# Productions agricoles/alimentaires et santé des consommateurs : le cas des fromages au lait cru

Céline Delbès, Christophe Chassard

► To cite this version:

Céline Delbès, Christophe Chassard. Productions agricoles/alimentaires et santé des consommateurs : le cas des fromages au lait cru. École d'ingénieur. DE " One Health en Pratique ", VETAGRO SUP CAMPUS AGRONOMIQUE, MARMILHAT, France. 2024. hal-04854527

HAL Id: hal-04854527

https://hal.science/hal-04854527v1

Submitted on 23 Dec 2024

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"Productions agricoles/alimentaires et santé des consommateurs : le cas des fromages au lait cru"

Céline Delbès, UMR 545 Fromage, Aurillac

Celine.delbes@inrae.fr

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**1/ Le fromage : un aliment fermenté, une richesse sensorielle assurée par une grande diversité de micro-organismes**

**2/ Fromages et impact santé**

2.1. Le point sur les risques liés aux pathogènes

2.2. Les effets santé des fromages au lait cru

**3/ Des pistes pour piloter la qualité microbiologique des fromages**

3.1. Les enjeux

3.2. Les axes de recherche

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# Les fromages au lait cru: contexte socio-économique

## Social expectations

## One Quality - One Health

### Global issues

World demand

Climate change

### Microbiota and holobionts

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Farmers
Artisans

Cheese sector
bodies

Public health
authorities

Consumers

Safe and secure food

Biodiversity

Wellfare

### Multiple stakeholders

- ☐ **Définition:** Lait cru: « lait produit par la sécrétion de la glande mammaire d'animaux d'élevage et non chauffé à plus de 40°C, ni soumis à un traitement d'effet équivalent »

- ☐ Fromages au lait cru : **10 % des fromages produits en France**

- ☐ Fromages AOP (Appellation d'Origine Protégée) dont **77% au lait cru**

- ✓ 1 350 producteurs fermiers

- ✓ 18 000 exploitations laitières

- ✓ 26,5% du CA fromage des entreprises laitières françaises

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Aliments fermentés
associés à un terroir et à
un microbiote complexe

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# Microbiote et fromages de « terroir »

## Commercial starters

(acidification and ripening)

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INOCULATED MICROORGANISMS

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## « local » microbiota

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(Iringer et al. 2015)

## Driven by practices

(animal, feed, milking, brine, equipment and premises, etc.)

## Essential, but little is known about their biodiversity and their specific drivers

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## Enjeux de l'industrialisation des pratiques de production et de transformation :

### Industrialisation

<figure><img src="image_13.png" /><figcaption>Lait cru</figcaption></figure>

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<figure><img src="image_15.png" /><figcaption>Fermentation spontanée</figcaption></figure>

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<figure><img src="image_17.png" /><figcaption>Communauté microbienne adaptée</figcaption></figure>

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<figure><img src="image_20.png" /><figcaption>Variété des produits</figcaption></figure>

<figure><img src="image_21.png" /><figcaption>Diversité des microbiotes</figcaption></figure>

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« Sauvage »

<figure><img src="image_23.png" /></figure>

« Domestiqué »

(Gibbons and Rinker, 2015)

### MétaPDO cheese

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### ISME

ISME Communications, 2024, 4(1), ycae095

https://doi.org/10.1093/ismeo/ycae095

Advance access publication: 11 July 2024

Original Article

A comprehensive, large-scale analysis of “terroir” cheese and milk microbiota reveals profiles strongly shaped by both geographical and human factors

Françoise Iringer¹, Mahendra Mariadassou¹, Eric Dugat-Bony¹, Olivier Rue², Cécile Neuveglise³, Pierre Renault⁴, Etienne Rifa¹, Sébastien Thiel¹, Valentin Loux², Corinne Cruaud⁵, Frederick Gavory⁶, Valérie Barbe⁶, Ronan Lasbleiz², Frédéric Gaucheron⁷, Céline Spelle¹, Céline Delbés⁸-

INRAE

UNIVERSITE

CLERMONT
AUVERGNE

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VetAgro Sup

VetAgroSup, DE « One Health en Pratique »

15 octobre 2024

<figure><img src="image_27.png" /></figure>

DAIRY
2024 THE
FUTURE
<figure><img src="image_28.png" /></figure>

# MetaPDOcheese: General characteristics of the milk and cheese set

44 PDOs

7 cheese families

2800 milk and cheese samples

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* 10 producers per PDO

* Chosen to cover diversity in: French region, season, farm size, feeding practices, milk processing, starter cultures...

* 1 milk sample + 3 associated cheeses per producer

* 1 rind and 1 core samples per cheese

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* 61% of the productions were made with cow's milk,

* 34% with goat's milk

* 5% with sheep's milk

* 89% of the productions were made with raw milk

* 52% were farmhouse productions

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## Metabarcoding des communautés bactériennes le long de la chaîne de production des fromages

<figure><img src="image_32.png" /><figcaption>Lait</figcaption></figure>

<figure><img src="image_33.png" /><figcaption>**Croûte des fromages**</figcaption></figure>

<figure><img src="image_34.png" /><figcaption>**Pâte des fromages**</figcaption></figure>

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> Milk microbiota composition

Across 370 milk samples :

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1230 bacterial species

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1367 fungal species

Milk Bacterial community according to dairy species

(Total milks' samples: N=370, beta-diversity, BC index, 3219 ASV, sequences (>0.005%)

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* L'espèce de ruminant laitier est un facteur déterminant de la composition du microbiote bactérien du lait.

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Bacterial profiles of cow's milk from 6 PDOs, most influenced by PDO (N=63) (mean profiles at the order level)

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* L'AOP est le second facteur le plus déterminant de la composition du microbiote bactérien du lait.

Un microbiote de lait = 200 à 240 espèces microbiennes en moyenne

et des équilibres de populations différents selon les laits et les conditions de production

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INRAE

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UNIVERSITE
Clermont
Auvergne

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VetAgro Sup

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<figure><img src="image_48.png" /></figure>

# Correlations between milk microbial richness and technological parameters

<figure><img src="image_49.png" /></figure>

Most significant drivers of milk microbial richness:

* PDO label and PDO-dependent factors (French area, topography, grassland type)

* Dairy breed, udder hygiene and bedding type

* Production type (farm milk vs bulk milk)
Contribution of milk microbiota to the cheese microbiota

A groundbreaking batch-scale analysis:
Each milk is compared with the cheese
made from it

→ *Lactococcus lactis* ASV2 is shared between milk and cheese in 84% of productions.

→ The majority of shared ASVs are not starter cultures.

→ They belong to 116 different bacterial species and 104 fungal species.

→ ASV128 *Bifidobacterium* Group *crudilactis* *psychraerophilum* is shared in 20.7% of productions, especially in PDO40.

→ Once enriched in cheese, milk ASVs can reach 60% (bacteria) or 90% (fungi) of the cheese microbiota.

<figure><img src="image_50.png" /><figcaption>Species (ASVs) shared with milk and the most common in cheeses.</figcaption></figure>
> Microbial diversity in French PDO cheeses

Across 2291 cheese samples
(core and rind) :

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820 bacterial species

333 fungal species

* A high diversity of indigenous microbial species in cheeses,

* Largely exceeding the number of microbial cultures known to be added for cheese making (IDF Bulletin No. B514/2022: 125 bacterial and 49 fungal species)

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Firmicutes

Lactococcus lactis ▲ ●

Lactococcus mult. species ▲

Lactobacillus delbrueckii subsp. bulgaricus ▲

Lacticaseibacillus mult. species ▲

Leuconostoc mult. species ▲

Leuconostoc pseudomesenteroides ▲

Streptococcus thermophilus ▲

Staphylococcus epidermidis ●

Staphylococcus simulans ●

Romboutsia timonensis ●

Eubacterium tenue ●

Other Firmicutes

Bacteroidetes

Bacteroidetes

Proteobacteria

Moraxella osloensis ●

Serratia quinivorans ●

Serratia mult. species ●

Acinetobacter johnsonii ●

Vulcanibacterium thermophilum ●

Other Proteobacteria

Actinobacteria

Brevibacterium aurantiacum ▲

Corynebacterium variabile ▲

Corynebacterium casei ▲

Other Actinobacteria

Other

Other

* Composition varied according to the cheese family

* Very few prevalent microbial taxa

* The 2,316 microbial profiles will serve to initiate an exhaustive repository of French PDO cheeses and the associated production practices

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INRAE

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UNIVERSITE
Clermont
Auvergne

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> Correlations between the microbial richness of cheeses and technological parameters

<figure><img src="image_59.png" /><figcaption>Cheese rind</figcaption></figure>

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* PDO is the second most important driver of the microbiota in cheese, after the cheese family.

* Factors dependent on the PDO (French region, ripening period) in all cheese families, in the core and on the rind.

* Topography, rind care practices, use of wooden boards, salting method in certain technological families.

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# Drivers of cheese microbiota composition :

## Fungal community on the cheese surface

### All cheeses according to the technological family

(n=2291; Beta-diversity (BC index);

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### Uncooked pressed cheeses (n=271)

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### PDO38 cheeses (n=30) according to rind treatment

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> MetaPDOcheese take-home message

* Une grande diversité d'espèces microbiennes indigènes dans les fromages

* Importance de considérer le **continuum lait-fromage** dans une analyse biogéographique microbienne

* Des profils microbiens spécifiques façonnés principalement par **l'AOP et des facteurs dépendant de l'AOP** tels que la géographie et le savoir-faire spécifique

* Des connaissances qui soutiennent les acteurs du secteur des fromages AOP lors de la définition des spécifications d'élevage et de transformation pour chaque AOP afin de faire face aux effets du changement climatique.

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## 2/ Fromages et impact santé

### Une consommation quotidienne de microorganismes via les produits laitiers

* Fromage: 24 kg/an/personne en France (2e consommateur européen)

* yaourts et laits fermentés : 25 kg/an/personne

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<figure><img src="image_68.png" /></figure>

Contiennent $10^7$ à $10^9$ microorganismes par gramme x 50 kg/an/personne :
Soit de 1 à 100 milliards de microorganismes ingérés par jour et par personne via les produits laitiers
Dont 10% via les fromages au lait cru !

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### QUESTIONS

$10^4/g$

Interactions avec le système immunitaire ?

Interactions avec le microbiote intestinal ?

$10^6/g$

Apport en nutriments, métabolites d'intérêt ? etc...

$10^8/g$

Co-évolution ?

$10^{11}/g$

### Microbiote
## 2/ Fromages et impact santé

### FROMAGES AU LAIT CRU :

Les + :

Propriétés de la matrice laitière préservées (protéines, lipides, vitamines)

Les + :

Diversité microbienne et richesse organoleptique

Les -: 
risques
pathogènes

### FERMENTATION:
action des enzymes microbiennes

→ digestibilité, biodisponibilité minérale

→ production de métabolites d'intérêt (vitamines K, B, C, acides aminés essentiels, acides linoleiques conjugués, peptides bioactifs)

→ composés indésirables (lactose, mycotoxines, ...), l'allergénicité

### COMPOSANTE MICROBIOLOGIQUE

Les + :

des microorganismes vivants, des fonctions multiples, impact intestinal possible

### COMPOSANTE BIOCHIMIQUE:

la matrice laitière

Les + :

protéines (caséines), lipides (AGPI), minéraux (Ca, P), vitamines

Les -:

lipides (AGS),
sel
## 2. 1. Les risques des fromages au lait cru pour la santé humaine: les pathogènes

Les fromages et produits laitiers au lait cru sont à l'origine de cas sporadiques et d'épidémies.

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anses

Avis de l'Anses
Saisine n° 2019-SA-0033

Le directeur général

Maisons-Alfort, le 19 janvier 2022

### AVIS
de l'Agence nationale de sécurité sanitaire
de l'alimentation, de l'environnement et du travail

relatif aux modalités de maîtrise du risque lié à la présence de dangers microbiologiques dans les fromages et autres produits laitiers fabriqués à partir de lait cru

L'Anses met en œuvre une expertise scientifique indépendante et pluraliste.

L'Anses contribue principalement à assurer la sécurité sanitaire dans les domaines de l'environnement, du travail et de l'alimentation et à évaluer les risques sanitaires qu'ils peuvent comporter.

Elle contribue également à assurer d'une part la protection de la santé et du bien-être des animaux et de la santé des végétaux et d'autre part à l'évaluation des propriétés nutritionnelles des aliments.

Elle fournit aux autorités compétentes toutes les informations sur ces risques ainsi que l'expertise et l'appui scientifique technique nécessaires à l'élaboration des dispositions législatives et réglementaires et à la mise en œuvre des mesures de gestion du risque (article L. 1313-1 du code de la santé publique).

Ses avis sont publiés sur son site internet.

### Chiffres 2004-2017

- Produits laitiers → Moins de 4 % des TIAC

- 164 TIAC dont 60 % associées aux fromages au lait cru

- Majoritairement associées à salmonelles ou S. aureus.

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Figure 3 : Répartition des TIAC avec aliment confirmé selon le pathogène, la catégorie de produits laitiers et l'origine animale du lait cru sur la période 2004-2017 (n=34), à partir de la base de données TIAC de SpF
Le point sur les recommandations des pouvoirs publics

☐ DGAL (3 mai 2019): instruction technique à l'attention de la restauration collective « les enfants de moins de 5 ans ne doivent en aucun cas consommer du lait cru et des fromages au lait cru »

☐ Anses (25 juin 2019): recommandation pour les populations spécifiques « pas de lait cru ou de fromage au lait cru aux enfants âgés de 0 à 10 ans, aux femmes enceintes et aux personnes âgées »

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Le lait cru peut présenter
un risque important
pour les **jeunes enfants**
**et particulièrement**
**ceux de moins de 5 ans.**

Ils ne doivent pas
consommer de lait cru
ou de fromages au lait cru.*

Vérifiez l'étiquette ou demandez
conseil à votre commerçant.

*Sauf fromages à pâte pressée cuite : Gruyère, Comté, Emmental, Beaufort...

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https://agriculture.gouv.fr/consommation-de-fromages-base-de-lait-cru-rappel-des-precautions-prendre

https://www.fromagesaulaitcru.fr/

https://www.collectiflaitcru.com/

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## 2. 2. Impact des aliments microbiens sur la santé humaine

### Des bénéfices déjà connus et de plus en plus étudiés

- **production dans la matrice de métabolites d'intérêt pour notre métabolisme** : acides organiques, vitamines K, B, C... des acides aminés essentiels, acides linoleiques conjugués...

- **interaction avec le tractus intestinal et notamment le microbiote intestinal** via les **microorganismes vivants (action probiotique)** ou via leurs **constituants cellulaires**
: Aliment = vecteur de souches d'intérêt

- **action des enzymes microbiennes** sur la matière première

- peptides bioactifs, ...

- ↗ digestibilité, biodisponibilité minérale

- ↘ composés indésirables (lactose, mycotoxines, ...), l'allergénicité ....
# Fromage et immunomodulation: les études épidémiologiques

Allergy

EUROPEAN JOURNAL OF ALLERGY AND CLINICAL IMMUNOLOGY

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EAACI

FRANCE AGRICULTURE ET LE DESEMPLEHON

12-18 months

<figure><img src="image_76.png" /></figure>

6 years old

<figure><img src="image_77.png" /></figure>

Cheese consumption

<figure><img src="image_78.png" /></figure>

<figure><img src="image_79.png" /></figure>

Atopic dermatitis

OR=0.64 [.48,.85]

<figure><img src="image_80.png" /></figure>

Food allergy

OR=0.55 [.33,.92]

Nicklaus S, Divaret-Chauveau A, Chardon M-L, et al. ; Pasture Study Group. The protective effect of cheese consumption at 18 months on allergic diseases in the first 6 years. Allergy. 2018;00:1–11. https://doi.org/10.1111/all.13650

## Etude initiée en 2004 et poursuivie jusqu'à aujourd'hui dans le cadre de différents projets de recherche

Partenaire français: Univ. et CHU de Besançon avec les Prof émerite D Vuitton et Prof JC Dalphin

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EFRAIM

PASTURE birth cohort

Protection against Allergy: Study in Rural Environment

PASTURE

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Franche-Comté
FRANCE

Les enfants qui consomment du fromage à l'âge de 18 mois sont mieux protégés contre la dermatite atopique et les allergies alimentaires à 6 ans.
# Kéfir au lait cru et immunomodulation: étude sur modèle souris sensibilisées

## Food & Function

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ROYAL SOCIETY
OF CHEMISTRY

### PAPER

View Article Online

View Journal | View Issue

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Cite this: Food Funct., 2023, 14, 1648

### Raw milk kefir: microbiota, bioactive peptides, and immune modulation†

Ton Baars,\*‡ª Betty van Esch,ª ‡ª Luuk van Ooijen,ª,ᵇ Zuomin Zhang,ᶜ

Pieter Dekker,ª c,d Sjef Boeren,ᵈ Mara Diks,ª Johan Garssen,ª

Kasper Hettinga ª c and Remco Kort ª \*b,e

Seul le kéfir au lait cru a supprimé la réponse cutanée allergique aiguë à l'allergène alimentaire ovalbumine chez des souris sensibilisées.
<figure><img src="image_85.png" /></figure>

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## Industrialisation de l'alimentation

* → Moins d'exposition aux microorganismes ?

* → Lien avec le microbiote intestinal?

C. Villeneuve et al. / Microbes and Infection 20 (2018) https://doi.org/10.1016/j.micinf.2017.11.001

Evolution of the hygiene hypothesis into biota alteration theory: what are the paradigms and where are the clinical applications?

environmental
microbiology

sfam
Société des Microbes et des Aliments

Environmental Microbiology (2021) 00(00), 00-00

doi:10.1111/1462-2920.15722

## Colliding and interacting microbiomes and microbial communities - consequences for human health

Susan Mills © and Reynolds Paul Ross ©

APC Microbiome Ireland, University College Cork, Cork, Ireland.

bacteria, archaea, and lower and higher eukaryotes (pro-
tists and fungi, respectively), referred to as the microbiota
(Berg et al., 2020). The microbiome describes the micro-

<figure><img src="image_87.png" /></figure>

## Flux dynamique des micro-organismes

* → interactions entre holobiontes et microbiomes environnementaux

* → limite la perte de diversité microbienne

* → protection contre certaines maladies
# Fermented foods, their microbiome and its potential in boosting human health

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## Fermented foods: Harnessing their potential to modulate the microbiota-gut-brain axis for mental health

Ramya Balasubramanian<sup>a,b,c</sup>, Elizabeth Schneider<sup>a</sup>, Eoin Gunnigle<sup>a</sup>, Paul D. Cotter<sup>a,c</sup>✉, ✉

John F. Cryan<sup>a,b</sup> ✉

### PLOS ONE

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OPEN ACCESS

<figure><img src="image_91.png" /></figure>

PEER-REVIEWED

RESEARCH ARTICLE

## Fermented dairy foods consumption and depressive symptoms: A meta-analysis of cohort studies

Yupeng Luo

<figure><img src="image_92.png" /></figure>

Zhuo Li

Liya Gu, Kui Zhang

<figure><img src="image_93.png" /></figure>

<figure><img src="image_94.png" /></figure>
# Microbiote intestinal et fromages

**Camembert** : augmentation des populations d'entérocoques, colonisation importante de *Geotrichum candidum* chez l'homme

<figure><img src="image_95.png" /></figure>

ELSEVIER

Contents lists available at ScienceDirect

International Journal of Food Microbiology

journal homepage: www.elsevier.com/locate/ijfoodmicro

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Fate and effects of Camembert cheese micro-organisms in the human colonic microbiota of healthy volunteers after regular Camembert consumption

Olivier Firmesseª, Elise Alvaroª, Agnès Mogenetᵇ, Jean-Louis Bressonᵇ, Riwanon Leméeᶜ, Pascale Le Ruyetᶜ, Cécile Bonhommeᶜ, Denis Lambertᶜ, Claude Andrieuxᵃ, Joël Doréᵃ, Gérard Corthierᵃ, Jean-Pierre Furetª,*, Lionel Rigottier-Goisª

## Consumption of Camembert cheese stimulates commensal enterococci in healthy human intestinal microbiota

Olivier Firmesse, Sylvie Rabot, Luis G. Bermúdez-Humarán, Gérard Corthier & Jean-Pierre Furet

Unité d'Ecologie et Physiologie du Système Digestif, INRA, Jouy-en-Josas, France

* Encore peu d'études

* **Survie de micro-organismes technologiques pendant la digestion (effet matrice protecteur) mais pas implantation**

* Modulation du microbiote intestinal par la consommation de fromage : des effets différents selon le type de fromage

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## Déterminants microbiens ?

Bactéries lactiques, autres espèces ? Levures ? Cocktails microbiens ?

**fromage à pâte pressée cuite** : réduction des entérocoques résistants à l'amoxicilline suite à un traitement antibiotique (amoxicilline + acide clavulanique)

Journal of Applied Microbiology ISSN 1364-5072

### ORIGINAL ARTICLE

#### Effect of cheese consumption on emergence of antimicrobial resistance in the intestinal microflora induced by a short course of amoxicillin-clavulanic acid

<figure><img src="image_98.png" /></figure>

X. Bertrand¹, V. Dufour², L. Millon², E. Beuvier³, H. Gbaguidi-Haore¹, R. Piarroux², D.A. Vuitton² and D. Talon¹

1. Service d'Hygïène Hospitalière, Centre Hospitalier Universitaire de Besançon, Besançon, France

2. Unité Santé et Environnement Rural, Université de Franche-Comté, Besançon, France

3. Unité de Recherches en Technologie et Analyses Laitières, Institut National de Recherche Agronomique, Poligny, France
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<figure><img src="image_100.png" /></figure>

ARTICLE

https://doi.org/10.1038/s41467-019-09303-w

OPEN

Colonization of the human gut by bovine bacteria present in Parmesan cheese

Christian Milani¹, Sabrina Duranti¹, Stefania Napoli², Giulia Alessandri³, Leonardo Mancabelli², Rosaria Anzalone², Giulia Longhi², Alice Viappiani², Marta Mangifesta¹,², Gabriele Andrea Lugli¹, Sergio Bernasconi⁴, Maria Cristina Ossiprandi³, Douwe van Sinderen³,⁵,⁶, Marco Ventura¹,⁴ & Francesca Turroni¹,⁴

* Analyse des métagénomes des différents environnements

* Reconstruction des MAGs

* Recherche des polymorphismes nucléotidiques (SNP)

* Calcul de matrices de distance

* Confirmation par PCR avec des primers spécifiques de souches

<figure><img src="image_101.png" /></figure>

<figure><img src="image_102.png" /></figure>

<table><thead><tr><th>Species (Partial genomes)</th><th>Predicted genes</th></tr></thead><tbody><tr><td>Paraprevotella clara</td><td>beta-hexosaminidase</td></tr><tr><td>Prevotella ruminicola</td><td>alpha-L-fucosidase, glycoside hydrolase family 2</td></tr><tr><td>Corynebacterium stationis</td><td>beta-N-acetylglycosaminidase</td></tr><tr><td>Oligella ureolytica</td><td>beta-hexosaminidase</td></tr><tr><td>Lactobacillus delbrueckii</td><td>beta-galactosidase and 6-phospho-beta-galactosidase</td></tr><tr><td>Streptococcus thermophilus</td><td>beta-galactosidase</td></tr><tr><td>Corynebacterium glyciniphilum</td><td>glycoside hydrolase family 2</td></tr><tr><td>Bifidobacterium mongoliense</td><td>beta-galactosidases (GH2 and GH42), GH33 (putative Sialidase)</td></tr></tbody></table>

**Conclusion:**

des souches bactériennes associées aux bovins laitiers (Bifidobacterium) peuvent être transférées dans l'intestin humain par la consommation de fromage parmesan.

<figure><img src="image_103.png" /></figure>

INRAE

UNIVERSITE
CLERMONT
AUVERGNE

<figure><img src="image_104.png" /></figure>
## The Effects of Mold-Fermented Cheese on Brain-Derived Neurotrophic Factor in Community-Dwelling Older Japanese Women With Mild Cognitive Impairment: A Randomized, Controlled, Crossover Trial

Takao Suzuki MD, PhD<sup>a</sup>, Narumi Kojima MS<sup>b</sup>, Yosuke Osuka PhD<sup>b</sup>, Yuka Tokui BSc<sup>c</sup>, Satoshi Takasugi PhD<sup>c</sup>, Akihiro Kawashima BSc<sup>c</sup>, Taketo Yamaji PhD<sup>c</sup>, Erika Hosoi BSc<sup>b</sup>, Chang Won Won MD, PhD<sup>d</sup>, Hunkyung Kim PhD<sup>b</sup>

<figure><img src="image_105.png" /><figcaption>**Fig. 1.** Pre- and postintervention percentage change in BDNF, combined analysis.</figcaption></figure>

<figure><img src="image_106.png" /></figure>

**SHORT COMMUNICATION**

## Ingestion of Gouda Cheese Ameliorates the Chronic Unpredictable Mild Stress in Mice

Bohyun Yun<sup>1</sup>, Ja Yeon Yoo<sup>2</sup>, Mi Ri Park<sup>1</sup>, Sangdon Ryu<sup>1</sup>, Woong Ji Lee<sup>1</sup>, Hye Jin Choi<sup>1</sup>, Min Kyoung Kang<sup>4</sup>, Younghoon Kim<sup>3,*</sup>, and Sangnam Oh<sup>4,*</sup>

<figure><img src="image_107.png" /><figcaption>**Fig. 3.** Change(s) in the gut microbial population by cheese intake in CUMS mice. The mice fecal samples were analyzed with quantitative polymerase chain reaction (qPCR) assay, and the cycle threshold (CT) values were used to calculate the proportion of higher bacterial taxa. Communities' characterization is also displayed in the pie chart. Asterisk (*) indicates significant differences among groups (p<0.05). NC, no cheese; CUMS, chronic, unpredictable, mildly stressed; JC, Jersey cheese; HC, Holstein cheese.</figcaption></figure>

Effets de la consommation de fromage Gouda sur des souris légèrement stressées dont le microbiote est natif:

▸ les symptômes de stress

Change composition de leur microbiote fécal

▸ abondance des *Bacteroidetes* (connus pour diminuer en cas de stress) avec le fromage fabriqué à partir de lait de race Jersey, qui contient des niveaux plus élevés de matières grasses et de protéines par rapport au lait Holstein.
# 3/ Des pistes pour piloter la qualité microbiologique des fromages

## 3.1. Les enjeux

<figure><img src="image_108.png" /></figure>

Qualité microbiologique = maîtrise des risques pathogènes et respect des équilibres microbiens

Montel, M.-C. et al. 2014. Traditional cheeses: Rich and diverse microbiota with associated benefits. International Journal of Food Microbiology 177 (0), 136-154.
Des connaissances sur les réservoirs des pathogènes dans les environnements de ferme

Voies de contamination de L. monocytogenes à la ferme

Adapté de Castro et al., 2018

Bouses au pâturage:

Survie E. coli O157: H7 et
*Salmonella* Typhimurium
(Nyberg et al., 2018)

<figure><img src="image_109.png" /></figure>

Dissémination et
persistence dans
l'environnement

<figure><img src="image_110.png" /></figure>

Fécès

2. GI tract

arm environment

Aliments
contaminés

4. Feeding
surface

5. Udder surface

Type de litières:

* prévalence de L. monocytogenes (Bradley et al., 2018)

* niveaux de *Pseudomonas*, coliformes sur les trayons en lien avec intensité d'hygiène de traite (Monsallier et al., 2012)

<figure><img src="image_111.png" /></figure>

Contamination de la
surface de la mamelle *via*
l'environnement ou les
fécès

<figure><img src="image_112.png" /></figure>

6. Milking system

7. MFS

8. BTM

Biofilms de la
machine à

Filtre →

Lait

Filtre à lait: un bon
indicateur de la presence
de L. monocytogenes
(Castro et al., 2018 ; Kim et al.,
2018) et de STEC (Kalmus et
al., 2015)

Principales voies de contamination de L. *monocytogenes* depuis l'environnement **via** **surface des trayons et matériel de traite**
> La maîtrise sanitaire commence à la ferme

Outils existants :

Guides de bonnes pratiques d'hygiène :

Guide Européen de Bonnes
Pratiques d'Hygiène

en production de fromages et de
produits laitiers artisanaux

Secteur concerné :

Producteurs fermiers et artisans

Farmhouse and

Artisan

Cheese & Dairy Producers

European Network

<figure><img src="image_113.png" /></figure>

Version du 20 Décembre 2016

pour les producteurs de lait (production primaire)

pour les producteurs fermiers

pour les transformateurs (collecte du lait cru et fabrications)

Des recommandations pour la maîtrise des pathogènes au niveau de la production de lait et du stockage à la ferme :

* Bonnes pratiques d'hygiène générale lors de la traite et dans les bâtiments

* Conditions de logement (aération, surface des aires de couchage) et d'alimentation des animaux (récolte des fourrages, conditions de conservation et de distribution des aliments et de l'eau).

* Santé des animaux, suivi des mammites
<figure><img src="image_114.png" /></figure>

# La pasteurisation : le premier levier envisagé pour la maîtrise des pathogènes dans les fromages

<figure><img src="image_115.png" /></figure>

## Objectif de la pasteurisation:

= détruire les micro-organismes indésirables afin de prolonger la durée de conservation

☐ lait chauffé à 72°C pendant 15 sec

→ réduit les niveaux de **toutes les populations microbiennes**

→ La pasteurisation réduit les effets du pâturage sur la flaveur des fromages

<figure><img src="image_116.png" /></figure>
## 3. 2. Alternatives pour le pilotage de la qualité microbiologique des fromages au lait cru

### AXE DE RECHERCHE : 1/ Interactions microbiennes et biopréservation

#### Biopréservation : définition

* Méthode de conservation des aliments faisant appel à des **micro-organismes d'innocuité reconnue** ou à leurs métabolites naturels,

<figure><img src="image_117.png" /></figure>

Maîtrise de la croissance de micro-organismes **pathogènes ou d'altération, et préservation des qualités organoleptiques** et nutritionnelles du produit au cours de sa durée de vie

<figure><img src="image_118.png" /></figure>
<figure><img src="image_119.png" /></figure>

# Impact of the milk microbiota on the growth of pathogens in cheese

<figure><img src="image_120.png" /></figure>

<figure><img src="image_121.png" /></figure>

Robustness and efficacy of an inhibitory consortium against *E. coli* O26:H11 in raw milk cheeses

Marie Frétinª, Christophe Chassardª, Céline Delbèsª, René Lavigneª, Etienne Rifaª, Sébastien Theilª, Benoit Fernandezᵇ, Patrice Laforceᵇ, Cécile Callonª,⁺

<figure><img src="image_122.png" /></figure>

Inoculation of *E. coli* O26:H11 (0.5 CFU/mL) in 36 raw milks from 6 farms

Comparison of bacterial communities in raw milk

→ Depending on the growth of *E. coli* O26:H11 in cheeses: high (▲ STEC+) or low (● STEC-)

→ Depending on the farm

F1, F2

▲ STEC+

More intensive
practices

F4, F5

● STEC-

<footnote>ª Université Clermont Auvergne, INRAE, VetAgro Sup, UMR 545 Fromage, 20 Côte de Reyne, F-15000, Aurillac, France</footnote>

<footnote>ᵇ Lallemand Specialty Cultures SAS, 19 Rue des Briquetiers, 31 700, Blagnac, France</footnote>
<figure><img src="image_123.png" /></figure>

# Bacterial genera in raw milk associated with low or high growth of *E. coli* O26:H11 in cheeses

Counts of *E. coli* O26:H11 in cheese
● > mediane (STEC+)
● < mediane (STEC-)

<figure><img src="image_124.png" /></figure>

Genera associated with :

● the lowest growth of *E. coli* O26:H11 in cheeses:

*Lactococcus, Lactobacillus and Leuconostoc, Acinetobacter, Serratia and Hafnia*
*Macrococcus* (ripening bacteria).

● the highest levels of *E. coli* O26:H11 in cheeses:

*Romboutsia, Paeniclostridium, Turicibacter* = potential link with the intestinal microbiota

=> Marker of a greater fecal contamination and of the propensity of milk to allow STEC to grow in cheese

Bactéries lactiques
Bactéries d'affinage
Bactéries à Gram négatif
# Croissance des pathogènes en fromage au lait cru en présence des consortia microbiens inhibiteurs

<figure><img src="image_125.png" /><figcaption>Listeria monocytogenes</figcaption></figure>

- ☐ Inhibition dépend des espèces
  inhibition 32 souches= 14 souches=4 souches

- ☐ Coopération entre espèces nécessaire pour l'inhibition:
  souches individuelles non inhibitrices

<figure><img src="image_126.png" /><figcaption>Escherichia coli producteurs de Shigatoxines (STEC)</figcaption></figure>

Avec consortium

Sans consortium

- ☐ Plusieurs souches inhibitrices individuellement

- ☐ Synergie entre souches antagonistes

- ☐ Propriétés inhibitrices différentes en fonction de la technologie fromagère

<figure><img src="image_127.png" /></figure>
# AXE DE RECHERCHE : 2/ Management des microbiotes à la ferme

## CONTEXTE: Emergence des approches holistiques

<figure><img src="image_128.png" /></figure>

<figure><img src="image_129.png" /></figure>

Food and Agriculture Organization
of the United Nations

<figure><img src="image_130.png" /></figure>

### MICROBIOME:
THE MISSING LINK?

SCIENCE AND INNOVATION FOR HEALTH, CLIMATE
AND SUSTAINABLE FOOD SYSTEMS

**Holobionte** = hôte (plante, animal ou homme) + cohorte de microorganismes associée → co-évolution

Berg et al. Microbiome (2020) 8:103
https://doi.org/10.1186/s40168-020-00875-0

Microbiome

COMMENTARY

Open Access

Microbiome definition re-visited: old concepts and new challenges

<figure><img src="image_131.png" /></figure>

Check for
updates

Gabriele Berg¹*†, Daria Rybakova¹†, Doreen Fischer²†, Tomislav Cernava¹, Marie-Christine Champomier Vergès³,
## Vision systémique pour la maîtrise de la qualité microbiologique des laits dès l'amont

<figure><img src="image_132.png" /></figure>

### Stratégie:

* Comparer différentes fermes présentant des niveaux contrastés de maîtrise de la qualité sanitaire des laits et des fromages

* Identifier des indicateurs microbiens, biotechniques et organisationnels associés à la prévalence des bactéries pathogènes

## 14 exploitations volontaires

Base de données surveillance ISN
2011-2015

198 exploitations → 95 000 données

Classe A
7 fermes

Pas d'alerte
Listeria

monocytogenes ni

Salmonella

Classe B
7 fermes

Alertes récurrentes
pour L. monocytogenes
et sporadiques pour
Salmonella

INRAE

UNIVERSITÉ
Clermont
Auvergne

CLERMON
AUVERGNE

<figure><img src="image_133.png" /></figure>

VetAgro Sup

AOP
SAINT-nectaire

<figure><img src="image_134.png" /></figure>

<figure><img src="image_135.png" /></figure>

Pôle
fromager

Massif central

VetAgroSup, DE « One Health en
15 octobre 2024

<figure><img src="image_136.png" /></figure>

aGRICULTURES
&TERRITOIRES
CHAMBRES D'AGRICULTURE

<figure><img src="image_137.png" /></figure>

La Région
Auvergne-Rhône-Alpes

<figure><img src="image_138.png" /></figure>

cget

<figure><img src="image_139.png" /></figure>

Liberté • Égalité • Fraternité
RÉPUBLIQUE FRANÇAISE
<figure><img src="image_140.png" /></figure>

<figure><img src="image_141.png" /></figure>

# Diversité microbienne dans les différents environnements de la ferme en hiver

## Bactéries (metabarcoding 16S, Bray Curtis/NMDS)

<figure><img src="image_142.png" /></figure>

<figure><img src="image_143.png" /></figure>

<figure><img src="image_144.png" /></figure>

<figure><img src="image_145.png" /></figure>

<figure><img src="image_146.png" /></figure>

<figure><img src="image_147.png" /></figure>

<figure><img src="image_148.png" /></figure>

- 14 fermes

- 6 environnements/ferme x 3 prélèvements /saison

- 546 échantillons

## Fongiques (metabarcoding ITS2, Bray Curtis/NMDS)

<figure><img src="image_149.png" /></figure>

Tous les environnements se différencient par leur composition bactérienne et fongique.
<figure><img src="image_150.png" /></figure>

<figure><img src="image_151.png" /></figure>

# Un éclairage sur le système microbien de la ferme en hiver

<figure><img src="image_152.png" /></figure>

A ≠ B*

Coag+ Staphylococci **

A ≠ B*

Fungi

Bacteria

Fungi

MILK

TEAT

L. monocytogenes

A ≠ B*

Bacteria

Fungi

BEDDING

L. monocytogenes

A ≠ B*

Bacteria

Fungi

AIR

A ≠ B*

Fungi

FECES

A ≠ B*

Fungi

FILTER

L. monocytogenes

* p<0,05

** p<0,01

INRAE

<figure><img src="image_153.png" /></figure>
> Genres bactériens dont l'abondance diffère dans les environnements des fermes A ou B

Pour tous les environnements confondus, en hiver

<figure><img src="image_154.png" /></figure>

Abondance des *Carnobacteriaceae* sur les trayons dans les fermes A et B (p<0,001)

<figure><img src="image_155.png" /></figure>

*Carnobacterium*: Rôle reconnu dans l'inhibition de *Listeria monocytogenes* dans le fromage (Spanu et al., 2018)

<figure><img src="image_156.png" /></figure>

- Lien potentiel avec une **hygiène de traite plus « intensive »** dans les exploitations **B**

<figure><img src="image_157.png" /></figure>

Note « hygiène de traite » ¹

**9,2 vs 11,9 \***

(5 modérés + 2 intensifs)

(4 intensifs + 3 très intensifs)

UCA

UNIVERSITÉ
Clermont
Auvergne

<figure><img src="image_158.png" /></figure>

VetAgro Sup
Pratiques d'élevage A vs B

* Une **charge de travail** plus élevée dans les exploitations **B**

<figure><img src="image_159.png" /></figure>

24 vs 36 UGB /UMO *

* Une **hygiène de traite** plus « intensive » et des **conditions de logement** moins « maîtrisées » dans les exploitations **B**

Note « hygiène de traite » ¹

<figure><img src="image_160.png" /></figure>

9,2 vs 11,9 *

(5 modérés + 2 intensifs)

(4 intensifs + 3 très intensifs)

<figure><img src="image_161.png" /></figure>

Note « bâtiments » ²

5,0 vs 7,1 *

Cellules 180 000 vs 312 000 /mL *

* Gestion du système fourrager et de l'alimentation du troupeau moins « cohérentes » dans les exploitations **B**

<figure><img src="image_162.png" /></figure>

Concentrés

245 vs 344 g/kg lait *

Production laitière

6 060 vs 4 880 kg/VL *

Vaches en « acidose »

10 % vs 21 % * (hiver)
> Discours des éleveurs A vs B

<figure><img src="image_163.png" /></figure>

Liens denses entre les éléments du système et l'environnement

Délégation faible

Forte conscience de l'environnement microbien de la ferme

Des situations intermédiaires

<figure><img src="image_164.png" /></figure>

Liens distants voire inexistants

Délégation importante, perte de repères

Discours centré sur les pathogènes

<figure><img src="image_165.png" /></figure>
<figure><img src="image_166.png" /></figure>

# Perspectives

* Contribuer à identifier les facteurs de la "qualité unique" des fromages traditionnels (risques / bénéfices pour la santé, biodiversité, etc.)

* Comprendre le rôle du microbiote dans l'adaptation des systèmes laitiers au changement climatique ?

* A explorer dans une large gamme de systèmes laitiers (pratiques agricoles, utilisation d'intrants microbiens, etc.) et de conditions géographiques.

<figure><img src="image_167.png" /></figure>
> Comparison of "agroecological" vs. "intensive" livestock systems and their response to simulated drought

TANDEM

INRAE metaprogramme
HOLOFLUX

<figure><img src="image_168.png" /></figure>

Samples

13 sampled environments

● Rumen

● Cow faeces

● Soil

● Grass

● Bedding material

● Teat skin

● Individual milk (twice a week)

● Bulk milk

● Milk filter

● Air

● Cheese Curd

● Cheese Rind

● Rat faeces

Analyses

Microbial communities: Metabarcoding & metagenomics

Physico-chemistry: soil & effluents

Cows: milk production, live weights

Biochemistry and microbiology (including pathogens): milk, cheese
<figure><img src="image_169.png" /></figure>

# Caractéristiques des laits et des fromages selon les différents systèmes

<figure><img src="image_170.png" /></figure>

* 4 lots en parallèle (AEC, AED, INC, IND)

* 3 répétitions (13, 15, 21/09 2021)

* Fromages à pâte pressée non cuite, type cantal

* Affinage 8 semaines

## Biochimie

<figure><img src="image_171.png" /></figure>

## Protéines (g/L)

<figure><img src="image_172.png" /></figure>

## Urée (mg/L)

<figure><img src="image_173.png" /></figure>

## Microbiologie

<figure><img src="image_174.png" /><figcaption>Levures</figcaption></figure>

<figure><img src="image_175.png" /><figcaption>Lactobacillus</figcaption></figure>

<figure><img src="image_176.png" /></figure>

<figure><img src="image_177.png" /></figure>

## Profils sensoriels des fromages

<figure><img src="image_178.png" /></figure>

<figure><img src="image_179.png" /></figure>

### Système AEC

* Couleur_jaune

* Fondant

* Souple

* Gras

<figure><img src="image_180.png" /></figure>
<figure><img src="image_181.png" /></figure>

## Sol (tous temps), Bray-Curtis sur ASVs

<figure><img src="image_182.png" /></figure>

## Fécès des vaches (septembre), Bray-Curtis sur ASVs

<figure><img src="image_183.png" /></figure>

## Fromage, pâte, Bray-Curtis sur ASVs

<figure><img src="image_184.png" /></figure>

## Fécès des rats (Tfinal), Bray-Curtis sur ASVs

<figure><img src="image_185.png" /></figure>
Un exemple d'indicateur bactérien associé au système d'élevage et ses effets en cascade

**Fécès des vaches**
(septembre;
n=10/condition)

Abondance
relative de
*Lysinibacillus*

<figure><img src="image_186.png" /></figure>

✓ Kotz et al. 2022

**Laits**
(septembre; matin et
soir; n=6/condition)

Abondance
relative de
*Lysinibacillus*

<figure><img src="image_187.png" /></figure>

**Fromages (pâte)**
(n=9/condition)

Abondance
relative de
*Lysinibacillus*

<figure><img src="image_188.png" /></figure>
# Exploration des flux microbiens à l'échelle des gènes et des souches

## Métagénomes (shotgun)

<figure><img src="image_189.png" /></figure>

## Polymorphismes nucléotidiques au sein d'une espèce (SNP)

<figure><img src="image_190.png" /></figure>

## SNP communs à différents écosystèmes

<figure><img src="image_191.png" /></figure>

<figure><img src="image_192.png" /></figure>

<figure><img src="image_193.png" /></figure>

<figure><img src="image_194.png" /></figure>

<figure><img src="image_195.png" /></figure>

<figure><img src="image_196.png" /></figure>

<figure><img src="image_197.png" /></figure>

Reference genome

<figure><img src="image_198.png" /></figure>

## Identification des flux au niveau intra-espèce

<figure><img src="image_199.png" /></figure>

- Raoultella ornithinolytica 206

- Pseudomonas 257

- Leuconostoc mesenteroides 265

Présence d'une même lignée de *Raoultella ornithinolytica* dans la phyllosphère, la litière, la croûte et la pâte

→ suggère un flux d'une souche identique *via* le trayon et le lait.

INRAE

UNIVERSITÉ
Clermont
Auvergne

<figure><img src="image_200.png" /></figure>

VetAgro Sup

<figure><img src="image_201.png" /></figure>

UNIVERSITÉ
DE ROUEN
NORD-AQUITAINE

<figure><img src="image_202.png" /></figure>

Normandie Université

<figure><img src="image_203.png" /></figure>

UFR Sciences
et Techniques

<figure><img src="image_204.png" /></figure>

<figure><img src="image_205.png" /></figure>

<figure><img src="image_206.png" /></figure>

MaiAGE

MATHÉMATIQUES ET INFORMATIQUE APPLIQUÉES DU GÉNÉME À L'ENVIRONNEMENT

Solène PETY
<figure><img src="image_207.png" /></figure>

# Perspectives

## Des connaissances acquises mais des travaux à poursuivre pour répondre aux attentes sociétales

* Comprendre les facteurs déterminant la prévalence des pathogènes et la diversité microbienne des fromages au lait cru

* La maîtrise de l'hygiène de la traite couramment préconisée n'est pas le seul levier

* La qualité microbiologique du lait cru est aussi liée à la cohérence globale du système d'élevage

* Pertinence de l'approche holistique et transdisciplinaire à l'échelle de la ferme

* Contribuer à objectiver :

* Les bénéfices santé des fromages au lait cru

* La différenciation des filières agri et agro-alimentaires sous signes de qualité (indications d'origine, agriculture biologique...)

<figure><img src="image_208.png" /></figure>
## REMERCIEMENTS

Merci pour votre attention!

<figure><img src="image_209.png" /></figure>

<figure><img src="image_210.png" /></figure>

Isabelle Verdier-Metz,
Cécile Bord
Christophe CHASSARD
Cécile Callon,
Béatrice Desserre,
René Lavigne,
Etienne Rifa,
Sébastien Theil

Bruno Martin, INRAE, UMR Herbivores
Matthieu Bouchon, INRAE, UE
Herbipôle

Elisa Manzocchi
Joël Bérard
Mauro Coppa

<figure><img src="image_211.png" /></figure>

Agroscope

INRAE,
métaprogramme
HOLOFLUX

AOP
SAINT-ECTAIRE

<figure><img src="image_212.png" /></figure>

Pôle
fromager
AOP
Massif central

<figure><img src="image_213.png" /></figure>

aGRICULTURES
&TERRITOIRES
CHAMBRES D'AGRICULTURE

<figure><img src="image_214.png" /></figure>

- RMT Fromages de Terroirs

- Pôle Fromager AOP Massif Central

- Filières et producteurs de fromages AOP du Massif Central

- 16-IDEX-0001 (CAP 20-25)

- Infrastructures de recherche H2020 (Projet SmartCow, no. 730924)

<figure><img src="image_215.png" /></figure>

INRAE

UNIVERSITE
CLERMONT
AUVERGNE

Clermont
Auvergne

<figure><img src="image_216.png" /></figure>

VetAgro Sup
<figure><img src="image_217.png" /></figure>

References

* Frétin M., Martin B., Rifa E., Verdier-Metz I., Pomiès D., Ferlay A., ... Delbès C. (2018). Bacterial community assembly from cow teat skin to ripened cheeses is influenced by grazing system. *Scientific Reports* 8, 200.

* Manzocchi E., Martin B., Bord C., Verdier-Metz I., Bouchon M., De Marchi M., ... Coppa M. (2021) Feeding cows with hay, silage, or fresh herbage on pasture or indoor affects sensory properties and chemical composition of milk and cheese. *Journal of Dairy Science* 104, 5285-5302.

* Martin B., Verdier-Metz I., Buchin S., Hurtaud C., Coulon J.-B. (2005) How do the nature of forages and pasture diversity influence the sensory quality of dairy livestock products? *Animal Science* 81, 205-212.

* Tornambé G., Cornu A., Verdier-Metz I., Pradel P., Kondjoyan N., Figueredo G., ... Martin B. (2008). Addition of pasture plant essential oil in milk: influence on chemical and sensory properties of milk and cheese. *Journal of Dairy Science* 91, 58-69.

* Theil S., and Rifa E. (2021) rANOMALY: Amplicon workflow for microbial community analysis. *F1000 Research* 10, 7.

* Behrendt, U., Müller, T. & Seyfarth, W. The influence of extensification in grassland management on the populations of micro-organisms in the phyllosphere of grasses. *Microbiol. Res.* **152**, 75-85 (1997).

<figure><img src="image_218.png" /></figure>

INRAE

UNIVERSITE
CLERMONT
AUVERGNE

CLERMONT
AUVERGNE

<figure><img src="image_219.png" /></figure>
<figure><img src="image_220.png" /></figure>

AOP
SAINT-ECTAIRE

<figure><img src="image_221.png" /></figure>

Pôle
fromager
AOP
Massif central

<figure><img src="image_222.png" /></figure>

agRICULTURES
&TERRITOIRES
CHAMBRES D'AGRICULTURE

MétaPDOCheese

<figure><img src="image_223.png" /></figure>

<figure><img src="image_224.png" /></figure>

CONSEIL NATIONAL
DES APPELLATIONS
D'ORIGINE LAITIÈRES

<figure><img src="image_225.png" /></figure>

<figure><img src="image_226.png" /></figure>

<figure><img src="image_227.png" /></figure>

<figure><img src="image_228.png" /></figure>

INSTITUT DE
L'ELEVAGE
idele

<figure><img src="image_229.png" /></figure>

* RMT Fromages de Terroirs

* Pôle Fromager AOP Massif Central

* Filières et producteurs de fromages AOP du Massif Central

<figure><img src="image_230.png" /></figure>

* **UMRF**
  Christophe CHASSARD
  Cécile Callon,
  Béatrice Desserre,
  Céline Grès
  René Lavigne,
  Etienne Rifa,
  Sébastien Theil
  Isabelle Verdier-Metz,
  Marie Frétin

* Consortium MetaPDOcheese: Françoise Irlinger, INRAE, UMR SayFood

* Consortium TANDEM: UMRH, UREP, MEDIS, Herbipôle, Territoires à Clermont, UMR Innovation à Montpellier, MICALIS et MAiAGE à Jouy-en-Josas, Agroécologie à Dijon, OPAALE à Rennes
<figure><img src="image_231.png" /></figure>

<figure><img src="image_232.png" /></figure>

Fermented dairy foods consumption and depressive
symptoms: A meta-analysis of cohort studies

Yupeng Luo co, Zhuo Li co, Liya Gu, Kui Zhang co

Review Articles

Effect of fermented foods on some neurological diseases,
microbiota, behaviors: mini review

Fatma Elif Eroğlu & Nevin Sanlier

Pages 8066-8082 | Published online: 23 Mar 2022

Figure 1. Kefir's anti-inflammatory, antioxidant, antimicrobial, antidiabetic, antihypertensive, and anticancer effects (Azizi et al. 2021).

<figure><img src="image_233.png" /></figure>
<figure><img src="image_234.png" /></figure>

<figure><img src="image_235.png" /></figure>

## Industrialisation de l'alimentation

* → Moins d'exposition aux microorganismes ?

* → Lien avec le microbiote intestinal?

C. Villeneuve et al. / Microbes and Infection 20 (2018) https://doi.org/10.1016/j.micinf.2017.11.001

Evolution of the hygiene hypothesis into biota alteration theory: what are the paradigms and where are the clinical applications?

## Cell

### Article

### Gut-microbiota-targeted diets modulate human immune status

Wastyk et al., 2021, Cell 184, 4137-4153
August 5, 2021 © 2021 Elsevier Inc.
https://doi.org/10.1016/j.cell.2021.06.019

#### High fermented food diet

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#### En comparaison à un régime riche en fibres, un régime alimentaire à base d'aliments fermentés

* → Diversité du microbiome digestif

* → Dont 5,4 % taxa communs avec l'aliment

* → Effet indirect

* → Marqueurs d'inflammation

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INRAE

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UNIVERSITE
Clermont
Auvergne

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