5</td><td>Lateral ethmoid: 0, not linked to the palate-quadrate region; 1, linked to the palate-quadrate region by a narrow process.</td><td>Gayet, 1979</td></tr><tr><td>6</td><td>Mesethmoid: 0, anterior to the lateral ethmoid (Fig. 1A); 1, median or posterior to the lateral ethmoid (Fig. 1B, C).</td><td>Olney et al., 1993: character 2</td></tr><tr><td>7</td><td>Antorbital: 0, present; 1, absent.</td><td>Otero & Gayet, 1996: character 14</td></tr><tr><td>8</td><td>Ascending process of the lachrymal: 0, absent; 1, present.</td><td>Otero & Gayet, 1996: character 39</td></tr><tr><td>9</td><td>Supraorbital sensory canal: 0, fully ossified; 1, middle and anterior part of the canal are not ossified.</td><td>Otero & Gayet, 1996: characters 29 & 37; Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012: character 22</td></tr><tr><td>10</td><td>Orbitosphenoid: 0, present; 1, absent.</td><td>Otero & Gayet, 1996: character 38</td></tr><tr><td>11</td><td>Basisphenoid: 0, present; 1, absent.</td><td>Otero & Gayet, 1996: character 30</td></tr><tr><td>12</td><td>Frontal vault or cradle: 0, absent; 1, present.</td><td>Olney et al., 1993: character 3, in part</td></tr><tr><td>13</td><td>Interfrontal flat: 0, absent; 1, present.</td><td>Otero & Gayet, 1996: character 23</td></tr><tr><td>14</td><td>Frontal branch of the sensory canal: 0, runs through the frontal and pterotic in a closed tube; 1, runs through the frontal and pterotic in a groove.</td><td>Otero & Gayet, 1996: character 2</td></tr><tr><td>15</td><td>Preopercular branch of the sensory canal: 0, opens throughout pores; 1, opens throughout an indentation.</td><td>Otero & Gayet, 1996: characters 3 & 25; Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012: character 3</td></tr><tr><td>16</td><td>Size of the sagittal crest (composed at least by the supraoccipital): 0, absent or small crest; 1, developed sagittal crest.</td><td>Olney et al., 1993: character 14; Otero & Gayet, 1996: character 1</td></tr><tr><td>17</td><td>Frontal bone forming part of the sagittal crest: 0, absent (Fig. 1A); 1, present (Fig. 1B, C).</td><td>Otero & Gayet, 1996: character 18, in part; Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012: character 18</td></tr><tr><td>18</td><td>Mesethmoid bone forming part of the sagittal crest: 0, absent (Fig. 1A, C); 1, present (Fig. 1B).</td><td>Otero & Gayet, 1996: character 18, in part; Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012: character 19</td></tr><tr><td>19</td><td>Posterior edge of the sagittal crest: 0, convex (rounded crest, Fig. 1B, C); 1, concave (half-boomerang shaped crest, Fig. 1A).</td><td>Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012: character 20</td></tr><tr><td>20</td><td>Length of the sagittal crest: 0, short, entirely behind the orbit (Fig. 1A); 1, long, from the nasal area to the occiput (Fig. 1B, C).</td><td>Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012: character 21</td></tr><tr><td>21</td><td>Thickened anterior edge of the sagittal crest: 0, absent; 1, present.</td><td>Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012: character 22</td></tr><tr><td>22</td><td>Dorsal limb of the posttemporal: 0, not firmly bound to the epiotic; 1, firmly bound to the epiotic.</td><td>Stiassny, 1986; Johnson & Patterson, 1993: character 5</td></tr><tr><td>23</td><td>Spina occipitalis: 0, absent; 1, present.</td><td>Otero & Gayet, 1996: character 12</td></tr><tr><td>24</td><td>Foramen magnum: 0, dorsal to the tripartite occipital condyle; 1, bounded laterally by the exoccipital condyles.</td><td>Olney et al., 1993: character 12</td></tr><tr><td>25</td><td>Cranio-hyomandibular condyle: 0, two-headed (Fig. 1D); 1, single-headed (Fig. 1E, F).</td><td>Oelschläger, 1983; Grande et al., 2013: character 6</td></tr><tr><td>26</td><td>Plate-like anterior process of the hyomandibula: 0, absent; 1, present.</td><td>Otero & Gayet, 1996: character 5</td></tr><tr><td>27</td><td>'Beryciformi' foramen in the distal ceratohyal: 0, present; 1, absent.</td><td>Oelschläger, 1983</td></tr><tr><td>28</td><td>Number of branchiostegal rays: 0, nine or more; 1, eight; 2, seven or fewer.</td><td>Otero & Gayet, 1996: characters 4, 27 & 41; Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012: character 4</td></tr><tr><td>29</td><td>Urohyal: 0, not expanded ventrally (Fig. 1G); 1, expanded by a large ventral lamina (Fig. 1H).</td><td>New</td></tr><tr><td>30</td><td>Posterior border of the preopercular: 0, smooth; 1, spiny.</td><td>Otero & Gayet, 1996: character 33</td></tr><tr><td>31</td><td>Posterior border of the opercular: 0, smooth; 1, spiny.</td><td>Otero & Gayet, 1996: character 40</td></tr><tr><td>32</td><td>Total number of vertebrae: 0, fewer than 40; 1, 40–60; 2, 60 or more.</td><td>Olney et al., 1993: characters 10 & 25</td></tr><tr><td>33</td><td>Neural spines of vertebral centre (unknown for the first neural spine of most fossils): 0, autogenous; 1, fused with the centrum.</td><td>Otero & Gayet, 1996: character 5</td></tr><tr><td>34</td><td>Orientation of the first neural spine: 0, inclined posteriory; 1, inclined anteriorly and in close association with the cranium.</td><td>Olney et al., 1993: character 16</td></tr><tr><td>35</td><td>Point of origin of anterior epineurals: 0, neural arches or spines; 1, centra or transverse processes.</td><td>Otero & Gayet, 1996: character 13</td></tr></table>
36 *Epineurals on the postabdominal vertebrae*: 0, present; 1, absent.

37 *Epipleurals*: 0, present; 1, absent.

38 *Number of supraneurals (predorsals in Otero & Gayet, 1996)*: 0, three (Fig. 2A); 1, two (Fig. 2B); 2, one; 3, none.

39 *Position of supraneurals*: 0, at least one posterior to the first neural spine; 1, all anterior to the first neural spine (Fig. 2A, B).

40 *Position of the first dorsal pterygiophore*: 0, posterior to the second neural spine; 1, anterior to the second neural spine (Fig. 2A); 2, anterior to the first neural spine (Fig. 2B).

41 *Orientation of the first two dorsal pterygiophores*: 0, vertical (Fig. 2A, B); 1, inclined forward over neurocranium.

42 *Spines on the dorsal fin*: 0, absent; 1, present (Fig. 2A, B).

43 *Elongated and unbranched first soft ray of the dorsal fin*: 0, absent; 1, present (Fig. 2A, B).

44 *Soft rays of the dorsal fin*: 0, at least some branched rays; 1, all rays unbranched.

45 *Anal fin*: 0, present; 1, absent.

46 *Hemaxanal complex*: 0, absent; 1, present.

47 *Spines on the anal fin*: 0, absent; 1, present.

48 *Neural spine of the second preural vertebra*: 0, short and leaf-shaped; 1, long and spine-like.

49 *Stegural*: 0, autogenous; 1, fused to the first ural centrum.

50 *Number of epurals*: 0, three; 1, two.

51 *Number of hypurals*: 0, six (Fig. 3A, C); 1, five or fewer (Fig. 3B).

52 *Upper hypurals*: 0, independent bones (Fig. 3A); 1, fused together (Fig. 3B, C).

53 *Upper hypurals*: 0, autogenous to the ural centra (Fig. 3A, B); 1, fused to the second ural centrum (Fig. 3C).

54 *Lower hypurals*: 0, independent bones (Fig. 3A); 1, fused together (Fig. 3B, C).

55 *Lower hypurals*: 0, autogenous (Fig. 3A, C); 1, fused to the pseudurostylar centrum (PU1 + U1) (Fig. 3B).

56 *Urodermals*: 0, present; 1, absent.

57 *Dermal caudal scates*: 0, present; 1, absent.

58 *Overlap of the caudal skeleton by the caudal fin rays*: 0, little overlap; 1, extensive overlap (hypurostegy) (Fig. 3D, E).

59 *Number of principal rays in the caudal fin*: 0, 19 or more; 1, 18 or fewer.

60 *Supracleithrum*: 0, smooth; 1, spiny.

61 *Postcleithra*: 0, separate bones; 1, two bones fused together.

62 *Number of autogenous pectoral fin radials*: 0, four; 1, three.

63 *Contact between the pelvic girdle and the coracoid*: 0, absent (Fig. 4A); 1, present (Fig. 4B, C).

64 *Internal wings of the pelvic bone*: 0, separated (Fig. 4D); 1, joined medially (Fig. 4E, F).

65 *Median processes of the pelvic bones*: 0, non-overlapping (Fig. 4E, F); 1, overlapping medially (Fig. 4D).

66 *Number of pelvic soft rays*: 0, eight or more; 1, seven; 2, six or fewer.

67 *Pelvic spine*: 0, absent; 1, present (Fig. 4B).

Otero & Gayet, 1996: character 44

Otero & Gayet, 1996: character 43

Olney *et al.*, 1993: character 13; Otero & Gayet, 1996: character 16, in part; Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012: character 16

Otero & Gayet, 1996: character 16, in part; Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012: character 17, in part

Olney *et al.*, 1993: character 4, in part

Olney *et al.*, 1993: character 15

Otero & Gayet, 1996: character 6, in part

New

Grande *et al.*, 2013: character 15

Olney *et al.*, 1993: character 30

Otero & Gayet, 1996: character 7

Otero & Gayet, 1996: character 6, in part

Otero & Gayet, 1996: character 28

Grande *et al.*, 2013: character 26

Otero & Gayet, 1996: characters 19 & 35;

Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012: character 23

Otero & Gayet, 1996: character 20

Otero & Gayet, 1996: character 48

Wiley & Johnson, 2010: character 5

Grande *et al.*, 2013: character 24

Otero & Gayet, 1996: character 21

Otero & Gayet, 1996: character 8

Otero & Gayet, 1996: character 9

Le Danois & Le Danois, 1964; Patterson, 1968;

Oelschläger, 1974

Otero & Gayet, 1996: character 11

Otero & Gayet, 1996: character 34

Otero & Gayet, 1996: character 47

Olney *et al.*, 1993: character 7

Gill, 1903; Le Danois, 1955; Stiassny & Moore, 1992: character 5, in part; Otero & Gayet, 1996: character 17, in part

New

Stiassny & Moore, 1992: character 1, in part

Otero & Gayet, 1996: characters 10 and 22;

Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012: character 10

Stiassny & Moore, 1992: character 3; Johnson & Patterson, 1993: character 13

Column 1, character number; column 2, character description; column 3, references.
<table><caption>**Table 3.** Character matrix used in the study</caption><thead><tr><th></th><th>1</th><th>2</th><th>3</th><th>4</th><th>5</th><th>6</th><th>7</th><th>8</th><th>9</th><th>10</th><th>11</th><th>12</th><th>13</th><th>14</th><th>15</th><th>16</th><th>17</th><th>18</th><th>19</th><th>20</th><th>21</th><th>22</th><th>23</th><th>24</th><th>25</th><th>26</th><th>27</th><th>28</th><th>29</th><th>30</th><th>31</th><th>32</th><th>33</th><th>34</th></tr></thead><tbody><tr><td>Synodus</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>Gymnoscopelus</td><td>0</td><td>0</td><td>2</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>†Ctenothrissa</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>†Pharmacichthys venenifer</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>?</td><td>?</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>?</td><td>?</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td></tr><tr><td>†Pharmacichthys numismalis</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>?</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>?</td><td>?</td><td>1</td><td>1</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td></tr><tr><td>†Pharmacichthys judensis</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>?</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>?</td><td>?</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>?</td><td>?</td><td>1</td><td>1</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>?</td><td>0</td></tr><tr><td>†Aipichthyoides</td><td>0</td><td>0</td><td>?</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>?</td><td>0</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>0</td><td>?</td><td>?</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>?</td><td>?</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>†Paraipichthys</td><td>0</td><td>?</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>?</td><td>0</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>0</td><td>?</td><td>?</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>?</td><td>0</td></tr><tr><td>†Aipichthys velifer</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>?</td><td>?</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>†Aipichthys oblongus</td><td>0</td><td>?</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>1</td><td>1</td><td>?</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td></tr><tr><td>†Aipichthys minor</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td></tr><tr><td>†Freigichthys</td><td>0</td><td>0</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>?</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>?</td><td>0</td></tr><tr><td>†Aspesaipichthys</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>†Zoqueichthys</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>†Pycnosteroides</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>Polymixia</td><td>2</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>?</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>2</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td></tr><tr><td>†Sphenocephalus</td><td>0</td><td>0</td><td>2</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>2</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td></tr><tr><td>Aphredoderus</td><td>2</td><td>0</td><td>2</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>2</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td></tr><tr><td>Merluccius</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td></tr><tr><td>Myripristis</td><td>0</td><td>1</td><td>2</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>?</td><td>?</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>2</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td></tr><tr><td>Metavelifer</td><td>0</td><td>1</td><td>2</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>?</td><td>?</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>2</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td></tr><tr><td>Lampris</td><td>0</td><td>1</td><td>2</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>?</td><td>?</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>2</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>2</td><td>1</td></tr><tr><td>Trachipiterus</td><td>0</td><td>1</td><td>2</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>?</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td></tr><tr><td>Regalecus</td><td>0</td><td>1</td><td>2</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>?</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td></tr></tbody></table>
<table><caption>Table 3. Continued</caption><thead><tr><th></th><th>35</th><th>36</th><th>37</th><th>38</th><th>39</th><th>40</th><th>41</th><th>42</th><th>43</th><th>44</th><th>45</th><th>46</th><th>47</th><th>48</th><th>49</th><th>50</th><th>51</th><th>52</th><th>53</th><th>54</th><th>55</th><th>56</th><th>57</th><th>58</th><th>59</th><th>60</th><th>61</th><th>62</th><th>63</th><th>64</th><th>65</th><th>66</th><th>67</th></tr></thead><tbody><tr><td>Synodus</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>Gymnoscopelus</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>†Ctenothrissa</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td></tr><tr><td>†Pharmacichthys venenifer</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>†Pharmacichthys numismalis</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>2</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>†Pharmacichthys judensis</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>2</td><td>0</td><td>1</td><td>?</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>†Aipichthyoides</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td></tr><tr><td>†Paraipichthys</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>†Aipichthys velifer</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>†Aipichthys oblongus</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>†Aipichthys minor</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>†Freigichthys</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>†Aspesaipichthys</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td></tr><tr><td>†Zoqueichthys</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>†Pycnosteroides</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>2</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>Polymixia</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>†Sphenocephalus</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td><td>?</td></tr><tr><td>Aphredoderus</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>3</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td></tr><tr><td>Merluccius</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td></tr><tr><td>Myripristis</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>2</td><td>1</td><td>2</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td></tr><tr><td>Metavelifer</td><td>—</td><td>1</td><td>1</td><td>2</td><td>1</td><td>2</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>0</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>0</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td><td>1</td></tr><tr><td>Lampris</td><td>—</td><td>1</td><td>1</td><td>3</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td></tr><tr><td>Trachipterus</td><td>—</td><td>1</td><td>1</td><td>3</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td></tr><tr><td>Regalecus</td><td>—</td><td>1</td><td>1</td><td>3</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td><td>—</td></tr></tbody></table>

†, extinct taxon; ?, unknown character state; –, inapplicable character state.
<figure><img src="image_26.png" /><figcaption>**Figure 5.** Most parsimonious tree obtained after analysis 1 (with only the ten extant taxa included). Numbers above branches are Bremer indexes; tree length = 107 steps; consistency index, CI = 0.64; retention index, RI = 0.71.</figcaption></figure>

The classification of acanthomorphs we propose is
as follows:

TELEOSTEI MÜLLER, 1846
NEOTELEOSTEI NELSON, 1969
EURYPTERYGII ROSEN, 1973
CTENOSQUAMATA ROSEN, 1973
ACANTHOMORPHA ROSEN, 1973

*Included taxa:* Euacanthomorpha (see below);
Lampridomorpha (see below).

Eight unambiguous character states support
Acanthomorpha.

1. Frontal branch of the sensory canal running through the frontal and pterotic in a groove (character 14, 0 → 1).

In non-acanthomorph teleosts, this canal is en-
closed within a bony tube. There is a reversal of
this character state in †*Pharmacichthys numismalis*.

2. Developed sagittal crest (character 16, 0 → 1).

The sagittal crest primitively consists of the supraoccipital alone. It is secondarily reduced in taeniosome lampridiforms (exemplified by *Trachipterus* and *Regalecus*).

3. Dorsal limb of the post-temporal firmly bound to the epiotic (character 22, 0 → 1).

This acanthomorph synapomorphy was first pro-
posed by Stiassny (1986).

4. Spines in the dorsal fin (character 42, 0 → 1).
They are secondarily lost in *Merluccius* and all lampridiforms, except veliferids.

5. Hemaxanal complex (character 46, 0 → 1).
This fusion of the anteriormost anal pterygiophores is secondarily lost in *Merluccius* and most lampridiforms.

6. Spines in the anal fin (character 47, 0 → 1).
In several acanthomorph groups not included in the analysis (such as batrachoidiforms and nototheniids), spines are present in the dorsal fin only. This suggests that the presence of spines in the anal and dorsal fins is not phylogenetically linked and should be treated as two independent characters. This contradicts character 6 from Otero & Gayet (1996). Like the dorsal fin spines, anal fin spines are lost in *Merluccius* and lampridiforms, excluding veliferids.

7. Loss of the urodermals (character 56, 0 → 1).

8. Loss of the dermal caudal scutes (character 57, 0 → 1).

Seven out of ten acanthomorph characters from Otero
& Gayet (1996) are recovered here as acanthomorph
synapomorphies. Their character 5 (neural spines fused
to their centra), which is our character 33 (0 → 1), is
interpreted as a ctenosquamate synapomorphy instead.
Their character 10 (reduction of the number of pelvic
fin rays to seven: character 66, 0 → 1) is recovered as
independently derived in euacanthomorphs (see below),
†*Aipichthyoides*, and clade B (see below). Optimiza-
tion of their character 3 (our character 15, 0 → 1) is
ambiguous: it could also be a euacanthomorph
synapomorphy.

EUACANTHOMORPHA JOHNSON &
PATTERSON, 1993

*Included taxa:* Polymixiiformes (represented by *Polymixia*); Euacanthopterygii (represented by *Myripristis*); Paracanthopterygii (represented by †*Sphenocephalus*, *Aphredoderus*, and *Merluccius*).

Five character states are unambiguously found to
support a clade that includes *Polymixia*, *Myripristis*,
†*Sphenocephalus*, *Aphredoderus*, and *Merluccius*, to the
exclusion of extant lampridiforms. This clade matches
the one named Euacanthomorpha by Johnson &
Patterson (1993).

1. Postmaxillary process of the premaxilla (charac-
ter 1, 0 → 1).

A posterior notch appears on this process in
paracanthopterygians.

2. Spina occipitalis (character 23, 0 → 1).

This character was interpreted as an acanthomorph
synapomorphy by Stiassny (1986), who first de-
scribed it.
<figure><img src="image_27.png" /></figure>

**Figure 6.** Strict consensus of the 12 most parsimonious trees obtained after analysis 2 (with all 24 taxa, fossil and extant, included). Fossil taxa are indicated by daggers (†). Numbers above branches are Bremer indexes; tree length = 155 steps; consistency index, CI = 0.48; retention index, RI = 0.72.

3. Foramen in the distal ceratohyal (character 27, 1 → 0).

A so-called ‘beryciform’ foramen is also present in †Ctenothrissa, †Pycnosteroides, †Pharmacichthys, and in veliferid lampridiforms. It is secondarily lost in extant paracanthopterygians.

4. Anterior epineurals originating on vertebral centra or transverse processes (character 35, 0 → 1).

The state appears convergently in †Pharmacichthys and †Pycnosteroides.

5. Seven pelvic soft rays or fewer (character 66, 1 → 0).

This character is interpreted as an acanthomorph synapomorphy by Otero & Gayet (1996: character 10).

Otero & Gayet (1996, character 11) proposed that a caudal fin with a maximum of 18 principal rays (our character 58, 0 → 1) was another synapomorphy of Euacanthomorpha. The optimization of this character state is ambiguous.

LAMPRIDOMORPHA

We propose to name Lampridomorpha the clade that unites Lampridiformes with †Pycnosteroididae, †Pharmacichthyidae, and †Aipichthyoidea (Fig. 6, clade A). This name was already used in several studies (e.g. McCune & Carlson, 2004; Dillman et al., 2011) – sometimes as ‘Lampriomorpha’ (Nelson, 2006) or ‘Lampridacea’ (Wiley & Johnson, 2010), but always as a superorder with a taxonomic composition identical to the order Lampridiformes. Lampridomorpha is sister to Euacanthomorpha, therefore we suggest for subsequent workers to use this name for grouping Lampridiformes and all fossil taxa most closely related to them than to any other extant acanthomorph taxon (i.e. total-group Lampridiformes).

*Included taxa:* †Pycnosteroides levispinosus (Hay, 1903); †Pharmacichthys venenifer Smith Woodward, 1942;
†Pharmacichthys numismalis Gayet, 1980a; †Pharmacichthys judensis Gayet, 1980b; †Aipichthys minor (Pictet, 1850); †Aipichthys velifer Smith Woodward, 1901; †Aipichthys oblongus Gayet, 1980a; †Paraipichthys lusitanicus Gaudant, 1978; †Freigichthys elleipsis Otero, 1997; †Aipichthyoides galeatus Gayet, 1980b; †Aspesaipichthys cavaensis Taverne, 2004; †Zoqueichthys carolinae Alvarado-Ortega & Than-Marchese, 2012; Lampridiformes.

Presumably included taxa (not present in our analysis): †Aipichthys nuchalis (Dixon, 1850); †Aipichthys pretiosus Steindachner, 1860; †Aipichthyoides formosus Gayet, 1980b; †Errachidia pentaspinosa Murray & Wilson, 2014; †Homalopagus multispinosus Murray & Wilson, 2014; †Magrebichthys nelsoni Murray & Wilson, 2014.

These taxa present most of the synapomorphies that characterize Lampridomorpha (see below). †Errachidia and †Homalopagus are retained as Lampridomorpha incertae sedis, as Murray & Wilson (2014: fig. 12) found in their analysis (although they considered them to be †Aipichthyoidae incertae sedis and included no living lampridomorphs in their analysis).

Within Lampridomorpha, our topology challenges the taxonomy established by previous studies. Indeed, Otero & Gayet's (1996) †Aipichthyoidae is not monophyletic: some of its representatives are most closely related to crown Lampridiformes, whereas others are grouped with the †Pycnosteroididae + †Pharmacichthyidae clade.

Furthermore, †Aipichthyidae sensu Alvarado-Ortega & Than-Marchese (2012), is paraphyletic according to the position of †Paraipichthys as sister to all other members of clade B. The genus †Aipichthys is also paraphyletic, or should include †Freigichthys, a taxonomic revision already suggested by Alvarado-Ortega & Than-Marchese (2012: fig. 8). Finally, †Aipichthyoididae as proposed by these authors is also challenged by our results, with †Aipichthyoides and †Aspesaipichthys forming part of clade D, but not †Zoqueichthys.

Our results therefore imply that, instead of forming a clade, †Aipichthyoidae as a whole is a paraphyletic assemblage of Late Cretaceous acanthomorphs, more or less closely related to extant lampridiforms.

We found nine potential synapomorphies for Lampridomorpha, including eight for which the optimization is unambiguous.

1. Loss of the antorbital (character 7, 0 → 1).

This also occurs convergently in extant paracanthopterygians.

2. Ascending process on the lachrymal (character 8, 0 → 1).

It is present in †'aipichthyoids' and †Pycnosteroides, but appears independently in paracanthopterygians (Patterson & Rosen, 1989). It is optimized as lost in †pharmacichthyids and lampridiforms.

3. Single-headed cranial articular condyle on the hyomandibula (character 25, 0 → 1).

Despite Oelschläger's (1983: 108) interpretation of the double-headed articular condyle as an 'advanced' feature of percomorphs, the same state (Fig. 1D) occurs in myctophiforms (Paxton, 1972) and aulopiforms, suggesting that it is plesiomorphic for acanthomorphs. Therefore, we view the reduction to just one condyle as a derived character state of lampridomorphs (Fig. 1E, F), acquired convergently by some paracanthopterygians (Grande et al., 2013) and by †Ctenothrissa.

4. All supraneurals anterior to the first neural spine (Fig. 2A, B; character 39, 0 → 1).

The state is reversed in †Pycnosteroides.

5. First dorsal pterygiophore inserting anterior to the second neural spine (Fig. 2A, B; character 40, 0 → 1).

This character is further derived in lampridiforms (Fig. 2B), †Pycnosteroides, and two species of †Pharmacichthys, where the first dorsal pterygiophore inserts anterior to the first neural spine.

6. First soft ray of the dorsal fin elongated and unbranched (character 43, 0 → 1).

In †Aipichthys (Fig. 2A), for example, the anteriormost dorsal fin ray that is branched is the second one. In taeniosome lampridiforms, all dorsal fin rays are unbranched. In all of these cases, the first dorsal ray is also the longest (not visible in Fig. 2).

We infer a reversal in †Pycnosteroides, where all dorsal fin rays are branched.

7. Pelvic girdle contacting the coracoids medially (character 63, 0 → 1).

Contact between the pelvic and pectoral girdles is common in acanthomorphs, as described by Stiassny & Moore (1992), but it can occur in different ways. In Polymixia and Aphredoderus, there is no contact. In Merluccius (Fig. 4A) and Myripristis, the pelvic girdle contacts the cleithra, but not the coracoids. In fossil lampridomorphs (Fig. 4B), it is unclear whether it contacts both coracoids and cleithra, or just the coracoids. In Lampridiformes (Fig. 4C) the pelvic girdle contacts an enlarged and ventrally expanded coracoid (Le Danois, 1955), incorrectly referred to as a 'hypocoracoid' by Gill (1903).

8. Pelvic bones joined medially by their internal wings (character 64, 0 → 1).

This character also occurs in most euacanthopterygians, but not in polymixiforms (Fig. 4D) or paracanthopterygians. Although the character state is observable only in two of our fossil taxa (†Freigichthys and †Zoqueichthys; Fig. 4E), their respective positions in the final tree favours the interpretation that it appeared in the last common ancestor of lampridomorphs.
The following feature can also be optimized as a
ctenosquamate synapomorphy.

9. Hypurostegy of the caudal fin rays (character 58, 0 → 1).

This character is also present (amongst many others)
in myctophids and in numerous euacanthopterygians
(e.g. scombrids, carangids, luvarids, and xiphioids).
It is noteworthy that this ambiguous synapomorphy
was the main argument that Patterson (1968, 1993)
and later authors (e.g. Olney et al., 1993) men-
tioned to justify a relationship between †aipichthyoids
(Fig. 3D) and lampridiforms (Fig. 3E).

Otero & Gayet (1996) proposed four synapomorphies
for their †Aipichthyoidea. Here, we demonstrate that
three of these (the loss of the antorbital, the anterior
insertion of the supraneurals, and the contact between
pelvic and pectoral girdles) in fact characterize a
more inclusive clade: they can be assigned without am-
biguity to Lampridomorpha. Their last putative
synapomorphy of †aipichthyoids (plate-like process on
the hyomandibula: character 26, 0 → 1) is unambigu-
ously optimized as a ctenosquamate synapomorphy.
Therefore, our data do not support any synapomorphies
for †Aipichthyoidea, which we regard as a non-
monophyletic assemblage.

Some other character reconstructions of the present
study are worth mentioning. For example, the true
pelvic spine (character 67, 0 → 1) was thought to be
a diagnostic character of acanthopterygians (Stiassny
& Moore, 1992; Johnson & Patterson, 1993). There is
a pelvic spine in at least two lampridomorphs, however:
†Pycnosteroides (Fig. 4B) and †Magrebichthys (Murray
& Wilson, 2014). Murray & Wilson (2014) also de-
scribed a spine in the pelvic fins of †Errachidia and
†Homalopagus, but this interpretation is question-
able because the structures are incomplete, and can
also be interpreted as enlarged and unbranched soft
rays (as in †Aipichthys). Therefore, when our data are
considered, pelvic spines appeared at least twice in-
dependently: in Euacanthopterygii and in certain
lampridomorphs.

## UNNAMED CLADE B

*Included taxa:* †Pycnosteroides levispinosus (Hay, 1903), †Pharmacichthys venenifer Smith Woodward, 1942, †Pharmacichthys numismalis Gayet 1980a, †Pharmacichthys judensis Gayet 1980b, †Aipichthys minor (Pictet, 1850), †Aipichthys velifer Smith Woodward, 1901, †Aipichthys oblongus Gayet 1980a, †Paraipichthys lusitanicus Gaudant 1978, †Freigichthys elleipsis Otero 1997.

*Presumably included taxa (not present in our analysis):* †Aipichthys nuchalis (Dixon, 1850), †Aipichthys pretiosus Steindachner, 1860; †Magrebichthys nelsoni Murray & Wilson, 2014.

This clade (Fig. 6, clade B) is supported by only one
synapomorphy.

1. Six or fewer soft rays in the pelvic fin (character 66, 0 → 2).

The state is reversed in †*Freigichthys*, and is also present in *Trachipterus + Regalecus*. The state of this character is unknown for †*Aipichthys oblongus*.

## UNNAMED CLADE C

*Included taxa:* †*Aipichthyoides galeatus* Gayet 1980b, †*Aspesaipichthys cavaensis* Taverne 2004, †*Zoqueichthys carolinae* Alvarado-Ortega & Than-Marchese 2012, Lampridiformes.

*Presumably included taxa (not present in our analysis):* †*Aipichthyoides formosus* Gayet 1980b.

This clade (Fig. 6, clade C) is supported by two
synapomorphies, both unique to it.

1. Frontal bone forming part of the sagittal crest (Fig. 1B, C), which usually (Fig. 1A) consists of the supraoccipital only (character 17, 0 → 1).

2. Long sagittal crest (Fig. 1B, C), extending from the nasal area to the occiput (character 20, 0 → 1).

Both synapomorphies are unknown in
†*Aspesaipichthys*, because of incomplete preserva-
tion. They are reversed in taeniosome lampridiforms
(*Trachipterus + Regalecus*), which are character-
ized by reduced crests.

## UNNAMED CLADE D

*Included taxa:* †*Aipichthyoides galeatus* Gayet 1980b, †*Aspesaipichthys cavaensis* Taverne 2004, Lampridiformes.

*Presumably included taxa (not present in our analysis):* †*Aipichthyoides formosus* Gayet 1980b.

This clade (Fig. 6, clade D) is supported by three
synapomorphies.

1. Mesethmoid median or posterior to the lateral ethmoids (character 6, 0 → 1).

In acanthomorphs, the mesethmoid is generally
located anterior to the lateral ethmoids (Fig. 1A).

In †*Aipichthyoides*, the mesethmoid composes the
sagittal crest; dorsally, it is median to the lateral
ethmoids (Fig. 1B). In lampridiforms (Olney *et al.*,
1993: 148), the mesethmoid is partly median, partly
posterior (Fig. 1C), or completely posterior (in
taeniosomes) to the lateral ethmoids.

2. Five hypurals or fewer (character 51, 0 → 1).

There is a reversal in veliferids (Fig. 3C), a
convergence in euacanthopterygians and some
paracanthopterygians.

3. Lower hypurals fused together (character 54, 0 → 1).
In †Aipichthyoides, †Aspesaipichthys (Fig. 3B), and veliferids (Fig. 3C), hypurals one and two are joined together at the base, thus partially fused together. The fusion is complete in *Lampris*. This state is convergent in *Aphredoderus* and *Merluccius*.

LAMPRIDIFORMES GOODRICH, 1909

*Synonyms*: Allotriognathi Regan, 1907; Lampriformes Goodrich, 1909.

*Remark:* A debate exists on whether the order should be named ‘Lampriformes’ or ‘Lampridiformes’. ‘Lampriformes’ has been used several times following the recommendations of Steyskal (1980), for example in Olney (1984), Grande *et al.* (2013), and most notably in Nelson’s widely used handbook *Fishes of the World* (Nelson, 2006), as well as in the online database FishBase (Froese & Pauly, 2014; http://www.fishbase.org); however, Patterson, in an appendix to Olney *et al.* (1993), advocated the use of ‘Lampridiformes’. This orthography has been followed by the vast majority of recent phylogenetic papers, including the review of teleost classification by Wiley & Johnson (2010) and the *DeepFin-EToL* classification (Betancur-R. *et al.*, 2013b). Therefore, we chose to maintain current usage and use the name ‘Lampridiformes’.

*Included taxa:* See reviews in Olney *et al.*, 1993; Roberts, 2012.

Olney *et al.* (1993) proposed four osteological synapomorphies for Lampridiformes. All of these were retrieved here (one has an ambiguous optimization and another is not a discrete character state in our matrix), and we propose additional ones, for a total of 14 synapomorphies (four cannot be unambiguously assigned to the clade because of missing data in the fossil sister groups).

1. Ascending process of the premaxilla equal or longer than the alveolar process (character 2, 0 → 1). An elongate ascending process is a lampridiform synapomorphy according to Olney *et al.* (1993: 148).

2. Loss of the supramaxillae (character 3, 0 → 2). It is also the case in modern paracanthopterygians and in myctophids, by convergence.

3. Loss of the anterior palatine process (character 4, 0 → 1). This lampridiform synapomorphy, according to Olney *et al.* (1993: 147), is here optimized as ambiguous, because the character state data are missing for the immediate fossil outgroups in our matrix.

4. Loss of the ascending process on the lachrymal (character 8, 1 → 0). This is a reversal of Lampridomorpha character number one.

5. ‘Vault’ or ‘cradle’ on the frontal, accommodating the premaxilla and the rostral cartilage (character 12, 0 → 1). This state is part of Olney *et al.*’s (1993: 148) synapomorphy number 3.

6. Seven or fewer branchiostegal rays (character 28, 1 → 2). This state is convergent with paracanthopterygians and *Polymixia*.

7. Urohyal expanded by a large ventral lamina (Fig. 1H; character 29, 0 → 1). The optimization is ambiguous for this state because of missing data in fossils. A large ventral lamina on the urohyal is also present in many deep-bodied euacanthopterygians not included in the analysis, like menids and some carangids.

8. Epineurals lost on the postabdominal vertebrae (character 36, 0 → 1). This state is convergent with extant paracanthopterygians.

9. Loss of the epipleurals (character 37, 0 → 1). An independent loss occurred in Euacanthopterygii + Paracanthopterygii and in †*Pycnosteroides*.

10. Only two supraneurals (character 38, 0 → 2). All lampridiforms included in our analysis have one supraneural at most (hence the character state presented here); however, *Velifer hypselopterus* Bleeker, 1879 (not included) is the only extant species with two supraneurals (Fig. 2B), suggesting that the reduction to two supraneurals is the lampridiform synapomorphy. Such a reduction is convergent with paracanthopterygians and *Myripristis*.

11. First dorsal pterygiophore inserting anterior to the first neural spine (Fig. 2B; character 40, 1 → 2). This character state is also observed (by convergence) in the †*Pharmacichthys* + †*Pycnosteroides* clade (with a reversion in †*Pharmacichthys venenifer*) and in euacanthopterygians not included in the analysis, such as echeneids, pleuronectoids, pataecids, and coryphaenids.

12. Upper hypurals fused together (Fig. 3B, C; character 52, 0 → 1). The character can also be considered a synapomorphy of a potential †*Aspesaipichthys* + Lampridiformes clade (recovered in several parsimonious trees), convergent with modern paracanthopterygians.

13. Upper hypurals fused to the second ural centrum (Fig. 3C; character 53, 0 → 1). Although it could also be interpreted as convergent in lampridids and veliferids, we follow Wiley & Johnson (2010), who favoured this character state as a lampridiform synapomorphy, as already noted by Patterson (1968). There is a reversal in
taeniosomes, which have greatly modified caudal skeletons, presumably associated with a reduction of the caudal fin. The state is also convergent with extant paracanthopterygians.

14. Postcleithra fused together (character 61, 0 → 1). This state is convergent with extant paracanthopterygians.

Our results are consistent with previous results regarding relationships within Lampridiformes (e.g. Olney *et al.*, 1993; Wiley *et al.*, 1998): veliferids are sister to a clade composed by lampridids and taeniosomes.

## CONCLUSIONS

For the first time, Late Cretaceous acanthomorphs of uncertain affinities are included in a phylogenetic analysis along with representatives of all the major acanthomorph subgroups. Thanks to this taxonomic sampling allowing a better understanding of character state distribution among acanthomorphs, we are able to propose here new arguments concerning the phylogenetic position of Lampridiformes. Our results support a topology that is congruent with some previous works, both anatomical (Johnson & Patterson, 1993; Olney *et al.*, 1993) and molecular (Wiley *et al.*, 1998, 2000; Smith & Wheeler, 2006; Grande *et al.*, 2013). The present study is thus a new example of the utility of including fossils in phylogenetic studies where the extant taxa have very modified anatomies that lead to ambiguities in the assessment of potential homologies (e.g. Santini & Tyler, 2004; Friedman, 2012).

In addition to the position of Lampridiformes, we were able to clarify the relationships and taxonomy of the Cretaceous fossils we used, suggesting that †'aipichthyoids', †pharmacichthyids, and †pycnosteroidids are indeed closely related to modern lampridiforms, and demonstrating the paraphyly of †Aipichthyoidea.

The clade Lampridomorpha has been expanded in its composition, as it now includes extinct lineages along with the extant Lampridiformes. Our results show (Fig. 7) that lampridomorphs were already present in the Cenomanian, which is about 20 Myr earlier than the previously accepted oldest occurrence of the group (with †Nardovelifer in the Campanian–Maastrichtian). Thus, the oldest lampridomorphs are the same age as the oldest representatives of the other main acanthomorph subclades: Polymixiiformes (†Homonotichthys and †Omosoma from England, Lebanon and Morocco), Paracanthopterygii (†Xenyllion from North America), and Euacanthopterygii (diverse ‘beryciform’ genera from the Lebanon, Palestine, England, Portugal, Morocco, Slovenia, and Mexico), which are all from the Cenomanian or Turonian (Patterson, 1993; Wilson & Murray, 1996; Newbrey *et al.*, 2013).

The present study offers a new glimpse of the early evolution of lampridiforms, and of acanthomorphs as a whole. We show that lampridomorphs were a diverse group in the Cretaceous, represented by at least 14 species in the Cenomanian, which is an important part of the total acanthomorph diversity known at the time. Consistent with other acanthomorph groups (Friedman, 2010; Near *et al.*, 2013), it was later, in the Palaeogene, that the clade diversified while developing numerous

<figure><img src="image_28.png" /><figcaption>**Figure 7.** Hypothesis of acanthomorph interrelationships suggested by our results, with the ages of taxa highlighted (thick lines). The position of internal nodes does not reflect divergence times.</figcaption></figure>
morphological innovations (Bannikov, 1999; Carnevale, 2004). These are the profound modification of the jaw articulations, reduction of spinous component of fins, and adaptation to a pelagic environment that are characteristic of extant Lampridiformes.

## ACKNOWLEDGEMENTS

We would like to thank Gaël Clément, Philippe Béarez, Patrice Pruvost, Romain Causse, and Zora Gabsi (MNHN), Martha Richter, Zerina Johanson, Emma Bernard, and James Maclaine (NHMUK), Marcus A. Krag (ZMUC), David Johnson (NMNH), and Barbara Brown and Radford Arrindell (AMNH) for access to collections or specimens under their care. Guy Duhamel and Mélyne Hautecoeur (MNHN) are thanked for providing specimens from the Southern Ocean, as well as Anthony Herrel (MNHN) for access to dissection facilities, François Meunier and Hugo Dutel (MNHN) for help during dissections, and Eric Pellé (MNHN) for osteological preparations. Computed tomography (CT) was performed at the AST-RX, Plate-forme d'accès scientifique à la tomographie à rayons X, UMS 2700 Outils et Méthodes de la Systématique Intégrative (CNRS/MNHN), with the help of Miguel García-Sanz for data acquisition, Florent Goussard and Damien Germain (MNHN) for data treatment. Fabrice Fack (MNHN) provided PAUP 3.0 emulated with SheepShaver, as well as a thorough discussion on phylogenetics. Niels Bonde (ZMUC), Bouziane Khalloufi, Bruno Chanet, and Nalani Schnell (MNHN) are warmly thanked for their helpful discussions and comments at different stages of the work. Critical comments and advice from Alison Murray and an anonymous reviewer greatly improved the article. D.D. is supported by funding from ATM 'Formes possibles, formes réalisées' (MNHN).

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