chevaux sur les autres plans de lutte à mettre en place, notamment contre les arthropodes vecteurs. Si la vaccination explique réellement ces chiffres en Gironde en 2024, cela est de bon augure quant à l'efficacité des mesures de prévention mises en place sur ce territoire et motive leur extension aux autres régions touchées. Enfin, la forte circulation du WNV en 2023 dans ce département où 24 cas équins ont été déclarés, il semblerait également que beaucoup de chevaux se seraient immunisés naturellement.

Hors des frontières françaises également, la saison 2024 a été marquée par une circulation importante du WNV en Europe, avec notamment un nombre de cas humains rapportés presque doublé par rapport à 2023, et une moyenne mensuelle supérieure à celle des dix dernières années. Les chiffres restent toutefois inférieurs à ceux de 2018, où on avait assisté à une explosion du nombre de cas. Cette saison 2024 se distingue également par une distribution géographique du virus encore plus large, de nouvelles régions se voyant nouvellement touchées dans la plupart des pays où le WNV circule. La même dynamique d'expansion et de circulation active est retrouvée chez les animaux aussi, avec de nombreux cas équins et aviaires rapportés en Allemagne, Espagne, Autriche, Hongrie, Italie, Portugal, Croatie, Pologne, Lettonie (dans l'ordre décroissant du nombre de cas déclarés), entre avril et novembre 2024. Le rapport de de décembre 2024 de l'ECDC (European Center for Disease Prevention and Control) dont est issu ce bilan annuel précise que les chiffres publiés sont en plus très probablement sous-estimés du fait du caractère majoritairement asymptomatique de la maladie et des retards de diagnostic et de déclaration associés (128). Cette intensification de la circulation virale était attendue dès le début de la saison par les autorités de surveillance, compte tenu des conditions météorologiques favorables aux vecteurs et à une saison de transmission allongée.

Concernant les virus USUTU et TBEV, la France n'a pas encore connu ses premiers cas équins en 2024, bien que le virus TBEV circule bien en région Auvergne-Rhône-Alpes chez les humains, comme en témoignent les épisodes d'infection alimentaire par le lait cru survenues de façon sporadique, notamment en Haute-Savoie en 2024 et dans l'Ain en 2020 (129, 130). A savoir, depuis 2021, à la suite des premiers cas humains contaminés par la consommation de fromages de chèvre au lait cru en 2020 dans l'Ain, la maladie est depuis, soumise à déclaration obligatoire (131). La séroprévalence du TBEV dans les populations équines et humaines est d'autre part en augmentation chaque année juste aux frontières de la France, comme en Suisse, Allemagne, Italie, où la saison 2024 a encore été marqué par des chiffres historiques (25, 132).
### 3.2.4. Les autres virus à considérer pour le futur en médecine vétérinaire équine

Aujourd'hui, l'expansion des zones de circulation de virus menaçant la santé humaine et animale, la découverte de leur présence active dans des territoires où l'on ne les soupçonnait pas jusqu'alors, comme en témoigne l'étude de séroprévalence réalisée en Gironde en 2023, nous amène à redouter le futur : de nouvelles espèces virales sont découvertes chaque année, d'autres réémergent, tandis que le réchauffement climatique bouleverse les dynamiques biologiques et nos connaissances sur les vecteurs de ces agents pathogènes. Pour ne citer que l'espèce équine et outre les orthoflavivirus déjà évoqués présents sur le territoire français, d'autres agents viraux de maladies vectorielles devront être pris en compte dans le futur de la médecine vétérinaire.

Tout d'abord dans la famille des orthoflavivirus, le **virus Bagaza (BAGV)** est un exemple d'agent pathogène vectorisé sur lequel on dispose de peu de connaissances, mais qui mérite une surveillance accrue dans le contexte actuel. Le BAGV est connu depuis 1966 en Afrique centrale et a récemment été impliqué dans des épisodes fatals parmi les populations d'oiseaux d'Espagne (2010) et du Portugal (2021). C'est un virus à ARN monobrin positif vectorisé par les moustiques du genre *Culex*, comme le WNV et USUV. Le BAGV est responsable de maladie neurologique touchant majoritairement certaines espèces de perdrix, de faisans ainsi que le pigeon ramier avec un taux de mortalité s'élevant jusqu'à 30% (133). La mise en évidence du virus chez des pies bavardes au Portugal en 2023 témoigne du manque de connaissances criant concernant le spectre d'hôtes, les dynamiques de transmission et de persistance de ce virus (134). Pour l'heure néanmoins, le BAGV n'a jamais été détecté chez les mammifères en conditions naturelles, et les expériences réalisées montrent un potentiel de réplication des particules virales 100 000 fois moins importante dans des cellules de rongeurs, humains et primates par rapport à des cellules d'oiseaux et de moustiques (135). Cependant, l'implication du BAGV est évoquée dans le cadre d'une enquête de séroprévalence du WNV et de l'USUV menée sur des chevaux et des chiens dans le Sud-Est de la France en 2023 : caractérisé par une grande réactivité croisée avec ces deux derniers virus, le BAGV pourrait être proposé comme potentiel responsable des résultats ELISA positifs non caractérisables par SNT, obtenus chez 19% des chiens testés (28). De plus amples recherches sont nécessaires pour explorer le risque représenté par cet orthoflavivirus pour les différentes espèces de mammifères, dont l'homme et le cheval.
D'autres familles d'arbovirus comptent également des espèces virales d'intérêt majeur en médecine vétérinaire équine. C'est le cas de la **peste équine africaine** (136), causée par l'agent pathogène nommé AHSV (African Horse Sickness Virus). Ce virus est un orbivirus de la famille *Reoviridae*, pour lequel neuf sérotypes ont été décrits à ce jour. Distincts d'un point de vue antigénique et immunogène, ces sérotypes montrent peu d'immunité croisée, et la primo-infection par une souche est immunisante pour cette souche uniquement. Historiquement endémique en Afrique subsaharienne parmi les populations de zèbres résistants au développement de la maladie, le virus de la peste équine africaine est transmis par la piqûre de culicoïdes africains de la famille des *Ceratopogonidae*, dont la répartition s'étend aujourd'hui vers le nord avec le réchauffement climatique. De ce fait, longtemps cantonnée au continent africain, la peste équine a fait son apparition dans la Péninsule ibérique dans les années 70 et plus récemment en Thaïlande en 2020. Cette maladie touche majoritairement les équidés : les chevaux sont plus sensibles que les mules et les ânes, tandis que les zèbres jouent le rôle d'hôtes réservoirs. Les chiens sont les seuls autres mammifères chez lesquels le virus a déjà été détecté. La peste équine est une maladie à déclaration obligatoire par l'OIE et classée ADE en France (obligation de déclaration, de surveillance, de prévention, de certification et d'éradication immédiate). En effet, l'enjeu économique et sanitaire est majeur et les dommages peuvent atteindre 90% de mortalité chez les populations équines naïves. La maladie se caractérise par une atteinte des cellules endothéliales et peut prendre plusieurs formes : la forme subaigüe est frustre et caractérisée par une fièvre peu prononcée, des muqueuses congestives, de l'apathie et de l'anorexie. La forme pulmonaire est la plus mortelle, avec jusqu'à 95% de mortalité : aux symptômes généraux s'ajoutent hyperhidrose, toux spasmodique, détresse respiratoire et jetage nasal. La deuxième forme aigue est cardiaque, et provoque environ 50% de mortalité : le cheval présente de la fièvre, un œdème de la tête, de l'encolure, une effusion pleurale, parfois des pétéchies. La présentation clinique la plus commune est finalement une forme mixte pulmonaire et cardiaque (16). Ainsi, la présentation initiale peu spécifique de la maladie la rend de prime abord peu différentiable d'autres maladies vectorielles comme la fièvre du West Nile, l'anémie infectieuse équine et les encéphalites équines exotiques. Tout comme pour le WNV, des test ELISA sont disponibles pour un diagnostic précoce mais ne permettent pas d'identifier la souche ni de faire la différence avec la présence d'anticorps vaccinaux. C'est pourquoi en France et dans les autres zones européennes indemnes du virus ou sous surveillance, la vaccination est soumise à autorisation préalable. Cependant, la vaccination semble la solution la plus efficace pour contrôler cette maladie et un vaccin vivant atténué contenant les souches
les plus rencontrées est largement utilisé en Afrique depuis les années 1960. Des études sont actuellement en cours pour développer un vaccin DIVA qui n'interfèrerait pas avec les mesures de surveillance. De mêmes que pour la fièvre du West Nile, il n'existe pas de traitement spécifique pour la peste équine africaine, et outre la vaccination, les mesures de prévention de la maladie consistent en une réduction de l'exposition aux vecteurs (hébergement des chevaux en intérieur avant la nuit, utilisation de répulsifs, favorisation de la présence de prédateurs des culicoïdes : poissons, grenouilles, chauve-souris) (137).

Un autre groupe d'arbovirus d'importance considérable est celui des **encéphalites équines exotiques**, qui regroupe les virus de l'encéphalite équine de l'Est (EEE), l'encéphalite équine de l'Ouest (EEO), l'encéphalite équine vénézuélienne (EEV) appartenant au genre *Alphavirus* au sein de la famille *Togaviridae*, ainsi que l'orthoflavivirus de l'encéphalite équine Japonaise (JEV), déjà évoqué car appartenant au même complexe que le virus du West Nile. Ces maladies sont assez similaires au niveau des signes cliniques chez les chevaux : hyperthermie associée à une anorexie, symptômes neurologiques caractérisés par des modifications de posture (raideur, incoordination des membres, ataxie), ou du comportement et de la vigilance (agressivité, hyperexcitabilité, inconscience...). Les symptômes peuvent se dégrader et conduire à la mort de l'animal. Cependant, la durée d'incubation et la sévérité de la maladie diffère d'un virus à l'autre.

L'encéphalite équine de l'Est est transmise par la piqûre de moustiques du genre *Culiseta*, ornithophile, qui assure le maintien du cycle avec les oiseaux, et notamment les passereaux, hôtes réservoirs. Des vecteurs ponts mammophiles, du genre *Ochlerotatus*, et *Aedes* sont à l'origine de l'infection des mammifères. Parmi ceux-ci, les chevaux et les humains sont fréquemment touchés, mais d'autres espèces de reptiles, de mammifères domestiques et sauvages sont également concernés, et de petits rongeurs peuvent aussi être vecteurs amplificateurs, sans que la plupart ne développent de signes cliniques. Exceptionnellement, la maladie peut également se transmettre par un contact avec des animaux malades ou morts, notamment via la manipulation d'organes internes, de tissu nerveux ou de liquide céphalorachidien d'un animal infecté (130, 138). Les chevaux et les humains sont des culs-de-sac épidémiologiques pour le virus de l'EEE. L'EEE est une des plus sévères des encéphalites exotiques avec 75 à 100% de létalité. La période d'incubation est moyenne, entre 5 et 14 jours. En raison de la biologie des vecteurs, l'encéphalite équine de l'Est est majoritairement rencontrée en Amérique du Nord entre les mois de juin et d'octobre.

Le virus **Madariaga** correspond aux lignées II, III et IV du virus EEEV autrefois décrites. Très proche du virus de l'EEE, il sévit en Amérique centrale et du Sud. Pathogène
pour les chevaux et les humains, il circule aussi chez un grand nombre d'espèces de mammifères dont les rats et les chauves-souris, peut-être aussi chez des oiseaux et des reptiles. Ce virus émergent figure également parmi ceux sur lesquels on dispose de très peu de connaissances concernant le cycle, les hôtes et la pathogénicité, ainsi que le risque potentiel qu'ils représentent. C'est pourquoi des programmes de surveillance s'implantent aujourd'hui, notamment au Brésil où le BAGV circule activement et a été à l'origine d'une crise épizootique mortelle dans la population équine en 2019 (139).

L'encéphalite équine de l'Ouest, quant à elle, est une maladie plus rare avec des taux de mortalité faible, de l'ordre de 4% et une létalité de 20 à 50%. Vectorisé par les moustiques des genres *Culex* et *Culiseta*, le virus de l'EEO circule surtout dans les États à l'Ouest du Mississipi et en Amérique du Sud. Après une durée d'incubation de 5 à 14 jours, l'infection est le plus souvent infra-clinique (140). Récemment, le virus a été toutefois responsable d'une forte épizootie chez les équidés en Argentine où faute de moyen plus d'une centaine de cas ont été confirmés, mais d'après les remontées faites par les vétérinaires, environ 1400 chevaux auraient été touchés, avec un taux de mortalité avoisinant les 50% (Données du Laboratoire de Référence de l'Union Européenne pour les Maladies Equines, porté par l'ANSES).

Finalement, l'encéphalite équine vénézuélienne touche principalement l'Amérique centrale et l'Amérique du Sud, et concerne tous les équidés (chevaux, ânes, mules, zèbres) et les humains. Deux des six souches existantes, IAB et IC, sévissent de façon épizootique et sont hautement pathogènes chez les chevaux et les humains, elles peuvent se répandre très rapidement et largement dans la population équine et sont à l'origine d'épisodes pouvant s'étendre sur plusieurs mois. Les rongeurs sont les considérés comme les hôtes réservoirs. Cependant les souches épizootiques IAB et IC peuvent réaliser un cycle de transmission secondaire impliquant les chevaux et les humains comme hôtes amplificateurs et les moustiques du genre *Ochlerotatus* en sont les vecteurs préférentiels. D'autres souches, ID et IE, d'allure plutôt enzootique, ont pour espèces réservoirs des rongeurs et pour vecteurs les moustiques du genre *Culex*. Elles peuvent être à l'origine de signes cliniques chez l'humain. Si les humains et équidés sont des impasses épidémiologiques pour les autres encéphalites exotiques, cela est différent dans le cas de l'EEV : les humains et chevaux peuvent être infectants pour le moustique, et les chevaux peuvent également représenter une source d'infection à travers leurs fluides corporels, par contact direct ou aérosols (141). Dans le cas de l'EEV, la période d'incubation est courte (1-5 jours) et les taux de létalité atteignent 80%. Ainsi, les encéphalites équines de l'Ouest, de l'Est et vénézuélienne sont des zoonoses, circulant activement sur l'ensemble du territoire américain. Au 22 octobre 2024, 117 cas d'EEE sont déjà recensés par
le réseau de vigilance du RESPE pour l'année 2024 (142). Si elles n'ont pour l'heure pas atteint l'Europe, leur distribution géographique est en expansion et le risque d'importation des espèces réservoirs et des vecteurs est faible mais non négligeable, accru par les échanges internationaux de plus en plus nombreux de personnes et d'animaux, notamment d'équidés (143). En France, elles font partie des maladies à déclaration et surveillance obligatoire (catégorie E), avec obligation de certification pour l'EEV (catégorie DE) (144). Comme pour la fièvre du WNV, le diagnostic est fait le plus communément par SNT (test sérologique de référence). La PCR et l'isolement viral sur sang, sérum, LCR ou encéphale sont aussi utilisés. Il n'existe aucun traitement spécifique, et les vaccins disponibles sur le marché ne sont pas autorisés en France. Les moyens de prévention consistent là encore en une lutte anti vectorielle : aménagements du territoire (réduction des niches écologiques) ou utilisation d'insecticides et de répulsifs, sorties des équidés en dehors des périodes de forte activité des vecteurs (crépuscule), sans oublier la désinfection des locaux et du matériel surtout dans le cas de l'EEV qui peut également être transmise via les fluides corporels infectés.

Par ailleurs, l'anémie infectieuse équine (AIE) mérite également d'être considérée, car elle représente un danger déjà présent pour la santé équine sur le territoire français. Majoritairement transmise par la piqûre de taons et de stomoxes, c'est une maladie vectorielle qui ne peut être néanmoins incluse dans les arboviroses car les arthropodes jouent ici le rôle de vecteurs mécaniques, à la manière d'une aiguille souillée. Il n'y a aucune réplication virale dans l'organisme de ces vecteurs. Le virus de l'AIE appartient au genre *Lentivirus* de la famille des *Retroviridae*, comme le virus du VIH chez l'homme. Sa répartition géographique est mondiale et il affecte les chevaux, mullets et ânes. Ce virus circule en France sous forme de foyers sporadiques émergeant tous les uns à deux ans dans la population équine, notamment en Ardèche, dans le Var et la Dordogne. Historiquement, beaucoup de cas sont des chevaux importés d'Europe de l'Est et notamment de Roumanie où l'AIE est enzootique. L'Italie est également concernée, l'AIE y étant enzootique chez les mules, et l'Allemagne est le troisième pays le plus touché, mais seulement de façon sporadique. L'infection par le virus de l'AIE est le plus souvent asymptomatique mais la persistance du virus dans le sang des animaux infectés en fait des réservoirs contagieux à vie. La transmission naturelle par voie sanguine entre équidés reste cependant assez faible, et semble exceptionnelle via le lait, l'alimentation ou la saillie. Par contre, la transmission *in utero* est possible. Lorsque des signes cliniques apparaissent, après une période d'incubation de 10 à 15 jours et le plus souvent à la belle saison où les insectes vecteurs sont les plus actifs, ils se caractérisent par des œdèmes déclives, une perte de poids, des signes locaux oculaires, une fièvre d'origine indéterminée. Une anémie et une
thrombocytopénie sont des anomalies hématologiques fréquemment rencontrées. La mort survient en une dizaine de jours dans 80% des cas. Les survivants présenteront ensuite une forme chronique ou latente, avec la réactivation possible du virus en période de stress. Une forme suraiguë peut également être observée, bien que rarement, chez les jeunes équidés : la mort survient 1 à 3 jours après la déclaration d'une fièvre importante (>40°C) et un abattement intense. L'AIE est une maladie réglementée en France et catégorisée DE, c'est-à-dire à obligation de déclaration, surveillance et certification. Les cas doivent être déclarés à la DDETSPP, ce qui conduit à la mise sous arrêté préfectoral portant déclaration d'infection (APDI), à la conduite d'une enquête épidémiologique et à l'interdiction de mouvement dans un rayon de 3 km autour de la structure. Les animaux positifs sont mis à mort et l'Etat déclare les cas à l'OIE. Cette surveillance active et radicale est nécessaire mais compliquée en pratique, comme en a témoigné l'épisode de 2019 en Dordogne, avec l'existence de foyers secondaires parfois difficiles à mettre en évidence et lié au lien affectif entre les propriétaires et leurs chevaux. L'infection par le virus de l'AIE est par ailleurs un vice rédhibitoire pour lequel un délai de 30 jours s'applique. Ainsi, les conséquences économiques et sanitaires de cette maladie peuvent être extrêmement préjudiciables pour la filière équine, d'autant plus qu'il n'existe pas de traitement spécifique ni de vaccin. En France et en Europe, le contrôle de la maladie passe par le dépistage des étalons reproducteurs utilisés en insémination artificielle et des animaux importés ou exportés, ainsi que par la lutte contre les insectes vecteurs et de bonnes pratiques médicales (dépistage des donneurs de sang, utilisation d'aiguilles à usage unique). Le test d'immunodiffusion en gélose, ou test de Coggins, est le test de référence pour dépister la maladie (145).

Pour finir et afin d'avoir une vision la plus exhaustive possible, des virus non vectorisés sont également à l'origine de maladies neurologiques chez les équidés et doivent être pris en compte dans le diagnostic différentiel : le **virus EHV-1 responsable notamment de la forme neurologique de la rhinopneumonie**, est bien connu en France et fait l'objet de moyens de surveillance et de contrôle déjà importants. Cependant, ce n'est pas encore le cas du **virus de Borna BoDV-1**, dont l'infection provoque une maladie polio-encéphalomyélitique sporadique chez les chevaux et les moutons majoritairement, et mortelle dans 80% des cas. Ce virus n'a en effet encore jamais été détecté en France mais sa présence sérologique s'étend à de plus en plus de pays dans le monde. Ainsi, en 2017, la forme clinique était encore seulement détectée dans les zones endémiques d'Europe centrale (certaines régions d'Allemagne, Suisse, Autriche) et au Japon. Le réservoir naturel du BoDV-1 est la musaraigne bicolore, mais d'autres espèces de rongeurs et de chauve-souris peuvent être impliquées. La contamination se fait par voie
olfactive, probablement par contact direct avec des sécrétions corporelles provenant d'individus infectés. L'infection des grands mammifères (chevaux et moutons surtout, ruminants, carnivores domestiques et sauvages, singes et humains) ne semble être qu'un accident rare dans le cycle de transmission, cependant ceux-ci pourraient aussi être réservoirs et vecteurs potentiels du virus, sans que cela ne soit encore démontré. Le virus infecte l'organisme via les terminaisons nerveuses olfactives, à travers la salive, l'urine, les sécrétions lacrymales ou encore les cellules épidermiques. Une migration transneuronale lui permet ensuite d'atteindre l'encéphale, où il se réplique au sein des neurones et cause des lésions multifocales. Chez le cheval, la majorité des infections sont asymptomatiques. La période d'incubation varie de deux semaines à trois mois. La phase aiguë de la maladie est marquée par des signes neurologiques variés : déficits posturaux, proprioceptifs, mouvements répétitifs, grincements de dents, marche en cercle, raideur de la nuque, nystagmus, hypersthésie, agressivité, léthargie, somnolence ou stupeur. L'hyperthermie n'est pas toujours observée. En phase finale, des paralysies, convulsions souvent associées à des mouvements de "pousser au mur", voire un décubitus avec pédalage aboutissent à la mort de l'animal. La maladie de Borna peut être diagnostiquée par sérologie, détection d'antigène, PCR ou isolement du virus, mais aucune méthode n'est suffisante à elle seule pour effectuer un diagnostic de certitude, d'autant plus que les taux d'anticorps sont le plus souvent très faibles, et difficilement détectables en dehors de la phase aiguë de la maladie (146). Le virus de Borna possède aussi un potentiel zoonotique, et serait impliqué dans certains désordres psychiatriques, même si cette théorie est encore largement controversée (147). Récemment, en 2019, un nouveau variant a été découvert et présenterait un potentiel zoonotique létal : le VSBV-1 (148). Par ailleurs, une étude allemande publiée en janvier 2020 met en cause le virus de Borna dans 8 cas mortels humains survenus en Allemagne entre 1999 et 2019. Ces récents évènements ravivent l'attention pour ce virus dont on connaît une fois encore très peu de choses mais qui constitue sans aucun doute un risque avéré et grandissant pour la santé humaine et animale. Des recherches sont ainsi lancées pour développer de nouveaux vaccins qui protègeraient contre l'infection.
## Conclusion

Les orthoflavivirus WN, USUV et TBEV sont des arbovirus zoonotiques présents en France métropolitaine, transmis principalement par les moustiques du genre *Culex* pour les deux premiers, et les tiques dures du genre *Ixodes* pour le dernier. Ces virus sont capables de circuler à bas bruit, et la grande majorité des infections chez les humains, comme chez les animaux, sont asymptomatiques, rendant leur surveillance très complexe. Seules des enquêtes épidémiologiques ciblées chez les différentes espèces concernées - notamment hommes, oiseaux, chevaux et vecteurs arthropodes - permettent d'appréhender l'évolution de ces agents pathogènes et leurs dynamiques d'extension. D'après plusieurs études, les chevaux se révèlent être de bons marqueurs sentinelles de la pression d'infection et du risque encouru par les humains d'être infectés. C'est dans cette optique que l'étude de séroprévalence transdisciplinaire sur 500 équidés du département de Gironde, dans le Sud-Ouest de la France, a été lancée par l'ANSES en étroite collaboration avec la Clinique équine de Conques et la DDPP33, suite à la déclaration des trois premiers cas équins d'infection par le WNV dans la zone. Les résultats de cette enquête ont révélé une circulation non négligeable des virus WN et USUV parmi les équidés dans les zones à risque échantillonnées, au cours de la saison 2022, voire même avant cela. Cela a permis la mise en place immédiate de mesures de prévention et de contrôle adaptés, et le lancement de nouveaux programmes de recherche sur les autres espèces impliquées dans le cycle biologique de ces arbovirus. Ces résultats se sont par ailleurs bien avérés annonciateurs de l'évolution de l'extension virale par la suite, avec une explosion des cas sur la saison 2023 et bénéfiques pour la protection de la santé publique avec la mise en place du DGV en Gironde et Charente-Maritime par le HCSP. Cette étude a également mis en évidence la circulation potentielle d'autres orthoflavivirus jusqu'alors non caractérisés sur le territoire, et donc non identifiables par les tests de dépistage utilisés aujourd'hui. Cependant, cette première enquête d'envergure, inédite dans la région (l'étude du WNV se limitait jusqu'alors au pourtour méditerranéen), comporte des limites : nos résultats de séroprévalence ne peuvent être généralisés à l'ensemble du département girondin car l'échantillonnage réalisé a ciblé les zones considérées comme les plus à risque, dans un premier temps. Néanmoins, les résultats montrent une disparité entre les différentes zones échantillonnées, ce qui permettra d'adapter les critères de choix et d'orienter les prochaines études. D'autre part, trop de données manquaient à l'échelle individuelle et collective, concernant certains facteurs de risque, pour pouvoir réellement conclure et apporter des résultats originaux. En outre, les critères de conception de notre travail de recherche étaient essentiellement basé sur les caractéristiques
biologiques et épidémiologiques des vecteurs moustiques, en raison de la menace dominante que représente le virus WN pour la santé humaine et équine. Ces travaux sont donc moins probants pour l'étude de l'épidémiologie du virus TBEV, transmis par les tiques, qui présentent des caractéristiques biologiques tout à fait différentes.

La discussion autour de ces nouveaux éléments met en évidence les connaissances encore très lacunaires sur les dynamiques des arbovirus et ouvre la voie à d'autres questionnements et pistes de recherche. Il apparaît nécessaire de poursuivre sans attendre les recherches sur les espèces vectrices de ces agents pathogènes, qui en conditionnent l'expansion, ainsi que sur les interactions biologiques complexes en permettant l'émergence, la diffusion et la persistance sur un territoire. Nous disposons également d'encore trop peu de notions sur les facteurs individuels et collectifs déterminant le risque d'infection et la gravité des symptômes développés chez les espèces touchées, et l'exploration plus avant des mœurs des vecteurs, comme, par exemple, une possible influence du groupe sanguin de l'hôte, ou de l'existence de prédispositions génétiques, raciales... pourraient aider à prévoir les évolutions épidémiologiques et à protéger les populations les plus à risque.

Par ailleurs, le développement d'outils diagnostiques fiables et rapides est un enjeu décisif dans la lutte efficace et précoce contre cette menace. En effet, les perspectives thérapeutiques étant à ce jour très limitées lors d'infections cliniques par les orthoflavivirus étudiés dans ces travaux, la prévention, par la lutte antivectorielle et la vaccination, est l'axe de lutte à privilégier, tout en renforçant la surveillance et les recherches sur les arboviroses. Ces quatre pivots d'action sont clairement énoncés et développés par Comité de Veille et d'Anticipation des Risques Sanitaires (COVARS) dans son avis du 18 juin 2024, sur la prise en charge de la menace West Nile (106).

Finalement, cette enquête épidémiologique transdisciplinaire met en lumière l'importance d'appréhender de façon urgente et intégrée, selon le concept One Health, ces problématiques d'expansion arbovirale zoonotique. Aujourd'hui, la pression exercée par les arboviroses sur la santé publique et animale ne cesse d'augmenter, portée par l'explosion de l'aire de distribution des vecteurs, en raison du réchauffement climatique et des échanges internationaux, et par l'émergence de nouvelles espèces virales capables d'atteindre de nouvelles espèces. C'est une course contre la montre et un véritable défi pour la recherche qui doit appréhender la biologie de virus toujours plus nombreux, des différentes espèces de vecteurs, et comprendre les interactions et facteurs épidémiologiques à l'œuvre afin d'anticiper l'évolution de la situation à l'échelle mondiale.
Un dialogue transfrontalier et même intercontinental est ainsi capital si l'on veut espérer
combattre efficacement ces virus, qui ne respectent aucune démarcation. Une étude
phylogénétique datant de 2024, s'intéressant aux différents lignages du WNV qui circulent à ce
jour dans le Sud de l'Espagne, a ainsi mis en évidence que les provinces du sud espagnol
constituent un point clé de passage pour les souches exotiques du virus de l'Afrique à l'Europe,
en faisant une région clé-de-voûte dans les programmes de surveillance internationaux (149).
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Annexes

Annexe 1 : Seroprevalence of West Nile, Usutu and tick-borne encephalitis viruses
in equids from south-western France in 2023, N. Chevalier & al., 24 av. 2025
## RESEARCH ARTICLE

## Open Access

<figure><img src="image_35.png" /></figure>

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# Seroprevalence of West Nile, Usutu and tick-borne encephalitis viruses in equids from south-western France in 2023

Noémie Chevalier<fnref n="1" />†, Camille V. Migné<fnref n="2" />*†, Teheipuaura Mariteragi-Helle<fnref n="2" />, Marine Dumarest<fnref n="2" />, Margaux De Mas<fnref n="3" />, Manon Chevrier<fnref n="2" />, Emilie Queré<fnref n="4" />, Christel Marcillaud-Pitel<fnref n="5" />, Coralie Lupo<fnref n="5" />, Clément Bigeard<fnref n="2" />,<fnref n="7" />, Thierry Touzet<fnref n="6" />, Agnès Leblond<fnref n="7" />, Benoît Durand<fnref n="8" />, Marianne Depecker<fnref n="1" /> and Gaëlle Gonzalez<fnref n="2" />* ID

## Abstract

The circulation of West Nile virus (WNV), Usutu virus (USUV), and tick-borne encephalitis virus (TBEV) was investigated in south-western France during the first six months of 2023, following the emergence of WNV in equids in Gironde, a département in south-western France, in 2022. Blood samples were collected from 494 horses located in the Gironde département and divided into three zones: the Confluence zone, the Intermediate zone and the Arcachon Basin. Samples were tested for WNV-, USUV- and TBEV-specific antibodies. An overall seroprevalence of 14% (95% CI [11–18%]) for orthoflavivirus antibodies was detected in Gironde. The highest seroprevalence rates for WNV and USUV were observed in the Confluence Zone (9%, 95% CI [6–13%] and 5%, 95% CI [3–8%], respectively), where the type of housing (animals kept in pasture only) and proximity to a special bird protection area were identified as risk factors for WNV seropositivity. This study presents the first seroprevalence investigation of WNV, USUV and TBEV infections in equids located on the Atlantic coast of France and demonstrates intense circulation of WNV in this region, as well as evidence of equine USUV-specific infection.

**Keywords** West Nile virus, Usutu virus, tick-borne encephalitis virus, seroprevalence, horse

Handling editor: Quirine ten Bosch.

*Correspondence:

Camille V. Migné
Camille.migne@anses.fr
Gaëlle Gonzalez
gaëlle.gonzalez@anses.fr

<footnote>†Noémie Chevalier and Camille V. Migné have contributed equally to this work.</footnote>

<footnote n="1">¹ Clinique de Conques, Centre Hospitalier Vétérinaire Équin,
33420 Saint-Aubin-de-Branne, France</footnote>

<footnote n="2">² UMR Virologie, Laboratoire de Santé Animale, ANSES, INRAE, École
Nationale Vétérinaire d'Alfort, 94700 Maisons-Alfort, France</footnote>

<footnote n="3">³ École Nationale Vétérinaire de Toulouse, 31300 Toulouse, France</footnote>

<footnote n="4">⁴ École Nationale Vétérinaire de Maisons-Alfort, 94700 Maisons-Alfort,
France</footnote>

<footnote n="5">⁵ RESPE (French Network for the Surveillance of Equine Diseases),
14280 Saint-Contest, France</footnote>

<footnote n="6">⁶ Direction Départementale de La Protection des Populations de Gironde,
33520 Bruges, France</footnote>

<footnote n="7">⁷ UMR EPIA (Épidémiologieépidémiologie des Maladies Animales et
Zoonotiques), INRAE, Université de Lyon, VetAgro Sup, 69280 Marcy
L'Etoile, France</footnote>

<footnote n="8">⁸ EPIMIM, Laboratoire de Santé Animale, Anses, École Nationale
Vétérinaire d'Alfort, 94700 Maisons-Alfort, France</footnote>
## Introduction

West Nile virus (WNV) is a reemerging zoonotic mosquito-borne orthoflavivirus (*Flaviviridae* family) that represents a growing threat to human and animal health. It is one of the main viral agents causing encephalitis in humans and horses in Europe [1]. It was identified for the first time in Uganda in 1937 [2], and its circulation is now evident on all five continents [3]. WNV is maintained in an enzootic cycle involving ornithophilic mosquitoes as vectors (*Culex* spp.) and avian reservoirs and/or amplifying hosts. The virus can infect approximately one hundred mammalian host species, which are considered epidemiologically dead-end hosts that do not participate in virus spread [4]. Among them, humans and horses are known to develop symptoms following WNV infection. WNV infection is predominantly asymptomatic or can cause flu-like syndrome. In 1 to 10% of cases, neurological signs, the most common of which are ataxia, weakness and muscle fasciculations, are encountered. Some horses develop signs of encephalitis, leading to death or euthanasia [5–7]. In addition, human-to-human transmission of WNV during blood transfusions or organ transplants has been extensively documented and remains a major concern in the transfusion context [8, 9]. To reduce the risk of nonvector transmission, Europe introduced precautionary measures to control labile products, such as the exclusion of blood donors for 28 days after a visit to a high-risk area (European Directive 2004/33/EC) [9].

As WNV circulation is heterogeneous between Member States and is a compulsory notifiable disease for birds (since 2021), equines and humans (since 2009) to the European Commission [10], each country has implemented an appropriate surveillance and monitoring system to detect WNV cases in Equidae, avifauna and humans.

Over the last decade, Europe has faced significant changes in the distribution of WNV, as well as two other mosquito-borne orthoflaviviruses, Usutu virus (USUV) and tick-borne encephalitis virus (TBEV), most likely caused by global change and increasing global warming. The three viruses actively cocirculate in most European countries. Infections are mainly subclinical, and accurate estimations of infection incidence rates are difficult.

The surveillance of WNV infection relies heavily on neurological syndromic surveillance in humans and horses in most EU countries. Serosurveillance of equines is often employed to detect virus circulation in a territory and allows estimation of the intensity of circulation in that territory [3, 11–17]. The outdoor lifestyle of equines and their proximity to humans are good indicators of WNV circulation and human exposure.

In France, WNV was detected for the first time in the Camargue region in 1962. Between 2000 and 2021,

several WNV outbreaks of varying intensity were reported, all of which were located in the Mediterranean region and Corsica [18–21]. The 2022 transmission season was marked by the emergence of WNV in south-western France, which is located on the Atlantic coast. In October 2022, three horses of three distinct stables in Gironde, a département in this region (Figure 1), exhibited neurological signs, including ataxia, weakness, muscle fasciculations, and encephalitis. Acute WNV infection was confirmed by serological diagnostic methods (ELISA for IgM and IgG) carried out by the French National Reference Laboratory for WNV. USUV was detected for the first time in 2015 in blackbirds in the Rhône and Haut-Rhin départements [22]. A record circulation of the USUV was recorded in 2018, with earlier and more widespread detection than in previous years [23]. In 2022 and 2023, the USUV continued to circulate actively in France, with a human case diagnosed in Nouvelle Aquitaine region [24]. TBEV has been an increasing concern in France in recent years, with a slight increase in the number of cases reported since 2015 [25]. TBEV infection has been a notifiable disease in France since May 2021 [26].

To obtain an accurate assessment of orthoflavivirus circulation in Gironde, the first seroprevalence survey was conducted among equids located near stables where WNV cases in horses were newly reported in 2022 by investigating possible seroconversion to WNV, USUV and TBEV (Figure 1).

We aimed to provide valuable insights into the intensity of WNV circulation in 2022 in this newly emerging West Nile virus zone and the associated risk factors for infection. We also evaluated the occurrence of UUV and TBEV in horses in this area.

## Materials and methods

### Geographical zones

The survey was conducted in Gironde, south-western France, which is characterized by its contrasting landscape. The epidemiological parameters of the three defined zones were determined. The first zone, named Confluence, corresponds to the area where WNV-infected horses were reported in 2022 (Figure 1). The confluence lies at the junction of two rivers, the Garonne River and the Dordogne River, where large populations of mosquitoes can be expected. The second zone corresponds to the Arcachon Basin. The Arcachon Basin lies at the heart of the East Atlantic Flyway, one of the eight most important bird migration corridors on the planet. No cases of WNV infection were reported here [27]. These two zones offer a protected habitat for resident and migratory bird species (represented in green in Figure 1) that use wetlands as a stopover during their long
<figure><img src="image_36.png" /><figcaption>**Figure 1** Map of the study area in south-western France, with black dots representing the stables where horses were sampled, grouped into two main zones: the Confluence and Arcachon zones. The red circles indicate the stables where clinical cases were reported in 2022, and the green polygons indicate the special protection areas for the protection of wild birds.</figcaption></figure>

journeys. These avian tranquility zones encourage interactions between local mosquitoes and competent avian hosts, which promotes the establishment of the bird-mosquito-bird transmission cycle of WNV and USUV. The third zone covers the area between the Confluence basin and the Arcachon Basin.

## Study design and sample collection

The study was a cross-sectional prospective study. It took place in April and May 2023, prior to the occurrence of seasonal orthoflavivirus activity, to reflect the exposure of horses to WNV, USUV and TBEV during the summer of 2022, as IgG and neutralizing antibodies tend to have

a longer duration in infected horse sera [28, 29]. Animals were recruited by the Clinique Equine de Conques (Saint-Aubin-de-Branne, Gironde, France) through social media and client mailing, according to our three different zones. All owners signed a consent form, and the treating veterinarians were informed of the procedure. This study was approved by the Ethics Committee for Clinical Research (ComERC) of the Veterinary School of Alfort (EnVA) (Agreement number: 2023-06-23).

A convenience-sampling scheme that involved participants who were easily accessible and willing to participate in the study was applied. Serum samples were collected from 494 adult (>2-year-old) client-owned
equids residing in 39 different stables of the three stud-
ied zones: 306 equids from 25 stables in the Confluence
zone, 77 equids from 5 stables in the Arcachon zone, and
111 equids from 9 stables in the Intermediate zone (Fig-
ure 1). The animals were unvaccinated against WNV and
had been living in the sampling area for the past 6 years
throughout 2022 without travelling to the Mediterranean
region.

The number of equids sampled was stable in size: all
horses were sampled from small stables (1 to 6 animals),
10 horses were sampled from medium stables (between
10 and 15 animals), and 15 horses were sampled from
large stables (more than 15 animals). The average and
median age of the horses was 12 years. The 25% and
75% percentiles were 7 and 17 years, respectively. All
the animals were asymptomatic at the time of sampling.
Three cases from 2022 were not included in our cohort,
although two of the three corresponding stable cases
were included (Figure 1).

Serum samples were collected from each included
animal. Blood samples were collected in vacutainer dry
tubes and centrifuged at 5000 rpm for 5 min within 24 h
of collection. The serum was separated, stored at 4 °C,
and sent to the French National Reference Laboratory
for West Nile virus, ANSES (Maisons-Alfort, France), for
further analysis.

In addition to sample collection, each stable manager/
owner completed a survey consisting of personal face-
to-face interviews to gather information on individual
characteristics and stable management as well as their
perceptions of the nuisance caused by mosquitoes. This
information included age, sex, hair colour, and type of
housing. We also collected information about the envi-
ronment, such as the distance to the nearest water sur-
face and the distance to the northern special protection
areas (SPA) located in the Confluence zone. SPAs have
been created for the protection of wild bird species listed
in Annex 1 of the EU bird directive (Directive 79/409/
EEC) or that serve as breeding, moulting, wintering, or
staging areas for migrating birds. Five SPAs have been
defined in the study area around wetlands (Figure 1).

Serological testing

ELISA tests

The serum samples were first tested for IgG flaviviruses
via the commercial Pan-Flavivirus ELISA "ID Screen Fla-
vivirus competition" (Innovative Diagnostic, Montpellier,
France). The protocol was performed according to the
manufacturer's instructions. The results are expressed as
%S/N. If a sample had a %S/N less than or equal to 40%,
the sample was considered positive. If it is strictly greater
than 50%, the sample is negative. If the result is between
40 and 50%, the sample is considered doubtful. Positive

and doubtful results were confirmed for the presence of
WNV-, USUV- and TBEV-specific neutralizing antibod-
ies using specific virus neutralization tests.

Virus-neutralization test (VNT)

To identify specifically against which flaviviruses the IgG
antibodies detected by ELISA are directed, a virus neu-
tralization test (VNT) was carried out for the three main
orthoflaviviruses circulating in France: WNV, USUV
and TBEV. This test was performed in 96-well plates as
described in Beck et al. [20].

Briefly, the sera were diluted in a cascade by a fac-
tor of 2, from 1:5 to 1:160, in a final volume of 100 µL.
Fifty microliters of virus was added at an infectious dose
of 100 TCID₅₀. After 1h30 of incubation at 37 °C and
5% CO₂, 100 µL of Vero cells was added at a concentra-
tion of 2.10⁵ cells/mL. The neutralizing antibody titre
was obtained by observing the cytopathic effect (CPE)
under a light microscope after 3, 4 and 5 days of incuba-
tion at 37 °C and 5% CO₂ for WNV, USUV and TBEV,
respectively. The last dilution of serum showing no CPE
or a proportion of CPE less than a quarter of the well
observed was noted as the dilution of serum considered
where there was still protection against the virus. The
neutralizing antibody titre was therefore the inverse of
the serum dilution. A serum sample was considered posi-
tive if it displayed protection (no CPE) for a neutraliz-
ing dilution ≥ 1:10 for only one orthoflavivirus [30]. Sera
neutralizing more than one virus were considered posi-
tive for the virus neutralized at a fourfold higher dilution
than all other viruses. Sera were identified as those con-
taining antibodies against the virus displaying the highest
positive serum dilution. If a fourfold difference in neu-
tralizing antibody titres was not reached, the serum was
considered undifferentiated between the viruses. Sera
that tested positive by competitive ELISA and negative by
VNT were considered negative.

Statistical analysis

All collected variables were described in terms of fre-
quency distribution (qualitative data) or median and
range (quantitative data) classified by serological status.

Although we checked during the survey that the sam-
pled horses had no travel history to the Mediterranean
region, we did not have access to their travel history
inside the study region. Later, some horses had moved
between the three zones. In particular, the horses in the
Arcachon zone had been living for several months while
the Confluence zone was stable the year preceding the
survey. Additionally, the Intermediate zone is a rather dry
zone that is covered mainly by forests and is ecologically
different from the confluence zone, which is a mosaic
of pastures, woods, cultivated areas and vineyards. For
this reason, and to minimize the impact of classification errors due to horse movements, we chose to focus on the Confluence zone in the remainder of the statistical analysis. Donkeys were excluded from the analysis because their physiological characteristics differ from those of horses. Data related to the horses and stables of the Confluence zone were analysed using mixed effects logistic regression models, with the stable as a random effect. The dependent variable was the serological status of the animals according to the seroneutralization test. Fixed effects were first individual-level data: animal age (years), sex (male or female), hair colour (light or dark), and type of housing (always on pasture, or both on pasture and indoors). There were 150 water bodies in the confluence zone, mostly segments (N=68) of low-flow natural rivers (as the study region is rather flat, with a maximum altitude of just 100 m and no fast-flowing rivers), water reservoirs (N=50) and gravel pit water bodies (N=25). The others were estuaries, marshes and lakes. *Culex* breeding sites can be found in these habitats, and the distance in kilometres (km) to the nearest water surface was added as a fixed effect.

Two SPAs were present in the Confluence area: a large one to the north and a smaller one to the south (Figure 1). Both were marshland areas. The distances in km to these two SPAs were also added to the list of fixed effects.

Starting from the model with all the fixed effects, we selected the most parsimonious model via backwards model selection on the basis of the likelihood ratio test, *p* value < 0.05. The existence of spatial autocorrelation between observations may bias parameter estimation in statistical models. To determine if this was the case, we tested the spatial autocorrelation of the model deviance residuals [31] via Moran's I test for increasing distances in the range of the between-stable distances inside the

Confluence zone. The exponentiated regression coefficients produced odds ratios (ORs) as a measure of the effect of the variables.

We used the nonparametric approach proposed by [32] to test whether the associations between positive VNT results and WNV, USUV and TBEV (i.e., the number of equids positive for 1, 2 or 3 of these viruses) significantly differed from the expected distribution under the null hypothesis of independent positive results. We also carried out this test at a stable level, considering a stable test to be positive if at least one horse was VNT positive.

All the statistical analyses were performed using R 4.3.3 (R Core Team 2024). Mixed effects logistic regression models were fitted using the lme4 package [33]. Model selection was performed using the buildmer package [34]. Spatial autocorrelation was tested using the pgirmess package [35].

## Results

This study included 494 adults: 334 horses and 160 ponies, 271 of whom were male and 223 of whom were female. The majority (412 horses) were active at the time of sampling: 328 animals lived in pasture, whereas 166 had a mixed lifestyle (stable and pasture). In terms of hair coat colour, 331 animals had a dark coat, whereas 163 had a light coat.

## ELISA and VNT

Among the 494 horses included in the study, 70 were positive for orthoflavivirus antibodies according to competitive ELISA, yielding a seroprevalence rate of 14% (95% CI [11%-18%]). Among them, 60 animals were located in 20 stables in the Confluence zone, 5 horses were housed in 4 stables in the Intermediate zone, and 1 was based on 1 stall in the Arcachon area (Table 1).

<table><caption>**Table 1** Comparative serological results among selected horses in the Confluence, Intermediate and Arcachon zones in the Gironde département</caption><thead><tr><th></th><th></th><th colspan="3">Geographical zone</th></tr><tr><th></th><th></th><th>Confluence</th><th>Intermediate</th><th>Arcachon</th></tr></thead><tbody><tr><td>Tested horses/stables</td><td></td><td>306/25</td><td>111/9</td><td>77/5</td></tr><tr><td>ELISA results</td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>Positive horses/stables</td><td></td><td>64/20</td><td>5/4</td><td>1/1</td></tr><tr><td>Animal prevalence (95% CI)</td><td></td><td>21% (16–26%)</td><td>5% (2–10%)</td><td>1% (0–7%)</td></tr><tr><td>VNT results in ELISA-positive animals:</td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td rowspan="3">Positive horses/stables</td><td>WNV</td><td>27/13</td><td>3/2</td><td>1/1</td></tr><tr><td>USUV</td><td>14/5</td><td>1/1</td><td>0/0</td></tr><tr><td>TBEV</td><td>6/4</td><td>1/1</td><td>0/0</td></tr><tr><td rowspan="3">Animal prevalence (95% CI)</td><td>WNV</td><td>9% (6–13%)</td><td>3% (1–8%)</td><td>1% (0–7%)</td></tr><tr><td>USUV</td><td>5% (3–8%)</td><td>1% (0–5%)</td><td>0% (0–5%)</td></tr><tr><td>TBEV</td><td>2% (1–4%)</td><td>1% (0–5%)</td><td>0% (0–5%)</td></tr></tbody></table>
Within the Confluence zone, 27 equids from 13 differ-
ent stables were positive for WNV by VNT (9%, 95% CI
[6–13%]). Within the same zone, 14 equids from 5 differ-
ent stables were positive for USUV (5%, 95% CI [3–8%]),
and 6 equids from 4 different stables were positive for
TBEV (2%, 95% CI [1–4%]). In the intermediate zone, 3
equids housed on 2 stables were positive for WNV (3%,
95% CI [1–8%]), one horse was positive for TBEV, and
another horse was positive for USUV neutralizing anti-
bodies (1%, 95% CI [0–5%]). For the Arcachon zone, only
one horse was positive for WNV (1%, 95% CI [0–7%]),
and no horse was seropositive for the other viruses
(Table 1 and Figure 2). As the horse had been living for

several months in a stable Confluence zone the year pre-
ceding the survey, we consider it an artefact.

Undifferentiable VNT results were also observed. In
total, 24 equids tested positive for WNV, 5 horses tested
positive for both WNV and USUV, 2 horses tested posi-
tive for WNV and TBEV, and none tested positive for
all three viruses simultaneously (WNV, USUV, TBEV).
Additionally, 9 horses tested positive for USUV only, 1
horse tested positive for both USUV and TBEV, and 4
horses tested positive for TBEV only (Table 2).

The individual characteristics of the sampled animals
as a function of their WNV and USUV serostatus are
shown in Table 3. The qualitative comparison revealed

<figure><img src="image_37.png" /><figcaption>**Figure 2** Distribution of WNV, USUV and/or TBEV seropositive equids in the Confluence zone, the Arcachon Basin and the Intermediate zone in the Gironde département in 2023. The circles represent the stables selected for the study, the size of which is proportional to the number of sampled horses. The darker the color of the circles is, the greater the number of seropositive horses.</figcaption></figure>
<table><caption>**Table 2 Association between VNT serological status for WNV, USUV and TBEV**</caption><thead><tr><th>WNV</th><th>USUV</th><th>TBEV</th><th>Number of animals</th></tr></thead><tbody><tr><td>Positive</td><td>Positive</td><td>Positive</td><td>0</td></tr><tr><td>Positive</td><td>Positive</td><td>Negative</td><td>5</td></tr><tr><td>Positive</td><td>Negative</td><td>Positive</td><td>2</td></tr><tr><td>Positive</td><td>Negative</td><td>Negative</td><td>24</td></tr><tr><td>Negative</td><td>Positive</td><td>Positive</td><td>1</td></tr><tr><td>Negative</td><td>Positive</td><td>Negative</td><td>9</td></tr><tr><td>Negative</td><td>Negative</td><td>Positive</td><td>4</td></tr><tr><td>Negative</td><td>Negative</td><td>Negative</td><td>449</td></tr><tr><td>Total</td><td></td><td></td><td>494</td></tr></tbody></table>

that horses that tested positive for WNV were mainly males kept on pasture only. This does not apply to horses seropositive for USUV.

### Risk factor analysis

A mixed effects logistic regression model of VNT serostatus was fitted for WNV and USUV only since,

for TBEV, the number of seropositive stables and equids was very low. Furthermore, we focused our analysis on the Confluence zone, where the vast majority of WNV- and USUV-seropositive equids (306 equids) were located (Table 3). For WNV, starting from the full model (i.e., including all the fixed effects, Additional file 1), backwards model selection allowed us to identify two risk factors for VNT seropositivity: the type of housing with a strongly increased risk in animals always kept on pasture (odds ratio [OR]=3.64) and the distance to the SPA to the north of the Confluence zone (Figure 1), with a decreasing risk when this distance increased ([OR]=0.93 for a 1 km increase) (Table 4). Other variables (age, sex, hair colour and distance to the nearest water surface) were not retained in the selected model. No spatial autocorrelation was detected in the residuals of either the full model or the model resulting from the selection procedure, suggesting that these models captured the main determinants of spatial variations in risk. For the USUV, model selection resulted in an empty model (containing the intercept only) and did not allow the identification of any seropositivity risk factors.

Finally, we detected a significant association between WNV and USUV serological status (p=0.006), with the

<table><caption>**Table 3 Characteristics of horses as a function of WNV and USUV serostatus**</caption><thead><tr><th rowspan="2">Individual horse characteristics</th><th colspan="2">WNV</th><th colspan="2">USUV</th></tr><tr><th>Positive horses</th><th>Negative horses</th><th>Positive horses</th><th>Negative horses</th></tr></thead><tbody><tr><td>Sex</td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>Male</td><td>19 (70%)</td><td>162 (58%)</td><td>8 (57%)</td><td>173 (59%)</td></tr><tr><td>Female</td><td>8 (30%)</td><td>117 (42%)</td><td>6 (43%)</td><td>119 (41%)</td></tr><tr><td>Age</td><td>13 (2-30)</td><td>11 (2-35)<sup>a</sup></td><td>10.5 (6-25)<sup>a</sup></td><td>11 (2-35)<sup>a</sup></td></tr><tr><td>Hair colour</td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>Dark</td><td>14 (52%)</td><td>197 (71%)</td><td>9 (64%)</td><td>202 (69%)</td></tr><tr><td>Light</td><td>13 (48%)</td><td>82 (29%)</td><td>5 (36%)</td><td>90 (31%)</td></tr><tr><td>Type of housing</td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>Pasture only</td><td>23 (85%)</td><td>158 (57%)</td><td>9 (64%)</td><td>172 (59%)</td></tr><tr><td>Pastures and indoors</td><td>4 (15%)</td><td>121 (43%)</td><td>5 (36%)</td><td>120 (41%)</td></tr></tbody></table>

<table><caption>**Table 4 Mixed effects logistic regression model of the VNT WNV serological status of the horses sampled in the Confluence zone**</caption><thead><tr><th>Variable<sup>a</sup></th><th>Value</th><th>p value</th><th>Odds-ratio<sup>b</sup>(95% CI)</th></tr></thead><tbody><tr><td>Intercept</td><td></td><td>0.002</td><td>0.10 (0.03-0.27)</td></tr><tr><td>Type of housing</td><td>Pasture and indoors</td><td></td><td></td></tr><tr><td></td><td>Pasture only</td><td>0.04</td><td>3.64 (1.11-13.15 -17.47)</td></tr><tr><td>Distance to the Northern SPA</td><td>Increase by 1 km</td><td>0.03</td><td>93 (87-99)</td></tr></tbody></table>

<footnote><sup>a</sup> Median and range, in years.</footnote>

<footnote><sup>a</sup> Reference class for the calculation of the odds ratio.</footnote>

<footnote><sup>b</sup> Confidence interval.</footnote>
number of equids positive for both viruses (five of the 494 equids, located in two stables) being significantly greater than the expected 95% interval under the null hypothesis (0–4 animals). Four of the 39 stable strains were positive for WNV and for USUV. No association was detected between WNV and USUV positivity at the stable level, although the statistical power was lower than that at the individual level.

## Discussion

Over the last decade, France has witnessed a changing epidemiology of WNV, USUV and TBEV orthoflaviviruses, with an increased incidence of diseases in vertebrate hosts [3, 16, 36].

From cohorts of equines located in the three defined areas of Gironde, we demonstrated WNV seroprevalence rates ranging from 9% (95% CI [6–13]) in the Confluence area to 3% (95% CI [1–8]) in the intermediate area and 1% (95% CI [0–7]) in the Arcachon Basin. These findings are comparable to those of previous reports from Kosovo [37], Spain [38–41], Germany [42–45] and France [18, 19]. In the Camargue region, which has been considered the historical area of WNV circulation in France since the 1960s, the seroprevalence rate among equines estimated between 2016 and 2020 is slightly higher, at approximately 13% [19].

The highest USUV seroprevalence rate observed in horses was obtained in the Confluence area (5%). It was null near the Arcachon Basin.

Therefore, the Confluence area appears to be a local amplification zone for *Culex-borne* orthoflavivirus circulation. Our data revealed a low percentage of seropositive individuals infected with TBEV (0.3%). Nevertheless, this low seroprevalence rate does not allow us to conclude that TBEV is circulating in south-western France. The virus is known to circulate in the north-eastern part of the country [46–48], with outbreaks detected further south in Jura and other regions [49]. Further investigations in ticks and reservoir animals, such as rodents, are needed to confirm the presence of TBEV in the Nouvelle Aquitaine region.

In this study, we analysed the risk factors that might affect the exposure of horses to WNV infection in the Confluence zone. The risk of exposure to WNV increased when horses were kept outdoors and thus were more exposed to vector bites and when the stable was close to the northernmost special protected areas (SPAs) in the Confluence zone. SPAs were created to preserve the biodiversity they harbor. In and around these areas, bird and vector species assembly may favour local WNV circulation, as already suggested in south-eastern France. This finding is in line with the association, at the European

level, between West Nile disease occurrence in humans and the local diversity of wild bird species [50, 51].

Age, sex, horse color and distance to the nearest water surface were not identified as risk factors associated with WNV and USUV seropositivity. Our data are consistent with those of García-Bocanegra et al. [52] and Vanhomwegen et al. [53], who reported no significant differences among age classes; Durand et al. [18] in France; Hassine et al. in Jordania [54]; and Bażanów et al. in horses in Poland [55], who reported the absence of an effect of sex on WNV and USUV seropositivity. Analyses of the color of horse coats are rare in WNV seroprevalence studies in horses. The results from several research groups are disparate, with studies showing an association between darker color and a lower WNV seroprevalence rate [56, 57] and others demonstrating no correlation between this variable and WNV and USUV seropositivity [58].

Interestingly, we did not find a correlation between the seroprevalence of mosquito-borne viruses and the nuisance caused by mosquitoes evaluated by owners. As it is a personal assessment and may vary from one individual to another, our data here do not allow conclusions to be drawn.

The number of equine and avian cases recorded by the French National Reference Laboratory for West Nile during the 2023 transmission season suggests that the virus tends to establish itself and extend its range [59]. Cases have been detected in départements bordering the Gironde, especially in Charente-Maritime and Charente.

Carrying out seroprevalence surveys such as the one conducted in this study is essential for strengthening monitoring of WNV circulation. This helps us understand viral emergence and evaluate the intensity of circulation in new areas. The seroprevalence survey carried out close to syndromic cases diagnosed in 2022 identified areas with high viral circulation. In 2023, these data enabled mosquito traps to be set in mid-July, providing rapid evidence of active circulation of the West Nile and Usutu viruses in the Confluence area. These data have played a major part in the rapid implementation of the measures needed to ensure the safety of products derived from the human body (blood and organ donations) throughout Gironde and Charente Maritime, a neighbouring département [60]. Horse owners located in the Confluence zone were encouraged to vaccinate their animals to prevent WNV infection in 2024 and the development of severe forms of the disease.

This first seroprevalence study conducted in equids located in Gironde on the Atlantic coast of France revealed that WNV, USUV and an orthoflavivirus belonging to the TBEV serocomplex circulated in this area and infected horses in 2022. Horses, known as sentinels of WNV infection, exhibited intense circulation of this virus in this region
of France as well as equine USUV-specific infection. This study confirmed the usefulness of serosurveys in horses for detecting the circulation of orthoflaviviruses, especially WNV, in specific regions.

### Abbreviations

<table><tr><td>CPE</td><td>cytopathic effect</td></tr><tr><td>ELISA</td><td>enzyme-like immunosorbent assay</td></tr><tr><td>IgG</td><td>immunoglobulin G</td></tr><tr><td>IgM</td><td>immunoglobulin M</td></tr><tr><td>OR</td><td>odd ratio</td></tr><tr><td>SPA</td><td>special protection area</td></tr><tr><td>TBEV</td><td>tick-borne encephalitis virus</td></tr><tr><td>TCID<sub>50</sub></td><td>tissue culture infectious dose 50</td></tr><tr><td>USUV</td><td>Usutu virus</td></tr><tr><td>VNT</td><td>virus neutralization test</td></tr><tr><td>WNV</td><td>West Nile virus</td></tr></table>

### Supplementary Information

The online version contains supplementary material available at https://doi.org/10.1186/s13567-025-01508-w.

Additional file 1. Mixed effects logistic regression model of the VNT WNV serological status of the horses sampled in the confluence zone, including all the independent variables.

### Acknowledgements

We would like to thank the equine owners for taking part in the serological survey. This research was conducted in part under the French and European laboratories for West Nile virus.

### Authors' contributions

GG, AL, and TT conceptualized the project. CVM, G.G., NC, CMP, EQ, BD, and CL contributed to the methodology; NC, CB, Marianne Depecker, MDM, collected the sera; CVM, Marine Dumarest, TMH, MC, performed the laboratory tests; GG, CVM, BD, CL and NC, analysed the data; NC, CVM, GG, wrote the original draft; CVM, NC, BD, and GG reviewed and edited the original draft; GG, Marianne Depecker and CVM, supervised the study; GG, and CVM contributed to the funding acquisition. All authors read and approved the final manuscript.

### Funding

We acknowledge the French Agency for Food, Environmental and Occupational Health & Safety (ANSES) and the National Reference Laboratory for West Nile Virus for funding the research activities.

### Data availability

The datasets used and/or analysed during the current study are available from the corresponding author on reasonable request.

### Declarations

#### Ethics approval and consent to participate

This study was approved by the Ethics Committee for Clinical Research (ComERC) of the Veterinary School of Alfort (EnVA) (Agreement number: 2023-06-23).

#### Competing interests

The authors declare that they have no competing interests.

Received: 5 July 2024 Accepted: 13 December 2024

Published online: 24 April 2025

### References

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59. European Center for diseases prevention and control 2023 (2024) Epide-miological update: West Nile virus transmission season in Europe. 2023

60. Haut Conseil de la Santé Publique (2022) Avis sur la sécurisation des produits du corps humain dans un contexte de circulation du virus West Nile en France métropolitaine (in French)

**Publisher’s Note**

Springer Nature remains neutral with regard to jurisdictional claims in pub-lished maps and institutional affiliations.
# Annexe 2 : Organigramme de classification des arbovirus (réalisation : Margaux De Mas)

Orange : Orthoflavivirus capables d'infecter les équidés - Bleu : arbovirus n'affectant pas les équidés - Gris : familles ne contenant pas de virus à l'origine d'arboviroses.

Il est à noter que les membres des autres familles ne sont pas tous des arbovirus. Les exemples d'arboviroses donnés en vert ne constituent pas une liste exhaustive des maladies provoqués par les agents viraux des différentes familles.
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<figure><img src="image_40.png" /></figure>

Zoonoses

Virus

responsables

d'infections chez

les équidés
Annexe 3 : Consentement éclairé utilisé au cours de l'enquête de séroprévalence
**Annexe 4 : Flyer de communication utilisé au cours de l'enquête de séroprévalence**
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# Étude de la circulation du virus West Nile / Usutu / Encéphalite à tiques en Gironde

## Contexte :

Des épisodes de fièvre parfois accompagnés de symptômes neurologiques (trouble de la démarche, du comportement, de la conscience) apparaissent régulièrement chez les Équidés en Gironde. Ils sont non spécifiques, et la cause demeure souvent inconnue.

Le virus West Nile est communément rencontré dans le sud-est de la France. En 2022, des cas avérés d'infection au virus West Nile ont été recensés dans la zone du Blayais et l'estuaire de la Gironde chez des chevaux présentant des troubles neurologiques, ainsi qu'un cas d'Usutu chez l'humain. Ces maladies sont exclusivement transmises par les moustiques, infectés par les oiseaux. Les équidés et les humains peuvent tomber malade, mais ne peuvent pas transmettre la maladie à un moustique.

Une meilleure connaissance des zones à risques permettra, pour le vétérinaire traitant, de prescrire judicieusement les tests de dépistage pour le diagnostic et de mettre en place des mesures de prévention. La fièvre de West Nile, Usutu ou

l'encéphalite à tiques n'entraînent pas de conséquences administratives sur les mouvements des chevaux.

## Objectifs de l'étude :

Déterminer l'exposition des équidés à trois agents pathogènes que sont le virus de West Nile, le virus Usutu, et le virus de l'encéphalite à tiques dans le Blayais, l'estuaire de Gironde et le bassin d'Arcachon.

## Prélèvements réalisés sur les équidés (chevaux, poneys, ânes), chez les propriétaires volontaires pour participer à l'étude :

Un prélèvement de sang est réalisé sur les équidés âgés de plus de 1 an de l'effectif, qui respectent les critères suivants :

- Présents en Gironde entre juin 2022 et décembre 2022

- Non vaccinés vis-à-vis du virus West Nile

- N'ayant pas voyagé dans le pourtour méditerranéen (dont la Corse) durant les 6 dernières années

Au maximum, 15 animaux répondant à ces critères seront prélevés par écurie, pour atteindre 500 animaux dans la zone étudiée.

Ces prélèvements seront analysés gratuitement par le laboratoire de référence européenne pour rechercher les trois virus cités.

## Résultats attendus :

Pour chacun de vos animaux, vous recevrez le résultat des trois analyses indiquant la présence

ou l'absence d'anticorps dirigés contre les trois virus étudiés.

Ces résultats individuels et confidentiels seront transmis par courrier aux propriétaires et éventuellement aux vétérinaires des chevaux.

Une synthèse des résultats anonymisés sera présentée aux propriétaires-éleveurs participants en fin d'étude. Cette étude permettra d'estimer la circulation de ces virus dans la population équine de Gironde.

CONTACT : Drs Marianne Depecker, Gaëlle Gonzalez, Agnès Leblond, Christel Marcillaud-Pitel, Clément Bigeard

## Courriel :

- mdepecker@cliniqueconques.com

- gaelle.gonzalez@anses.fr

- agnes.leblond@vetagro-sup.fr

- c.marcillaud-pitel@respe.net

- clement.bigeard@gironde.gouv.fr

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Laboratoire
National de
Référence
West Nile

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anses

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VetAgro Sup
Campus Vétérinaire de Lyon

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RESPE

Réseau d'Épidémi Surveillance en Patologie Équine

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ifce
Institut français
du cheval
et de l'équitation
**Annexe 5 : Questionnaire destiné aux détenteurs des équidés ayant participé à l'enquête de séroprévalence**
# Enquête sérologique équidés WN en Gironde
## Mode d'emploi

### 1 Arrivée sur l'écurie

Présentation de l'étude avec le Flyer (importance ++ : confidentialité, résultats transmis, réunion avec autres professionnels envisagée en juillet)

Signature du Consentement éclairé

### 2 Rappel des critères d'inclusions et récupération des carnets

* L'animal était présent sur les lieux entre juin et décembre 2022 (tolérance = +/-2 mois)

* Pas de voyage sur le territoire méditerranéen dans les 6 dernières années

* L'animal doit avoir plus de 2 ans

* L'animal ne doit PAS être vacciné contre le West Nile

### 3 Questions générales écuries

Quel est votre vétérinaire traitant ?

Nom :

Sachant que les résultats (négatifs comme positifs) vous seront transmis, voulez-vous que nous lui transmettions également les résultats ?

Oui / Non

Combien d'animaux sont présents ?

<table><tr><td>Cheval :</td><td>Poney :</td><td>Âne :</td><td>Bovins :</td></tr><tr><td>Ovins :</td><td>Caprins :</td><td>Chiens :</td><td>Poules :</td></tr><tr><td>Canards :</td><td>Colombidés :</td><td>Autres :</td><td></td></tr></table>

Des équidés sont-ils vaccinés contre le WN ?

Oui / Non

Proximité d'une zone humides à moins de 7 km ?

Oui / Non

Proximité d'une zone de chasse à moins de 7 km ?

Oui / Non

### Score de Nuisance

Pensez-vous que les animaux sont gênés par les moustiques :

Pas du tout d'accord / Pas d'accord / Neutre / D'accord / Tout à fait d'accord

Pensez-vous que les humains sont gênés par les moustiques :

Pas du tout d'accord / Pas d'accord / Neutre / D'accord / Tout à fait d'accord

### Conseils :

Poser des questions sur l'hébergement des animaux, l'utilisation de répulsifs et de couvertures à ce stade, souvent tous les animaux vivent dans les mêmes conditions

Pour le questionnaire chevaux : date d'acquisition la plus précise possible pour l'année 2022, demander le mois pour 2021-2020, sinon l'année suffit.

Pas besoin impératif d'une zone de provenance précise si l'animal est présent depuis 6 ans ou plus
4 Questionnaire Animaux

<table><thead><tr><th></th><th>Nom</th><th>Date d'acquisition - arrivée</th><th>Provenance</th><th>Robe Grise ?</th><th>Activité *</th><th>Répulsif chimique ?*</th><th>Périodicité *</th><th>Couverture*</th><th>Bonnet*</th><th>Hébergement jour *</th><th>Nuit</th><th>WE Année</th><th>Maladie durant 2022 ?</th><th>Date</th></tr></thead><tbody><tr><td>1</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>2</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>3</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>4</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>5</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>6</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>7</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>8</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>9</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>10</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>11</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>12</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>13</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>14</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>15</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>16</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>17</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>18</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr></tbody></table>

Activité : S = Sport, L = Loisir, SA = Sans activité, C = Club, E = Elevage

Répulsif chimique : Indiquer « non » ou la marque / molécule

Périodicité : tous les mois, tous les trois mois...

Colonne WE / Année : préciser si variation le week end ou durant l'année (bien demander et creuser un peu)

Bonnet, couverture : demander quand et pourquoi ils les portent

Hébergement : Paddock/pâture = P, Box = B (ouvert), Stalle = S (fermé ++)
Auteur : DE MAS Margaux

Titre : Bilan d'une étude de séroprévalence des Orthoflavivirus West Nile, Usutu et du virus de l'encéphalite à tiques sur un échantillon de la population équine de Gironde en 2023

Résumé : Une étude de séroprévalence des Orthoflavivirus West Nile (WNV), Usutu (USUV) et Tick-borne encephalitis virus (TBEV) a été réalisée en Gironde, au printemps 2023, suite à l'émergence du WNV chez les équidés dans ce département en 2022. Le statut sérologique de 494 chevaux, répartis sur trois zones géographiques (Confluence, Zone intermédiaire et Bassin d'Arcachon), a été établi par prélèvement sanguin pour ces trois virus. Les résultats montrent une séroprévalence globale de 14% pour les trois orthoflavivirus, avec les taux les plus élevés observés dans la zone de Confluence : 9% pour WNV et 5% pour USUV. Le type d'hébergement (pâturage exclusif) et la distance par rapport à la zone de protection spéciale des oiseaux (SPA) la plus proche étaient des facteurs de risque significatifs pour la séropositivité au WNV. Cette étude, la première sur la côte atlantique française, démontre une circulation active du WNV dans cette région, ainsi que la présence du virus USUV chez les équidés.

Mots-clés : Orthoflavivirus, West Nile, Usutu, TBEV, séroprévalence, One Health

Title : Assessment of a seroprevalence study of West Nile, Usutu, and Tick-borne encephalitis viruses in a sample of the equine population in Gironde in 2023

Abstract : A seroprevalence study of West Nile virus (WNV), Usutu virus (USUV), and Tick-borne encephalitis virus (TBEV) was conducted in Gironde in the spring of 2023, following the emergence of WNV in equids in this department in 2022. The serological status of 494 horses, located in three geographical areas (Confluence, Intermediate Zone, and Arcachon Basin), was assessed through blood sampling for these three viruses. The results showed an overall seroprevalence of 14% for the three orthoflaviviruses, with the highest rates observed in the Confluence zone : 9% for WNV and 5% for USUV. Housing type (exclusive pasture) and the distance to the nearest Special Protection Area (SPA) for birds were identified as significant risk factors for WNV seropositivity. This study, the first of its kind on the French Atlantic coast, demonstrates active circulation of WNV in this region as well as the presence of USUV in equids.

Key-words : Orthoflavivirus, West Nile, Usutu, TBEV, seroprevalence, One Health