# Modélisation des interactions tout-partie en écologie et évolution: structure spatiale et sélection multi-niveaux

Léo Ledru

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Léo Ledru. Modélisation des interactions tout-partie en écologie et évolution: structure spatiale et sélection multi-niveaux. Interactions entre organismes. Université Savoie Mont Blanc, 2021. Français.

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THÈSE

Pour obtenir le grade de

DOCTEUR DE L'UNIVERSITÉ SAVOIE MONT
BLANC

Spécialité : Biologie des Populations Écologie

Arrêté ministériel : 25 Mai 2016

Présentée par

Léo LEDRU

Thèse dirigée par **Christiane GALLET** et
co-encadrée par **Jimmy GARNIER** et **Sébastien IBANEZ**

préparée au sein du Laboratoire d'Écologie Alpine
dans l'École Doctorale Chimie Sciences du Vivant

Modélisation des interactions
tout-partie en écologie et
évolution : structure spatiale et
sélection multi-niveaux

Thèse soutenue publiquement le 7 Décembre 2021,
devant le jury composé de :

Madame Christiane GALLET

Professeure des Universités, Université Savoie Mont-Blanc, Directrice de
thèse

Monsieur Nicolas LOEUILLE

Professeur des Universités, Sorbonne Université, Rapporteur

Madame Sonia KÉFI

Directrice de Recherche, CNRS Montpellier, Rapportrice

Madame Tamara MÜNKEMÜLLER

Chargé de Recherche, CNRS Grenoble, Examinatrice

Monsieur François MASSOL

Chargé de Recherche, CNRS Lille, Examinateur
TABLE DES MATIÈRES

# I Introduction générale 1

I.1 Préambule 1

I.2 Des interactions entre niveaux d'organisation à la pensée dialectique 4

I.2.1 Niveaux d'organisation 4

I.2.2 La vision mécaniste 4

I.2.3 La vision dialectique 6

I.3 Dépasser la dichotomie entre les parties et le tout par la causalité réciproque 9

I.3.1 Causalité réciproque entre échelles spatiales locale-globale 9

I.3.2 Causalité réciproque entre niveaux de sélection 11

I.3.3 Causalité réciproque écologie-évolution 15

I.4 Persistance de systèmes complexes dans une vision dialectique 19

I.5 Conclusion 20

# II Causalité réciproque entre échelles spatiales locale et globale 23

II.1 Introduction et synthèse des résultats 23

II.2 Article : Spatial structure of natural boxwood and the invasive box tree moth can promote coexistence 27

II.2.1 Abstract 27

II.2.2 Introduction 27

II.2.3 Study system & theoretical model description 30

II.2.4 Parameter estimation and sensitivity analysis 35

II.2.5 Modelling results and discussion 36

II.2.6 Acknowledgements 47

II.2.7 Supporting Information 48

# III Causalité réciproque entre niveaux de sélection 63

III.1 Introduction et synthèse des résultats 63

III.2 Article : Mutualists construct the ecological conditions that trigger the transition from parasitism 68

III.2.1 Abstract 68

III.2.2 Introduction 68

III.2.3 Model description 71

III.2.4 Results 73

III.2.5 Discussion 76

III.2.6 Acknowledgements 85
<table><tr><td>III.2.7 Appendix</td><td>86</td></tr></table>

# IV Causalité réciproque entre individus, niveaux trophiques et communauté

95

<table><tr><td>IV.1 Introduction et synthèse des résultats</td><td>95</td></tr></table>

<table><tr><td>IV.2 Article : The evolution of adaptive foraging mitigates the biodiversity-ecosystem functioning relationships</td><td>100</td></tr></table>

<table><tr><td>IV.2.1 Abstract</td><td>100</td></tr></table>

<table><tr><td>IV.2.2 Introduction</td><td>100</td></tr></table>

<table><tr><td>IV.2.3 Model and methods</td><td>103</td></tr></table>

<table><tr><td>IV.2.4 Results</td><td>107</td></tr></table>

<table><tr><td>IV.2.5 Discussion</td><td>114</td></tr></table>

<table><tr><td>IV.2.6 Appendix</td><td>118</td></tr></table>

# V Conclusion générale et perspectives

119
REMERCIEMENTS

Mes premiers remerciements s'adressent évidemment à l'ensemble de mon encadrement durant la thèse, Christiane Gallet, Jimmy Garnier et Sébastien Ibanez. À eux trois ils ont su m'offrir un encadrement me laissant à la fois une grande liberté et une aide toujours disponible, autant sur le plan scientifique que pour mes rares incursions dans les méandres obscurs et terrifiant de l'administratif. Plus personnellement, merci Christiane pour ta bienveillance, ta gestion des questions administratives qui me glacent le sang, ainsi que pour ta curiosité scientifique avec nos histoires de modèles conceptuels. Merci Jimmy pour ta pédagogie envers le non-matheux que je suis. On ne parlait pas toujours le même langage mais avec un peu de patience tu as toujours réussi à me faire comprendre ta vision mathématique. Enfin, merci Seb de m'avoir ouvert la porte de la thèse avec un stage sur la pyrale du buis alors que j'étais en master Océanographie ! Et avant ça, merci de m'avoir fait découvrir Stephen Jay Gould alors que je m'aventurais sur des pentes glissantes (Rupert Sheldrake..!). En parlant de pentes glissantes, merci pour le partage de ton expérience en montagne, ce mercredi matin sur les pentes du Maudit est sans aucun doute la meilleure matinée de boulot de ces trois années.

Je remercie également François Massol et Tamara Münkemüller de composer le jury en tant qu'examentateur(rice) ainsi que Sonia Kéfi et Nicolas Loeuille en tant que rapporteur(rice).

Merci aussi à Sébastien Lion et Erwan Faou d'avoir suivi le déroulé de cette thèse avec les deux comités de suivi individuel. Ce fut des moments d'échanges intéressants que ce soit du point de vu scientifique que plus informel sur l'état de mes motivations. Je tiens à souligner leur bienveillance, leur enthousiasme et leur implication dans ces deux comités.

Merci Jean-Christophe Poggiale et Mathias Gauduchon de m'avoir fait réaliser, bien que tardivement, que je pouvais retrouver les plaisirs des mathématiques tout en faisant de la biologie. J'ai pris un réel plaisir à suivre vos enseignements, bienveillants tout en proposant une réelle adversité.

Merci à tous les stagiaires qui ont participé à cette thèse. Je pense notamment à Aristide Chauveau qui après une première journée de stage de 15h a passé de nombreuses heures à scruter, surveiller et compter les chenilles pour notre manipulation en mésocosme. Également à Matthias Rohr qui nous a rejoint à deux reprises, preuve que la première fois ne l'avait pas trop rebuté, et a largement contribué à l'avancée d'un projet de la thèse avec de bonnes journées de code et l'apport de bonnes idées. Enfin, merci à Océane Guillot qui du comptage de feuilles de buis à l'exploration numérique d'un modèle jusqu'à plus soif, a également joué un rôle important dans l'élaboration de cette thèse.

Merci à l'ensemble des membres, permanents et non-permanents, du LECA et du CARRTEL pour la bonne humeur qu'ils font régner dans les bureaux et les couloirs. Malgré le fait que je n'étais pas le plus actif à la vie sociale des deux labos je me suis toujours senti accueilli avec bienveillance et j'en suis reconnaissant. Un merci particulier
à Vincent Miele, camarade de bureau aux mille frasques, mais aussi aux bons conseils et aux discours motivants qui m'ont aidé à tenir le cap.

Enfin, merci à toutes les personnes en dehors du cadre de la thèse qui ont tout de même participé en assurant ma santé mentale. Je pense à tous les copains qui m'ont permis de m'évader avec de bonnes bambées en montagne : Benoit, Lucas, Maxime, Paul, Maëlann, Pierre, Mathis, Hugo, Gaël, Noël... Également à Benjamin qui avec un an d'avance a ouvert la voie, et a donc connu tous les états mentaux que j'allais connaître en me montrant qu'il était possible d'en réchapper.

Pour finir je remercie bien sûr ma famille, mes parents, mon frère et ma soeur, qui constituent un soutien infaillible ; ainsi qu'Océane, soutien de tous les instants.
# CHAPITRE I

## INTRODUCTION GÉNÉRALE

> Une explication historique ne repose pas sur des déductions directement tirées des lois de la nature, mais d'une séquence imprévisible d'états antécédents, dans laquelle tout changement majeur à n'importe quel stade altérerait le résultat final. Ce dernier est contingent, en ce sens qu'il est dépendant de tout ce qui s'est produit auparavant — c'est ainsi que l'histoire impose sa marque ineffaçable.

La vie est belle
Stephen Jay Gould

### I.1 Préambule

Après de longues réflexions il nous paraît plus sage et pertinent de débuter cette thèse par un court récit de son historicité.

La problématique initialement envisagée était d'explorer comment la sélection naturelle pouvait s'exercer à l'échelle des écosystèmes à travers la théorie de sélection multi-niveaux. Nous utilisons pour cela une approche par modélisation. Effectivement, les mathématiques et la modélisation constituent des outils puissant en écologique et en évolution pour étudier des processus qu'il est difficile, si ce n'est impossible, d'explorer de manière empirique (Huneman and Dutreuil, 2014). Ainsi, un modèle d'écosystème primaire a été développé avec l'objectif à plus long terme de mettre en interactions plusieurs versions de cet écosystème au sein d'un méta-écosystème. Cependant, les nouveautés méthodologiques (et les réflexions conceptuelles associées) qui sont apparues lors de l'émergence de ce modèle d'écosystème primaire nous ont motivé à le valoriser avant de s'engager plus avant. Finalement, cette valorisation constitue le premier chapitre de la thèse ; et la question de la sélection au niveau de l'écosystème fait partie de ses perspectives. Un deuxième travail s'intéressant à l'émergence du mutualisme dans un système hôte-symbiote alimente la problématique initiale puisque cette émergence fait appel à plusieurs niveaux de sélection, dont le niveau supérieur correspond à un écosystème minimaliste à deux espèces. Enfin, un troisième volet explore la dynamique d'invasion d'un insecte herbivore avec une approche purement écologique et n'est donc qu'indirectement en lien avec la problématique principale. Cependant, un cadre con-
ceptuel élargi permet de l'intégrer aux réflexions issues des deux premières parties. Ces travaux forment les trois chapitres qui suivent l'introduction générale. Nous les présentons ici succinctement et montrerons ensuite dans quelle mesure ces trois travaux peuvent converger au sein d'un cadre conceptuel.

## Chapitre II : Causalité réciproque entre échelles spatiales locale et globale.

Ce travail concerne l'invasion en Europe de la pyrale du buis, un insecte herbivore originaire d'Asie. Celui-ci a débuté avant la thèse, en seconde année de Master, mais la première année de thèse a été en partie consacrée à son approfondissement, notamment sur son versant théorique. La question centrale est celle de la stabilité du système pyrale-buis à l'échelle de la métacommunauté malgré son instabilité locale. Pour cela nous développons un modèle simulant l'interaction entre la pyrale et sa ressource dans un espace en deux dimensions. Les paramètres clés du modèle sont calibrés à partir de la littérature, de mesures sur le terrain et d'une manipulation en mésocosme. Nous montrons que malgré la sur-exploitation de la ressource localement, ce qui mène irrémédiablement à l'extinction locale de la pyrale, la coexistence est possible à l'échelle de la métacommunauté en fonction de la distance de dispersion de la pyrale. Cette coexistence dépend de la structure spatiale de la ressource, elle-même modulée par la dispersion de la pyrale. Ces résultats dépassent le cadre strict du système pyrale-buis et montrent dans quelle mesure un système localement instable peut être stable à travers ses interactions au sein d'une échelle spatiale supérieure.

Ce chapitre est constitué d'un papier intitulé "Spatial structure of natural boxwood and the invasive box tree moth can promote coexistence" accepté dans Ecological Modelling en Novembre 2021. Une partie des résultats relevant de l' écologie appliquée a été présentée oralement au colloque "Buis, enjeux, renouveau et renaissance des jardins", à Orléans en 2019. De plus, les résultats ont fait l'objet d'un poster durant le "Annual Meeting of the Ecological Society, GfÖ" de 2019, à Münster en Allemagne. Enfin, la manipulation en mésocosme réalisée pour paramétrer le modèle a également donné lieu a un projet de description de la réponse métabolique du buis (approche métabolomique) et de ses conséquences écosystémiques (activités enzymatiques du sol associé) porté par Christiane Gallet. Cette manipulation a également été le cadre d'un stage de première année de Master pour Aristide Chauveau.

## Chapitre III : Causalité réciproque entre niveaux de sélection.

Cette problématique qui a émergé au cours de la thèse s'inscrit pleinement dans le cadre de la théorie de sélection multi-niveaux. Nous explorons comment une relation mutualiste entre un hôte et son symbiote peut émerger d'une relation initialement parasite en coévoluant avec la dispersion. Tout processus de choix du partenaire a été exclu, considérant que ce type de processus requiert des adaptations trop spécifiques pour expliquer une première émergence du mutualisme. Nous développons un modèle individu-centré avec un espace en deux dimensions dans lequel l'interaction hôte-symbiote détermine la fécondité de chacun des partenaires. Nous montrons que la transition du parasitisme vers le mutualisme peut se produire par la co évolution avec une dispersion locale. En effet, cette dispersion locale permet l'émergence d'une structure spatiale
avec la formation de groupes constitués de phénotypes proches. Alors que la sélection
au niveau de l'individu favorise la sélection du parasitisme, la sélection au niveau du
groupe favorise le mutualisme. Cependant, lorsque les conditions sont défavorables à
l'évolution du mutualisme (pas de coût à la dispersion globale), la transition nécessite
une compétition globale entre les hôtes qui rend les couples parasites non-viables. Cette
compétition implique le niveau d'organisation de l'ensemble du paysage qui favorise
également la sélection du mutualisme. Ainsi, c'est la résultante du conflit entre les
pressions de sélection au niveau de l'individu, du groupe et du paysage global qui
détermine si la transition du parasitisme au mutualisme est possible.

Ce chapitre est constitué d'un papier intitulé "Mutualists construct the ecological condi-
tions that trigger the transition from parasitism" actuellement en cours de revue à Peer
Community in Evolutionary Biology (retour de première revue). Les co-auteurs incluent
Mathias Rohr qui a été en stage durant 6 mois dans ce projet.

Chapitre IV : Causalité réciproque entre individus, niveaux trophiques et
communauté.

Ce travail, issu du modèle d'écosystème primaire développé pour la problématique
initiale, explore l'effet de l'évolution de différentes stratégies d'acquisition de ressources
chez les consommateurs sur le fonctionnement de la communauté. Nous développons
un modèle simulant l'émergence d'une communauté formée de ressources et de con-
sommateurs à partir de l'interaction entre les dynamiques écologique et évolutive. Une
propriété importante du modèle est la dynamique évolutive de la stratégie d'acquisition
des ressources des consommateurs (Adaptive Foraging, noté AF dans la suite du docu-
ment). La littérature montre que l'AF joue un rôle important dans le fonctionnement
des écosystèmes, notamment en influençant leur stabilité. Cependant, les modèles
suggérant ce lien ne considèrent ni la dynamique évolutive de l'AF, ni l'émergence de la
communauté, ce qui rend impossible l'étude de certaines interactions comme le lien entre
AF et diversité. En incluant la dynamique évolutive de l'AF, ainsi que la diversification
des ressources et des consommateurs, notre modèle permet l'étude des interactions au
sein de la triade AF-diversité-stabilité dans un contexte éco-évolutif. Le premier résultat
est une évolution par sélection naturelle de l'AF dépendante des conditions. Ensuite,
nous montrons que l'évolution de l'AF se traduit par un effet positif sur la diversité de
l'ensemble de la communauté ressources et consommateurs. Cependant, l'effet sur la
stabilité est plus contrasté puisque les trois types de perturbations que nous utilisons
ont des effets différents : l'AF a un effet négatif sur la stabilité face à des changements
progressifs, et un effet positif lorsque le changement est brutal. Par ailleurs, l'effet de
l'AF sur la stabilité peut être direct ou indirect via son effet sur la diversité.

Ce chapitre est constitué d'un papier prochainement soumis intitulé "The evolution
of adaptive foraging mitigates the Biodiversity Ecosystem Functioning relationships".
Parmi les co-auteurs figure Océane Guillot qui a été en stage durant 6 mois au sein
de ce projet. Les résultats de ce chapitre ont été présentés oralement au colloque
international "Annual Meeting of the Ecological Society, GfÖ" de 2019, à Münster en
Allemagne, ainsi qu'au colloque du groupement de recherche TheoMoDive la même année.
## I.2 Des interactions entre niveaux d'organisation à la pensée dialectique

### I.2.1 Niveaux d'organisation

Dans l'ensemble de cette thèse, nous considérons plusieurs niveaux d'organisation différents partageant des interactions causales multidirectionnelles. Nous détaillerons ces interactions entre niveaux dans les introductions respectives de chacun des travaux. Ainsi, dans la première partie nous pouvons différencier deux niveaux d'organisation au sein du système plante-herbivore : la communauté locale et la metacommunauté constituée de toutes les communautés locales présentes dans le paysage global. Dans la deuxième partie, les niveaux d'organisations sont multiples au sein du système hôte-symbiote : l'organisme (symbiote ou hôte), le couple symbiote-hôte, le groupe formé de plusieurs couples symbiote-hôte, et enfin l'ensemble des organismes à l'échelle du paysage dans lequel s'organise une compétition densité dépendante. Enfin, dans la dernière partie, nous distinguerons trois niveaux d'organisation : l'individu (ressource et consommateur avec leur stratégie de consommation), le niveau trophique (deux niveaux : ressources et consommateurs), et la communauté ressources-consommateurs. Dans ces trois parties, les différents niveaux d'organisation interagissent entre eux. De plus, les interactions peuvent avoir des directions multiples, c'est-à-dire que le niveau d'organisation A peut avoir une relation causale vers le niveau d'organisation B, mais celui-ci peut aussi avoir une relation causale vers le niveau A, induisant un processus de bouclage, ou de causalité réciproque (Svensson, 2018).

### I.2.2 La vision mécaniste

La vision mécaniste découle de Descartes, qui en 1637 dans "Discours de la méthode" décrit toutes choses dans l'univers, y compris les êtres vivants, à travers la métaphore de la machine. Cette métaphore n'a rapidement plus été considérée comme telle et est devenue une approche épistémique (Biasetti, 2020), c'est-à-dire une description du monde à adopter pour accéder à des connaissances sur ce monde. Cependant, la vision mécaniste implique des postulats discutables :

* le postulat d'aliénation, sensu Levins and Lewontin (1985) : toute chose est vue comme étant composée de sous-éléments distincts dont les propriétés sont indépendantes du tout dont ils font partie ;

* le postulat de réductionnisme : il existe des éléments fondamentaux dont les propriétés causent les propriétés des touts complexes dont ces éléments font partie ;

* le postulat de déterminisme : la connaissance des propriétés des éléments fondamentaux permet de prédire les propriétés des touts complexes dont ils font partie.
Cette vision mécaniste et réductionniste (Figure I.1a et b) est à l'origine, entre autres, dans le domaine de la biologie de la vision gène-centrée (Gould, 2002). En ce qui concerne son application au développement des organismes (qui ne sera pas détaillé plus avant) nous signalons simplement les critiques qui ont émergé notamment à cause des interactions complexes et multidirectionnelles "gène-environnement", dans lesquelles l'organisme prend une place centrale, remettant en question les deux premiers postulats, et a fortiori le troisième (Griffiths and Gray, 1994; Griffiths and Tabery, 2013; Levins and Lewontin, 1985; Oyama et al., 2001).

Dans le domaine de l'évolution, la vision gène-centrée (Dawkins, 1976, 1982) a également fait l'objet de critiques en raison des multiples relations causales entre différents niveaux d'organisations (Okasha, 2006; Sober and Lewontin, 1982; Sober and Wilson, 1999). En effet, bien que les gènes soient une structure biologique nécessaire à l'évolution, le niveau d'organisation sur lequel s'effectue la sélection, *le niveau de sélection*, n'est pas limité à ces gènes (Lewontin, 1970). C'est ainsi le deuxième postulat qui est questionné : en effet, si la sélection ne s'effectue pas uniquement au niveau des gènes alors les propriétés des touts (les organismes, les espèces, les communautés) dont font partie les gènes ne découlent pas exclusivement des propriétés des gènes. Cette alternative est portée par la théorie de sélection multi-niveaux (Okasha, 2006; Pievani, 2014). Le niveau du gène n'est pas renié, mais il n'est plus considéré comme unique.

L'approche mécaniste, incluant le réductionnisme, présente d'autres inconsistencies dans un contexte écologique. Levins and Lewontin (1980) propose de considérer l'exemple simple d'une proie et d'un prédateur en interaction (Figure I.2). Le système ainsi formé va atteindre un équilibre en suivant une spirale dans l'espace à deux dimensions dont les axes correspondent aux densités respectives de la proie et du prédateur. Dans cet espace le mouvement du système est parfaitement prévisible. Cependant, les densités respectives de la proie et du prédateur oscillent, de telle sorte qu'étant donné seulement la densité du prédateur, par exemple, il n'est pas possible de prédire son augmentation ou sa réduction au pas de temps suivant. Ainsi, alors même que la trajectoire du système est monotone et déterministe en considérant sa distance à l'équilibre, les trajectoires de ses deux sous-éléments ne le sont pas. Le refus du deuxième postulat de la vision mécaniste est dans ce cas illustré par la non prédicibilité du comportement du système à partir du comportement des sous-éléments. De plus, le comportement de chacun des sous-éléments dépend de l'interaction qu'ils entretiennent et n'est pas donc pas prédicible uniquement à partir de leurs équations respectives : le premier postulat de la vision mécaniste est également réfuté.

Cependant, cette critique de la vision mécaniste réductionniste ne constitue en rien une justification d'une vision idéaliste holistique. Cette dernière peut faire l'objet des mêmes réserves que l'approche réductionniste, en considérant un niveau fondamental différent. Revenons à des considérations évolutives pour illustrer cela, et notamment à la controverse nourrie concernant la sélection de groupe (Borrello, 2010). En effet, avant la période charnière des années 1960-1970, la vision holistique considérant que la sélection était forcément bénéfique pour l'espèce, le groupe ou la communauté dominait la littérature. Les travaux de Wynne-Edwards (1962) sur la dispersion et la reproduction animale pour le bien de l'espèce en sont une bonne illustration. Dans la décennie 1960-1970 cette vision a été vivement critiquée (Williams, 1966), ce qui a conduit à une vision réductionniste opposée (Dawkins, 1976). Cette évolution peut être schématiquement
résumée en qualifiant la sélection de groupe pré-1960 de vision idéaliste holistique et la vision gène-centrée qui a suivi de vision mécaniste réductionniste (Biasetti, 2020; Levins and Lewontin, 1980, 1985).

Notre présentation de la vision réductionniste s'est concentrée sur ces limites, l'objectif étant d'expliquer notre démarche qui a consisté à aller au-delà. Néanmoins, elle demeure une puissante heuristique qui a permis de nombreuses avancées.
La citation qui suit illustre les verrous inhérents à l'approche réductionniste lorsque les sujets d'étude sont des systèmes biologiques complexes :

"Cities are laid siege to, and most surrender, but a few hold out indefinitely. The army sweeps around these, leaving behind some of its troops, who settle down to a long and frustrating encirclement. This has certainly been the case in biology, where the extraordinary progress made in molecular studies has been the consequence of a straightforward reductionist program, while the understanding of embryonic development and of the functioning of the central nervous system have remained in a rudimentary state" (Levins and Lewontin, 1985).

Nous rejoignons cette réflexion, la compréhension des systèmes complexes issus de la biologie - espèces, communautés, métacommunautés - font partie des cités qui résisteront toujours au siège du réductionnisme (ou de l'holisme idéaliste), ce qui justifie le besoin de développer des approches différentes.

## I.2.3 La vision dialectique

Comme alternative, ou dans une moindre mesure comme complément à la vision mécaniste là où elle est inopérante, la vision dialectique peut être proposée (Figure I.1c). Celle-ci ne constitue pas une véritable méthodologie, mais elle repose sur des principes devant prévenir tout raisonnement de tomber dans les pièges du réductionnisme (Biasetti, 2020; Levins and Lewontin, 1985).

Levins and Lewontin (1985) définissent quatre principes.

* principe 1 : "un tout est une relation de parties hétérogènes qui n'ont pas d'existence indépendante préalable en tant que parties"

* principe 2 : "en général, les propriétés des parties n'ont pas d'existence préalable mais sont acquises en étant des parties d'un tout particulier"

* principe 3 : "l'interpénétration des parties et des ensembles est une conséquence de l'interchangeabilité du sujet et de l'objet, de la cause et de l'effet"

* principe 4 : "le changement est une caractéristique de tous les systèmes et de tous les aspects de tous les systèmes"

La vision dialectique est un concept ayant une longue histoire, bien au-delà de l'écologie et l'évolution, développée entre autres par Hegel ("Science de la logique", 1812), Engels ("Dialectique de la nature", publication posthume en 1925) et Marx ("Le Capital", 1867). De ce fait, nous ne prétendons pas ici saisir la pensée dialectique dans toute sa complexité, notamment concernant ses composantes sociales et sociétales, mais
<figure><img src="image_3.png" /><figcaption>Figure I.1 – Représentation schématique de trois visions différentes : a) un réductionnisme naïf où on considère que l'ensemble des propriétés de chaque partie indépendante génère le tout, b) un réductionnisme où on considère que l'ensemble des propriétés des parties et l'ensemble des interactions entre elles génèrent le tout, c) la vision dialectique où les parties et le tout constituent un système complexe d'interactions multidirectionnelles. Les flèches en trait plein symbolisent les interactions. Alors que dans la vision réductionniste ces interactions ne sont qu'entre les parties, dans la vision dialectique il existe également des interactions du tout sur les parties formant ainsi une causalité réciproque.</figcaption></figure>

nous cherchons à explorer dans quelles mesures celle-ci peut guider les questions et les méthodologies associées, en écologie et en évolution.

La tendance en écologie et en évolution semble déjà s'orienter vers une approche dialectique en abandonnant progressivement le réductionnisme, voir (Svensson, 2018) en évolution, ou l'intérêt grandissant pour la notion de systèmes complexes en écologie (Jørgensen et al., 2011). Notons que cette tendance n'est pas particulièrement corrélée avec l'expression même de l'usage de la dialectique. En fait, de nombreux programmes de recherche tendent vers une approche dialectique sans pour autant expliciter le lien avec ce concept. Cependant, sa priorité historique, par rapport à celui de "systèmes complexes" par exemple, justifie à notre avis son usage.

Le profond débat sur la relation entre complexité et diversité des écosystèmes, et plus largement le fonctionnement des écosystèmes, "Biodiversity Ecosystem Functioning" (Loreau and De Mazancourt, 2013), repose sur l'usage de modèles de plus en plus en accord avec une vision dialectique, notamment avec l'apparition des modèles éco-évolutifs
<figure><img src="image_4.png" /></figure>

Figure I.2 – Le système simple proie-prédateur de Lotka-Volterra comme exemple des limitations d’une vision purement réductionniste. Les densités de chaque partie du système (la proie et le prédateur) oscillent à cause de l’interaction entre elles, de sorte qu’en prenant chaque partie indépendamment il est impossible de prédire sa densité à l’intervalle de temps suivant. Pourtant le tout, formé de l’interaction entre les parties, suit une trajectoire en spirale prédicible car définie par un unique vecteur en chaque point de l’espace.

en remplacement de modèles purement écologiques (Fussmann et al., 2007; Landi et al., 2018; Thuiller et al., 2013).

Un constat similaire caractérise le débat, tout aussi profond, concernant l’évolution de la coopération - incluant l’altruisme, par exemple le don de nourriture intra-spécifique chez des chauves-souris (Denault and McFarlane, 1995), et le mutualisme, par exemple les bénéfices mutuels inter-spécifiques entre des acacias et des fourmis (Janzen, 1966). On l'a dit, par le passé, le débat a abandonné la vision idéaliste holistique (sélection au bénéfice de l'espèce) pour une vision mécaniste réductionniste (sélection au bénéfice du gène égoïste). Il nous semble que la tendance évolue à présent vers une approche multi-niveaux, en accord avec une vision dialectique, mettant l'accent sur les différents niveaux d'organisation sur laquelle la sélection naturelle peut agir et les causalités réciproques entre eux (Okasha, 2006; Sober and Wilson, 1999). De plus, cette approche multi-niveaux dans le cadre de l'évolution de la coopération est intimement liée à la structure spatiale, qui elle-même peut résulter de processus écologiques. La causalité réciproque entre processus évolutifs et processus écologiques est ainsi de plus en plus prise en compte, et de fait utilise des modèles éco-évolutifs (Lion and Van Baalen, 2008; Pepper and Smuts, 2002).

Enfin, dans un cadre purement écologique, le développement du concept de métacommunauté,
et des modèles associés, naît d'une volonté de considérer différentes échelles spatiales en interactions, et potentiellement avec une causalité réciproque (Hanski and Gilpin, 1991; Wilson, 1992).

Des modèles qui seront abordés dans ce travail de thèse, deux catégories de complexité se dégagent : celle venant du couplage de processus écologiques et de processus évolutifs, et celle consécutive à la présence de plusieurs échelles spatiales, sachant que les deux peuvent s'entremêler. Une approche réductionniste consisterait à étudier les interactions entre les parties constitutives de ces complexités pour accéder à une compréhension du tout, en négligeant le fait que le tout à son tour peut entrer en interaction avec les parties. Nous distinguons ainsi deux types d'interactions : les interactions entre les parties qui génèrent le tout, et les interactions réciproques du tout vers les parties. Alors que l'approche réductionniste se focalise uniquement sur les premières, la vision dialectique défend que toutes les interactions doivent être considérées également, formant une causalité réciproque entre les parties et le tout.

Bien que l'approche dichotomique entre les parties et le tout propre au réductionnisme puisse être riche d'enseignements, la vision dialectique suppose que d'autres enseignements seraient inaccessibles par cette méthode et que la préservation de la complexité est indispensable à l'approfondissement de notre connaissance de ces objets complexes. C'est pourquoi dès lors que des programmes de recherche s'intéressent à la préservation de la complexité de leur modèles d'études, on peut considérer qu'ils s'inscrivent dans une vision dialectique, sans pour autant l'expliciter. Cela revient donc à s'intéresser non seulement aux interactions entre les parties, mais également à la causalité réciproque du tout sur les parties.

## I.3 Dépasser la dichotomie entre les parties et le tout par la causalité réciproque

Nous allons maintenant détailler les deux types de complexité présentes dans cette thèse, à savoir le couplage entre dynamiques écologique et évolutive et la présence de multiples échelles spatiales. Le chapitre II explore la complexité émanant de la présence de plusieurs échelles spatiales. Le chapitre III s'intéresse à la causalité réciproque entre niveaux de sélection, qui émerge de la complexité de multiples échelles spatiales. Enfin, le chapitre IV inclut la complexité issue du couplage entre une dynamique écologique et une dynamique évolutive à travers la causalité réciproque entre individus, niveaux trophiques et communauté.

### I.3.1 Causalité réciproque entre échelles spatiales locale-globale

Le concept de metacommunauté (Hanski and Gilpin, 1991; Wilson, 1992) constitue un bon exemple de système écologique pour lequel les interactions entre échelles spatiales sont crucales (Figure I.3). Une metacommunauté est un assemblage de multiples communautés reliées par des processus de migrations, le tout formant la metacommunauté. Cela implique donc deux échelles spatiales distinctes formant une structure spatiale : l'échelle locale de la communauté, et l'échelle globale de la metacommunauté. Une vision réductionniste proposerait de considérer les communautés comme bien distinctes les
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Figure I.3 – Une représentation dialectique du concept de métacommunauté. Le tout, la métacommunauté, émerge des interactions entre toutes les parties, les communautés, qui elles-même subissent l’effet du tout selon une causalité réciproque. Idéalement la représentation des communautés comme des parties différenciées ne devrait même pas être possible. La vision dialectique atteint donc ses limites pratiques mais demeure une méthode heuristique. Dans les faits la vision mécaniste s’impose pour modéliser des systèmes complexes. Ainsi, pour modéliser une métacommunauté nous sommes contraints de considérer des communautés en interactions et non pas un ensemble flou d’interactions complexes.

unes des autres, et les propriétés de la métacommunauté comme totalement résultantes et prédictibles par les propriétés des communautés.

La première faiblesse de cette approche réside dans le fait de considérer les communautés comme des sous-parties distinctes. Effectivement, à cause de migrations d'organismes et de flux abiotiques, l'identité de chacune des communautés est une propriété floue car en perpétuelle évolution. Par exemple, en considérant deux communautés au sein d'une métacommunauté entretenant des interactions tellement fortes qu'elles sont pratiquement toujours similaires dans leur composition en espèces et leurs propriétés abiotiques, il devient problématique de les considérer comme deux sous-parties distinctes de la métacommunauté. Si on réduit progressivement les interactions entre ces deux communautés, à partir de quelle intensité limite d'interaction, ou à partir de quelle degré de dissimilarité, considère-t-on qu'elles forment à présent deux sous-parties distinctes ? La solution à cette question semble résider dans le choix d'un seuil arbitraire. L'alternative proposée par la vision dialectique est de considérer que les communautés n'ont pas d'existence indépendamment de leurs interactions au sein de la métacommunauté. Ainsi, les communautés n'ont pas de propriétés intrinsèques, mais des propriétés résultant de leurs interactions avec le reste du système.

La seconde faiblesse de l'approche réductionniste est de considérer que les propriétés de la métacommunauté sont accessibles par la connaissance des propriétés des communautés, autrement dit que le tout est égal à l'ensemble des parties. Nous pouvons questionner cette considération en imaginant une métacommunauté composée de communautés similaires dont les dynamiques locales mènent à l'extinction des espèces les composant. L'étude de chacune des sous-parties, les communautés, mènerait à la conclusion logique que la métacommunauté court vers son extinction. Cependant, dès lors que l'on considère les interactions entre les communautés, et la capacité de recolonisation de communautés éteintes par des communautés encore actives, la conclusion réductionniste ne tient plus.
Une métacommunauté persistante peut être composée de communautés instables (Amarasekare, 2008; Holyoak et al., 2005). Un degré de subtilité supplémentaire est franchi en considérant qu'une métacommunauté constituée de communautés dont les abondances des espèces oscillent peut présenter des abondances globales monotones à partir du moment où les dynamiques des communautés sont désynchronisées (Amarasekare, 2008).

I.3.2 Causalité réciproque entre niveaux de sélection

La causalité réciproque entre échelles spatiales est également cruciale en évolution. Effectivement, la présence de plusieurs échelles spatiales différenciées, et donc d'une structure spatiale, est un ingrédient clé de la théorie de sélection multi-niveaux (Okasha, 2006). Cette théorie propose que la sélection naturelle ne s'exerce pas uniquement sur les organismes, mais que d'autres niveaux sont à considérer. La sélection résultante dépend des forces de sélection sur les différents niveaux en jeu. La présence d'une structure spatiale permet l'émergence de niveaux de sélection supérieurs à l'organisme (le groupe, la communauté, voire l'écosystème), ainsi que des niveaux inférieurs comme suggéré pour l'émergence de la vie multicellulaire (Hochberg et al., 2008; Szathmáry and Smith, 1995; Van Gestel and Tarnita, 2017).

Pour qu'un niveau d'organisation donné puisse être considéré comme un niveau de sélection il doit satisfaire aux trois critères de l'évolution par sélection naturelle (Lewontin, 1970) : variabilité, hérédité, sélection. Pour tous les niveaux d'organisation supérieurs à l'individu, l'hérédité est souvent considérée comme le critère le plus problématique afin de les considérer comme des niveaux de sélection. Nous évitons ici d'entrer dans des considérations qui pourraient à elles seules constituer l'intégralité d'une thèse, mais une alternative est de considérer que l'hérédité est une sous-composante du concept de persistance (Bouchard, 2014; Dussault and Bouchard, 2017). Ce concept de persistance apporte aussi une réponse aux questionnements sur la valeur sélective de niveaux d'organisations supérieurs dont il est difficile de considérer un processus de reproduction ; la reproduction est vue comme une composante de la valeur sélective et la persistance en est une seconde (Bouchard, 2008, 2011). Une thématique parallèle, étroitement liée à la structure spatiale, est la question de l'individualité (Buss, 1987; Pradeu, 2016). Effectivement, dès lors que l'on considère que des niveaux d'organisation supérieurs à l'organisme constituent des niveaux de sélection il est tentant de les considérer comme des organismes eux-mêmes, ou des "superorganismes" (Wilson and Sober, 1994). Cette discussion, susceptible d'engendrer des digressions importantes, peut être temporairement close en acceptant la définition de l'individualité selon (Huneman, 2014a,b). Dans ce scénario, accepter qu'un tout forme un individu est fondé sur la force des interactions entre les sous-parties.

Un exemple de sélection multi-niveaux assez simple et fondé sur la structure spatiale est donné par le "structured demes model" introduit par (Wilson, 1977). Ce modèle considère l'existence de "trait-group" c'est-à-dire des groupes dont les limites sont déterminées par l'interaction entre les individus. Les individus interagissent au sein des groupes durant une phase de dynamique intra-groupe, puis suit une phase de dispersion globale où les groupes sont reconstitués aléatoirement à partir du stock total, et de nouveau reprend la dynamique intra-groupe jusqu'à la prochaine dispersion (Figure I.4).
(Wilson, 1976) utilise ce modèle pour décrire l'évolution de communautés plante - ver de terre. Ce modèle considère deux types de plantes A et B en interaction avec des vers de terre. Les deux plantes profitent de la présence de vers de la même manière (la densité de vers détermine leur capacité de charge), tandis que les vers ne profitent que de la présence de la plante A (leur capacité de charge est déterminée par le ratio des densités de A sur B). Le "structured demes model" considère que les groupes sont les communautés plantes-vers qui ont une phase de dynamique interne et une phase de dispersion globale. De plus, nous ajoutons au modèle initial un coût métabolique pour les plantes de type A, nous considérons ainsi que leur action positive sur les vers est une interaction mutualiste impliquant un coût pour les plantes. Les résultats de

<figure><img src="image_6.png" /><figcaption>Figure I.4 – Représentation schématique du "structured deme model" (Wilson, 1977). La structure spatiale réside dans la considération de groupes à composition différente (en terme de traits des individus). Une dynamique interne aux groupes se met en place, entrecoupée d'évènements de dispersion globale. Lors de la dispersion globale les groupes sont reformés en redistribuant aléatoirement les différents individus au sein de nouveaux groupes. Ce modèle considère donc deux niveaux de sélection, le niveau des individus lors de la dynamique intra-groupe, et le niveaux du groupe grâce à la dispersion globale.</figcaption></figure>

ce modèle montrent qu'en absence de structure spatiale (initialement tous les groupes ont des compositions similaires en termes de densités de chaque type de plantes), la sélection ne s'effectue qu'au niveau des individus au sein des groupes, et défavorise ainsi la plante de type A qui paie un coût métabolique (Figure I.4 haut-gauche). En revanche, la structure spatiale (variabilité initiale dans la composition des groupes) induit une bien plus forte densité des plantes de type A comparée à la densité de celle de type B, alors qu'en conditions initiales le type B est cinq fois plus abondant (Figure I.4 haut-droite). Cette dynamique va de pair avec une forte augmentation de la densité en vers de terre qui profitent de la présence des plantes de type A. Cette dynamique s'explique par le fait que, malgré la contre-sélection des individus du type A au sein de chaque communauté, les communautés qui comportent initialement une plus large proportion de type A voient leur densités fortement augmenter grâce à l'interaction
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Figure I.5 – Adaptation personnelle des résultats de (Wilson, 1976) en ajoutant un coût métabolique pour les plantes de type A (mutualistes). Les deux panels du haut montrent les densités globales des deux types de plantes et des vers de terre en fonction de la présence ou absence d'une structure spatiale. Le panel du bas montre la dynamique du ratio entre les densités des plantes de type A et de type B dans une situation avec structure spatiale. La dynamique inclut les dynamiques internes aux groupes ainsi que les générations de dispersion globale.

mutualiste entre le type A et les vers de terre. Ces communautés plus productives sont donc une source de plantes de type A - bien qu'au sein de la communauté la proportion de type A diminue durant la dynamique interne (Figure I.4 bas). Il s'agit en fait d'une version écologique du paradoxe statistique de Simpson (Simpson, 1951), dans lequel une tendance apparaît dans plusieurs groupes de données mais disparaît ou s'inverse lorsque les groupes sont combinés. Dans notre cas, malgré une tendance à la diminution de la proportion des plantes mutualistes (type A) dans chaque groupe, la tendance globale en combinant tous les groupes est à l'augmentation de la proportion en plantes mutualistes. Ce qui s'explique par la plus forte productivité des groupes ayant initialement une plus grande proportion de plantes mutualistes.

Bien qu'initialement (Wilson, 1976) s'intéresse à la sélection au niveau de la communauté sans considérer l'interaction mutualiste (pas de coût mutualiste du type A) notre
ajout d'un coût métabolique du type A illustre le conflit entre le niveau de sélection de l'individu et le niveau de la communauté. D'ailleurs, la théorie de sélection multi-niveaux, et le rôle fondamental de la structure spatiale, ont été largement développés grâce à des études sur l'évolution de la coopération.

Un second exemple, relatif à l'évolution de la consommation restreinte (une forme de coopération) permet de décrire une situation dans laquelle la structure spatiale prend une forme plus explicite que dans le "structured deme model". Pepper (2007); Pepper and Smuts (2002) proposent un modèle composé de ressources structurées en dèmes dans un paysage en deux dimensions et des consommateurs en quête de ressources qui peuvent se déplacer dans ce paysage. Tandis que les ressources suivent une croissance logistique, l'énergie des consommateurs dépend de leur consommation de ressources. Ainsi, lorsqu'un consommateur occupe une position de l'espace où une ressource est disponible, il la consomme. Si un consommateur ne trouve aucune ressource durant une période de temps trop longue, il meurt. Deux phénotypes coexistent chez les consommateurs, un phénotype gourmand et un phénotype modéré. Un consommateur gourmand extrait 99% de la biomasse de la ressource qu'il utilise, tandis qu'un consommateur modéré n'en extrait que 50%. Cette consommation restreinte correspond à une coopération puisque les consommateurs modérés laissent un avantage compétitif aux gourmands à leur détriment.

Le résultat majeur de ces travaux met en évidence le lien entre l'intensité de la structure spatiale et la nature du phénotype avantagé. Lorsque la structure spatiale est faible (les dèmes de ressources sont grands et/ou proches dans le paysage) le phénotype gourmand se fixe dans la population de consommateurs ; lorsque la structure spatiale se renforce, les deux phénotypes peuvent coexister ; et si la structure spatiale devient suffisante (petits dèmes et assez éloignés dans le paysage) le phénotype modéré se fixe (Figure I.6). En fait, à l'échelle locale du dème le phénotype gourmand est le plus compétitif et est sélectionné. Cependant, il existe un risque de sur-exploitation du dème lorsqu'il y a trop de consommateurs gourmands dans un dème, ceux-ci se retrouvent alors obligés d'émigrer vers un autre dème, avec le risque de mortalité accrue associé. Ainsi, à l'échelle globale du paysage, si la structure spatiale est suffisamment forte, c'est le phénotype modéré qui est sélectionné. Finalement, pour être en mesure de prédire la trajectoire évolutive du système, c'est bien l'interaction entre les deux échelles spatiales qui doit être prise en compte. Dans (Pepper, 2007; Pepper and Smuts, 2002), la structure spatiale est fixée a priori par l'expérimentateur. Cependant, pour explorer si la structure spatiale peut émerger de la dynamique des consommateurs nous ajoutons un processus de mortalité aux ressources, d'autant plus fort qu'elles sont fortement exploitées. Afin que l'espace contienne toujours des ressources nous considérons que les ressources qui "meurent" se régénèrent après un certain temps. De plus, nous ajoutons un processus de mutation qui va conduire à l'émergence du phénotype modéré à partir de consommateurs initialement gourmands (et inversement). Ainsi, en considérant un état initial où les ressources sont uniformément réparties dans l'espace - c'est-à-dire sans structure spatiale - le phénotype gourmand est sélectionné. Mais l'abondance de consommateurs gourmands va créer des "trous" de ressources dans l'espace, et ainsi favoriser la sélection du phénotype modéré. Autrement dit, l'échelle spatiale globale émerge de l'échelle spatiale locale, et la causalité réciproque entre les deux détermine la trajectoire évolutive (Figure I.7).
<figure><img src="image_8.png" /><figcaption>Figure I.6 – Adaptation personnelle des résultats principaux issus du modèle de (Pepper and Smuts, 2002). Les panels de gauche sont une représentation de l'espace selon trois intensités de structure spatiale. La structure spatiale est dictée par la distribution des ressources (les plantes) dans l'espace. Les consommateurs gourmands sont blancs et les consommateurs modérés sont rouges. Initialement 5 agents de chaque type sont distribués dans l'espace. Les panels de droite montrent les dynamiques démographiques de cinq simulations pour chaque intensité de structure spatiale. Une version animée de ces résultats, développée dans le cadre d'une présentation de vulgarisation scientifique, est disponible en suivant ce lien : https://youtu.be/v_zI6WKxFFc</figcaption></figure>

I.3.3 Causalité réciproque écologie-évolution

Le second type de complexité que nous explorons dans cette thèse est celui résultant de la
causalité réciproque entre les dynamiques écologique et évolutive. Ces deux dynamiques
ont souvent été considérées comme indépendantes car se référant à des échelles de
temps différentes. Les deux ont donné naissance à des travaux fondateurs tels que, pour
la dynamique évolutive les travaux des modèles de génétique (Fisher, 1919; Haldane,
<figure><img src="image_9.png" /><figcaption>Figure I.7 – Émergence du phénotype modéré suivant l’émergence de la structure spatiale provoqué par l’ajout 1) de mutations chez les consommateurs, 2) de disparition temporaire de ressources (mortalité). Les panels numérotés de 1 à 10 montrent la dynamique spatiale pour dix pas de temps différents (de $t = 0$ à $t = 3000$). Les ressources sont en vert, les consommateurs gourmands en bleu, les consommateurs modérés en rouge, enfin en noir les ressources qui se régénèrent. Une version animée de ces résultats est disponible en suivant ce lien : https://youtu.be/v_zI6WKxFFc</figcaption></figure>

1931; Wright, 1931), et pour la dynamique écologique, le modèle proie-prédateur de (Rosenzweig and MacArthur, 1963).

Plus fondamentalement, cette séparation entre écologie et évolution prend racine dans une vision externaliste du processus d'évolution par sélection naturelle. L'externalisme admet que les gènes sont le moteur de la variation à sélectionner, tandis que l'environnement, qui peut se résumer à des processus abiotiques, constitue la force extérieure qui va sélectionner parmi les variations celles qui persistent (Lewontin, 1982, 1983; Lewontin and Levins, 1997). À l'inverse, le constructivisme place l'organisme au centre du processus d'évolution, premièrement en s'affranchissant de la vision réductionniste gène-centrée dans le développement de l'organisme, et deuxièmement - ce qui nous intéresse ici - en considérant que l'organisme lui-même a un effet sur l'environnement dont résulte la force de sélection. Il existe ainsi une causalité réciproque entre l'organisme qui est sélectionné par le paysage adaptatif, résultant de l'environnement, et ce dernier qui est lui-même le résultat de l'interaction avec l'organisme (Figure I.8).

La vision constructiviste est à la base du concept de construction de niche (Laland
<figure><img src="image_10.png" /><figcaption>Figure I.8 – Externalisme : l'environnement est constitué de l'ensemble des processus abiotiques et génère un paysage adaptatif dans lequel les organismes vont être sélectionnés selon la valeur sélective donnée par leurs traits (ici seulement deux traits A et B pour l'exemple). Constructivisme : l'environnement est en interaction avec les organismes eux-mêmes, ainsi le paysage adaptatif est continuellement modifié par la présence des organismes et il existe un bouclage, une causalité réciproque, entre les organismes qui sont à la fois sélectionnés par l'environnement et générateurs de celui-ci. Les pointillés sur le panel de droite représentent les modifications du paysage adaptatif créées par l'interaction des organismes avec l'environnement.</figcaption></figure>

et al., 2016; Odling-Smee et al., 2003). Effectivement, ce concept s'oppose à l'idée d'un environnement constitué de niches pré-établies et fixes, responsables de la sélection des organismes cherchant la meilleure exploitation de celles-ci. Au contraire, les interactions des organismes avec leur environnement induisent des modifications de celui-ci. Plus précisément le concept de niches a deux composantes : i) les organismes modifient leur environnement, ii) ces modifications induisent un changement des forces sélectives sur les organismes. Un exemple classique est le cas des vers de terre (Darwin, 1892). À travers leurs actions de fouissage ils introduisent de la matière organique dans le sol, la mélangent avec de la matière inorganique, et globalement modifient la structure physico-chimique du sol (Hayes, 1983; Kretzschmar, 1983; Stout, 1983). Ces modifications favorisent la croissance des plantes, en améliorant le recyclage des nutriments, ce qui bénéficie en
retour aux vers qui consomment la litière. Ces modifications de l'environnement s'étalent sur plusieurs générations de vers de terre, et certains de leurs phénotypes ont co-évolué avec ces modifications (Turner, 2009).

Cependant, la causalité réciproque entre écologie et évolution ne considère pas forcément que ces deux processus partagent des échelles de temps proches. En reprenant l'exemple de construction de niche des vers de terre, la construction prend certainement plusieurs générations de vers de terre. De fait, la dynamique évolutive des vers de terre est à une échelle de temps différente de leur dynamique écologique (démographique). Une méthode de modélisation développée pour intégrer les deux types de dynamique, la méthode de dynamique adaptative, intègre une distinction temporelle entre l'écologie et l'évolution (Geritz et al., 1998). En première approche, ces modèles considèrent que les organismes interagissent par des équations démographiques et que ces interactions sont modulées par leurs traits soumis à évolution. L'introduction d'une nouvelle valeur de trait se fait en calculant, à l'équilibre démographique, quelle valeur de trait a une valeur sélective d'invasion positive (Dieckmann and Law, 1996). Ceci se traduit pour un mutant possédant ce trait par un taux d'accroissement positif lorsqu'il est introduit à faible densité dans la population à l'équilibre. Après l'introduction d'une nouvelle valeur de trait, on laisse le modèle atteindre le nouvel équilibre démographique avant de calculer la possibilité d'introduction d'un nouveau mutant. Bien que les deux dynamiques écologique et évolutive soient dans ce cas considérées, elles ne sont pas entremêlées. Une limite possible de cette approche est de "manquer" certaines possibilités d'assemblage de traits qui résulteraient de l'introduction simultanée de plusieurs mutants. Par exemple, Kotil and Vetsigian (2018) montrent qu'il est possible avec des mutations "simultanées" (c'est-à-dire plus proches dans le temps que celui nécessaire au système pour converger vers un équilibre démographique) d'atteindre des communautés évolutionnairement stables - c'est-à-dire où aucun mutant ne peut plus s'implanter - inatteignables par un processus d'évolution mutation par mutation. De plus, la possibilité de multiples mutations simultanées, ou autrement dit un taux évolutif élevé, a été relevé dans plusieurs travaux (Hairston Jr et al., 2005; Hendry and Kinnison, 1999; Thompson, 1998).

Les évolutions récentes qui ont affecté les modèles éco-évolutifs montrent une tendance à s'affranchir d'une réelle méthode de dynamique adaptative. Les nouveaux traits apparaissent par mutations sans considérer leur valeur sélective d'invasion, et ceux-ci sont directement sélectionnés par la dynamique écologique (Allhoff et al., 2015; Brännström et al., 2011; Loeuille and Loreau, 2005). Bien qu'il soit possible que des mutations simultanées se produisent, les taux de mutation sont en général suffisamment faibles pour que ce phénomène demeure hautement improbable.

Le chapitre III de cette thèse inclut la causalité réciproque écologie-évolution dans sa composante "construction de niche" en s'intéressant à l'émergence du mutualisme. Le modèle utilisé est celui d'une interaction entre un hôte et un symbionte. Tandis que leur interaction détermine leur reproduction, les densités en hôte déterminent la compétition qui elle-même joue un rôle dans les forces sélectives formant ainsi le bouclage éco-évolutif de construction de niche.

Dans le chapitre IV, le modèle ressource-consommateur développé considère la causalité réciproque écologie-évolution à travers l'émergence de communautés dont la diversi-
fication évolutive des traits des organismes dépend de leurs interactions écologiques. De plus, l'évolution des traits des organismes a des conséquences sur des propriétés écologiques de la communauté (biomasse, productivité, diversité, stabilité).

## I.4 Persistance de systèmes complexes dans une vision dialectique

Le deuxième point de convergence entre les trois chapitres est la notion de persistance d'un système. Ainsi, dans le chapitre II nous questionnons la persistance du système pyrale-buis, dans le chapitre III nous testons la persistance du système avec mutualisme après son émergence en perturbant l'équilibre éco-évolutif, enfin dans le chapitre IV nous testons la persistance des communautés face à des perturbations croissantes pour mesurer leur stabilité.

Cependant, en se plaçant dans une vision dialectique, le terme de "persistance d'un système" peut sembler flou. Effectivement, les notions de "persistance" et de "système" sont toutes deux complexes lorsque incluses dans une vision dialectique dans laquelle un système ne peut pas se définir uniquement par ses parties, ni uniquement par son tout, et dans laquelle le changement est considéré comme étant un élément fondamental de tout système (pour rappel, quatrième principe de la vision dialectique, Levins and Lewontin (1985)).

Pour définir le "système" qui persiste nous conservons la logique suivi jusqu'à présent : l'important n'est pas les parties du système, ni même le tout, mais l'ensemble des interactions entre les parties et le tout formant une causalité réciproque. Ainsi, ce sont les interactions qui seront persistantes, ou autrement dit les processus réalisés par le système. Le système pourrait voir ses parties changer au cours du temps, ainsi que son tout, mais le système persiste tant que les processus réalisés par l'ensemble des interactions au sein de ce système restent maintenus. Nous définissons ainsi une notion de persistance qui contient en elle-même une notion de changement.

Cette question de la persistance dans le changement est au fondement de la question de l'individualité en biologie (Buss, 1987; Pradeu, 2016), et il est possible de remonter jusqu'à Plutarque (Ie siècle apr. J.-C.) et sa légende du bateau de Thésée. En effet, une fois que toutes les vieilles planches du bateau furent remplacées au fil du temps par des nouvelles de telle sorte que plus aucune planche originelle ne constituait encore le bateau, pouvait-on toujours considérer qu'il s'agissait du même bateau ? Une question à peu près similaire peut se poser pour un organisme dont les cellules sont "remplacées" au fil du temps, ou bien un écosystème dont les organismes sont "remplacés" jusqu'à ce qu'à un temps donné l'écosystème ne comporte plus aucun des organismes qu'il contenait à un temps antérieur. L'idée de persistance des processus propose un axe de réponse à cette difficile question : "It's the song, not the singer" (Doolittle and Booth, 2017; Doolittle and Inkpen, 2018) et permet une nouvelle définition de la valeur sélective à travers la persistance (Bouchard, 2008, 2011, 2014). Nous reviendrons sur cette notion de valeur sélective par la persistance dans la partie discussion, étant donné son caractère fondamental dans l'idée d'évolution par sélection naturelle des écosystèmes.

Ainsi, dans chacun des chapitres la notion de persistance peut se percevoir sous sa forme dialectique. Dans le chapitre II, on considère que le système buis-pyrale persiste à partir
du moment où les deux espèces continuent à être en interaction, malgré les changements
continus qui peuvent affecter les densités de chacune, ainsi que la structure du paysage.
Dans le chapitre III, l'équilibre éco-évolutif après émergence du mutualisme est dynamique
; les densités en parasites et en mutualistes sont en constante variation et la structure
du paysage également avec l'effondrement et la formation de groupes. Cependant,
nous explorons la persistance des interactions entre les niveaux d'organisation et de la
causalité réciproque qui assurent le maintien d'une certaine proportion de mutualistes.
Enfin, dans le chapitre IV nous testons la stabilité de communautés dont les densités en
ressources et en consommateurs sont en constant changement, de sorte que même les
propriétés à l'échelle de la communauté (telle que la biomasse totale) changent également
au cours du temps. Ainsi, nous ne mesurons pas d'éventuels changement quantitatifs
pour estimer la stabilité des communautés, mais au contraire directement la persistance
de la communauté, qui est un processus dépendant de l'ensemble des interactions entre
ressources et consommateurs incluant une causalité réciproque écologie-évolution.

## I.5 Conclusion

Nous avons tissé à travers cette introduction les liens conceptuels entre les différents
chapitres (Figure I.9). La problématique initiale de l'évolution des écosystèmes par
sélection naturelle est plus particulièrement explorée par le chapitre III, tandis que le
chapitre IV offre l'intéressante perspective de spatialiser le modèle d'écosystème dans
un cadre plus complexe. Le chapitre II, issu d'un projet initié antérieurement à la thèse,
demeure plus éloigné de cette problématique. Cependant, nous montrons que l'approche
multi-échelles que nous mettons en perspective avec la vision dialectique permet de
connecter les trois parties.

Un autre point commun entre les trois chapitres est leur approche par modélisation
qui est un outil adapté à ces questions conceptuelles (Huneman and Dutreuil, 2014),
notamment quand il s'agit de causalité réciproque. Effectivement, dans un cadre em-
pirique on considère en général un traitement que l'on va effectuer sur l'objet d'étude
pour mesurer sa réaction par rapport au même objet sans traitement. Mais dès lors
que la causalité réciproque est considérée comme importante, l'effet retour de l'objet
d'étude sur le traitement devrait être mesuré, ce qui nous éloigne de la méthodologie du
cadre empirique. La modélisation permet également d'ajouter ou retirer des interactions
aisément, et ainsi de tester la dépendance des propriétés d'un système soit à de simples
interactions entre parties, soit à une causalité réciproque. En revanche, on perçoit
rapidement que la vision dialectique constitue un cadre épistémologique et non une
préconisation méthodologique. Effectivement, quand on étudie une métacommunauté
par modélisation par exemple, le problème de la définition des communautés distinctes
apparaît rapidement, malgré un positionnement en accord avec la vision dialectique.
Finalement, que trois approches a priori distinctes puissent être reliées par des réflexions
issues de la pensée dialectique démontre à quel point ces réflexions sont largement et
implicitement répandues en écologie et évolution.

> À travers cette introduction conceptuelle nous souhaitons rendre hommage à Richard
> Lewontin, décédé ce 4 Juillet 2021.
<figure><img src="image_11.png" /><figcaption>Figure I.9 – Structure globale de la thèse. Chaque chapitre s’intéresse à un système complexe ayant plusieurs niveaux d’organisation en interactions et causalités réciproques. Les bouclages peuvent se produire entre échelles spatiales locale et globale, ainsi qu’entre des dynamiques écologique et évolutive. La question des conséquences de ces causalités réciproques sur la persistance émerge pour chacun des modèles.</figcaption></figure>
# CHAPITRE II

## CAUSALITÉ RÉCIPROQUE ENTRE ÉCHELLES SPATIALES LOCALE ET GLOBALE

### II.1 Introduction et synthèse des résultats

Dans ce premier chapitre nous explorons la causalité réciproque entre échelles spatiales comprise dans le concept de métacommunauté. Le modèle d'application est celui de l'invasion du buis *Buxus sempervirens* par la pyrale du buis *Cydalima perspectalis*, telle qu'elle a pu être observée en Europe depuis 2006/2007.

Ce projet est né de l'observation de terrain suivante : lorsque la pyrale arrive dans un peuplement de buis, via la dispersion des adultes par le vol, il suffit de 2-3 années pour que la très forte densité de chenilles produise une défoliation totale du peuplement de buis. L'extinction de la pyrale dans ce peuplement peut alors se produire, en raison de l'épuisement total de la ressource. De plus, la co-extinction du buis peut aussi se produire, notamment lorsque les chenilles affamées consomment l'écorce superficielle du buis, ce qui annule quasiment toute chance de survie de l'arbre. La pyrale étant encore à l'heure actuelle dans sa phase d'expansion en Europe, la question se pose de la coexistence possible entre la pyrale et le buis malgré leur instabilité locale. Trois hypothèses peuvent être envisagées : i) la coexistence pyrale-buis, ii) l'extinction de la pyrale à cause de sa sur-exploitation de la plante hôte, iii) l'extinction de la pyrale et du buis si celui-ci finit par succomber à la sur-exploitation.

La littérature ne fait état que d'une seule étude d'un système plante-herbivore où la plante subit des extinctions locales à cause de la sur-exploitation (et a fortiori l'herbivore également). Il s'agit du système formé de l'Apiaceae *Aciphylla dieffenbachii* et du charançon monophage *Hadramphus spinipennis*, deux espèces endémiques de Nouvelle-Zélande. De fortes densités locales de l'insecte herbivore entraînent une extinction de la plante (Schöps, 2002), et la modélisation des interactions plante-herbivore montre que la persistance du système est assurée par la structure spatiale (Johst and Schöps, 2003). Cette persistance peut s'expliquer par la faible capacité de dispersion de l'insecte - non-volant, et suffisamment lourd (les adultes font une vingtaine de centimètres) pour ne pas être dispersé par le vent - ce qui permet, lorsque qu'une structure spatiale est présente, de limiter la sur-exploitation des plantes à une échelle locale. Ainsi, bien que des extinctions locales de l'insecte puissent se produire, potentiellement associées à celle
des plantes, à l'échelle du paysage il reste toujours des plantes disponibles ainsi que des insectes capables d'atteindre par dispersion ces plantes. Cependant, la structure spatiale peut disparaître, soit lorsque les plantes colonisent l'ensemble du paysage, soit à cause de la forte capacité de dispersion de l'insecte. Dans ce cas, la sur-exploitation de la plante risque d'être généralisée et temporellement synchronisée en tout point de l'espace, causant a minima l'extinction de l'insecte voire celle des deux espèces. Nous insistons ici sur la dépendance de la structure spatiale aux deux processus : la distribution des plantes dans l'espace et la dispersion de l'insecte. Effectivement, même si les plantes sont distribuées en dèmes dans l'espace - donc selon une structure spatiale - une forte dispersion de l'insecte (c'est-à-dire une dispersion intense et à grande distance) peut gommer cette structure et rend le système équivalent à un système local à un seul dème. Le caractère "flou" du concept de métacommunauté est ainsi illustré. En effet, dans notre cas la métacommunauté est composée des différents dèmes de plantes et des communautés "insecte-plante" associées. Cependant, l'indépendance des communautés dépend de la dispersion de l'insecte. Lorsque celui-ci a une faible capacité de dispersion comme *Hadramphus spinipennis* alors il est effectivement possible de considérer l'ensemble comme une métacommunauté formée de communautés distinctes. Mais lorsque la dispersion est intense et à grande distance les interactions entre toutes les communautés deviennent tellement prononcées que finalement l'ensemble se comporte plus comme une seule grande communauté que comme une métacommunauté avec une structure spatiale (Figure II.1).

La différence fondamentale entre le système buis-pyrale et le précédent est la capacité de dispersion de la pyrale. En effet, que ce soit par le vol des adultes ou par des vecteurs anthropiques (commerce du buis), la pyrale a une forte capacité de dispersion dont la distance moyenne est estimée à 13 kilomètres par an (Van der Straten and Muus, 2010). C'est d'ailleurs par le commerce du buis que la pyrale est initialement arrivée en Europe depuis l'Asie par l'Allemagne et les Pays-Bas (Bras et al., 2019; Kenis et al., 2013; Van der Straten and Muus, 2010). Ainsi, la structure spatiale des buis et la désynchronisation temporelle des périodes de sur-exploitation posent la question de la persistance du système.

Pour explorer cette question nous avons développé un modèle de dynamique des populations de type métacommunauté. Nous considérons un espace en deux dimensions dont chaque cellule peut correspondre à une communauté locale, c'est-à-dire un peu- plement local de buis. La distribution des cellules contenant du buis se fait soit par la reproduction d'un espace réaliste à partir de données de présence du buis dans l'arc alpin français, soit de manière artificielle afin de tester le rôle de la structure de l'espace dans la persistance du système (proportion de cellules avec du buis et taille de l'espace total). Les communautés communiquent entre elles par les dispersions respectives de la pyrale et du buis, cette dernière étant plus faible et locale.

En accord avec la vision multi-échelles qui sous-tend cette thèse, notre modèle dépasse le paradigme de dynamique de dèmes des modèles classiques de métacommunautés (Hanski and Gilpin, 1991). En effet, plutôt que de considérer des processus d'extinction-colonisation au niveau des dèmes, nous modélisons les dynamiques démographiques au sein de chaque dème et ce sont ces dynamiques qui dictent les processus d'extinction et de dispersion. De plus, les observations empiriques de la dynamique locale (extinction
dispersion modérée

métacommunauté

<figure><img src="image_12.png" /></figure>

dispersion forte

communauté globale

<figure><img src="image_13.png" /></figure>

dispersion faible

absence d'un tout

<figure><img src="image_14.png" /></figure>

Figure II.1 – Relation entre métacommunauté et dispersion. Le concept de métacommunauté implique l’existence de communautés distinctes connectées entre elles par des processus de dispersion. Cependant, la distinction des communautés peut devenir floue lorsque la dispersion augmente entre celles-ci, à tel point que l’ensemble des communautés peut se comporter comme une communauté globale lorsque la dispersion est suffisante. À l’inverse, une dispersion trop faible ne suffit pas à générer un tout à partir des interactions. Ainsi, seules les dynamiques locales de chaque communauté sont présentes.

de la pyrale par sur-exploitation) permettent de calibrer le modèle démographique pour reproduire cette dynamique locale avant de spatialiser le modèle. Celui-ci a également été calibré par des mesures sur le terrain (par exemple la mortalité du buis après une défoliation totale), ainsi qu'une manipulation en mésocosme où nous avons testé l'effet de différentes intensités d'herbivorie sur le buis, paramétrant ainsi la fonction de consommation des feuilles par les chenilles ainsi que la fonction de survie de celles-ci. Ce calibrage du modèle permet de prétendre à des résultats intéressant également du
point de vue appliqué. En ce sens, la manipulation en mésocosme sert également pour un projet en cours en dehors du cadre de la thèse (porté par Christiane Gallet) sur la métabolomique du buis et les activités enzymatiques du sol en fonction de l'intensité d'herbivorie. La dispersion des pyrales dans l'espace s'effectue selon une distance et une direction aléatoire. Tandis que la direction est générée selon une loi uniforme, la distance de dispersion est générée par une distribution de puissance exponentielle (Klein et al., 2006) qui, selon son paramétrage, peut permettre la production d'évènements de dispersion à longue distance. Cette fonction nous permet de produire des distances de vol crédibles en la paramétrant à partir de données de distance de vol en laboratoire fournies par l'INRAE (Audrey Bras, communication personnelle). Enfin, le rôle de la distance de dispersion dans la persistance du système sera évalué en modifiant les paramètres de la distribution.

Le résultat principal est que la coexistence des deux espèces est possible à l'échelle de la métacommunauté dans l'espace réel pour des paramètres écologiquement crédibles malgré l'instabilité locale du système pyrale-buis. De plus, la coexistence est maintenue pour une gamme assez large de paramètres. Cependant, les valeurs limites de la dispersion lorsqu'elle devient soit excessivement locale, soit excessivement globale peuvent empêcher cette coexistence. Si la dispersion demeure localisée, l'interaction entre les communautés n'est pas assez forte pour constituer un tout persistant (la métacommunauté). Ainsi, le système a une dynamique similaire à une communauté locale et la pyrale risque de s'éteindre par sur-exploitation du buis (Figure II.1). À l'inverse, lorsque la dispersion devient intense et globale, la structure spatiale de la métacommunauté se désagrège et sa dynamique devient similaire à celle d'une communauté locale, c'est-à-dire extinction de la pyrale par sur-exploitation du buis. Nous montrons aussi que cette perte de coexistence est étroitement liée à la capacité de repousse du buis. Si la repousse de l'arbre est suffisamment rapide la coexistence est assurée même en cas de forte dispersion car il se trouve toujours au moins un dème de buis exploitable dans l'espace. Ce résultat peut guider les travaux empiriques en incitant à mieux mesurer et quantifier la réponse du buis face à la défoliation.

Nous élargissons ensuite ces résultats en nous affranchissant de l'espace réel et en évaluant le rôle des propriétés du paysage dans la persistance. En générant des espaces aux propriétés différentes nous montrons que la persistance de la pyrale nécessite un espace suffisamment étendu et à l'inverse une proportion en buis limitée. La capacité de persistance réside dans la structure spatiale qui empêche la sur-exploitation globale. Si l'espace est trop limité ou si la proportion en buis est trop importante la structure est perdue et la dynamique est similaire à une communauté locale. De plus, nous montrons qu'à partir d'un espace initialement saturé en buis (persistance possible si l'espace est suffisamment grand), les processus d'extinction et recolonisation du buis régis par l'interaction avec la pyrale mènent à l'émergence d'une structure spatiale favorisant la persistance du système. À la lumière de ce cadre conceptuel, nous pouvons considérer que dans ce cas les interactions entre les parties génèrent un tout, et la dynamique de cet ensemble mène à une restructuration des parties à travers une causalité réciproque - incluant l'extinction de certaines d'entre elles - qui elle-même mène à la persistance du tout.
II.2 Article : Spatial structure of natural boxwood and the invasive box tree moth can promote coexistence

Léo Ledru<fnref n="1" />, Jimmy Garnier<fnref n="2" />, Christiane Gallet<fnref n="1" />, Camille Noûs<fnref n="3" />, Sébastien Ibanez<fnref n="1" />

*Accepted in Ecological Modelling, November 2021*

II.2.1 Abstract

In the absence of top-down and bottom-up controls, herbivores eventually drive themselves to extinction by exhausting their host plants. Poorly mobile herbivores may experiment only local disappearance, because they can recolonize intact plant patches elsewhere, leaving time to previously over-exploited patches to regrow. However, most herbivores such as winged insects are highly mobile, which may prevent the formation of spatial heterogeneity.

We test if long-distance dispersal can preclude coexistence using the invasion of box tree moth (Cydalima perspectalis) in Europe as a model system. We build a lattice model and estimate the parameters with a combination of field measurements, experimental data and literature sources. Space corresponds either to a realistic boxwood landscape in the Alps, or to theoretical landscapes of various sizes.

We find that both species persist under a large range of realistic parameter values, despite a severe reduction in boxwood biomass, with an alternation of outbreaks and near-to-extinction moth densities. Large landscapes are necessary for coexistence, allowing the formation of spatial structure. Slow plant regrowth combined with long-distance dispersal could drive moths to extinction, because of resource depletion at the global scale even without a complete synchronization of the local dynamics. The spatial dynamics leads to formation of small plant patches evenly distributed in the landscape, because of a combination of local plant dispersal and global indirect competition between plants through their positive effect on moth population size. Coexistence is favored by such heterogeneous landscapes, because empty patches increase moth mortality during dispersal: the system thus creates its own stability conditions.

**Keywords:** source-sink dynamics, green world, spatial asynchrony, metacommunity, invasive species

Author contributions: CG, SI and JG originally formulated the idea, CG, SI, JG and LL developed methodology, LL conducted fieldwork, SI, JG and LL developed the mathematical model, LL performed the numerical analyses, all authors participated in writing the manuscript.

II.2.2 Introduction

In general, most herbivores do not exhaust their resources because they are top-down controlled by their predators (Hairston et al., 1960) as well as bottom-up limited by the defense compounds and the poor nutritional quality of plants (Polis, 1999). However, in some cases such top-down

<footnote n="1">¹Univ. Grenoble Alpes, Univ. Savoie Mont Blanc, CNRS, LECA, 38000 Grenoble, France</footnote>

<footnote n="2">²CNRS, Univ. Grenoble Alpes, Univ. Savoie Mont Blanc, LAMA, 73000 Chambery, France</footnote>

<footnote n="3">³Laboratory Cogitamus</footnote>
and bottom-up mechanisms are insufficient to regulate herbivore populations, turning the green world to brown. In such cases, it has been suggested that the spatial dynamics of plant-herbivore metacommunities may favor their coexistence (Wilkinson and Sherratt, 2016). This hypothesis builds upon long-standing theoretical work which has shown that spatial structure promotes the persistence of otherwise unstable prey-predator systems (Amarasekare, 2008; Comins and Hassell, 1996; Hassell et al., 1991), thanks to local extinctions followed by recolonization, in line with metapopulation and metacommunity dynamics (Hanski and Gilpin, 1997; Holyoak et al., 2005). These theoretical predictions have received robust empirical support from experiments based on an animal prey-predator system (Taylor, 1991), as protists (Fox et al., 2017; Holyoak and Lawler, 1996) and field studies with arthropods (Nachman, 1988; Winder et al., 2001).

However, there is little evidence showing that the spatial dynamics resulting from interactions between plants and herbivores leads to a green world - or at least to a bi-coloured world with green and brown patches. Many herbivorous insect populations persist thanks to metapopulation dynamics (Tscharntke and Brandl, 2004), but this persistence generally relies on other mechanisms than the depletion of plant resources. For instance, local extinctions can depend on patch size (Eber and Brandl, 1996), on plant resource fluctuations (but for other reasons than the herbivore itself, Halley and Dempster (1996)), or on a combination of ecological succession and catastrophic events (Stelter et al., 1997). In the well-studied ragwort / cinnabar moth system, the moth can locally disappear following defoliation, but plant patches persist (Myers, 1976; Myers and Campbell, 1976). Although cinnabar moths contribute to local plant extinction, local plant persistence ultimately depends on habitat suitability, which leads to a source-sink dynamics rather than to a classical metapopulation scenario (Van der Meijden, 1979; Van der Meijden and Van der Veen-van, 1997). Moreover, the high dispersal ability of cinnabar moths prevents asynchronous local dynamics for the moth, which rules out a metapopulation model of coexistence (Harrison et al., 1995; Van der Meijden and Van der Veen-van, 1997). As far as we know, the only documented plant-herbivore system where the plant goes locally extinct due to over-exploitation comprises the Apiaceae *Aciphylla dieffenbachii* and the monophagous weevil *Hadramphus spinipennis*, two species endemic to the Chatham Islands (New Zealand). Increased local weevil densities are associated with local plant extinction (Schöps, 2002), and numerical simulations have shown that spatial structure allows the persistence of the system, provided that the dispersal distance of the herbivore is intermediate (Johst and Schöps, 2003). However, the ecological conditions which promote the persistence of this particular system may not hold for other plant-herbivore interactions. In particular, the weevil *H. spinipennis* is wingless and of a large size, which considerably reduces its dispersal ability either by itself, by wind or by birds. In contrast, many insects can disperse over long distances (Gillespie et al., 2012; Wilson and Thomas, 2002). Long-distance dispersal can promote metapopulation persistence, except when strong density dependence triggers local extinctions (Johst et al., 2002). In that case, long-distance dispersal events synchronize local extinctions which eventually lead to the extinction of the whole metapopulation (Johst et al., 2002; Palmqvist and Lundberg, 1998). In plant-herbivore metacommunities, strong density dependence occurs when herbivores over-exploit their host down to local extinction.

In order to test if plant-herbivore metacommunities can persist despite high abilities of herbivores to disperse, we study the system formed by the common European boxwood *Buxus sempervirens* L. and the invasive box tree moth *Cydalima perspectalis* (Walker, 1859)(Lepidoptera: Crambidae) in Europe. This invasive species first arrived and established in Germany in 2006/2007 (Van der Straten and Muus, 2010) human assisted via the boxwood trade from Asia (Bras et al., 2019; Kenis et al., 2013; Van der Straten and Muus, 2010). Then, the moth rapidly spread over Europe, invading almost the entire European buxus range by
2021 as expected (Nacambo et al., 2014). This rapid invasion suggests the occurrence of human-mediated and natural long-distance dispersal events. Moreover, this species causes severe defoliation mainly because its fecundity is high and the individuals lay masses of eggs directly on the leaves. Thus, defoliation caused by moth larvae can lead to the death of the boxwood, especially when the bark is also consumed (Kenis et al., 2013). After this possibly total defoliation, boxwood can either grow back or wither completely and die if the defoliation becomes too recurrent or when bark is consumed (Kenis et al., 2013). This harmful impact of the moth may have major economic consequences (Mitchell et al., 2018). The local extinction of boxwood has already been observed in the Nature Reserve of Grenzach-Whylen in Germany (Kenis et al., 2013). In the meantime, the moth goes extinct locally after total defoliation of boxwood stands, even if it grows back several years after the moth outbreak. Within its home range, the moth, which also consumes boxwood, is regulated by its natural enemies (Wan et al., 2014) and no local extinction of either plant and insect species is observed, but potential European natural enemies do not significantly alter the invasive moth population dynamics (Kenis et al., 2013; Leuthardt and Baur, 2013). Moreover, although box trees contain highly toxic alkaloids (Ahmed et al., 1988; Devkota et al., 2008; Loru et al., 2000), the moth larvae can sequester them in their body (Leuthardt et al., 2013). Thus, in absence of top-down and bottom-up control of this invasive species, the question remains: will the European boxwood stands remain green ? In contrast to our system, the question does not arise with the ragwort / cinnabar and Apiaceae / weevil systems mentioned earlier since both insects are native and may therefore be top-down controlled by local natural enemies. However, in North America, Australia and New Zealand, the ragwort and the cinnabar are both non-native, thus they are both free of top-down and bottom-up controls which is also different from our system (CABI, 2021).

Metacommunity dynamics with local moth extinctions followed by recolonization may be an alternative mechanism to top-down and bottom-up control favouring coexistence in Europe. In the particular context of biological invasions, spatial effects have not been widely addressed (Melbourne et al., 2007), although they may favour coexistence. The metacommunity mechanism requires spatial heterogeneity among local communities, which is likely because of the fairly fragmented distribution of boxwood in Europe, and because of the temporal shift between different patch invasions. As long as the invasion does not start simultaneously in all stands, the moth may disperse from its current totally defoliated stand to a green intact stand. The defoliated stands may then recover and be recolonized lately. Thus, despite local extinctions and recolonizations, local fluctuations may be averaged on a large spatial scale, leading to a global stationary regime called 'statistical stability' (Amarasekare, 2008; De Roos et al., 1991; Holyoak et al., 2005). However, unlike the wingless weevil *H. spinipennis*, the highly mobile *C. perspectalis* can fly or be transported by exogenous factors (wind, human activities) (Bras et al., 2019). Its high mobility may prevent spatial heterogeneity and therefore precludes coexistence by spatial effects (Johst and Schöps, 2003; Johst et al., 2002). Thus at large spatial scale, three ecological scenarios are likely to occur. First, the moth might very quickly overexploit its host, causing its own extinction but not the one of its host, which in turn slowly grows back. Second, the moth might persist long enough to exhaust its host, leading to the disappearance of both species. Third, coexistence might result from the balance between local moth extinctions and recolonizations, without complete resource depletion. Our study focuses on the conditions that favor such coexistence, based on the following hypotheses :

1. Long-term coexistence of boxwood and moth is possible at the landscape scale through spatial stabilizing effects (1a). Those effects rely on asynchronous local dynamics (1b).
2. Despite cycles of local extinctions and recolonizations, the coexistence regime is stationary at the regional scale, which corresponds to statistical stability.

3. Dispersal is double-edged: very limited dispersal might prevent the colonization of green patches (3a), whereas long-distance dispersal may synchronize local dynamics (3b).

4. The coexistence regime depends on the landscape properties, in particular the landscape size and the proportion of boxwood patches in the landscape. First, larger landscapes favor coexistence (4a). Secondly, the effect of the proportion of boxwood patches is uncertain, since it provides more resources to the moth, but also favors outbreaks and resource depletion (4b).

In order to address these four hypotheses, we develop a population model dynamics for the boxwood and moth system. First, a local model reproduces the local invasion dynamics, which invariably leads to moth extinction in the field. Then, a spatially explicit model simulates the dynamics of the moth in a landscape. Our model is calibrated from the literature, *in situ* measures, and through mesocosm experimentation.

## II.2.3 Study system & theoretical model description

### Species involved : boxwood and box tree moth

The box tree moth, *Cydalima perspectalis*, is an herbivorous lepidoptera belonging to the Crambidae family (Mally and Nuss, 2010). In Europe, five to seven larval instars are necessary to the larvae to become pupae for about ten days before emerging as moths (Kawazu et al., 2010). During the winter, the larvae are at the beginning of their development in stages two, three or even four (Poitou et al., 2020) and form cocoons to enter in hybernaculi (Nacambo et al., 2014). The moths live up to two weeks during which they reproduce and lay eggs on boxwood leaves. The moth has a high fecundity rate, with between 300 and 400 eggs laid per female in its native range, and until 800 eggs in Europe in masses of 5 to 30 eggs (Kawazu et al., 2010; Tabone et al., 2015; Wan et al., 2014). In Asia, two to five generations are possible per year, with a break during the winter when the caterpillars are dormant (Maruyama and Shinkaji, 1987, 1991). In its invasion range in Europe, the moth completes from 2 (in the north) to 4 (in the south) generations per year (Göttig, 2017; Nacambo et al., 2014). The mean intrinsic dispersal distance of moths has been estimated around ten kilometers per year (Van der Straten and Muus, 2010).

The moth exhibits no preference for any particular boxwood species (Leuthardt and Baur, 2013), so the common European boxwood *Buxus sempervirens* is widely consumed, as well as Caucasus boxwood *Buxus colchica*, and even the rarer European species *Buxus balearica* (Kenis et al., 2013). These natural boxwood stands, which have already undergone a major decline over the last millennia (Di Domenico et al., 2012), are now subject to this additional threat. In Asia, *C.perspectalis* also consumes other species, including holly (*Ilex purpurea*), charcoal (*Euonymus japonicus*, and *E.alatus*). Fortunately these species do not seem to be consumed in Europe (Göttig, 2017). Despite natural regulation by native predators and parasites, this moth remains a threat to ornamental boxwood in Asia, where its potential targets are protected by insecticides (Wan et al., 2014). Instead, in Europe *Bacillus thuringiensis* is commonly used as a sustainable control method. However, its efficiency is offset by its low persistence and more importantly its wide target range. Thus, current efforts are being made to develop more long-term specific treatments. Biological control solutions are also being explored, such as the use of nematodes (Göttig and Herz, 2018) and parasites from the genus *Trichogramma* (Göttig and Herz, 2016). Efforts are also being made to seek out predators and parasites from
the box tree moth's area of origin that might act in areas of invasion (Göttig, 2017). The use of pheromone traps is widespread, both for monitoring and control (Göttig and Herz, 2017; Santi et al., 2015), but their effectiveness appears to be insufficient at a large scale. Even if effective control for ornamental boxwood could be introduced, natural boxwood and associated ecosystems will likely suffer dramatically from the *C.perspectalis* invasion.

Boxwood has a fairly heterogeneous distribution in Europe that consists mainly of small and fragmented stands, but some large areas of continuous boxwood occur in the French Pyrenees, the Pre-Alps and the Jura (Di Domenico et al., 2012). It is a long-lived, slow-growing shrub that thrives on calcareous substrate. It can tolerate a wide gradient of light incidence, and can therefore be found in a range of plant communities, from canopy areas in heaths to under cover in forests (Di Domenico et al., 2012). It can play an important role in structuring ecosystems, by trapping sediment and storing water. It also influences the establishment and survival of tree species in woodland succession (Mitchell et al., 2018). A total of 286 species are associated with the shrub, including 43 fungi that are exclusively observed on boxwood (Mitchell et al., 2018). However, boxwood is scarcely predated by native species.

## Local demographic model

We start with a local model that describes the interaction between BTM and its host BT at a small homogeneous spatial scale. The model projects the population size *m* of Box Tree Moths (BTM) and the population density of Box Trees (BT), which are separated in two variables : leaf density *l* and wood density *w*, from moth generation *n* to *n* + 1. This time representation is used to avoid the problem of multiple generations per year and its spatial variation. However, we are able to project the population of BTM and BT from year to year if we know the number of generations per year in each specific location. We write

$$ 
\left\{ 
\begin{aligned}
l_{n+1} &= S_l(\mu_n) F_l(l_n)l_n + r_0 w_n \\
w_{n+1} &= S_w(\mu_n, \rho_n) F_w(w_n, \rho_n)w_n \\
m_{n+1} &= S_m(\mu_n) F_m m_n
\end{aligned} 
\right. 
\qquad (II.1) $$

to indicate that during the projection interval, BT and BTM grow and reproduce (F), and survive (S). The BT reproduction functions were constructed using a Ricker model, which includes the intrinsic population growth rates *r*<sub>*f*</sub>, *r*<sub>*w*</sub> and the carrying capacities of the environment *L*<sub>max</sub>, *W*<sub>max</sub>, while the BTM reproduction function is linear and only includes the fecundity of adults *f* and their survival *s*. The survival of the species is determined by the consumption of leaves and bark by the BTM as well as the intraspecific competition for the resource faced by BTM. The survival and reproduction functions *F* and *S* depend on both the current population *l*, *w*, *m*, and the environmental descriptors *μ* and *ρ*.

**Environmental descriptors.** The environmental quality is described using the following two quantities:

$$ \mu_n = \frac{f m_n \alpha}{l_n} \quad \text{and} \quad \rho_n = \frac{l_n}{w_n} $$

The descriptor *μ* corresponds to the ratio between the number of leaves needed by all the larvae to fulfil their cycle complete development and the number of available leaves (*α* is the amount of leaves needed per larva). The number of larvae depends on the number of moths (*m*<sub>*n*</sub>) through its product by the moth fecundity (*f*). And each larva needs *α* leaves to complete its cycle. The ratio *μ* thus quantifies the pressure for the resource, which plays a direct role in
<figure><img src="image_15.png" /><figcaption>Figure II.2 – Model of dynamics between the boxwood, separated into wood and leaves, and the box tree moth. The arrows show the interaction between the three variables.</figcaption></figure>

the intensity of consumption of leaves and wood, and therefore the survival of the larvae. The descriptor $\rho$ is the quantity of leaves per unit of wood. This represents the level of boxwood defoliation, which has an impact on the growth of the wood.

**Reproduction.** The increase in foliage biomass is the result of two processes: the growth of leaves $F_l$, which depends on the current foliage (Figure II.2a), and the production $r_0$ of new shoots by the wood after defoliation (Figure II.2b). Without herbivory, the growth of leaves is limited only by senescence and its carrying capacity $L_{max}$. The leaves growth $F_l$ is represented by a Ricker model of the following form

$$F_l(l) = \exp \left( r_f \left( 1 - \frac{l}{L_{max}} \right) \right)$$

where $r_f$ is the intrinsic growth rate of the leaves.

The wood growth function $F_w$ (Figure II.2c) is constructed using a Ricker model. Positive growth is constrained by carrying capacity. Negative growth occurs after an important defoliation because branches or even a proportion of trunk can die after defoliation. For each projection interval, the intrinsic growth rate of the wood is defined as the balance between the production of new wood, which critically depends on the density of leaves per unit of wood $\rho$, and the mortality induced by severe defoliation. When the density of leaves is large ($\rho \gg 1$), the BT is healthy and its production of wood reaches a maximum. Conversely, when the density of leaves per unit of wood collapses due to severe defoliation, the production of wood is low while the mortality increases until a maximum which forces the growth rate to be negative (Supporting Information (SI) for details).

The reproduction rate of BTM (Figure II.2d) does not suffer from density dependence and results from the product of adult fecundity $f$ and adult survival $s$

$$F_m = f s$$
**Survival.** The leaves may die by senescence at rate $v$, or be consumed by BTM at a rate which increases with the pressure of BTM on BT ($\mu$) (Figure II.2e). In the absence of BTM, 0% of leaves are consumed, while if BTM have saturated the environment, 100% of the leaves are consumed (see SI for details).

The wood can suffer from both defoliation (Figure II.2c), which decreases its intrinsic growth rate, and bark consumption by the BTM (Figure II.2f). The wood mortality due to consumption increases with both the BTM pressure, $\mu$ and the BT health $\rho$. More precisely, the wood mortality saturates to $d_{max}$ when the foliage is abundant. However, when the foliage is small, the bark consumption occurs while the superficial wood is available. Thus recently defoliated boxwood with small bark coverage ($\rho$ close to 0) cannot be consumed by the larvae (see SI for details). We use a step function which allows to take into account that the consumption of superficial wood depends on the presence of available softwood, and thus a certain amount of foliage.

Survival of BTM during the larval stage depends mainly on the amount of available resource per larva $\mu$. If the larva has enough available resource to complete its six stages, it will evolve into a moth, while a lack of resource during its growth will cause its death. The survival rate also takes into account intraspecific competition for resource caused by interference between the larvae (see SI for details).

## Spatially explicit model

Using the local model which describes the interactions between BTM and BT at small homogeneous spatial scale, relevant for short time dynamics, we build a cellular automaton in order to investigate the BTM invasion over a regional heterogeneous landscape and long time scale. Indeed, while the local model evaluates the moth invasion on the scale of a few generations, the results with explicit space are obtained with a projection time of 1000 generations, i.e. 500 years in the case of two generations per year.

### Landscape: French Alps and theoretical grid space.
Our spatially explicit model describes the dynamics of the BT and BTM on a 2 dimensional landscape composed of two types of cells: habitat cells where BT can grow and urban cells where BT cannot establish. In each cell with BT, BTM can mate and lay eggs according to the local demographic model, while in cells without BT, BTM cannot become established. After the reproduction phase, BTM moths disperse over the landscape to find new areas to breed and lay eggs. BT can also disperse over the landscape to recolonise extinct areas. Simulations are initialized with a single moth invading a patch chosen at random, and carried out on a maximum of 1000 iterations if no specifications are given. We consider two types of landscape: a schematic map of the French-Alps and a theoretical landscape.

The French-Alps map was obtained from field observations provided by the National Alpine Botanical Conservatory. It is composed of 570 by 351 cells of 29 hectares each (about 58 000km², SI Figure II.9). It should be noted that these data focus on natural boxwood and neglect the presence of ornamental boxwood in urban areas. We focus on the French Alps because detailed botanical data are available, but in theory our model could be extended to the whole area of invasion. This landscape allows us to investigate the potential impact of the BTM in this region.
We also consider a more theoretical squared landscape to investigate the effect of the
spatial structure on the invasion of the BTM. In particular, we use various initial size and
proportion of boxwood patches. For each landscape, we also calculate an aggregation index by
counting the number of pairs (adjacent boxwood patches) in the landscape and dividing it by
the maximum number of possible pairs: $2n - \lfloor 2\sqrt{n} \rfloor$, where $n$ is the proportion of boxwood cells
(Harary and Harborth, 1976). For each landscape size and boxwood proportion, we randomly
generate 1000 landscapes with possibly different aggregation indices. The final aggregation
index equals the difference between the index of the landscape of interest and the average
index of the randomly generated landscapes.

**Dispersal phase of BTM.** A BTM dispersal event includes two stages: (1) emigrating from birth areas, and (2) searching for new areas (exploration) and settling to breed. Field observations suggest that the exploration phase is stochastic, composed of frequent short-distance dispersal by adult flight, and rare long-distance dispersal by anthropogenic action (boxwood trade) or long flight. *In situ* experimentation using a flight carousel has provided a mean dispersal distance per individual of 13km (Bras et al., personal communication), which is in accordance with the 10km dispersal distance observed by Van der Straten and Muus (2010). Bras et al. have also observed rare long-distance flights in their experiments, which may correspond to long-distance dispersal events that we model using a fat-tailed dispersal kernel. To this end, we use an exponential power distribution from Klein et al. (2006) which makes it possible to compare different shape of distribution tails while maintaining a fixed average dispersal distance. For ecologically realistic calibration the tail shape parameter is 0.5 (i.e fat-tailed dispersal kernel) and the average dispersal distance is 25 cells (i.e $\approx$ 13km). In addition, to save computation time, we assume that BTM disperses as a swarm of 1000 individuals. This group dispersal may occur because BTM can be attracted by volatile boxwood compounds or avoid geographical barriers, or are influenced by weather conditions. Thus, during the searching and settling phase, each group of BTM settles in an area located at a random distance drawn in the exponential power distribution and chosen with a random turning angle run in a uniform distribution over (0, 2$\pi$). The emigration rate for each location depends on the pressure for resource $\mu$ at the birth location. As long as pressure remains low, the moths have the possibility to find leaves to oviposit in their birth patch and thus dispersal is weak. When the resource pressure increases, there is not enough boxwood available for laying eggs and adults will disperse massively to another patch in search for resource. Such resource-dependent dispersal has also been modelled by the study of Johst and Schöps (2003) (see SI for details).

**Dispersal of BT.** Dispersal events for BT include (1) creation of seeds and (2) dispersal of seeds to surrounding areas by wind and birds. We assume that BT dispersal is very low and occurs only if the boxwood is in fairly good condition, meaning that it has sufficient foliage (see SI for details).

As such, the initial density of wood in a newly dispersed seedling depends on the parent patch
density. Foliage is produced in the next generation after recolonization through the production
of leaves by the wood. We assume that seeds from a location are transported randomly only
in the 8 surrounding cells that has previously contained BT. We only make it possible for
an extinct area to be recolonized by surrounding BT, and we make it impossible for BT to
colonize new areas.
II.2.4 Parameter estimation and sensitivity analysis

To quantify the parameters of our model to our system study (Box Tree and Box Tree Moth), we use three different methods: 1) literature review, 2) experimental measurement (field data and mesocosm experiment) and 3) statistical analysis.

Literature review

From the recent literature on the Box Tree Moth (Kawazu et al., 2010; Tabone et al., 2015; Wan et al., 2014), we can evaluate the fecundity parameters *f* with a mean value of 120 and a range from 0 (i.e effects of oophagus predators and parasites) to 300 (see SI for more details). In addition, the maximum survival rate of the caterpillar is on average 49%. Then combining experimental results from T. Defferier and E. Tabone from the National Research Institute for Agriculture, Food and Environment (INRAE) and Slansky Jr and Scriber (1982), we estimate the parameter α around 0.3 (see SI for more details). From the experimental study of Bras (2015), we are able to quantify the average dispersal distance of the BTM α<sub>d</sub> and the tail shape parameter c.

Experimental results

To assess some parameters describing the interactions between the two species we perform
*in situ* measurements and a mesocosm experiment. First, we collect data in two boxwood
areas located on the eastern slope of the Epine massif in Savoie (45°38′23.7″N 5°50′43.6″E and
45°41′33.2″N 5°50′56.2″E) at an altitude of 500 and 630 meters, respectively. In these patchs,
the invasion peak resulting in massive defoliation of the boxwood, occurred in July and August
2016, while we sampled in March 2017. From these measurements on already defoliated area,
we estimate from 101 boxwoods its mortality due to leaves consumption by BTM dmax = 0.74
and from 49 boxwoods its shoot production parameter r0 = 5.10-5 (see SI for more details
on the parameter estimates). Moreover, from dendrometry method and statistical analysis,
we estimate the maximum growth rate of the wood to rw,max = 0.3. Secondly, we perform a
mescosm experiment to model the consumption of leaves by caterpillars and the caterpillar
survival with respect to the descriptor parameter µ. We created a gradient for the resource
pressure µ by placing varying numbers of caterpillars on the box trees. The gradient have
seven µ values (see SI for more details on the experiments and the statistical analysis).

**Statistical analysis from the local model**

In order to quantify the other parameters of the model, we use our local demographic model. Field observations show that when the box tree moth colonizes a patch, its population explodes within a few generations, eventually reaching a peak of density resulting in total defoliation of the boxwood stand. Hence, no more resources are available and the box tree moth disappears from this patch. This dynamics lasts for 3 to 4 years after the beginning of the invasion until the extinction of the moth. When two generations are carried out per year, it corresponds to 6 to 8 generations. Using statistical analysis, we look for parameters that reproduce this qualitative behaviour, and achieve plausible quantitative outputs (see parameters referred as "estimate" in Tables II.1-II.2 and details in SI).
## Sensitivity analysis

First we discuss the outcome of the local demographic model. Although the moth population collapses for realistic parameter values as expected from the observations (Figure II.7 in SI), the model may reach a coexistence equilibrium for some parameter values. In particular, we look at two key parameters, the moth fecundity and moth survival that may vary during the course of the outbreak in Europe. Indeed, the accommodation of native predators and parasites could reduce the survival rate of caterpillars, and moth fecundity could be reduced by oophagous insects. From our local demographic model, we show that coexistence is only possible in a very narrow range of parameters values, which are far from the actual measured values (see Figure II.8 in SI). To go further in the understanding of the coexistence behavior, we look at two connected patches which may favour coexistence in plant-insect interactions (Kang and Armbruster, 2011). However, our numerical simulations show only a slight expansion of the coexistence area, which is far from sufficient to lead to coexistence with realistic parameters (see Figure II.8 in SI). Thus we really need a spatial model to understand the invasion of the BTM.

To further investigate the effect of BT and BTM interactions and the robustness of the spatially explicit model, we conduct a global sensitivity analysis of three outcomes of our model: the boxwood biomass, the percentage of dead boxwood cells and the probability of moth persistence. For each outcome, we use the Partial Rank Correlation Coefficients (PRCC) (Saltelli et al., 2004) to quantify the strength of sensitivity for each of the 21 parameters and the direction of their impact on the model outcomes. If the PRCC is positive, the parameter increases the outcome, while it decreases for negative PRCC. We sample parameters in a wide range centered on the reference values of Tables II.1-II.2, that remains ecologically coherent (e.g. boxwood growth is slow). We use 1786 values sampled around the reference values of Tables II.1-II.2 for each parameter and 10 replicates per parameter values to compute the PRCC (see Figure II.15 for global sensitivity results).

## II.2.5 Modelling results and discussion

### Spatial structure promotes coexistence while resource depletion drives to extinction (Hyp 1)

Using a spatially explicit model, including local population dynamics and short to long range dispersal events, we show that coexistence of the moth/boxwood system occurs across a wide range of parameters. At a regional scale, dispersal allows box tree moth persistence in a cycle outbreak dynamics (Berryman, 1987), through recurrent recolonization of patches that have been previously defoliated and which have had time to recover. The spatial structure therefore allows coexistence, in line with hypothesis 1a. The coexistence mechanism is similar to the rock-paper-scissors game with the corresponding states: patches of defoliated box tree, patches of box tree with foliage and patches of box tree invaded by the moth. These three states compete with each other following a circular hierarchy, as defoliated box trees 'lose' against box trees with foliage, which are in turn invaded by box tree moths, which finally leads to defoliated box trees. Similar rock-paper-scissors games have been described in other ecological contexts such as polymorphic bacterial strains (Kerr et al., 2002) and plant-mutualist-exploiter systems (Szilágyi et al., 2009).

The sensitivity analysis (SI Figure II.15) reveals that fecundity and survival of the box tree moth significantly reduce its persistence over the landscape. Thus, we explore moth persistence over a larger range of fecundity and survival parameters than those estimated. Predation on the moth and on the caterpillars is currently low (Kenis et al., 2013), in part because the box
tree moth accumulates boxwood alkaloids in its body (Leuthardt and Baur, 2013). However, native predators may become efficient to feed on the moth following phenotypic plasticity or adaptation (Carlsson et al., 2009). Native egg parasites like trichograms often used in biological control may also become able to feed on the moth, thereby reducing its fecundity. We find that the moth could rapidly go extinct only for very low fecundity and survival rates (lower-left corners of Figure II.3a and f). It is therefore unlikely that the accommodation of native natural enemies will trigger moth extinction. Elevation can also have an important influence on larvae survival and fecundity (via egg survival), as well as on the nutritional quality of the boxwood that controls larvae growth. However, we show that elevation does not change qualitatively the outcomes of the model even if it reduces the above mentioned parameters by 50% (SI Figure II.15). Lastly, the sensitivity analysis shows that moth persistence is significantly impacted by the boxwood productivity and survival (SI Figure II.15). Thus environmental changes induced by human exploitation, climate changes or boxwood parasites, should have a critical impact on the BTM persistence through its effect on boxwood at local and global scale.

<figure><img src="image_16.png" /><figcaption>Figure II.3 – Final state maps in the real landscape in function of fertility *f* and maximum survival *S*<sub>m,max</sub>. (a) landscape-scale probability of moth persistence, (b) landscape-scale wood biomass expressed as a percentage of the landscape-scale carrying capacity, (c) number of boxwood patches disappearing as a percentage of the initial number of boxwood patches, (d) landscape-scale moth biomass, (e) number of patches invaded as a percentage of the number of boxwood patches present, (f) time of moth persistence. The ecologically realistic parameter values are *f* = 120 and *S*<sub>m,max</sub> = 0.5. For each couple of parameters 50 simulations are carried out and results are averaged.</figcaption></figure>

One step further, hypothesis 1b postulates that long-term coexistence is due to asynchronous
dynamics, and that moth extinction is due to the synchronisation of the local dynamics. If
we artificially ensure that the invasion begins with a moth in each cell, we observe that all
boxwood stands are defoliated simultaneously and that the moth disappears globally in a
dynamics of type pulse outbreak (Berryman, 1987): perfect synchronization indeed leads to
moth extinction. But if all stands are initially invaded except a single one, this is enough for the
occurrence of desynchronisation, and the whole system becomes viable. The moth can therefore
disappear due to perfect synchronization, with 100% of the patches invaded simultaneously.
However, any other mechanism that globally reduces drastically the resources may also cause
moth extinction. Indeed, with high moth fecundity and survival rates (upper-right corners
of Figure II.3a and f) the moth depletes the resource until its own extinction. This negative
effect of fecundity and survival of the BTM was expected from the sensitivity analysis (see
$f$ and $S_{max}$ in SI Figure II.15). In contrast to the results obtained with *H. spinipennis-A.
dieffenbachii* system, our results indicate that global resource depletion is responsible for moth
extinction, rather than synchronisation of local dynamics (Johst and Schöps, 2003). This is
in line with the individual-based model of Uchmański (2019), who found that forest insect
pests may go extinct when adult fecundity or larvae survival increase. Within the coexistence
regime, the average density of moths and the average intensity of the invasion are insensitive
to moth fecundity and survival; the moth either persists at the coexistence density or goes
extinct (Figure II.3).

Interestingly, the moth population can persist even when it periodically invades 99% of the
patches (SI Figure II.11 top), provided that leaves grow back fast enough to prevent global
resource depletion. In this case the moth invades a significant proportion of the patches even
during troughs (about 12%); the cyclic dynamics are therefore getting closer to a permanent
outbreak (Berryman, 1987). The same process occurred in the model of Uchmański (2019),
where leaf growth rate was expressed by a parameter defining the number of years needed for
their regeneration. In his model, when the leaf growth rate increased the dynamics of the
cyclic outbreak was accelerated, with shorter periods between peaks and troughs. The system
then transited to a permanent outbreak for very rapid leaf growth rates. On the contrary,
a slow leaf growth rate led to the extinction of the insects (SI Figure II.11). In our model,
we also show the positive effect of the wood survival and the leaf productivity on the moth
persistence (see Figure II.15)

Spatial structure generates periodical invasions (Hyp 2)

We further postulate that, despite local cycles of extinction and recolonization, the coexistence
regime is stationary at the landscape scale (hypothesis 2), a phenomenon called statistical
stability (Amarasekare, 2008; De Roos et al., 1991; Holyoak et al., 2005). Instead, we find
that the coexistence regime is periodic at the landscape scale (Figure II.4a). A similar pattern
has been observed in the *H. spinipennis-A. dieffenbachii* system (Johst and Schöps, 2003) and
in Uchmański (2019). The global period ranges between 20 generations (high leaf growth rate,
SI Figure II.11 top) and 40 generations (low leaf growth rate, SI Figure II.11 bottom). In
contrast, the invasion of a local patch lasts 5 generations when 1000 moths are introduced
at once, and 7 generations when a single moth colonizes the patch (SI Figure II.7). This
discrepancy between the local and global timescales suggests that periodicity at the global
scale results from the combination of the local time scale and the pace of dispersal. During
peaks, between 60 and 99% of the boxwood patches are simultaneously invaded by the moth,
and 1-5% during periods of minimal abundance, depending on parameter values. Periodic
travelling waves explain this pattern, which have been described in prey-predator systems
(Lambin et al., 1998; Sherratt, 2001). However, such prey-predator systems are locally periodic
as well, and long-term coexistence does not require spatial structure. In contrast, in our
study system, the periodic waves emerge from the spatial structure, instead of being a mere
<figure><img src="image_17.png" /><figcaption>Figure II.4 – Example of global population dynamics in the case of coexistence (a) and moth collapse (b). (c) maximum % of invaded patches. (d) maximum moth biomass. (e) minimum leaf biomass. Parameters values as in Tables II.1-II.2, except for $r_0=2 * 10^{-3}$ and for the average dispersal distance $\alpha_d$ which either equals 5 cells (moth persistence) or 70 cells (moth collapse). Boxplots are produced from 50 simulations.</figcaption></figure>

consequence of local periodicity.

If the mean dispersal distance is very low (1 cell on average, keeping rare long-distance events), the amplitude of the oscillations is also very low (Figure II.5b) and the system tends to be statistically stable.
Intermediate intensity of long-distance dispersal prevents BTM from extinction

Hypothesis 3 posits that asynchronous local dynamics require intermediate dispersal distance (Myers, 1976; Myers and Campbell, 1976), because very limited dispersal might prevent suitable boxwood patches from colonization (3a), whereas very long-distance dispersal may synchronize local dynamics (3b). The sensitivity analysis reveals that the moth persistence significantly decreases with an increase of migration parameters, i.e. $M_{w,max}$ and $\alpha_d$, migration rate including mortality during dispersal and mean dispersal distance (SI Figure II.15). However, with the measured parameter values we find that the long-term probability of moth persistence is insensitive to dispersal distance. This is shown in Figure II.5a, where the measured value for the production of new leaves from wood after total defoliation $r_0$ equals $5 * 10^{-3}$ (-2.3 on a log scale). In that case, the moths persist whatever the mean dispersal distance is (1, 25 or 70 cells), because boxwood produces new shoots after total defoliation fast enough to enable moth persistence even when the global leaf biomass is low. Meanwhile, previously infected areas produce enough leaves to support another moth outbreak. Conversely, when $r_0$ equals $2 * 10^{-3}$ (-2.7 on a log scale, which may happen under climatic stress for instance), it turns out that the moth does not persist when the mean dispersal distance equals 70 cells (Figure II.4b). The moth initially invades 99% of the patches (Figure II.4c) and reaches very high densities (Figure II.4d). This reduces the global leaf biomass (Figure II.4e) and the moth eventually collapses due to resource depletion. In the case of coexistence (Figure II.4a) the maximal % of invaded patches is around 60-70%, the maximal moth density is 3 times lower and the minimal leaf biomass is 5 times higher than in the extinction case.

We also find that when the mean dispersal distance is very short (1 cell on average) the probability of moth persistence is not affected by the offshoot production rate. Because of short-distance dispersal, the moth does not generate periods of global invasion and intact patches are always present at the border of its slow moving invasion front. In that case, relatively high offshoot production rates are unnecessary as the moth populations do not rely on the new growth of recently defoliated patches. In contrast, when the average dispersal distance is larger (e.g. 25 and 70 cells), the probability of persistence increases with the offshoot production rate (Figure II.5a). In such cases, the moth needs to recolonize recently defoliated patches because during peaks a large proportion of patches are defoliated at the same time. Therefore, relatively high offshoot production rates are necessary to avoid global over-exploitation.

The influence of the mean dispersal distance on moth persistence is therefore studied with a relatively low offshoot production rate, $r_0 = 2 * 10^{-3}$. As expected by hypothesis 3b, frequent long-distance dispersal events lead to the extinction of the moth due to global resource depletion (Figure II.5b, continuous line). This effect of long-distance dispersal was not present in Uchmański (2019), this can be explained to the use of a thin-tailed Gaussian kernel characterized by very rare long-distance dispersal events, thus insect pests could not reach the distant trees which had time to regenerate after their last defoliation.

Furthermore, hypothesis 3a posits that the moth goes extinct in the case of limited dispersal, because it would not be able to escape over-exploited patches. However, the fat-tailed dispersal kernel prevents such phenomenon: even when the mean dispersal distance is very low (1 cell), the moth can persist thanks to frequent long-distance dispersal events. Things change when we constrain dispersal to a uniform distribution, which ranges between 1 cell and a given maximum of cells. In that case, when the maximum number of cells is low enough (up to 4 cells), the moth invasion can get stuck in a landscape dead end and it disappears because of local resource depletion, and not global resource depletion (Figure II.5b, dotted line). Prey-predator systems subject to limit cycles were also stabilized by limited dispersal in
the individual-based model of Cuddington and Yodzis (2000), where limited dispersal reduced the average predation rate and thereby avoided local instability. However, if dispersal is too limited the consumer can go extinct because of a drastic reduction in the rate of predation, as is the case in our model when long distance dispersal events are extremely rare due to uniform dispersal kernel (Figure II.5b, dotted line).

The results obtained using the fat-tailed dispersal seems the most plausible, indeed rare long-distance dispersal events mediated either by wind or by human dispersal likely occur in the case of the box tree moth. With a fat-tailed dispersal kernel, multiple invasion fronts are created far away from invaded patches because long-distance dispersal events are frequent (Shaw, 1995). This created a fragmented landscape of defoliated and intact boxwood, in which the moth does not end up in a dead end. Such a fragmented invasion front can be observed in Europe. The moth was first observed in Germany in 2006/2007; in the same year it spread to Switzerland and the Netherlands and reach France (Feldtrauer et al., 2009) and the United Kingdom (Salisbury et al., 2012) in 2008, Austria in 2009, Italy (Bella, 2013) in 2010, and Portugal, Iran and Armenia in 2016 (Bras et al., 2019). Long-distance dispersal might be due to the boxwood trade between European countries, and probably to a much lesser extent by the natural dispersal of moths. We therefore expect that in practise only frequent long-distance dispersal can lead to the extinction of the moth, due to global resource depletion.

However, this prediction might be mitigated by a dispersal cost resulting from higher mortality encountered during a long-distance flight, a fertility decline with flight distance or even delayed mating effect that reduces the fitness of moth dispersing at long-distance. Indeed, those mechanisms tends to reduce the high invasion potential of the long-distance dispersal events by limiting the effective dispersal distance. And our model already shows that moth persistence is higher with intermediate-distance dispersal. Moreover, these ecological processes are unlikely to reduce dispersal to the extreme case of a uniform distribution at short distances, and therefore do not significantly affect the persistence of the box tree moth. Indeed, we show that a reduction of the swarm size with dispersal distance gives qualitatively unchanged results on the moth persistence (SI Figure II.10)

## Fragmented landscape with low amount of resource prevents extinction
(Hyp 4)

Next, we predict that the coexistence regime depends on the landscape characteristics, in particular its size (4a) and the proportion of suitable boxwood patches (4b). To do so, we use wrapped landscapes (with no edge effect) of different sizes and different proportions of randomly distributed suitable patches (Figure II.6a). Below 200*200 cells, which corresponds to about 12 000 km², coexistence does not occur within the realistic range of parameter values, because previously defoliated patches are quickly recolonized by the moth and lack time to grow back. This induces a global resource collapse and drives the moth to extinction. Above the 200*200 threshold, the larger the landscape is, the more likely the coexistence occurs, in line with hypothesis 4a. In the previous sections, we restrict our model to the French Alps, but we expect that long term coexistence is even more likely on the European scale because larger landscapes favor coexistence. The influence of landscape size is also apparent in the real landscape, with a uniform and short-range dispersal kernel: when the invasion begins in a relatively isolated area of the landscape, coexistence is impaired by small size.

A priori, the effect of the initial proportion of boxwood patches on coexistence is unclear (4b) because on the one hand a higher proportion of suitable patches provides more resources to the moths, while on the other hand it may trigger moth outbreaks which ultimately leads
<figure><img src="image_18.png" /><figcaption>Figure II.5 – (a) Effect of the rate of new leaves production by the wood ($r_0$) on the probability of moth persistence. For each tested value, the probability of persistence is obtained by 50 simulations conducted on the realistic landscape with random initial patch of invasion. Three average dispersal distances are tested, a realistic distance of 25 cells, a very short distance of one cell, and a very large distance of 70 cells. (b) Effect of the average dispersal distance on the probability of moth persistence. For each tested value, the probability of persistence is obtained by 50 simulations conducted on the realistic landscape with random initial patch of invasion. Each time two dispersal functions are tested: a fat-tailed function, and an uniform function. The minimum dispersal distance is one cell. The inserts show the percentage of patch invaded over time for three selected average dispersal distances of 1, 5 and 70 cells with the fat tail dispersal function. For each parameter values 50 simulations are carried out and results are averaged.</figcaption></figure>

to resource depletion. We find that the latter mechanism is on the driver's seat: reducing the proportion of boxwood patches increases the probability of moth persistence (Figure II.6a).
More precisely, the landscapes larger than 400*400 cells filled with less than 20% of boxwood patches almost always allow coexistence. In such cases, most dispersal events fail to find suitable patches, lowering the moth population density, which in turn leaves more time for leaves to grow back. On the contrary, a high proportion of suitable patches results in high moth densities which leads to global over-exploitation, despite a potentially higher leaf biomass. Thus, we postulate that any environmental changes due to climate changes or human activities, that reduces boxwood biomass would not necessarily drive the BTM towards extinction.

The coexistence regime has interesting consequences on the final proportion of boxwood patches, which corresponds to the initial proportion minus the proportion of complete withering patches due to over-exploitation. Under coexistence, the final proportion increases linearly with the initial proportion with a weak slope of about 0.1, whereas the slope is close to 1 in the case of moth extinction (Figure II.6b). This indicates that the local extinction of boxwood patches is not responsible for global moth extinction. Instead, the final proportion of boxwood patches is a long-term consequence of coexistence and results from their gradual death (Figure II.6c). During each moth outbreak, a small proportion of the boxwood patches disappears due to over exploitation. Then, right after the outbreak a few boxwood patches are recolonized from neighbouring patches (only previously occupied patches can be recolonized), which induces a clustered distribution of the boxwood patches. As a result of clustering, the aggregation index is always positive, which indicates that the landscapes created by long-term coexistence are more aggregated than random landscapes. Boxwood patches relatively isolated in the initial landscape experience larger extinction rates and create holes in the landscape. In contrast, areas where boxwood patches are initially more abundant persist more often, which creates clusters. Moreover, the aggregation increases with the average moth dispersal distance (Figure II.6d). Boxwood patches favor moth outbreaks: increasing the boxwood patches proportion over the landscape produces severe outbreaks. This induces apparent competition between boxwood patches because of their shared pest. With low dispersal distance, apparent competition between patches is mainly local, which limits the formation of clusters. Instead, with high dispersal distance apparent competition is global and the aggregated pattern results from the interplay between local facilitation (recolonization of boxwood patches is purely local) and global competition, as in many spatially self-structured systems (Kéfi et al., 2007, 2008). This is confirmed by simulations where boxwood recolonization is global, in that case the aggregation process vanishes (details not shown).

We further explore how the aggregation process creates boxwood clusters of different sizes, for various dispersal distance. To do so, we start with landscapes which are initially filled with boxwood patches, and run simulations after invasion by the moth. At the end of the simulations, we fit a power-law model to the final distribution of the cluster sizes (SI Figure II.12 top). Clusters smaller than 5 boxwood patches are excluded from the fit. We find that small dispersal distance leads to a cluster size distribution closer to a power-law than large dispersal distance. When the dispersal distance is large (10 to 50 cells), the cluster size distribution follows a truncated power law (SI Figure II.12 top), which indicates that large clusters are under-represented. Large dispersal distance leads to an increase of herbivory, which produces two distinct effects. On the one hand, it favors aggregation due to global apparent competition, as discussed earlier (Figure II.6d). On the other hand, it increases the death rate of boxwood patches and thus reduces the final proportion of patches in the landscape (Figure II.6e). This is why under large dispersal distance (10 to 50 cells) the final landscapes have a homogeneous aspect of equally spaced small clusters (SI Figure II.12 bottom).

These regular patterns are similar to Turing instabilities (Murray, 2001; Turing, 1990) and result from "scale-dependent feedbacks" which combine short-distance positive feedbacks and long-distance negative feedbacks (Rietkerk and Van de Koppel, 2008). In the present case,
<figure><img src="image_19.png" /><figcaption>Figure II.6 – Simulation in theoretical landscapes. (a) The probability of moth persistence depends on space size and on the initial proportion of boxwood patches. (b) In the case of coexistence, the final proportion of boxwood patches is much lower than the initial proportion because moth outbreaks cause patch extinctions. (c) The boxwood proportion in the landscape declines during each moth outbreak. (d) The aggregation index increases along with the average dispersal distance. (e) In coexistence, increasing the dispersal distance reduces the final proportion of boxwood patches in the landscape. All other parameter values are set to the realistic values. For panels a, b, d and e, results are averaged from 50 simulations.</figcaption></figure>

short-distance positive feedback correspond to local facilitation of boxwood due to recruitment while apparent competition between boxwood stands because of their shared pest mirror long-distance negative feedbacks. Several studies have investigated how spatial patterns can emerge from such scale-dependent feedbacks in a variety of ecological scenarios, such as plant-water interactions (Kéfi et al., 2010; Klausmeier, 1999; Meron et al., 2004; Rietkerk et al., 2002; Von Hardenberg et al., 2001), plant-plant interactions (Lejeune et al., 1999), or predator-prey interactions (Levin and Segel, 1976; Solé and Bascompte, 2012). It has been shown that such spatial patterns emerge in predator-prey systems when the predator has a larger dispersal
capacity than the prey (De Roos et al., 1998; Gurney et al., 1998). We demonstrate here that
this can also be the case in the context of a plant-herbivore system, using a model calibrated
empirically.

Implications for management

First, the most important finding for management purposes is that the moth heavily impacts boxwood stands. With the estimated parameter values, we find that in the study area only 10% of the initial boxwood biomass remains after invasion (Figure II.3b) and that 50% of the original boxwood patches completely disappear (Figure II.3c), which represents 2414 square kilometres in the French Alps. However, these quantitative predictions should be taken with caution. In particular the sensitivity analysis (SI Figure II.12) shows that the characteristics of boxwood are determining factors in the model, so a better understanding of the biology of boxwood and its response to defoliation seems essential to gain further insights into the impact of the box tree moth invasion. Under low moth fecundity and high caterpillar survival, the moths could persist longer in heavily defoliated patches. The severe decrease in box tree biomass can impact the many species associated with boxwood, as well as the ecosystem services provided by the shrub (i.e sediment trapping and water storage) (Mitchell et al., 2018). In stands where boxwood is severely weakened or extinguished, recolonization by neighbouring patches may be prevented by pioneer plants, potentially other invasive species such as *Buddleja davidii* or *Ailanthus altissima*, in a kind of 'invasion meltdown' process (Simberloff and Holle, 1999).

Next, the periodic invasion dynamics can lead to confusion regarding the persistence of the box tree moth. A period of low overall abundance should not be confused with a decrease in invasion, and moth control methods should take periodic invasion dynamics into account. Remote sensing methods may be appropriate in order to detect the few boxwood stands that provide refuge under low moth abundance (Kerr and Ostrovsky, 2003). We suggest that detecting stands of undefoliated boxwood that allow moth persistence during a period of low abundance could provide an interesting management strategy, since control efforts could be increased on these particular patches.

Finally, management actions might consider preventing anthropogenic long-distance dis-
persal. However, we find that only very limited dispersal could lead to moth extinction, which
occurs with a uniform distribution of dispersal events of no more than 4 cells (Figure II.5b,
dotted line). As soon as dispersal is higher, the moth could escape dead ends in the landscape
and therefore persists. Even if anthropogenic long-distance dispersal is prevented, a few natural
long-distance dispersal events might ensure moth persistence. It is therefore unlikely that
management actions limiting dispersal can be able to eradicate the moth. However, such
actions can reduce the impact on boxwood stands, since we find that long-distance dispersal
increases the extinction rate of boxwood patches (Figure II.6e).

Three scenarios may occur after the invasion of box tree moth in Europe: extinction of both species, extinction of the moth only, or coexistence. Our theoretical approach combined with field and experimental data suggests that coexistence is the most likely outcome, with cycles of moth outbreaks and crashes. Coexistence comes along with a severe reduction of boxwood biomass at the landscape scale: boxwood stands may therefore become closer to brown than green. Moth extinction can also occur, which indicates that the invasion dynamics of exotic pests can be mitigated even in the absence of predators and effective plant defenses.

We further show that plant-herbivore coexistence through spatial effects does not require
poorly mobile wingless species, as in our model a wide range of dispersal values result in
coexistence. Coexistence occurs in large landscapes, long-distance dispersal thus requires a
spatial scaling-up for the persistence of the system. Particularly intense long-distance dispersal
nevertheless leads to herbivore extinction, provided that plant grows back slowly. In that case,
the herbivore depletes its resources at the global scale, which leads to its own extinction even
without a complete synchronization of the local dynamics. Finally, coexistence is easier in
patchy landscapes because unsuitable patches increase moth mortality during dispersal and
thereby reduce the global insect population size. Interestingly, when plants disperse locally
the spatial dynamics of the system lead to the formation of such a patchy landscape, with
relatively small plant patches evenly distributed in the landscape. The system thus creates its
own stability conditions.
II.2.6 Acknowledgements

* We thank all the student interns who participated in both field and experimental work: Aristide Chauveau, Alison Dilien, Jessica Barbe and Océane Guillot. We also thank Elisabeth Tabone and Thomas Defferier (INRAE) for their mass measurements on their farmed caterpillars, and Audrey Bras (INRAE) for the flight distance data and fruitful exchanges.

* This article is financially supported by AAP USMB and FREE federation. The PhD scholarship of L. Ledru is funded by the French Ministry for Education and Research. J. Garnier acknowledges GLOBNETS project (ANR-16-CE02-0009).

**Conflict of interest:** all authors declare that they have no conflict of interest.
## II.2.7 Supporting Information

### Local demographic model

**Reproduction and survival functions** In this section we detail the reproduction function and survival function involves in the local demographic model described in the main text.

**Wood reproduction function.** The wood growth function $F_w$ is constructed using a Ricker model whose intrinsic growth rate $r_w(\rho_n)$ is defined as the balance between the production of new wood $b_w$, which critically depends on the density of leaves per unit of wood $\rho_n$, and the mortality induced by severe defoliation $d_w$.

$$F_w(w, \rho) = \begin{cases} \exp(r_w(\rho)(1 - \frac{w}{W_{max}})) & \text{if } r_w(\rho) > 0 \quad \text{with } r_w(\rho) = b_w(\rho) - d_w(\rho) \\ \exp(r_w(\rho)) & \text{if } r_w(\rho) \le 0 \end{cases}$$

The production function $b_w$ and the mortality function $d_w$ takes the following form :

$$b_w(\rho) = \frac{\rho^{\beta_r}}{\rho^{\beta_r} + \theta_r^{\beta_r}} r_{w,max} \qquad d_w(\rho) = (1 - d^\frac{1}{\rho}) r_{w,min} \qquad (II.2)$$

where $\beta_r$, $\theta_r$ and $d$ are shape parameters.

**Leaves survival.** The survival function of the leaves is defined by

$$S_l(\mu) = v(\sigma_l)^\mu \qquad (II.3)$$

where $\sigma_l$ is a shape parameter.

**Wood survival.** The wood mortality due to consumption increases with both the BTM pressure, $\mu$ and the BT health $\rho$. The wood mortality saturates to $d_{max}$ when the foliage is abundant (large ratio $\rho \ge 1/3$). However, when the foliage is small (low ratio $\rho \le 1/3$), the bark consumption occurs while the superficial wood is available. Thus recently defoliated boxwood with small bark coverage ($\rho$ close to 0) cannot be consumed by the larvae.

$$S_w(\mu, \rho) = 1 - \frac{\mu^{\beta_s}}{\mu^{\beta_s} + \theta_s^{\beta_s}} D_{max}(\rho) \qquad (II.4)$$

where $\beta_s$ and $\theta_s$ are shape parameters and $D_{max}$ is the maximal mortality rate which grows linearly with $\rho$ until a threshold $1/3$, at which point it saturates to its critical value $d_{max}$.

$$D_{max}(\rho) = \begin{cases} 3d_{max} \rho & \text{if } \rho < 1/3 \\ d_{max} & \text{if } \rho \ge 1/3 \end{cases} \qquad (II.5)$$

This step function takes into account that the consumption of superficial wood depends on the presence of available softwood, and thus a certain amount of foliage. The threshold value $1/3$ for BTM pressure $\rho$ corresponds to the approximate ratio when there is as much foliage as wood, the density of the wood being three times greater.
**Box Tree Moth survival.** Survival of BTM during the larval stage depends mainly on the amount of available resource per larva $\mu$. If the larva has enough available resource to complete its six stages, it will evolve into a moth, while a lack of resource during its growth will cause its death. The survival rate also takes into account intraspecific competition for resource caused by interference between the larvae. The survival function is defined using a shape parameter $\sigma_m$ as

$$S_m(\mu) = \begin{cases} S_{m,max} \left(1 - (\sigma_m)^{\frac{1}{\mu}}\right) & \text{if } \mu < 2 \\ 0 & \text{if } \mu > 2 \end{cases} \qquad (II.6)$$

The threshold $\mu = 2$ fits a given situation that occurs when there is a shortage of resource for the larvae, even if some larvae die during their development.

**Local model dynamics and parameter estimation**

Field observations show that when the box tree moth colonizes a patch, its population explodes within a few generations, eventually reaching a peak of density which results in total defoliation of the boxwood stand. At this point no more resources are available and the box tree moth disappears from this patch. This local dynamics observed in the field lasts between 3 and 4 years between the beginning of the invasion and the extinction of the moth. When two generations are carried out per year, the local dynamics represents 6 to 8 generations. We use these local dynamics to validate the calibration of model parameters that could not be measured or found in literature. Thus, we estimate the parameters in order to reproduce this qualitative behaviour, and to achieve plausible quantitative outputs (these parameters are referred as "estimate" in Tables II.1-II.2).

The figure II.7 simulates the invasion dynamics as expected. The boxwood (leaf and wood) starts at its carrying capacity, which is calculated from a simulation without moths, and a single box tree moth is added to the patch. As the model does not consider sexual reproduction, this unique moth will be able to produce eggs, otherwise we can also consider that this initial moth is a gravid female. Within six generations, the moth population reaches its peak abundance. During the 7th generation, the ratio $\mu$ between the number of leaves needed by the larvae and the available leaves becomes too large and the survival of the moth drops to 0. At this point, the effect on boxwood density is maximal. Leaves are entirely consumed by the early larval stages, which cannot reach their final stages and die from starvation. Still, leaf density does not reach 0 because new leaves grow from wood (at rate $r_0w$). In a more ecologically accurate representation, the density of the leaves would drop to 0 and then new leaves would only be produced in the next generation, but this would not change the model's outputs. Moreover, this phenomenon is implicitly present since all of the moths in the 7th generations die from starvation and cannot consume the new leaves produced, so it is comparable to a production of new leaves during the next generation. In natural conditions, however, intact boxwood patches will be more likely invaded by a larger number of moths. In the spatial version of the model, dispersal events occur with groups of 1000 individuals due to volatile compounds or other exogeneous attractors, and in that case the peak is reached as early as the 4th generation, and the moth population crashes at the 5th generation.

Although the moth population collapses for realistic parameter values, with different parameters the model allows a positive equilibrium for the three state variables, i.e. the coexistence of moth and boxwood (wood and leaves). We therefore built map of the final model state in function of moth fecundity and moth survival, two key parameters which may vary during the course of the outbreak in Europe. The accommodation of native predators and parasites could indeed reduce the survival rate of caterpillars, and moth fecundity could
<figure><img src="image_20.png" /><figcaption>Figure II.7 – Visualization of invasion dynamics in the local model. Simulation with ecologically realistic parameters given in Tables II.1-II.2</figcaption></figure>

be reduced by oophagous insects. The final state map (see Figure II.9) clearly shows that coexistence is only possible in a very narrow range of parameters values, which are far from the actual measured values.

Two connected patches instead of one can sometimes be enough to favour coexistence in plant-insect interactions (Kang and Armbruster, 2011), but simulations conducted on a two-patch model show only a slight expansion of the coexistence area, which is far from sufficient to lead to coexistence with realistic parameters (see Figure II.8 in Supporting Information). More precisely, in the two-patch case, patches are initially saturated with boxwood, and the patch 1 contains just one moth. This spatialization of the model into two patches leads to new peculiar and rare end states at the frontier between coexistence and extinction which are not represented. We observe five states: i) overall disappearance of the moth and persistence of the boxwood (black) ii) global coexistence of the two species (white) iii) extinction of the moth and the boxwood in patch 1 and coexistence in patch 2, iv) extinction of only the moth in patch 1 and coexistence in patch 2, v) coexistence of the two species in patch 1 and the absence of moth in patch 2. It is important to note that cases iii) and iv) are not actually final states; the increase in simulation time shows that in fact the moth population in patch 2 decreases slowly until its extinction. For iii), after the extinction of the moth, the boxwood recovers in patch 2 until it reaches a state where it could disperse and recolonize patch 1. Moreover, before the moth extinction, during its decline the dispersal to patch 1 is still active, though low. Thus, in this situation patch 2 is a source of moths, and patch 1 is a well since migrating moths find no resource and die immediately. On the other hand, for iv), moth densities are too low in patch 2 and there is no dispersal towards patch 1. Cases iii) and iv) are not asymptotic states, but they are still taken into account because on an ecologically
reasonable time scale they are actually present. Nevertheless, except for the states i), global extinction of the moth, and ii), global coexistence of the two species, the other states are highly anecdotal because they correspond to only a few very precise parameter values and are almost invisible in the parameter space. What is remarkable in the space of parameters, however, is the slight expansion of the space corresponding to the coexistence of boxwood and moth.

<figure><img src="image_21.png" /><figcaption>Figure II.8 – Final state map for the mean field model (left) and the double-patches model (right) as a function of fertility *f* and maximum survival *S*<sub>*m,max*</sub>. The parameter values considered ecologically real are *f* = 120 and *S*<sub>*m,max*</sub> = 0.5.</figcaption></figure>
## Spatially explicit model

In this section, we first describe in details the dispersal process for the BT and BTM. Then we describe the landscapes: French Alps and theoretical space.

**Dispersal phase of BTM.** The migration rate $M_m$ of BTM depends on $\mu$ and it takes the following form:

$$M_m(\mu) = (1 - \delta^{\mu}) M_{m,max} \qquad (II.7)$$

where the maximal dispersal rate $M_{m,max}$ takes into account mortality during the dispersal. Thus the number of dispersal events at each location is given by $\frac{M_m(\mu)m}{1000}$.

**Dispersal of BT.** The dispersal rate of BT depends on the foliage ratio per BT ($\rho$) and it takes the following form:

$$M_w(\rho) = \begin{cases} (\omega_w)^{1/\rho} M_{w,max} & \text{if } \rho > 1/3 \\ 0 & \text{otherwise} \end{cases} \qquad (II.8)$$

**Real landscape the French Alps** From field observations provided by the National Alpine Botanical Conservatory, we obtained a map of the French Alps composed of 570 by 351 cells of 29 hectares each (about 58 000km², see Figure II.9). It should be noted that these data focus on natural boxwood and neglect the presence of ornamental boxwood in urban areas. We focus on the French Alps because detailed botanical data are available, but in theory our model could be extended to the whole area of invasion. Green cells correspond to areas with BT, grey cells correspond to areas without BT, while blue cells represent urban areas. We use the basemap from OpenStreetMap (QGIS Development Team, 2021).

Simulations are initialized with a single moth invading a patch chosen at random, and carried out on a maximum of 1000 iterations if no specifications are given.

**Effect of elevation and dispersal distance** We aim to investigate the effect of elevation and dispersal distance on the box tree characteristics after an invasion.

Elevation is assumed to reduce egg survival (thus fecundity), larvae survival and the nutritional quality of boxwood, up to a maximum reduction of 50%. One thousand simulations are performed on real space, each time a uniform random matrix is drawn to determine the elevation of each cell (with ten replicates). We measure as proxies the persistent boxwood biomass as a percentage of the carrying capacity and the percentage of bead boxwood patches.

In addition, the size of the dispersal swarms reduces linearly with the dispersal distance to a minimum of one individual.

**Effect of the leaf intrinsic growth rate** In this section we are interested in the effect of the leaf intrinsic growth rate $r_f$ on the mean percentage of invaded patches during the invasion period that lasts for 1000 generations in our simulations. We observe that the mean percentage increases with respect to the leaf intrinsic growth rate. Moreover, the percentage drop to zero when the moth do not persist which occurs when $r_f < 0.22$ in our simulation cases.

In addition, from the two inserts showing the invasion dynamics over time for two value of $r_f$, we see that the moth can persist even if it periodically invades 99% of the patches. The moth persists in this case because the leaves grow back fast enough to prevent global resource depletion.
<figure><img src="image_22.png" /></figure>

Figure II.9 – Simulation space of the cellular automaton representing the distribution of boxwood in the French alpine arc, based on data from the National Alpine Botanical Conservatory. 570 by 351 cells of 29 hectares each, about 58 000km². The background map is from OpenStreetMap (QGIS Development Team, 2021). Green cells correspond to areas with BT, grey cells correspond to areas without BT, while blue cells represent urban areas.

**Theoretical landscape and spatial structure** To investigate the effect of the spatial structure we run our model on a square landscape with various initial size and proportion of boxwood patches. For each landscape, we also calculate an aggregation index by counting the number of pairs (adjacent boxwood patches) in the landscape and dividing it by the maximum number of possible pairs: $2n - |2\sqrt{n}|$, where n is the proportion of boxwood cells (Harary and Harborth, 1976). For each landscape size and boxwood proportion, we randomly generate 1000 landscapes with possibly different aggregation indices. The final aggregation index equals the difference between the index of the landscape of interest and the average index of the randomly generated landscapes.

Cluster detection is done using the function Matlab® FINDCLU from the File Exchange of MathWorks. To fit the power-law to the cluster-size distribution, we define size-classes of five cells and evaluate the number of clusters in each class.
<figure><img src="image_23.png" /><figcaption>Figure II.10 – Comparison of simulations including additional ecological processes (boxplots), i.e. possible effects of elevation and dispersal distance, with reference simulations (stars).</figcaption></figure>
<figure><img src="image_24.png" /></figure>

Figure II.11 – Effect of the leaf intrinsic growth rate on the mean percentage of invaded patches. The percentage drop to zero when the moth do not persist in these conditions (when r<sub>f</sub> < 0.22). The two inserts show the invasion dynamics for two growth rate values. For each value of leaf intrinsic growth rate 50 simulations are carried out and results are averaged.

Experimental data

**Mesocosm experiment.** We performed a mesocosm experiment from April 4 to late May 2018, located on the University of Savoie Mont Blanc campus, in an isolated grassy area (45°38′30.0″N 5°52′02.7″E). Climatic conditions were close to those of nearby natural boxwood stands. We created a pressure range for the resource by placing varying numbers of caterpillars on the box trees. The range included seven *μ* values, with four replicas for each and four controls. Each of the 32 boxwood were isolated in cages of 1m³ covered by mesh (insect proof netting PE 22:30, 920x920; DIATEX, Saint Genis Laval, France) to prevent movement of the larvae between the boxwood. All of the boxwood shrubs came from the same supplier and had received no chemical treatment. They measured 30 cm high and were cultivated in 1 liter pots.

To establish the pressure range, we estimate the parameter α corresponding to the amount
of leaves needed by a moth for its larval cycle, for each value of μ. Slansky Jr and Scriber
(1982) provide a mean value of ingested food conversion efficiency (ECI) of 20% for herbivorous
Lepidoptera. Knowing that ECI = B/I with B being gained mass and I being ingested food,
we obtain I through measurements of dry caterpillar masses performed by T. Defferier and E.
<figure><img src="image_25.png" /><figcaption>Figure II.12 – Effect of moth dispersal distance (increasing from left to right) on the size distribution of boxwood clusters at the end of the simulations (5000 time steps), in large theoretical landscapes of 550*550 cells. Top: regression lines correspond to the fit to a power-law distribution. The first size class (black square) has been excluded from the regression. Bottom : snapshot of the landscape at the end of the simulation, black cells indicate live boxwood patches. All other parameter values are set to the realistic values.</figcaption></figure>

Tabone from the National Research Institute for Agriculture, Food and Environment (INRAE). Then, using the average dry mass of the leaves, we convert I into the number of leaves (I = 25 leaves). Finally, the number of leaves was counted for each boxwood. Therefore, the value of simulated $\mu$ could be determined when a certain number of caterpillars were deposited on a particular box tree. The range used was: $\mu$ = [2; 1; 0.75; 0.5; 0.25; 0.13; 0.07] (see Figure II.13).

<table><caption>Figure II.13 – Schema of the mesocosm manipulation. $R_n$ represents the competition for the resource. The spatial layout is due to the topography of the installation site</caption><thead><tr><th></th><th>Rn: 0.5<br>Leaves: 1886<br>Larvae: 38</th><th>Rn: 0.25<br>Leaves: 2129<br>Larvae: 21</th><th>Rn: 0.13<br>Leaves: 1553<br>Larvae: 8</th><th>Rn: 0.07<br>Leaves: 1683<br>Larvae: 5</th><th>Rn: 0<br>Leaves: 2021<br>Larvae: 0</th><th>Rn: 2<br>Leaves: 1987<br>Larvae: 160</th><th>Rn: 1<br>Leaves: 1660<br>Larvae: 67</th><th>Rn: 0.13<br>Leaves: 2013<br>Larvae: 11</th><th>Rn: 0.25<br>Leaves: 1515<br>Larvae: 15</th></tr></thead><tbody><tr><th>Rn: 0.75<br>Leaves: 1749<br>Larvae: 53</th><td>Rn: 1<br>Leaves: 1911<br>Larvae: 77</td><td>Rn: 2<br>Leaves: 2163<br>Larvae: 174</td><td>Rn: 0<br>Leaves: 2428<br>Larvae: 0</td><td>Rn: 0.07<br>Leaves: 2091<br>Larvae: 6</td><td>Rn: 0.13<br>Leaves: 2161<br>Larvae: 11</td><td>Rn: 0.25<br>Leaves: 2018<br>Larvae: 20</td><td>Rn: 0.5<br>Leaves: 2368<br>Larvae: 48</td><td>Rn: 0.75<br>Leaves: 1899<br>Larvae: 57</td></tr><tr><th>Rn: 2<br>Leaves: 1711<br>Larvae: 137</th><td>Rn: 1<br>Leaves: 1694<br>Larvae: 68</td><td>Rn: 0.75<br>Leaves: 2121<br>Larvae: 64</td><td>Rn: 0.5<br>Leaves: 1644<br>Larvae: 33</td><td>Rn: 0.25<br>Leaves: 1960<br>Larvae: 20</td><td>Rn: 0.13<br>Leaves: 2021<br>Larvae: 11</td><td>Rn: 0.07<br>Leaves: 2536<br>Larvae: 7</td><td>Rn: 0<br>Leaves: 1609<br>Larvae: 0</td><td>Rn: 2<br>Leaves: 2220<br>Larvae: 178</td><td>Rn: 1<br>Leaves: 1645<br>Larvae: 66</td></tr></tbody></table>
<table><caption>II.2 Article : Spatial structure of natural boxwood and the invasive box tree moth can promote coexistence</caption><thead><tr><th>Settings</th><th>Measured</th><th>Values</th><th>Unit</th><th>Meaning</th><th>Source</th></tr></thead><tbody><tr><td rowspan="5">Leaves</td><td>v</td><td>No</td><td>0.98</td><td>1/t</td><td>Leaf survival rate<br>at senescence</td><td>estimate</td></tr><tr><td>r<sub>f</sub></td><td>No</td><td>0.4</td><td>1/t</td><td>Leaf growth rate</td><td>estimate</td></tr><tr><td>L<sub>max</sub></td><td>No</td><td>1/3 W<sub>max</sub></td><td>g.ha<sup>-1</sup></td><td>Leaf carrying capacity</td><td>estimate</td></tr><tr><td>r<sub>0</sub></td><td>Quantitative</td><td>5 * 10<sup>-3</sup></td><td>1/t</td><td>Offshoot production rate</td><td>field</td></tr><tr><td>σ<sub>l</sub></td><td>Qualitative</td><td>0.01</td><td>-</td><td>Consumption function setting</td><td>experiment</td></tr><tr><td></td><td>W<sub>max</sub></td><td>No</td><td>3 * 10<sup>9</sup></td><td>g.ha<sup>-1</sup></td><td>Wood carrying capacity</td><td>estimate</td></tr><tr><td></td><td>d<sub>max</sub></td><td>Quantitative</td><td>0.74</td><td>-</td><td>Saturation value of the<br>maximum mortality function D<sub>max</sub>(ρ)</td><td>field</td></tr><tr><td></td><td>β<sub>s</sub></td><td>No</td><td>10</td><td>-</td><td>Setting of the wood mortality function<br>by consumption (curvature)</td><td>estimate</td></tr><tr><td></td><td>θ<sub>s</sub></td><td>No</td><td>1.2</td><td>-</td><td>Setting of the wood mortality function<br>by consumption (inflection point)</td><td>estimate</td></tr><tr><td></td><td>β<sub>r</sub></td><td>No</td><td>5</td><td>-</td><td>Setting of the wood<br>growth function (curvature)</td><td>estimate</td></tr><tr><td rowspan="7">Wood</td><td>θ<sub>r</sub></td><td>No</td><td>5 * 10<sup>-5</sup></td><td>-</td><td>Setting of the wood<br>growth function (inflection point)</td><td>estimate</td></tr><tr><td>r<sub>w,max</sub></td><td>Qualitative</td><td>0.3</td><td>-</td><td>Saturation value of the wood<br>growth function</td><td>field</td></tr><tr><td>r<sub>w,min</sub></td><td>No</td><td>1</td><td>-</td><td>Saturation value of the<br>growth deficit function γ<sub>0</sub></td><td>estimate</td></tr><tr><td>d</td><td>No</td><td>0.95</td><td>-</td><td>Setting of the<br>growth deficit function γ<sub>0</sub></td><td>estimate</td></tr><tr><td>ω<sub>1</sub></td><td>No</td><td>0.1</td><td>-</td><td>Setting of the wood<br>dispersal function</td><td>estimate</td></tr><tr><td>ω<sub>max</sub></td><td>No</td><td>1 * 10<sup>-5</sup></td><td>-</td><td>Maximum proportion of wood that<br>can contribute to dispersal</td><td>estimate</td></tr></tbody></table>

Table II.1 – Model parameters. The values correspond to those most representative of actual ecological conditions. The parameters are either measured quantitatively, i.e. a direct value of the parameter concerned is measured, or qualitatively, i.e. the measurement of a process allows the calibration of the associated parameter. We estimate the unmeasured parameters from the model simulations, and aim to be consistent with the ecological situation. The source listed as "experiment" corresponds to the measurements of moth weights made by the INRAE for $\alpha$, and the mesocosm experiment for $\sigma_m$, $\sigma_l$ and $S_{m,max}$. "Flight Carousel experiment" corresponds to the measurements made by Bras et al. from the INRAE.

**Field samples;** Two wild boxwood locations are used to make *in situ* measurements. These boxwood areas are located on the eastern slope of the Epine massif in Savoie (45°38′23.7"N 5°50′43.6"E and 45°41′33.2"N 5°50′56.2"E) at an elevation of 500 and 630 meters, respectively. This massif has large stands of wild boxwood under trees in limestone soil. The peak invasion and defoliation of the boxwood occurred in July and August 2016, and mortality measurements
<table><caption>Table II.2 – Model parameters. The values correspond to those most representative of actual ecological conditions. The parameters are either measured quantitatively, i.e. a direct value of the parameter concerned is measured, or qualitatively, i.e. the measurement of a process allows the calibration of the associated parameter. We estimate the unmeasured parameters from the model simulations, and aim to be consistent with the ecological situation. The source listed as "experiment" corresponds to the measurements of moth weights made by the INRAE for α, and the mesocosm experiment for σ<sub>m</sub>, σ<sub>l</sub> and S<sub>m,max</sub>. "Flight Carousel experiment" corresponds to the measurements made by Bras et al. from the INRAE.</caption><thead><tr><th>Settings</th><th>Measured</th><th>Values</th><th>Unit</th><th>Meaning</th><th>Source</th></tr></thead><tbody><tr><td>f</td><td>Quantitative</td><td>120</td><td>individual</td><td>Box tree moth fecundity</td><td>literature<br>(Kawazu et al., 2010)<br>(Wan et al., 2014)</td></tr><tr><td>Box tree moth</td><td></td><td></td><td></td><td>Amount of leaf needed by<br>a box tree moth<br>for its larval cycle</td><td>literature<br>(Slansky Jr and Scriber, 1982)<br>and experiment</td></tr><tr><td>α</td><td>Quantitative</td><td>0.3</td><td>g</td><td>Setting of caterpillar<br>survival function</td><td>experiment</td></tr><tr><td>σ<sub>m</sub></td><td>Qualitative</td><td>0.85</td><td>-</td><td>Maximum caterpillar<br>survival rate</td><td>literature<br>(Kawazu et al., 2010)<br>and experiment</td></tr><tr><td>S<sub>m,max</sub></td><td>Quantitative</td><td>0.49</td><td>1/t</td><td>Survival rate of<br>adults (moths)</td><td>estimate</td></tr><tr><td>s</td><td>No</td><td>0.4</td><td>1/t</td><td>Survival rate of adults<br>during dispersal</td><td>estimate</td></tr><tr><td>M<sub>m,max</sub></td><td>No</td><td>0.01</td><td>1/t</td><td>Parameter of the<br>dispersal function</td><td>estimate</td></tr><tr><td>δ</td><td>No</td><td>0.01</td><td>-</td><td>Tail shape parameter of<br>the Exponential power distribution</td><td>flight Carousel<br>experiment</td></tr><tr><td>c</td><td>Qualitative</td><td>0.5</td><td>-</td><td>Average dispersal distance of<br>the Exponential power distribution</td><td>flight Carousel<br>experiment</td></tr><tr><td>α<sub>d</sub></td><td>Quantitative</td><td>25</td><td>cells</td><td></td><td></td></tr></tbody></table>

were made in March 2017.

## Estimating parameters from experimental work and literature review

We use our experimental data, our field samples and literature reviews to estimate some parameters of our model.

**Fecundity parameter f.** Females lay about 300-400 eggs at a time (Kawazu et al., 2010; Wan et al., 2014). However, the model does not separate males from females, and survival is calculated for caterpillars but not for eggs. The sex ratio seems significantly skewed in favor of males, with only 43% ± 10% of the population being females, according to Göttig (2017). The hatchability rate is about 79.7% ± 2% according to Kawazu et al. (2010). The fertility parameter is therefore estimated with these bibliographic data using the value: f = number
of eggs * percentage of female * hatchability rate = 120, with a range from 0 (i.e effects of oophagus predators and parasites) to 300 (potentially higher fertility in Europe (Tabone et al., 2015)).

**Box tree moth survival function and wood consumption function.** To determine the survival function according to the pressure for resource $\mu$, the maximum caterpillar survival $S_{m,max}$ is estimated using the bibliographic data. Through lab experimentation, Kawazu et al. (2010) have obtained the following parameters: a larvae survival rate of 78%, a pupation rate of 70%, and an emergence rate of 89%. Thereby, we estimate $S_{m,max} = 49\%$ which seems appropriate because in this laboratory experiment the caterpillars have not undergone any starvation stress. However, for this function, the second parameter $\sigma_m$ also has to be set; this parameter is difficult to measure because it has no ecological interpretation. Nonetheless, it is possible to obtain different survival values for different $\mu$ in order to make a qualitative adjustment of the survival curve.

Our mesocosm experiments makes it possible to calibrate the leaf consumption function ($\sigma_l$). At the end of the experiment, when the surviving larvae had reached the adult stage, we counted the living leaves on the boxwood in order to obtain the percentage of leaves that were consumed. The insect-free controls allowed us to distinguish between mortality caused by caterpillars and mortality due to the environment. The qualitative calibration of the consumption curve is thus established using the consumption percentages as a function of $\mu$. These results are highly dependent on heat unit accumulation during the experimental period. However, the sensitivity analysis (Figure S.9) shows that among the three parameters measured with this experiment, two have a rather low correlation coefficient despite a significant p-value ($\sigma_l$ and $\sigma_m$), which means that their impact on the model outputs remains moderate. For the maximum survival of the larvae ($S_{m,max}$), the sensitivity analysis shows that its influence on the model is a bit stronger, we investigate the influence of this parameter in more detail further on.

**Wood mortality function.** Boxwood mortality by senescence is very low and some boxwood may be over 600 years old. However, box trees attacked by 2 or 3 successive generations may have high probabilities of death (Kenis et al., 2013). It is necessary to calibrate mortality due to consumption of superficial wood by the late larva stage caterpillars, $D_{max}$, and notably the parameter $d_{max}$.

Mortality is assessed in terms of biomass rather than in terms of individuals. We use our field sample to compute the mortality using the following procedure: the percentage of living biomass is measured on completely defoliated boxwood according to the level of branching (trunk or branch). For the trunk, the percentage of the total height of the boxwood with shoots (h) is measured, and for branches the percentage of branches with shoots (r), is measured. The mortality $d_{max}$ is estimated by: $d_{max} = 1 - \frac{h+r}{2}$. The measurements made on 101 boxwoods give $d_{max} = 0.74$.

**Shoot production parameter.** The production of shoots from wood, $r_0$, is measured by estimating the biomass of shoots produced by wood whose 1) live biomass is estimated and 2) defoliation date is known. First, the average mass of a shoot is measured from 250 shoots. Then, for each measured boxwood (N = 49), the living wood biomass is estimated by considering the trunk as a cone whose volume could be calculated using its circumference and height, with the same calculations made for the branches. This volume, multiply by the density of the wood (0.95g.cm$^{-3}$), gave the biomass of living wood. We count number of shoots and are able to obtain the biomass of the shoots. Thus, $r_0 = \frac{shoots\ biomass}{wood\ biomass} * \frac{1}{time}$ with
*time* being the number of generations since defoliation. For the 49 boxwoods measured, the amount of new growth varies from 1 to 154 with an average of 45, giving $r_0 = 5 * 10^{-5}$.

**Wood growth function.** Calibration of the growth function from empirical measurements is performed only for the maximum growth value $r_{w,max}$. For this, a method of dendrometry is used. We have cut some trunk sections with different circumferences (1.5, 2.4, 3.8, 4, 4.9, 5.6, 7.8 centimeters), and we have counted their rings number (respectively 11, 15, 20, 25, 32, 36, 50). We assume that boxwood is a cone whose increase in height is proportional to its increase in width, and its growth is proportional to its density. Thus we can infer the maximal growth rate per year $r_{w,max} = 0.134$ using a linear regression. Thus, the growth per generation in the case of two generations of moth per year is 0.067. We obtain a low estimate because we consider that the growth of individuals is already occurring, but not the formation of new individuals while $r_{w,max}$ takes it into account. From the simulation of the model in the absence of herbivory, and this experimental value, $r_{w,max} = 0.3$ is used to model a consistent boxwood growth rate.

**Moth survival and leaves consumption functions.** Two functions are calibrated according to the experiment: a function for the consumption of leaves by caterpillars (see Figure II.14a) and a function for caterpillar survival (see Figure II.14b). These two functions are dependent on competition for the resource through $\mu$. For the leaf consumption function, we quantify the mortality due to senescence from the difference between the average number of initial and final leaves in absence of moth pressure ($\mu = 0$), and then deduct that from the initial number of leaves for each boxwood. This allows one to express in the results only the proportion of dead leaves due to the action of the caterpillars, but it implies the hypothesis that all boxwood suffer about the same mortality due to senescence. Therefore, the control box trees had 100% of non-consumed leaves.

Leaf consumption reaches a threshold for $\mu = 1$, i.e. when resources present and resources needed are similar, above which the entire resource is consumed. Similarly, it is the threshold at which survival reaches its lowest value and nearly stagnates. The results presented here show survival until the pupal stage, but at the end of the experiment no moths emerge in the box trees when $\mu = 2$, which is why the survival function is set to 0 for $\mu = 2$.

These results are remarkable because they are similar to those expected with a defoliation saturation threshold at $\mu = 1$ and a drastic drop in moth survival. They support our model and minimise the uncertainties that we may have on other parameters.
<figure><img src="image_26.png" /><figcaption>II.2 Article : *Spatial structure of natural boxwood and the invasive box tree moth can promote coexistence*</figcaption></figure>

Figure II.14 – Main results of mesocosm manipulation with measurement of defoliation intensity and box tree moth survival according to competition for the resource $\mu$. (a) leaf consumption function $\frac{S_l(\mu)}{v}$. (b) box tree moth survival function $S_m(\mu)$.

## Sensitivity analysis

To further investigate the effect of BT and BTM interactions and the robustness of the model, we conduct a global sensitivity of three outcomes of our model: the boxwood biomass, the percentage of dead boxwood patches and the probability of moth persistence. For each outcome, we use the Partial Rank Correlation Coefficients (PRCC) to quantify the strength of sensitivity for each of the 21 parameters. Moreover, the PRCC provides the direction of the impact of each parameter on the model outcomes. If the PRCC is positive, the parameter increases the outcome, while it decreases for negative PRCC. We sample parameters in a wide range that remains ecologically coherent (e.g. boxwood growth is slow). More precisely, we use 1786 values sampled around the reference values of Tables II.1-II.2 for each parameter and 10 replicates per parameter values to compute the PRCC. Thus, in general, the sampling considers a range of values from minus 10% to plus 10% around the reference value. For the experimentally measured parameters, the low and high limits of the sampling correspond to the 95% interval. We assume that a parameter is significant for an outcome as soon as its significant p-value associated to the outcome is lower than 0.2 in absolute value.
<figure><img src="image_27.png" /><figcaption>Figure II.15 – Results of the sensitivity analysis. a) Partial Rank Correlation Coefficients of the significant parameters on the three proxies. b) Partial Rank Correlation Coefficients of the significant parameters on the three proxies. c) P-value for all parameters, the dotted line shows the 5% threshold.</figcaption></figure>
# CHAPITRE III

## CAUSALITÉ RÉCIPROQUE ENTRE NIVEAUX DE SÉLECTION

### III.1 Introduction et synthèse des résultats

Dans ce chapitre nous explorons la causalité réciproque entre niveaux de sélection, elle-même en lien avec la causalité réciproque entre échelles spatiales.

Comme discuté dans le chapitre introductif, la causalité réciproque entre niveaux de sélection est à la base de la théorie de sélection multi-niveaux, et l'évolution de la coopération constitue un exemple classique de son application. Effectivement, en absence de mécanismes influençant le choix du partenaire à l'échelle de l'individu, par exemple l'altruisme réciproque (Axelrod, 1981), l'évolution de la coopération entre individus nécessite plusieurs niveaux d'interactions. Typiquement, le niveau de l'individu ne favorise pas la coopération mais privilégie l'égoïsme ou le parasitisme. En revanche, aux niveaux supérieurs la coopération peut être favorisée. En effet, au niveau de l'individu, un phénotype non-coopératif ne paie pas le coût associé à la coopération et pourtant il peut profiter de l'interaction des autres individus coopératifs (en l'absence de mécanisme de choix du partenaire). Ainsi, en se focalisant sur le niveau de sélection de l'individu - ou avec une vision gène-centrée sur le niveau du gène, ou du complexe de gènes responsable du phénotype coopératif ou non coopératif, - le phénotype non-coopératif est sélectionné. En revanche, la structure spatiale permet la considération de groupes distincts au niveau desquels le phénotype coopératif est sélectionné. Les frontières des groupes peuvent être définies par une structure spatiale extrinsèque due à l'environnement (par exemple la distribution des ressources (Pepper and Smuts, 2002)), ou bien par les interactions entre les individus en fonction de leurs traits comme le propose le "structured demes model" caractérisé par des "trait-group" (Wilson, 1977). Par exemple, si le trait est défini par l'action de produire un cri d'alarme à la vue d'un prédateur, le trait-group est déterminée par la distance à laquelle ce cri est entendu par les autres individus. Dès lors, les groupes comportant une proportion supérieure du phénotype coopératif vont être plus productifs et/ou persistants. Ainsi, "Selfishness beats altruism within groups. Altruistic groups beat selfish groups. Everything else is commentary" (Wilson, 2015).

Nous partageons cette réflexion, la théorie multi-niveaux répond à la question de l'évolution de la coopération de la manière la plus fondamentale possible. Nous pensons que la persistance du débat sur la sélection de groupe est en grande partie un faux débat qui s'accroche en fait à critiquer la sélection de groupe naïve antérieure aux années 1960-1970 (Eldakar and Wilson, 2011), que nous critiquons nous-même en introduction en empruntant le terme "d'holisme idéaliste" à Lewontin. À la lumière de l'ensemble des travaux explorant et affinant la théorie
de sélection multi-niveaux et menant à sa forme actuelle (Okasha, 2006; Wilson and Wilson, 2007), les critiques de (Dawkins, 1976) sur la sélection de groupe nous semblent proches du sophisme de l'homme de paille<fnref n="1" />. Enfin, le débat est aussi alimenté par une vision compétitive entre la théorie multi-niveaux et la théorie de fitness inclusive alors que toutes deux sont formellement équivalentes (Queller, 1992). Cependant, malgré cette équivalence formelle, la théorie multi-niveaux permet une meilleure compréhension des relations causales en jeu et s'inscrit mieux dans la vision dialectique, c'est pourquoi nous favorisons cette approche.
Comme énoncé plus haut, il est possible de penser que "Everything else is commentary", mais ces commentaires semblent importants. Effectivement, une fois accepté le fait que "Altruistic groups beat selfish groups", de nombreuses questions persistent, notamment sur l'origine de la formation de ces groupes, donc sur l'origine de la structure spatiale, ainsi que sur la persistance de celle-ci.

Dans le chapitre II consacré à la causalité réciproque entre échelles spatiales, nous avons montré que la notion de structure spatiale est en étroite relation avec la dispersion des organismes. De la même manière qu'une métacommunauté peut être considérée comme une communauté globale si les organismes dispersent fortement, des groupes distincts peuvent se réunir pour former un unique ensemble s'ils interagissent fortement entre eux. Ainsi, une population structurée en groupes dans laquelle la coopération est variable, verrait celle-ci régresser si la structure spatiale est détruite par une dispersion trop intense des organismes. Des questions préliminaires s'imposent : comment des groupes émergent dans la population ? Quel est le rôle des interactions directes entre individus sur la structuration spatiale de la population ? Plus fondamentalement encore, la question sous-jacente est de savoir comment des interactions entre des niveaux d'organisation inférieurs peuvent donner naissance à des niveaux d'organisation supérieurs (Szathmáry and Smith, 1995), susceptibles de devenir des niveaux de sélection (Figure III.1).

<figure><img src="image_28.png" /></figure>

Figure III.1 – Schéma de l'émergence d'un niveau de sélection supérieur à partir des interactions au niveau inférieur. Dans cet exemple nous considérons des individus en interaction au sein d'un environnement et avec cet environnement. La sélection agit sur chacun des individus. Cependant, si les individus n'interagissent que localement avec certains de leurs proches voisins cela génère des groupes et donc un nouveau niveau d'organisation supérieur. La sélection n'agit plus seulement au niveau de l'individu, mais également au niveau du groupe (flèches rouges).

<footnote n="1">¹Le sophisme de l'homme de paille consiste à critiquer une version caricaturée d'une thèse et de considérer que cette critique est valable pour la véritable thèse.</footnote>
Nous adressons ces questions de l'émergence et la persistance de la structure spatiale, et de la causalité réciproque entre niveaux de sélection qui en découle, en explorant comment le mutualisme peut émerger du parasitisme. Des considérations semblables ont inspiré des travaux relatifs à la co évolution de la coopération intraspécifique avec la dispersion (Hochberg et al., 2008; Koella, 2000; Le Galliard et al., 2005; Mack, 2012; Mullon et al., 2018; Purcell et al., 2012). Ces travaux répondent à la question de l'évolution de la coopération alors même que les individus non-coopératifs ont la possibilité d'être sélectionnés vers une dispersion globale pouvant déstabiliser la structure spatiale. Le résultat principal partagé par les différents modèles est l'émergence d'une corrélation négative entre l'intensité de dispersion et la coopération. En général, en maintenant une dispersion locale, les individus coopératifs peuvent coexister avec les individus non-coopératifs caractérisés par une dispersion plus globale. Cependant, parmi ces travaux seul (Mack, 2012) s'intéresse à une situation de mutualisme (interaction interspécifique entre deux espèces), alors que les autres traitent d'altruisme (interaction intraspécifique). Le cas du mutualisme induit une difficulté supplémentaire car impliquant une corrélation spatiale positive entre deux espèces pour évoluer. Des conditions permettant l'évolution de l'altruisme ne permettent pas systématiquement l'évolution du mutualisme. Cependant, nous relevons deux limites à ces travaux : 1) l'interaction la plus "faible" correspond à un neutralisme, or chaque espèce peut être moins "incitée" à développer une interaction positive quand l'espèce partenaire à un effet parasite, 2) l'unique travail à notre connaissance de co évolution s'intéressant au mutualisme (Mack, 2012), considère une condition initiale polymorphe (deux phénotypes, coopératif et non-coopératif) mais ne considère pas de mutation, s'affranchissant ainsi du risque d'invasion des groupes mutualistes depuis l'intérieur.

Nous cherchons à répondre à ces limites avec un modèle considérant une population hôtes-symbiotes dans un espace en deux dimensions dans lequel les symbiotes sont initialement parasites des hôtes. Cette conjonction d'un système hôte-symbiote et d'une transition du parasitisme vers le mutualisme nous permet de nous inscrire dans le cadre des transitions majeures (Szathmáry and Smith, 1995), en l'occurrence le cas d'une transition égalitaire (Estrela et al., 2016; Queller, 1997), qui implique la formation d'un nouveau tout à partir de parties constituées d'espèces différentes (Figure III.2). L'interaction entre l'hôte et son

<figure><img src="image_29.png" /><figcaption>Figure III.2 – Schéma du concept de transition égalitaire, recopié de (Estrela et al., 2016)</figcaption></figure>

symbiote est régie par des traits d'interactions respectifs définissant l'effort mutualiste investi par chaque partenaire (par exemple un transfert de nutriments). Cette interaction va modifier la reproduction de chaque partenaire. Lorsque le symbiote investit suffisamment dans l'effort mutualiste, les échanges avec l'hôte sur-compensent le coût métabolique que sa présence provoque chez lui et l'interaction devient mutualiste. De plus chaque hôte et symbiote possède un second trait déterminant l'échelle (locale/globale) de la dispersion des propagules. Afin de questionner l'émergence d'une structure spatiale, la dispersion est exclusivement globale en condition initiale. L'hôte et le symbiote se différencient par leur dépendance respective initiale : si l'hôte est initialement indépendant du symbiote, c'est-à-dire que les propagules d'hôtes peuvent s'implanter dans les cellules vides de l'espace, le symbiote en revanche a besoin
pour s'installer d'une cellule déjà colonisée par un hôte. Nous considérons que seul un hôte et un symbiote peuvent s'implanter par cellule, et non pas plusieurs individus. L'évolution des traits d'interaction et de dispersion est assurée par une probabilité de mutation lors de la formation des propagules. Enfin, les hôtes subissent une compétition - pouvant être plus ou moins locale/globale - densité-dépendante pour d'autres ressources que l'espace.

Nos résultats montrent que l'émergence du mutualisme, via la transition depuis le par-
asitisme, est possible par co évolution avec la dispersion et mène à une corrélation négative
entre mutualisme et dispersion globale. Ainsi, pour l'hôte comme pour le symbiote - bien que
ce soit plus prononcé pour le symbiote - les individus mutualistes ont une dispersion plutôt
locale tandis que les individus non-mutualistes/parasites une dispersion plutôt globale. Dans
le cadre des transitions majeures, il est intéressant de noter que lorsqu'un hôte et un symbiote
se dispersent localement, leurs descendants ont une probabilité significative d'être également
en interaction. La transmission se rapproche alors d'une transmission verticale, bien que nous
n'ayons pas eu besoin de supposer qu'il existait un mécanisme développemental qui la rende
systématique, et celle-ci est connue pour favoriser la symbiose mutualiste (Akçay, 2015; Estrela
et al., 2016; Ferdy and Godelle, 2005; Herre et al., 1999; Kerr and Nahum, 2011; Maynard,
1998; Queller and Strassmann, 2016; Wilkinson and Sherratt, 2001).

De façon assez surprenante, cette transition vers le mutualisme n'est possible que lorsque
la compétition densité-dépendante entre hôtes est suffisamment forte et globale. Effective-
ment, la structure spatiale émerge grâce à l'évolution vers une dispersion locale et une plus
grande productivité des groupes de couples hôtes-symbiotes mutualistes. Cependant, ces deux
mécanismes ne suffisent pas au mutualisme pour émerger et persister. En fait, considérer
un système uniquement constitué de parasites viables en conditions initiales implique que
l'unique avantage des groupes mutualistes se mesure en terme de nombre de descendants.
Cette caractéristique associée à la capacité d'invasion des groupes mutualistes par des individus
parasites grâce à leur dispersion plutôt globale confère un avantage sélectif trop faible aux
groupes mutualistes par rapport à l'avantage sélectif des parasites au niveau individuel.

Cependant, dès lors qu'il existe une compétition densité-dépendante globale entre les hôtes
l'avantage sélectif au niveau des clusters est renforcé. En effet, la présence d'individus mu-
tualistes dans la population, résultant de la variabilité phénotypique due aux mutations, et
bien que ces mutualistes soient contre-sélectionnés à long terme, augmente la densité en hôtes.
Cette augmentation de densité implique une augmentation de la compétition et si celle-ci
devient assez forte les couples hôte-symbiote dont le symbiote est parasite ne sont plus viables.
Ces couples produisent toujours des descendants mais à long terme leur taux d'accroissement
est négatif. Ainsi, avec cette forte compétition l'avantage sélectif des groupes mutualistes
n'est plus seulement une meilleure production de descendants mais également une capacité de
persistance temporelle que n'ont plus les couples avec parasite. Dès lors, le conflit de sélection
entre le niveau des individus et le niveau des groupes s'équilibre pour mener à la coexistence de
mutualistes et de parasites. Enfin, la compétition doit être suffisamment globale pour conférer
un avantage suffisant au mutualisme. En effet, si la compétition est trop locale, les groupes
mutualistes dans lesquels les densités sont importantes vont subir leur propre compétition,
tandis que les régions de l'espace riches en parasites - et aux densités plus faibles - ne subiront
pas la compétition.

La transition du parasitisme vers le mutualisme implique donc trois niveaux d'organisation.
En effet, les deux niveaux de sélection (individu et groupe) constituent les deux premiers
niveaux d'organisation, mais la compétition globale fait entrer en jeu le niveau d'organisation
de l'ensemble du paysage. Tandis que le niveau d'organisation de l'individu exerce une pression
de sélection contre le mutualisme, les deux niveaux d'organisation du groupe et du paysage
exercent des pressions de sélection en faveur du mutualisme (Figure III.3).

Bien que l'intérêt de notre étude porte principalement sur la causalité réciproque entre

<figure><img src="image_30.png" /></figure>

Figure III.3 – Schéma de synthèse des différents niveaux d'organisation et de sélection impliqués dans l'évolution du mutualisme dans notre modèle. On considère que les pressions de sélection émergent de trois niveaux d'organisations, les individus, les groupes, et le paysage (compétition globale), et s'exercent sur deux niveaux de sélection, les individus et les groupes. Les flèches rouges indiquent des pressions de sélection en faveur du mutualisme, les flèches bleues en faveur du parasitisme. Les individus couples parasitiques sont en couleurs vives, les couples mutualistes en couleurs foncées.

niveaux de sélection, les résultats impliquent également une causalité réciproque entre écologie et évolution, à la fois dans sa composante construction de niche comme dans sa composante temporelle. En ce qui concerne la composante temporelle nous soulignons le fait que la hausse de compétition causée par la hausse de densité en hôte, elle-même causée par la présence de symbiotes mutualistes, ne peut se produire que parce que nous considérons des mutations relativement fréquentes et simultanées. Si nous avions considéré des mutations très rares, de sorte à distinguer la temporalité des dynamiques écologique et évolutive, la densité d'individus mutualistes (contre-sélectionnés) dans la population suffisante pour induire une hausse de compétition n'aurait jamais été atteinte. Plus encore, si nous avions considéré une approche par dynamique adaptative (Geritz et al., 1998), nous n'aurions jamais introduit de mutualistes dans la population car leur fitness d'invasion est négative à faible densité. En ce qui concerne la composante de construction de niche nous pouvons remarquer que la hausse de compétition induite par la présence de mutualistes dans la population peut s'interpréter comme une construction de niche du point de vue des mutualistes. En augmentant la reproduction de leur partenaire, les mutualistes changent l'environnement (représentée par la compétition globale), et ce changement implique une modification des pressions de sélection en faveur des mutualistes. Ainsi, les mutualistes construisent les conditions permettant leur évolution depuis le parasitisme. De plus, les mutualistes sont en mesure de re-construire ces conditions si celles-ci sont détruites, par exemple dans le cas de l'extinction d'une large partie de la population suite à une perturbation réduisant la compétition indispensable au mutualisme.
## III.2 Article : Mutualists construct the ecological conditions that trigger the transition from parasitism

Léo Ledru<fnref n="1" />, Jimmy Garnier<fnref n="2" />, Matthias Rohr<fnref n="1" />, Camille Noûs<fnref n="3" />, Sébastien Ibanez<fnref n="1" />

*First review by Peer Community in Evolutionary Biology on 01/10/2021 : "We shall, in principle, be happy to recommend your article as soon as it has been revised in response to the points raised by the referees."*

### III.2.1 Abstract

The evolution of mutualism between hosts and initially parasitic symbionts represents a major transition in evolution. Although vertical transmission of symbionts during host reproduction and partner control both favour the stability of mutualism, these mechanisms require specifically evolved features that may be absent during the transition. Therefore, the first steps of the transition from parasitism to mutualism are not fully understood. Spatial structure might be the key to this transition. We explore this hypothesis using a spatially explicit agent-based model. We demonstrate that, starting from a parasitic system with global dispersal, the coevolution between mutualistic effort and local dispersal of hosts and symbionts leads to a stable coexistence between parasites and mutualists. The local dispersal evolution mimics vertical transmission and triggers the formation of mutualistic clusters, counteracting the individual selection level of parasites that maintain global dispersal. However, the transition also requires competition between hosts in order to occur. Indeed, the transition occurs when mutualistic symbionts increase the density of hosts, which strengthens competition between hosts and disfavours parasitic host/symbiont pairs: mutualists create ecological conditions that allow their own spread. Therefore, the transition to mutualism may come from an eco-evolutionary feedback loop involving spatially structured population dynamics.

**Keywords:** mutualism, major transition, spatial structure, dispersal evolution, eco-evolutionary feedbacks, niche construction

Author contributions: SI, JG and LL originally formulated the project; all authors developed the model; LL and MR performed the numerical analyses; LL, SI and JG wrote the manuscript.

### III.2.2 Introduction

In their bestseller, Szathmáry and Smith (1995) explored several major transitions in biology, from the origin of chromosomes to the evolution of social groups. Most of these transitions resulted from the formation of a larger entity from smaller entities. In addition, smaller entities specialize within the larger ones and often become dependent on them (e.g., for reproduction), eventually making the transition irreversible.

Following the work of Queller (1997), Szathmáry (2015) adopted a dichotomy between fraternal transitions such as multicellularity arising from a division of labour among closely related

<footnote n="1">¹Univ. Grenoble Alpes, Univ. Savoie Mont Blanc, CNRS, LECA, 38000 Grenoble, France</footnote>

<footnote n="2">²CNRS, Univ. Grenoble Alpes, Univ. Savoie Mont Blanc, LAMA, 73000 Chambery, France</footnote>

<footnote n="3">³Laboratory Cogitamus</footnote>
units and egalitarian transitions such as mutualistic symbiosis (Bronstein, 2015), where more distant units come together to complement their functions in a larger unit. For a transition to occur and persist, evolutionary conflicts between the subentities must not overtake the whole's fate. In the case of fraternal transitions, this is prevented by the strong relatedness between subentities (Fisher et al., 2013; Hamilton, 1964a,b; Queller, 2000). However, in the case of egalitarian transitions, the subentities generally belong to different species. Thus, it can be advantageous for them to remain autonomous and exploit the other subentities. This selfish behaviour occurs at the expense of the whole, as for the tragedy of the commons (Garrett, 1968; Hardin, 1998). For instance, a parasitic symbiont may remain parasitic rather than collaborate in mutualistic symbiosis (Drew et al., 2021). The resulting evolutionary conflict might be circumvented by vertical transmission of the symbionts, which ensures that all subentities share a common fate (Wilson and Sober, 1994). As a result, vertical transmission of symbionts promotes the transition to mutualism (Akçay, 2015; Estrela et al., 2016; Ferdy and Godelle, 2005; Herre et al., 1999; Kerr and Nahum, 2011; Maynard, 1998; Queller and Strassmann, 2016; Wilkinson and Sherratt, 2001).

The importance of vertical transmission has been highlighted by experiments on microbial systems (King et al., 2016; Sachs et al., 2011; Shapiro and Turner, 2018; Shapiro et al., 2016) as well as *in natura* observations of a Wolbachia-insect system (Weeks et al., 2007).

However, in many mutualistic systems, the symbiont is transmitted horizontally (Wilkinson and Sherratt, 2001), such as legume-rhizobium (Denison and Kiers, 2004), squid-vibrio (McFall-Ngai, 2014), mycorrhizae (Allen, 1991) or plant ants (Bronstein et al., 2006; Rico-Gray and Oliveira, 2008). In such cases, several mechanisms such as partner selection, sanction or fidelity and costly exploitation, can counteract the selection for selfishness (Akçay, 2017; Estrela et al., 2016; Foster and Wenseleers, 2006; Genkai-Kato and Yamamura, 1999; Sachs et al., 2004; Wilkinson and Sherratt, 2001).

For instance, in legume-rhizobium, mycorrhizal and plant-ant associations, the plants can sanction the less beneficial (or even detrimental) symbionts by allocating them fewer resources (Akçay, 2015; Bever et al., 2009; Denison and Kiers, 2004; Edwards et al., 2006; Kiers et al., 2003; West et al., 2002).

However, it is unclear whether these mechanisms are present at the beginning of the transition. Since they require the evolution of complex and specific traits, they may occur in later stages, providing additional stability to the system. In the absence of such traits, what mechanism could promote the start of a transition to mutualism? Using a theoretical model, the present work aims to show that the coevolution between mutualistic effort and local dispersal of hosts and symbionts triggers the formation of mutualistic clusters which can resist the invasion of parasites. In addition to the spatial structure, we show that the competition between hosts truly promotes the start of the transition.

A similar issue exists with respect to the evolution of altruism, since partner choice/control mechanisms, such as voluntary reciprocal altruism (Axelrod, 1981), may be restricted to higher animals or may appear during later evolutionary stages. Spatial structure has been recognized as a general mechanism promoting the transition to altruism (Débarre et al., 2012; Lion and Van Baalen, 2007, 2008; Mitteldorf and Wilson, 2000). Spatial structure generally stems from local dispersal, which triggers the formation of clusters dominated by altruistic individuals, while individuals with similar phenotypes are positively assorted in space (Pepper, 2007; Wilson and Dugatkin, 1997). The balance between individual-level selection favouring cheaters and cluster-level selection favouring altruists ultimately determines the evolutionary outcome (Mitteldorf and Wilson, 2000; Van Baalen and Rand, 1998). Moreover, the coevolution of cooperation and dispersal can allow the emergence of altruism, with spatial clusters of altruistic