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Ecole Doctorale RP2E

UMR Université de Lorraine-INRA 1121 Agronomie et Environnement

# Thèse de Doctorat

Présentée et soutenue publiquement le 9 décembre 2015 pour l'obtention du grade de
docteur de l'Université de Lorraine (spécialité : Sciences Agronomiques)

par

Nicolas Romillac

# Effets de l'introduction du pois dans une succession de cultures sur certaines communautés végétales et bactériennes et leurs fonctions écosystémiques associées

Devant le jury :

Rapporteurs

Laurent PHILIPPOT
Jean ROGER-ESTRADE

Directeur de Recherche, INRA
Professeur, AgroParisTech

Examinateurs

Bruno CHAUVEL
Sophie SLEZACK-DESCHAUMES

Chargé de Recherche, INRA
Maître de Conférences, Université
de Lorraine

Directeur de thèse

Bernard AMIAUD

Professeur, Université de Lorraine

Co-directrice de thèse

Séverine PIUTTI

Maître de Conférences, Université
de Lorraine

Travail réalisé au Laboratoire Agronomie et Environnement, UMR 1121, F-4518
Vandoeuvre-lès-Nancy
Effets de l'introduction du pois dans une succession
de cultures sur certaines communautés végétales et
bactériennes et leurs fonctions écosystémiques
associées

Ou sème un pur froment dans le même terrain
Qui n'a produit d'abord que le frêle lupin,
Ou la vesce légère, ou ces moissons bruyantes
De pois retentissants dans leurs cosses tremblantes.
Pour l'avoine et le lin, et les pavots brûlants,
De leurs sucs nourriciers ils épuisent les champs :
La terre toutefois, malgré leurs influences,
Pourra par intervalle admettre ces semences,
[...]  
La terre ainsi repose en changeant de richesses ;
Mais un entier repos redouble ses largesses.

Virgile, Les Géorgiques
## Remerciements

Je remercierai tout d'abord mes encadrants, Séverine Piutti, Sophie Deschaumes et Bernard Amiaud, pour m'avoir accueilli au laboratoire (et surtout pour avoir relu la thèse dans les dernières semaines, en plus de l'enseignement !). Je remercie également les membres de mon comité de suivi : Sylvie Recous, Franck Poly et Etienne Gaujour ainsi Jean Roger-estrade, Bruno Chauvel et Laurent Philippot, qui ont bien voulu faire partie du jury.

Je tiens à remercier les techniciens du LAE, particulièrement Jeffrey Pernot pour l'assistance sur le terrain mais aussi Aude pour les mises au point sur la méthode CNS et Claude pour les manips en phytotron (Julie, maintenant c'est à toi de faire des qPCR !). Un merci également aux personnels du LSE qui m'ont gentiment accueilli à chaque panne de machine au LAE.

Je remercie Jean Villerd et Simon, pour leur assistance en statistiques (j'ai fini par aimer ça !), ainsi que ma stagiaire, Sara Benkirane.

Une petite pensée pour les 5 942 plantes, les 40 028 625 694 bactéries et les 2 515 782 929 champignons qui ont trouvé la mort au cours des expérimentations de cette thèse (comme quoi les plus faciles à étudier ne sont peut-être pas ceux que l'on croit).

Je remercie aussi mes collègues doctorants et néanmoins amis : Aline, Simon, Victoire et Célia, ainsi que les doctorants (et le technicien) du LSE (non pas pour leur assistance professionnelle), particulièrement Sophie qui a indirectement changé le cours de ma vie. Victoire et Célia, c'était un vrai plaisir de partager le bureau avec vous (et de décorer la porte du bureau).

Un merci à l'ensemble de la brasserie artisanale française qui a beaucoup compté par son soutien moral pour survivre dans cet Est sauvage. Heureusement que la désindustrialisation a donné un minimum d'attraction touristique (très personnelle) à la Lorraine.

Une pensée à mes amis nancéiens (Mathilde, Rudy, Vincent, Maryam, Clément, Ségolène) que je vais bientôt quitter, à mes amis ex-montpelliérains que je vais peut-être retrouver et à mes colocataires.

Mes dernières pensées vont à Lucia, mon amour, sans qui je n'aurai peut-être pas été jusqu'au bout.
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# Table des matières

<table><tr><td>Remerciements</td><td>5</td></tr><tr><td>Table des figures</td><td>11</td></tr><tr><td>Table des tableaux</td><td>19</td></tr></table>

<table><tr><td>Introduction générale</td><td>21</td></tr></table>

<table><tr><td>Chapitre 1. Synthèse bibliographique</td><td>33</td></tr></table>

<table><tr><td>1. Les communautés d'organismes, effecteurs des fonctions écosystémiques</td><td>35</td></tr></table>

<table><tr><td>2. Les microorganismes des sols</td><td>37</td></tr></table>

<table><tr><td>2.1 Abondance et diversité des communautés microbiennes</td><td>37</td></tr></table>

<table><tr><td>2.2 Les facteurs influençant l'abondance et la diversité des communautés microbiennes</td><td>39</td></tr></table>

<table><tr><td>2.3 La décomposition et la minéralisation de la matière organique : une fonction écosystémique contrôlée par les microorganismes</td><td>40</td></tr></table>

<table><tr><td>2.3.1 Azote et soufre, deux éléments indispensables pour la croissance des plantes cultivées</td><td>40</td></tr></table>

<table><tr><td>2.3.2 Deux familles d'enzymes microbiennes importantes pour la décomposition et la minéralisation : les protéases et les arylsulfatases</td><td>42</td></tr></table>

<table><tr><td>2.4 Régulation des activités microbiennes impliquées dans la décomposition et la minéralisation de la matière organique</td><td>45</td></tr></table>

<table><tr><td>2.4.1 Stœchiométrie et régulation de la balance minéralisation/immobilisation</td><td>45</td></tr></table>

<table><tr><td>2.4.2 Régulation des activités enzymatiques</td><td>45</td></tr></table>

<table><tr><td>2.5 Effet des pratiques agricoles sur les communautés microbiennes</td><td>51</td></tr></table>

<table><tr><td>2.5.2 Effet du travail du sol</td><td>57</td></tr></table>

<table><tr><td>2.5.3 Effet de la fertilisation</td><td>58</td></tr></table>

<table><tr><td>3. Les plantes adventices</td><td>60</td></tr></table>

<table><tr><td>3.1 Abondance et diversité</td><td>60</td></tr></table>

<table><tr><td>3.2 Déterminants de l'abondance et de la composition de la communauté adventice</td><td>61</td></tr></table>

<table><tr><td>3.3 La compétition avec la culture : une fonction écosystémique réalisée par les adventices</td><td>63</td></tr></table>

<table><tr><td>3.4 Déterminants de la compétition</td><td>64</td></tr></table>

<table><tr><td>3.4.1 Traits fonctionnels impliqués dans l'aptitude compétitive des plantes</td><td>64</td></tr></table>

<table><tr><td>3.4.2 Déterminants de la compétition à l'échelle de la communauté</td><td>67</td></tr></table>

<table><tr><td>3.5 Effet des pratiques agricoles sur les communautés d'adventices et la compétition culture-adventices</td><td>70</td></tr></table>

<table><tr><td>3.5.1 Effet des plantes cultivées</td><td>70</td></tr></table>

<table><tr><td>3.5.2 Travail du sol</td><td>74</td></tr></table>

<table><tr><td>3.5.4 Herbicides</td><td>75</td></tr></table>

<table><tr><td>3.5.6 Fertilisation</td><td>76</td></tr></table>

<table><tr><td>4. La diversification des rotations, levier majeur de l'agroécologie</td><td>77</td></tr></table>

<table><tr><td>4.1 Effet du pois sur les communautés microbiennes du sol</td><td>78</td></tr></table>

<table><tr><td>4.2 Effet du pois sur la communauté d'adventices</td><td>79</td></tr></table>

<table><tr><td>5. Objectifs de la thèse</td><td>80</td></tr></table>

<table><tr><td>Chapitre 2. Matériels et Méthodes</td><td>119</td></tr></table>
<table><tr><td>1. Expérimentation au champ</td><td>121</td></tr><tr><td>1.1 Présentation du site</td><td>121</td></tr><tr><td>1.2 Les successions culturales</td><td>123</td></tr><tr><td>1.3 Conduite des cultures</td><td>123</td></tr><tr><td>1.4 Echantillonnage au champ</td><td>125</td></tr><tr><td>1.4.1 Prélèvements du sol</td><td>125</td></tr><tr><td>1.4.2 Relevé et prélèvement des adventices</td><td>127</td></tr><tr><td>2. Expérimentation en conditions contrôlées</td><td>129</td></tr><tr><td>2.1 Expérimentation 1 : effet du développement du pois sur les communautés microbiennes protéolytiques et ammonifiantes</td><td>129</td></tr><tr><td>2.2 Expérimentation 2 : effet du précédent cultural, de l'enfouissement des résidus du pois et du développement du blé sur les communautés microbiennes protéolytiques et ammonifiantes</td><td>131</td></tr><tr><td>3. Variables mesurées sur le sol</td><td>133</td></tr><tr><td>3.1 Teneur des sols en C et N totaux et solubles et en N minéral</td><td>133</td></tr><tr><td>3.2 Activités enzymatiques microbiennes</td><td>134</td></tr><tr><td>3.3 Cinétiques de minéralisation de l'azote et du soufre</td><td>135</td></tr><tr><td>3.4 Abondance des bactéries cultivables</td><td>135</td></tr><tr><td>3.5 Biomasses microbiennes C et N</td><td>136</td></tr><tr><td>3.6 Extractions d'ADN de sol et PCR quantitative</td><td>137</td></tr><tr><td>3.7 Analyse métagénomique</td><td>138</td></tr><tr><td>4. Variables mesurées sur les plantes cultivées et adventices</td><td>139</td></tr><tr><td>4.1 Détermination des adventices et mesure de la biomasse</td><td>139</td></tr><tr><td>4.2 Mesure des traits fonctionnels aériens</td><td>139</td></tr><tr><td>4.3 Mesure des traits fonctionnels racinaires</td><td>141</td></tr><tr><td>4.4 Mesure de la compétition entre adventices et culture</td><td>143</td></tr><tr><td>5. Données météorologiques</td><td>144</td></tr><tr><td>6. Calcul des indices de diversité</td><td>145</td></tr><tr><td>6.1 Indices de diversité taxonomique et phylogénétique</td><td>145</td></tr><tr><td>6.2 Indices de diversité fonctionnelle</td><td>145</td></tr><tr><td>7. Analyses statistiques</td><td>146</td></tr></table>

<table><tr><td>Chapitre 3. Effet du pois et du blé en conditions contrôlées sur certaines communautés microbiennes impliquées dans le cycle de l'azote</td><td>153</td></tr><tr><td>Introduction</td><td>155</td></tr><tr><td>Influence of root traits modulating soil bioavailable C and N on ammonification activity along pea development</td><td>161</td></tr><tr><td>Supplementary information</td><td>169</td></tr><tr><td>Combined effects of pea residues and wheat root functional traits on soil protease activity</td><td>177</td></tr><tr><td>Introduction</td><td>178</td></tr><tr><td>Material and methods</td><td>180</td></tr><tr><td>Results</td><td>183</td></tr><tr><td>Discussion</td><td>187</td></tr><tr><td>Conclusion</td><td>192</td></tr><tr><td>Résumé du Chapitre 3</td><td>198</td></tr></table>
<figure><img src="image_3.png" /></figure>
## Table des figures

<table><tr><td>Introduction générale</td><td>25</td></tr><tr><td>Figure 1. Représentation des systèmes de culture et de leurs externalités avant et après l'intensification du milieu du XXème siècle</td><td>27</td></tr><tr><td>Figure 2. Evolution des surfaces de légumineuses fourragères et de légumineuses à graines</td><td>30</td></tr><tr><td>Figure 3. Pressions s'exerçant sur les systèmes de production agricole intensive</td><td>30</td></tr><tr><td>Figure 4. Surfaces cultivées en pois par région</td><td>32</td></tr><tr><td>Chapitre 1. Synthèse bibliographique</td><td>34</td></tr><tr><td>Figure 1.1 Exemples de processus et de fonctions écosystémiques</td><td>35</td></tr><tr><td>Figure 1.2 Interactions entre filtres environnementaux, traits fonctionnels et fonctionnement de l'agroécosystème</td><td>36</td></tr><tr><td>Figure 2.1. Les microorganismes au cœur des cycles biogéochimiques dans les sols</td><td>40</td></tr><tr><td>Figure 2.2 Contrôles environnementaux de l'activité protéase</td><td>40</td></tr><tr><td>Figure 2.3 Contrôles environnementaux de l'activité arylsulfatase</td><td>41</td></tr><tr><td>Figure 2.4 Niveau d'action des pratiques agricoles sur le sol</td><td>50</td></tr><tr><td>Figure 3.1 Les perturbations et la compétition, deux déterminants de la composition des communautés d'adventices</td><td></td></tr><tr><td>Figure 3.2 Classification des adventices en sept groupes fonctionnels en fonction de leurs traits fonctionnels</td><td></td></tr><tr><td>Figure 3.3 Intensité de la compétition en fonction des niches écologiques des espèces et de la diversité des ressources présentes</td><td></td></tr><tr><td>Figure 3.4 Classification des cultures en fonction de la composition spécifique de la communauté d'adventices au Danemark</td><td></td></tr><tr><td>Figure 5.1 Schéma conceptuel de l'effet du pois sur les communautés microbiennes et végétales adventices</td><td></td></tr></table>

### Chapitre 2. Matériels et Méthodes

Figure 1. Vue aérienne du site expérimental. En vert clair les bandes enherbées séparant les blocs

Figure 2. Plan du dispositif expérimental sur 5 ans

Figure 3. Exemple de d'essai rotation en décalage de phases, les rotations sont commencée à des stades différents sur des unités expérimentales différente

Figure 4. Plan de prélèvement des adventices

Figure 5. Adventices dans le pois en juin 2013
**Figure 6.** Schéma du dispositif expérimental en conditions contrôlées

**Figure 7.** Expérimentation en phytotron

**Figure 8.** Recouvrement (overlap) entre la distribution des valeurs de traits de la culture et des adventices

# Chapitre 3. Effet du pois et du blé en conditions contrôlées sur certaines communautés microbiennes impliquées dans le cycle de l'azote

## Introduction

**Figure 1.** Schéma du dispositif expérimental en conditions contrôlées

### Influence of root traits modulating soil bioavailable C and N on ammonification activity along pea development

**Figure 1** Redundancy analysis of enzymatic activities in relation to the root growth related traits and root architecture related traits

**Figure 2** Redundancy analysis of soil hot-water soluble C in relation to root-growth related traits and root-architecture related traits

### Combined effects of pea residues and wheat root functional traits on soil protease activity

**Figure 1** Potential protease activity at different wheat phenological stages and in different soil conditions

**Figure 2** Comparison of soil variables by Principal Component Analysis from 14 to 89 days after sowing

**Figure 3** Comparaison of root functional traits by Principal Component Analysis from 14 to 89 days after sowing

**Figure 4** Redundancy analysis correlation biplots of protease activity in relation to soil variables

**Figure 5** Redundancy analysis correlation biplots of microbial biomass N in relation to root functional traits

## Résumé du Chapitre 3

**Figure 1** Schéma représentant les effets du pois et du blé sur les activités potentielles protéase et d'ammonification mis en évidence dans notre étude

# Chapitre 4. Effet en conditions réelles de l'introduction du pois dans une rotation de céréales et colza sur les communautés microbiennes et les adventices

## Introduction

**Figure 1** Schéma conceptuel de l'effet du pois sur les communautés microbiennes et végétales adventices

### Response of microbial communities to crop species and interannual climatic variability at field scale
**Figure 1** Boxplots of microbial activities and abundances and N and S net mineralization according to crop

**Figure 2** Boxplots of microbial activities and abundances and N and S net mineralization according to sampling date

**Figure 3** Multivariate regression tree of the microbial abundances and activities explained by sampling date and crop species

**Figure 4** Redundancy analysis of microbial abundances and enzymatic activities in relation to the meteorological factors

**Figure 5** Boxplots of microbial activities and abundances and N and S net mineralization according to crop and sampling date

**Figure 6** Redundancy analysis correlation biplots of net N and S mineralization over 28 days incubation in relation to the microbial abundances and enzymatic activities

*Effet de la composition de la rotation sur l'abondance, la composition et l'activité des communautés microbiennes sous le blé*

**Figure 1** Analyse en composante principale des variables microbiennes

**Figure 2** Courbes de raréfaction des OTU 97% en fonction de la rotation

**Figure 3** Abondance relative des phyla et des classes de protéobactéries en fonction de la rotation

**Figure 4** Positionnement multidimensionnel non-métrique (NMDS) des communautés microbiennes

*Effect of crops species on crop-weeds functional niches overlap and weeds functional traits involved in competition*

**Figure 1** Boxplots of weed abundance in oilseed rape and pea

**Figure 2** Non metric dimensional scaling of weed communities based on species composition

**Figure 3** Principal component analysis of weeds functional traits community weighted mean

**Figure 4** Overlap between density function representing crop functional traits and weeds functional traits

Résumé du Chapitre 4

**Figure 1** Effets des plantes cultivées et du climat sur les communautés microbiennes observés au champ

**Figure 2** Effets du pois et du colza sur les communautés d'adventices observés au champ pendant et après leur cycle de développement

Chapitre 5. Discussion générale

**Figure 1** Effet du pois sur les communautés microbiennes

**Figure 2** Effet du pois sur les communautés d'adventices
<figure><img src="image_4.png" /></figure>
# Table des tableaux

Chapitre 1. Synthèse bibliographique 25

Tableau 2.1 Corrélations entre activités enzymatiques et teneur en carbone organique du sol ou biomasse microbienne carboné 27

Tableau 2.2 Corrélations entre l'activité protéase et certaines variables du sol 30

Tableau 2.3 Corrélations entre l'activité arylsulfatase et certaines variables du sol 30

Tableau 2.4 Caractéristiques de trois espèces cultivées 32

Tableau 3.1 Traits fonctionnels impliqués dans l'effet compétitif et la réponse compétitive chez plusieurs espèces.

Tableau 3.2 Importance relative des facteurs liés à la culture pour la composition de la communauté d'adventices

Tableau 4.1 Principales espèces d'adventices du pois de printemps et seuil de nuisibilité de ces espèces dans le blé d'hiver

## Chapitre 2. Matériels et Méthodes

Tableau 1. Caractéristiques du sol en avril 2009 et en avril 2014

Tableau 2. Dates de prélèvement du sol et stade phénologique des cultures échantillonnées

Tableau 3. Variables mesurées sur le sol de l'expérimentation au champ

Tableau 4. Liste des cultures où les adventices ont été échantillonnées

Tableau 5. Variables mesurées dans le cadre de l'expérimentation en conditions contrôlées

Tableau 6. Séquence des amorces utilisées pour la quantification des communautés microbiennes par PCR en temps réel

Tableau 7. Correspondance entre traits fonctionnels et caractéristiques physiologiques des plantes impliquées dans les processus écosystémiques

Tableau 8. Pourcentage des individus dont les feuilles ont été inclues dans le dosage de CNS, par espèce d'adventice et par culture

## Chapitre 3. Effet du pois et du blé en conditions contrôlées sur certaines communautés microbiennes impliquées dans le cycle de l'azote

Influence of root traits modulating soil bioavailable C and N on ammonification activity along pea development

Appendix B: Table 1 Pea root functional traits, soil enzymatic activities and soil variables at 4 phenological stages

Appendix C: Table 2 Selection of explanatory variables for RDA
Combined effects of pea residues and wheat root functional traits on soil protease activity

**Table 1** Control soil (C) and soil previously cropped with pea (P) characteristics before planting

**Table 2** Average ± SEM of the soil variables in the 4 soil treatments and along wheat phenology

**Table 3** Average ± SEM of the root functional traits in the 4 soil treatments and along wheat phenology

Chapitre 4. Effet en conditions réelles de l'introduction du pois dans une rotation de céréales et colza sur les communautés microbiennes et les adventices

Response of microbial communities to crop species and interannual climatic variability at field scale

**Table 1** Average monthly temperature and monthly precipitations amounts during the three cropping cycles

**Table 2** Site characteristics per block

**Table 3** Importance of sampling date and crop species for the construction of an univariate regression tree with the microbial abundances and activities as response variables

**Table 4** Correlation matrices between meteorological variables and microbial abundances and activities under oilseed rape, barley and dry pea

Effet de la composition de la rotation sur l'abondance, la composition et l'activité des communautés microbiennes sous le blé

**Tableau 1** Variables microbiennes sous le blé en fonction de la rotation

**Tableau 2** Indices de diversité alpha de la communauté bactérienne totale en fonction de la rotation

**Tableau 3** Abondance relative des genres bactériens sous le blé en fonction de la rotation

Effect of crops species on crop-weeds functional niches overlap and weeds functional traits involved in competition

**Table 1** Crops functional traits and weed communities functional diversity indices in oilseed rape and pea
# Introduction générale
## Introduction générale

Au début du 20ème siècle, la seconde révolution industrielle a produit un certain nombre d'innovations techniques qui ont bouleversé l'agriculture européenne (Paarlberg et Paarlberg, 2000 ; Mazoyer et Roudart, 2006). L'exploitation du pétrole et le développement du moteur à combustion interne ont contribué à la mécanisation de l'agriculture. Le développement de l'industrie chimique a permis la synthèse des engrais azotés et, à partir des années 1940, des pesticides organiques. Dans la décennie suivant la fin de la seconde guerre mondiale, cette révolution agricole a gagné rapidement l'ensemble du secteur agricole européen et a eu des effets très positifs sur la productivité agricole.

Cependant ces développements industriels conjugués au développement de la recherche agronomique et du conseil agricole, sous l'impulsion d'états souhaitant atteindre l'autosuffisance alimentaire (Bonneuil et Thomas, 2002 ; Pardey et Pingali, 2010), ont modifié profondément les paradigmes de gestion des agroécosystèmes, et en particulier la gestion de la fertilité du sol et des ennemis des cultures dont les adventices. Ainsi la gestion de la fertilité du sol qui depuis le 18ème siècle était basée sur des rotations diversifiées à base de céréales, légumineuses et plantes sarclées et sur la gestion des matières organiques du sol grâce au fumier (Waksman, 1936 ; Manlay et al., 2007) s'est orienté à partir des années 1940 vers une gestion de minéraux biodisponibles pour les plantes au-travers de la fertilisation minérale (Drinkwater et Snapp, 2007) du fait de l'introduction des engrais d'origine chimique.

Pendant cette période, la productivité des plantes cultivées devint donc beaucoup plus dépendante des engrais que de la minéralisation de la matière organique des sols. Dans cette vision de la fertilité, le sol fut alors considéré plutôt comme un support que comme une ressource, les matières organiques et les activités biologiques du sol furent délaissées. Ainsi, la gestion de la fertilité du sol disparue et laissa place à la gestion de la fertilisation, raisonnée à l'échelle du cycle de développement de la culture, tout en considérant les éléments nutritifs indépendamment les uns des autres (Drinkwater et Snapp, 2007).

Concernant les adventices, avant l'avènement de l'industrie phytopharmaceutique, le contrôle de ces bioagresseurs s'effectuait principalement par le travail du sol (labour et hersage) lors des périodes de repos des terres (jachères et inter-cultures) et le désherbage mécanique (sarclage et binage de certaines cultures de la rotation) (Alder et al., 1977 cité par Zimdahl, 2007; Timmons et al., 2005). Le raisonnement des rotations de cultures (alternance de culture annuelles de printemps et d'hiver, prairies temporaires, cultures sarclées) et l'utilisation de variétés cultivées plus compétitives que les variétés actuelles (Cosser et al., 1997) limitaient aussi la pression des adventices dans les systèmes de culture. L'introduction des herbicides de synthèse à partir de 1945 fit de ces molécules le principal
<figure><img src="image_5.png" /></figure>

Polyculture-élevage avant 1945

Grandes cultures après 1945

**Figure 1.** Représentation schématique des systèmes de culture et de leurs externalités avant et après l'intensification du milieu du XXème siècle. En vert, les externalités positives de l'agriculture, en rouge ses externalités négatives

levier utilisé pour le contrôle des adventices. La lutte se résumait à des interventions techniques simples permettant la destruction des adventices au stade plantule, de manière à maintenir leurs populations au-dessous d'un seuil de nuisibilité (Knezevic et al., 2002 ; Marra et Carlson, 1983).

La modification des pratiques de gestion de la fertilité des sols et des adventices, en interaction avec d'autres évolutions techniques (insecticides et fongicides, mécanisation, amélioration génétique des variétés, développement des transports), contribua à réduire la place des systèmes autonomes de polyculture-élevage caractéristiques du début du 20ème siècle au profit de systèmes simplifiés et spécialisés (Mazoyer et Roudart, 2006 ; Papy et Goldringer, 2011), intensifs en intrants et en capitaux, mais peu intensifs en main-d'œuvre (Tirel, 1991) (Figure 1). Cette évolution se traduisit notamment par la séparation des ateliers de production végétale et animale sur les exploitations et par une simplification des rotations dans les systèmes de culture. De plus, les orientations de la politique agricole commune (PAC), dès 1962, en favorisant les productions céréalières au détriment des oléo-protéagineux poussèrent les exploitations agricoles à se spécialiser dans les productions les plus rentables. La disparition de l'élevage sur les exploitations conduisit à une diminution des surfaces en prairies et en cultures fourragères notamment à base de légumineuses tandis que les pesticides ont réduisirent l'intérêt de conserver des rotations longues et complexes destinées à contrôler
<figure><img src="image_6.png" /><figcaption>**Figure 2.** Evolution des surfaces de légumineuses fourragères (à gauche) et de légumineuses à graines (à droite) (modifié d'après Cavaillès, 2009 et Voisin et al., 2013)</figcaption></figure>

naturellement les adventices et agents pathogènes. Ainsi, alors qu'en 1950 la durée des rotations françaises était comprise entre 6 à 12 ans, dont plusieurs années de cultures fourragères (Sourdillat, 1950), en 2012, la rotation colza-blé-orge était la plus pratiquée avec 9% de la Surface Agricole Utile (SAU) nationale. Les rotations de 2 ans et les monocultures couvraient respectivement 15% et 6% de la Surface Agricole Utile (Fuzeau et al., 2012). Sur la même période, les surfaces de légumineuses fourragères étaient divisées par 7. Il faut noter cependant qu'avec 4,5% de la SAU an 2006, les légumineuses à graines occupent à peu près la même surface qu'en 1960 (Voisin et al., 2013) (Figure 2).

Ces évolutions profondes des systèmes de production agricole ont permis, entre 1950 et 2000, une forte augmentation des rendements à l'hectare (d'un facteur 3 à 6 suivant les cultures considérées) et du volume total de la production agricole (multipliée par 2).

Cependant, les pratiques agricoles développées dans ce contexte d'intensification de la production agricole ont eu des conséquences négatives sur les agroécosystèmes (Figure 3). A titre d'exemple, le travail du sol profond combiné à une faible entrée de matières organiques (i.e. effluents d'élevage) dans les régions de grandes cultures sans élevage, entraîna une diminution des teneurs en matières organiques, pilier de la fertilité du sol (Balesdent et al., 2000). En France, les sols des régions de grandes cultures présentent ainsi des teneurs en carbone organique de 40 à 50 T/ha contre 50 à 70 T/ha dans les régions d'élevage (Gis Sol, 2011). Cette diminution des teneurs en matière organique des sols, conjuguée à d'autres pratiques (sol nu en hiver, suppression des haies) accentua le processus d'érosion des sols qui touche 18% des sols français (Gis Sol, 2011) et qui est responsable d'une perte moyenne de 6T de sol/ha/an (Evans et al., 2006). Concernant la gestion des adventices, des résistances aux herbicides sont apparurent chez de nombreuses espèces (Walsh, 2007 ; Kleeman et Gill, 2006) suite à l'usage intensif des herbicides. De plus, la simplification des rotations favorisa les espèces adventices présentant des caractéristiques semblables à celles de la culture en terme de cycle de
développement, d'exigences en éléments nutritifs ou de tolérance aux herbicides, compliquant encore la gestion de ces bioagresseurs (Fried et al., 2009, 2010, 2015).

L'utilisation excessive des pesticides, des engrais minéraux et la simplification des rotations ont entrainé une réduction de l'abondance et de la diversité de différents groupes taxonomiques dans les agroécosystèmes (Storkey et al., 2012 ; Fried et al., 2008 ; Benton et al., 2002 ; Donald et al., 2001 ; Wilson et al., 1999 ; Miller et al., 1995). Cet appauvissement de la biodiversité dans les agroécosystèmes, en particulier au niveau des pollinisateurs, prédateurs d'ennemis des cultures ou symbiontes racinaires (Poehling, 1988 ; Miller et al., 1995 ; Franke et al., 2009 ; Chagnon et al., 2015), pourrait conduire à une diminution des services écosystémiques (définis comme « *the benefits people obtain from ecosystems* » ; Millenium Ecosystem Assessment, 2005) rendus par ces écosystèmes (Björklund et al., 1999). Ces effets négatifs des pratiques agricoles sont à l'origine de pressions

<figure><img src="image_7.png" /><figcaption>**Figure 3.** Pressions s'exerçant sur les systèmes de production agricole intensive</figcaption></figure>

réglementaires et économiques qui encouragent actuellement à modifier les systèmes de production agricole (Figure 3). Le plan Ecophyto 2018 (Ministère de l'Agriculture et de la Pêche, 2008), transposition de la directive européenne 2009/128/CE, et dont l'échéance a été repoussée à 2025 (Potier, 2014), vise ainsi à réduire l'utilisation de pesticides de 50% si possible. De même, la directive Nitrates (Directive 91/676/CEE) vise à réduire les pollutions azotées d'origine agricole et la directive-
cadre sur l'eau (Directive 2000/60/CE) visait un bon état écologique des milieux aquatiques pour 2015.
La Loi d'Avenir pour l'Agriculture, l'Alimentation et la Forêt (2014) a introduit un dispositif de
« phytopharmacovigilance » pour suivre les effets des pesticides sur l'environnement.

Ces orientations montrent que l'agriculture des pays développés se doit de diminuer ses impacts
environnementaux mais tout en maintenant son niveau de production. Pour répondre à ce double
enjeu, le monde scientifique propose plusieurs voies d'évolution et/ou d'adaptation des systèmes
agricoles, basées sur une meilleure compréhension du fonctionnement écologique des
agroécosystèmes. L'une de ces voies, l'intensification écologique (ou agriculture écologiquement
intensive), propose d'augmenter la production agricole en augmentant le nombre et l'efficience des
processus et des fonctions écosystémiques dans les agroécosystèmes, afin de pouvoir limiter le recours
aux intrants (Chevassus-au-Louis et Griffon, 2008).

Ce concept, développée au CIRAD dans le contexte de l'agriculture vivrière des pays du Sud (CIRAD, 2010), s'est propagé rapidement au sein du monde universitaire et du monde agricole français (Bonny, 2010 ; Goulet, 2012). La notion d'intensification écologique a également été reprise par l'INRA et le CIRAD dans les scénarios de la prospective Agrimonde (Paillard et al., 2010). Les promoteurs de l'intensification écologique mettent l'accent sur l'importance de la diversité biologique, domestique ou sauvage, à tous les niveaux d'organisation biologique (gènes, espèces, écosystèmes), pour maintenir un haut niveau de fonctionnement de l'écosystème (Griffon, 2004 ; Chevassus-au-Louis et Griffon, 2008 ; Schaller, 2013). En effet, une grande partie des processus et fonctions écosystémiques utiles à la production agricole sont réalisées par les organismes présents dans les agroécosystèmes et il existe une généralement une relation positive entre la diversité de ces organismes et le fonctionnement écosystémique (Naeem et Wright, 2003 ; Hooper et al., 2005 ; Thompson et Starzomski, 2007). Par exemple, certains microorganismes des sols sont impliqués dans un ensemble de processus responsables de la décomposition et de la minéralisation de la matière organique. Ces processus conduisent à la libération des minéraux solubles assimilables par les plantes et contribuent ainsi à la fertilité des sols agricoles. Les plantes adventices sont, elles, impliquées dans des processus de compétition avec la culture plus ou moins marqués selon les espèces et qui peuvent conduire *in fine* à des pertes de rendement (Zimdahl, 2007 ; Mézière et al., 2015). Ces deux fonctions écosystémiques, décomposition/minéralisation de la matière organique et compétition adventice/culture dépendent de la structure et de la diversité des communautés, respectivement, microbiennes et adventices. La compréhension des processus impliqués dans les fonctions écosystémiques réalisées par ces deux groupes d'organismes et des facteurs susceptibles de les influencer pourrait représenter une alternative à l'utilisation des engrais minéraux et des herbicides, deux catégories d'intrants soumis à de fortes pressions pour la restriction de leurs usages (Drinkwater et Snapp, 2007 ; Gaba et al., 2014). Ces organismes sont notamment influencés par les conditions du
milieu (climat, type de sol...) (Lauber et al., 2009 ; Fierer, 2009 ; Navas, 2012), les niveaux de ressources (nutriments, eau, espaces vides) et les régimes de perturbations liés aux pratiques agricoles (Dequiedt et al., 2011 ; Gaba et al., 2014). Dans le cadre de l'intensification écologique, la modification des successions de culture a été identifiée comme l'une des pratiques agricoles majeures pour maitriser les adventices et maintenir la fertilité du sol (Wezel et al., 2014). Les changements de composition des

<figure><img src="image_8.png" /><figcaption>**Figure 4.** Surfaces cultivées en pois par région en pourcentage de la SAU en 2013 (données : UNIP, 2014)</figcaption></figure>

successions culturales permettent de faire varier d'une année familles chimiques d'herbicides utilisés, type de travail du sol...) et les ressources (alternance des exigences en nutriments et en eau, compétition pour la lumière, composition des résidus de culture ...). De manière générale, l'augmentation du nombre de cultures dans la rotation permet de réduire la pression des adventices (Bertrand et Doré, 2008). Ainsi, en passant de 3 à 4 cultures dans la rotation, la pression des adventices est réduite de plus de 50 % (Dubois, 2007). La diversification de la rotation avec une cinquième culture permet encore de réduire le nombre d'adventices de plus de 40 % (Dubois, 2007). Parmi les possibilités de diversification des successions végétales, un exemple commun est l'introduction de légumineuses annuelles dans les rotations à base de céréales et, en particulier, l'introduction du pois protéagineux (Fuzeau et al., 2012 ; Schaller, 2012). Le pois protéagineux (*Pisum sativum* L.) est la légumineuse à graines la plus cultivée en France, avec 66% des surfaces en légumineuses (Schaller, 2012 ; Agreste, 2014 ; Figure 4). Du fait de la fixation symbiotique de l'azote atmosphérique, le pois restitue au sol des résidus riches en azote et en soufre et prélève peu d'azote dans le sol, fournissant un reliquat d'azote minéral pour la culture suivante supérieur à celui d'une céréale (Chalk et al., 1993 ; Carrouée et al.,
2012). Cet arrière effet permet ainsi de réduire la fertilisation de la culture suivante (Carrouée et al., 2012) tout en maintenant les stocks de C et de N du sol. Inséré dans les rotations de céréales d'hiver, le pois de printemps introduit de nouvelles perturbations en variant les dates de semis et les familles d'herbicides utilisés. Ceci permet de réduire l'abondance des adventices (Chauvel et al., 2001 ; Vacher et al., 2008 cité par Carrouée et al., 2012) et conduit à une diminution du travail du sol et de la quantités d'herbicides (Carrouée et al., 2012).

L'objectif de la thèse est de comprendre l'effet de l'introduction du pois de printemps dans une rotation triennale à base de cultures d'hiver sur l'abondance et la diversité taxonomique et fonctionnelle des adventices et des microorganismes des sols et sur les fonctions écosystémiques qui leur sont associées : compétition et décomposition, minéralisation de l'azote et du soufre.

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# Chapitre 1. Synthèse bibliographique
# 1. Les communautés d'organismes, effecteurs des fonctions écosystémiques

Les communautés d'organismes des agroécosystèmes réalisent un ensemble de fonctions écosystémiques. Si le terme « fonction écosystémique » est souvent utilisé en écologie, sa signification est souvent ambigüe du fait des nombreuses définitions qu'il peut prendre (Jax, 2005). Dans ce travail, nous considérons une fonction écosystémique comme la résultante complexe de processus (Jax, 2005), mesurable par une valeur unique. En nous inspirant des définitions de processus données par la norme ISO 9000 et par Dominati et al. (2010), nous définissons un processus écosystémique comme toute transformation ou transfert mesurable par un taux (quantité par unité de temps). Appliquée à la communauté végétale adventice, la compétition vis-à-vis de la culture est une fonction : elle est mesurable par une valeur unique (la perte de rendement) mais elle résulte d'une infinité de processus (absorption d'azote, absorption d'eau, assimilation photosynthétique...) (Figure 1.1). De même, la minéralisation de l'azote ou du soufre est une fonction écosystémique portée par les communautés microbiennes du sol et mesurée par la production de C ou de N minéral. Cette fonction est la résultante des différentes activités enzymatiques impliquées dans la dégradation des formes organiques de N/S et dans l'absorption de ces nutriments par les microorganismes (processus écosystémiques) (Figure 1.1). Dans ce cadre le « fonctionnement de l'écosystème » fait simplement référence aux valeurs prises par les différentes fonctions écosystémiques.

Il est généralement accepté qu'il existe des relations, positives ou négatives, entre biodiversité et fonctionnement des écosystèmes.

La diversité biologique présente trois niveaux d'organisation : la diversité des écosystèmes, la diversité spécifique et la diversité génétique. Historiquement, les approches de diversité taxonomique basées sur l'identification des espèces présentes (richesse spécifique et abondance) ont été les premières utilisées pour expliquer le fonctionnement écosystémique. Sur 51 études analysées par Thompson et Starzomski (2007), 29 observent une relation positive entre diversité taxonomique et fonction écosystémique (production de biomasse, prédation, décomposition...). Quatre de ces études mettent en évidence une relation négative et 18 aucune de relation. Bien que ces études soient biaisées par une surreprésentation des prairies parmi les écosystèmes étudiés et de la production primaire parmi les fonctions écosystémiques (Balvanera et al., 2006), elles soulignent qu'il n'existe pas de relation universelle entre diversité taxonomique et fonctionnement de l'écosystème. En réalité, le fonctionnement d'un écosystème serait plus susceptible de dépendre de la diversité fonctionnelle que de la diversité taxonomique (Naeem et Wright, 2003 ; Hooper et al., 2005 ; Reiss et al., 2009). La diversité fonctionnelle est la diversité des traits fonctionnels (Tilman, 2001). Un trait fonctionnel est défini comme « any morphological, physiological or phenological feature measurable at the individual
<figure><img src="image_9.png" /><figcaption>**Figure 1.1** Exemples de processus et de fonctions écosystémiques</figcaption></figure>

level, from the cell to the whole-organism level, without reference to the environment or any other level of organisation » (Violle et al. 2007) qui conditionne la performance (survie, croissance, reproduction) d'un organisme dans l'écosystème (Violle et al. 2007). Si initialement le concept de trait fonctionnel a surtout été développé en écologie végétale (Violle et al., 2007), il se décline actuellement pour d'autres taxons, dont les microorganismes (par exemple, Fierer et al., 2014). Ainsi, la capacité des bactéries à minéraliser ou non certaines classes de molécules organiques (esters de sulfate, peptides...) est un trait fonctionnel qui peut modifier la disponibilité en nutriments minéraux. La capacité des adventices à acquérir des ressources plus ou moins vite est un autre trait fonctionnel qui va modifier la croissance du peuplement de plantes cultivées.

La composition fonctionnelle des communautés végétales et microbiennes, susceptible d'évoluer selon différents facteurs biotiques et/ou abiotiques, va influencer le fonctionnement de l'écosystème. Dans les agroécosystèmes, les communautés végétales et microbiennes sont soumises à de fréquentes perturbations, conséquences des pratiques agricoles, qui détruisent des organismes et/ou des habitats, et modifient les disponibilités en ressources. Les communautés végétales et microbiennes se reconstituent à partir de banques d'individus dormants présentes dans le sol (Forcella et al., 1992 ; Kaprelyants et al., 1993 ; Aanderud et al., 2015) ou à partir de pluies de propagules provenant des écosystèmes adjacents (Webster et al., 2003 ; Gonzalez-Martin et al., 2014) (Figure 1.2). La capacité des organismes à pénétrer, germer, croître et se reproduire dans l'agroécosystème dépend de l'adéquation entre leurs traits fonctionnels et la disponibilité en ressources et le régime de
<figure><img src="image_10.png" /><figcaption>**Figure 1.2** Interactions entre filtres environnementaux, traits fonctionnels et fonctionnement de l'agroécosystème.</figcaption></figure>

perturbations de l'agroécosystème, qui agissent comme des filtres écologiques (Ryan et al., 2010 ; Gaba et al., 2014 ; Pickles et al., 2015 ; Ranjan et al., 2015). Par exemple, dans un champ labouré en sortie d'hiver, seules les adventices germant au printemps pourront s'installer. De même, les microorganismes capables de dégrader rapidement le carbone soluble se développeront préférentiellement sur les résidus de culture fraîchement enfouis (Pascault et al., 2010, 2013 ; Ramirez-Villanueva et al., 2015).

Les différents traits fonctionnels portés par les organismes ne sont pas totalement indépendants les uns des autres en raison de compromis entre traits (Lavorel et Garnier, 2002 ; Reich et al., 2003 ; Figure 1.2). Les organismes présentent également une plasticité phénotypique leur permettant de modifier leur morphologie et/ou leur métabolisme pour répondre à la disponibilité en ressources (Griffith et Sultan, 2012 ; Godoy et al., 2012 ; Behm et Kiers, 2014) et aux perturbations (Maire et al., 2013).

## 2. Les microorganismes des sols

### 2.1 Abondance et diversité des communautés microbiennes

La biomasse microbienne dans les sols agricoles varie entre 43 et 2000 milligrammes de carbone, entre 7 et 137 milligrammes d'azote par kilogramme de sol, avec une moyenne de 365 milligrammes de
carbone et de 44 milligrammes d'azote par kilogramme de sol (Kallenbach et Grandy, 2011). La biomasse microbienne soufrée, moins souvent mesurée, varie entre 0,1 et 20 milligrammes de S par kilogramme de sol (Banerjee et Chapman, 1996 ; Chowdhury et al., 2000 ; Vong et al., 2003). La biomasse microbienne représente ainsi 1 à 3% du carbone organique du sol (Serna-Chavez et al., 2013), 3 à 7% de l'azote du sol (Vong et al., 1990) et 1 à 3% du soufre du sol (Saggar et al., 1981). Les bactéries sont 25 à 50 fois plus abondantes que les champignons dans les sols agricoles (Lauber et al., 2008). Les phyla bactériens dominants sont les Proteobacteria, Acidobacteria, Bacteroidetes, Firmicutes et Verrucomicrobia (Janssen, 2006 ; Xuan et al., 2012 ; Portillo et al., 2013 ; Navarro-Noya et al., 2013) tandis que les phyla fongiques dominants appartiennent principalement aux Ascomycètes (Lauber et al., 2008 ; Klaubauf et al., 2010 ; Rousk et al., 2010 ; Viebahn et al., 2005 ; Vujanovic et al., 2007). En dépit de difficultés conceptuelles et techniques, liées à la complexité de la définition d'espèce chez les microorganismes (Ereshefsky et al., 2010) et aux difficultés pour les cultiver ou séquencer leurs génomes (Donachie et al., 2007 ; Bent et Forney, 2008 ; Bell et al., 2009), la diversité microbienne dans les sols est considérée comme très élevée. Navarro-Noya et al. (2013) observent ainsi plus de 3 000 « unités taxonomiques opérationnelles » (OTU) bactériennes dans 3 grammes de sol et estiment la richesse totale à environ 10 000 OTU. La diversité fongique semble beaucoup plus faible avec des richesses allant de 20 à 100 OTU par gramme de sol (Fitter et al., 2005 ; Klaubauf et al., 2010). Néanmoins, la richesse taxonomique semble largement sous-estimée, notamment parce que certains groupes taxonomiques restent difficiles à isoler et à dénombrer (Ludley et Robinson, 2008).

Cependant, l'abondance relative des « espèces » microbiennes dans les sols est très inéquitable. Ainsi, certaines « espèces » sont considérées comme des espèces rares car elles représentent moins de 1% des individus de la communauté. Ces espèces rares qui peuvent représenter jusqu'à 37% des bactéries du sol (Elshahed et al., 2008) pourraient cependant jouer un rôle important dans le fonctionnement de l'écosystème (Ashby et al., 2007).

La grande majorité des microorganismes du sol sont hétérotrophes pour le carbone. Ces microorganismes peuvent, du fait d'une diversité fonctionnelle importante, utiliser une grande diversité de molécules organiques plus ou moins complexes, *via* la synthèse d'enzymes capables d'hydrolyser ces molécules (Nannipieri et al., 2003 ; Caldwell, 2005). Actuellement, la caractérisation de la diversité fonctionnelle des communautés microbiennes est particulièrement difficile du fait de verrous techniques (Larsen et al., 2012 ; Fierer et al., 2014 ; Koide et al., 2014). Néanmoins, il est généralement considéré qu'il existe deux grands groupes fonctionnels chez les bactéries par rapport à l'utilisation des sources de carbone et correspondant à deux stratégies écologiques (Fierer et al., 2007). Ainsi, les bactéries copiotrophes (stratégie de type r ; MacArthur et Wilson 1967) utilisent préférentiellement des molécules organiques simples et ont un fort taux de croissance mais exigent
un milieu riche en nutriments. Les bactéries oligotrophes (stratégie de type K) utilisent quant à elles des substrats organiques complexes et peu labiles, présentent un faible taux de croissance et se développent sur des milieux pauvres en nutriments.

La description des communautés bactériennes copiotrophes et oligotrophes n'est pas totalement indépendante de la taxonomie. En se basant sur des corrélations entre abondance de différents phyla et disponibilité en carbone dans le sol (Fierer et al., 2007) ou sur leur vitesse de croissance sur milieu de culture (Davis et al., 2011), il est possible de constater que les Acidobacteria et les Chloroflexi sont généralement oligotrophes tandis que les β-Proteobacteria et les Bacteroidetes sont plutôt copiotrophes (Fierer et al., 2007 ; Davis et al., 2011).

## 2.2 Les facteurs influençant l'abondance et la diversité des communautés microbiennes

Plusieurs facteurs peuvent influencer la taille du compartiment microbien dans les sols. Le premier de ces facteurs est l'humidité du sol à laquelle la biomasse microbienne est corrélée positivement (Serna-Chavez et al., 2013 ; Franzluebbers et al., 2001). La biomasse microbienne (biomasse microbienne carbonée ou biomasse moléculaire) est également positivement corrélée avec la teneur en argiles ou en limons fins, le pH, la capacité d'échange cationique et la teneur en matière organique (particulièrement la matière organique facilement dégradable) et négativement corrélée avec le C/N (Murphy, 2011 ; Gunapala et al., 1998 ; Wardle, 1998 ; Dequiedt et al., 2011).

La composition taxonomique de la communauté microbienne varie également en fonction de ces facteurs. Le ratio bactéries/champignons dans les sols varie notamment selon le C/N du sol auquel il est positivement corréle (Fierer et al., 2009). La composition taxonomique de la communauté bactérienne est fortement influencée par le pH (Fierer et Jackson, 2006 ; Lauber et al., 2008, 2009 ; Fierer et al., 2009) et l'humidité (Lauber et al., 2009) du sol. La diversité taxonomique bactérienne est notamment maximale dans une zone de pH autour de 6,5-7 (Fierer et Jackson, 2006 ; Lauber et al., 2009). Si l'abondance de certains phyla bactériens (Acidobacteria, Actinobacteria, Bacteroidetes) est significativement corrélée au pH du sol, l'abondance des Proteobacteria ne semble pas influencée par ce facteur (Lauber et al., 2009). Pour la composante fongique, les facteurs qui influencent la composition taxonomique sont le C/N et la teneur en P du sol (Lauber et al. 2008). La diversité fongique est également positivement corrélée à l'humidité, au pH et de la teneur en Ca du sol (Tedersoo et al., 2014 ; Gange, 2000).

Du point de vue fonctionnel, l'abondance de microorganismes oligotrophes relativement aux microorganismes copiotrophes est influencée par la qualité des matières organiques du sol et
notamment par leur ratio C/Nutriments et par la labilité des composés organiques (Zechmeister-Boltenstern et al., 2015). Pascault et al. (2010, 2013) ont ainsi montré, qu'après introduction de matière organique fraîche dans le sol, les communautés microbiennes sont d'abord dominées par des organismes copiotrophes. Puis, lorsque les composés les plus facilement assimilables sont épuisés, les communautés microbiennes oligotrophes succèdent aux communautés copiotrophes (Fontaine et al., 2003 ; Fierer et al., 2007).

## 2.3 La décomposition et la minéralisation de la matière organique : une fonction écosystémique contrôlée par les microorganismes

Les microorganismes sont responsables de 80 à 85% de la décomposition de la matière organique (Wolters, 2000). En effet, les microorganismes n'assimilant que des éléments minéraux et des composés organiques solubles (Kredich, 1996 in Kertesz, 1999 ; Farrell et al., 2013 ; Hill et al., 2012) synthétisent des enzymes qui hydrolysent ou oxydent la matière organique complexe des sols. Cette dégradation enzymatique de la matière organique est l'un des principaux facteurs contrôlant sa décomposition (Sinsabaugh, 1994 ; Schimel et Weintraub, 2003). Les protéases, les cellulases et les ligninases sont considérées comme les principales enzymes microbiennes impliquées dans la décomposition des matières organiques (Schimel et Weintraub, 2003). Les molécules organiques simples (peptides, acides aminés, oligo/monosaccharides...) ainsi libérées peuvent être ensuite hydrolysées par d'autres enzymes microbiennes (peptidases, arylsulfatases...) pouvant contribuer à la libération d'éléments minéraux potentiellement disponibles pour la croissance des plantes.

Cependant, les microorganismes prélèvent également une partie des éléments minéraux libérés pour répondre à leurs besoins de croissance (fonction d'immobilisation ou d'organisation microbienne). Sachant que les fonctions de minéralisation et d'immobilisation se produisent conjointement dans les sols, il en résulte une balance entre minéralisation et immobilisation qui conduit à des situations soit de minéralisation nette, soit d'immobilisation nette dans les sols. Ainsi, l'ensemble des fonctions portées par les communautés microbiennes par rapport à la dynamique des éléments traduit le rôle majeur de la biomasse microbienne dans les cycles biogéochimiques des éléments présents dans les sols (Figure 2.1) et, de ce fait, dans la fertilité minérale du sol.

### 2.3.1 Azote et soufre, deux éléments indispensables pour la croissance des plantes cultivées

Les plantes absorbent les éléments essentiels à leur croissance principalement sous forme minérale via le système racinaire. Les plantes sont également capables d'absorber des molécules organiques solubles. Cependant dans l'état actuel des connaissances, leur contribution à la nutrition de la plante
est anecdotique, notamment en raison d'une plus grande compétitivité des microorganismes pour ces formes (Seegmuller et Rennenberg, 2002 ; Hill et al., 2011, 2013 ; Jones et al., 2013). L'azote est le principal facteur limitant la croissance des plantes non fixatrices. Dans le cas de certaines cultures (notamment les Brassicacées et les Légumineuses) caractérisées par de fortes exigences en soufre, une limitation par ce second élément peut apparaître. Il faut remarquer que les limitations en S sont susceptibles d'occasionner des diminutions de l'assimilation de N par la plante (Scherer et al., 2006 ; Jamal et al., 2010) et le ratio N/S des sols est susceptible d'influencer le rendement de la culture

<figure><img src="image_11.png" /><figcaption>**Figure 2.1.** Les microorganismes au cœur des cycles biogéochimiques dans les sols. Les boites représentent les stocks et les flèches les flux de matière. Les noms des processus sont indiqués en rouge. Les cercles représentent la biomasse microbienne et ses dérivés (enzymes extracellulaires, acides organiques, sidérophores)</figcaption></figure>

(Jamal et al., 2010). La disponibilité en N et S dans le sol influencent également la qualité de la récolte, la teneur en protéine soufrées influençant par exemple les propriétés rhéologiques des farines de blé (Zhao et al., 1997).

Si l'azote et le soufre sont essentiels pour les végétaux, la majeure partie des composés soufrés et azotés sont stockés dans les sols sous des formes organiques, non directement disponibles pour les organismes supérieurs (Fitzgerald, 1978). Soixante-dix à 90% de l'azote total du sol est présent dans la matière organique morte et 3 à 7% dans la biomasse microbienne, majoritairement sous forme de protéines et d'acides aminés (40% en moyenne de l'azote organique du sol) (Jones et al., 2005 ; Vong
et al., 1990 ; Schulten et Schnitzer, 1998). Concernant le soufre, 90 à 95% du soufre dans les sols est contenu dans la matière organique morte et 1 à 3% dans la biomasse microbienne (Tabatabai, 1984 ; Saggar et al., 1981). Les principales formes de soufre organique dans les sols sont les esters de sulfates (C-O-S) qui représentent de 27 à 78% du soufre organique (Bettany et Stewart, 1983). La matière organique constitue donc une réserve majeure d'azote et de soufre dans les sols.

2.3.2 Deux familles d'enzymes microbiennes importantes pour la décomposition et la minéralisation : les protéases et les arylsulfatases

Deux familles d'enzymes, les protéases (EC 3.4) et les arylsulfatases (EC 3.1.6.1), jouent un rôle important dans les cycles de l'azote et du soufre en participant à la décomposition/minéralisation des molécules organiques azotées et soufrées. Ces enzymes sont considérées comme des indicateurs de la réponse des sols aux pratiques agricoles et, dans le cas des arylsulfatases, entrent dans le calcul de plusieurs indicateurs composites (Giacometti et al., 2013 ; Gispert et al., 2013 ; Alvaro-Fuentes et al., 2013 ; Blecker et al., 2013 ; Castro Lopes et al., 2012 ; Marinari et al., 2013 ; Paz-Ferreiro et al., 2014 ; Puglisi et al., 2006 ; Stursova et al., 2006).

Les protéases dégradent les protéines et peptides, principales formes d'azote organique du sol (Jones
et al., 2005), en acides aminés. D'un point de vue général, il est possible de distinguer deux types de
protéases. Les endoprotéases hydrolysent les liaisons peptidiques internes dans les chaînes protéiques
tandis que les exopeptidases hydrolysent les liaisons peptidiques des acides aminés en N et C terminal
des protéines (Rao et al., 1998 ; Kalisz, 1988). Les protéases sont classées selon les acides aminés
constituants leur site catalytique, le pH auquel elles sont actives, leur besoin en cofacteur métallique
et leur homologie de séquences en acides aminés (Callis 1995 ; Gupta et al., 2002 ; Rao et al., 1998).
Dans les sols, plusieurs classes d'endoprotéases microbiennes ont été caractérisées. Ce sont
essentiellement des métallo-endoprotéases (EC 3.4.24), neutres ou alcalines, et des endoprotéases à
sérine alcalines (EC 3.4.21) (Bach et Munch, 2000 ; Hayano et al., 1987). Les métallo-protéases neutres
ont un pH optimal d'activité compris entre 5 et 8 et une plus forte affinité pour les acides aminés
hydrophobes alors que les métallo-protéases alcalines ont un pH optimal d'activité compris entre de
7 à 10 et une gamme de substrats très large. Les métallo-endoprotéases requièrent toutes soit un, soit
2 cations divalents (Zn, Cu, Ni, Mg...) pour être actives. La plupart de ces métallo-endoprotéases
microbiennes sont extracellulaires (Wu et Chen, 2011). Les protéases à sérine alcalines ont un pH
optimal d'activité variant de 7 à 11 et une large gamme de substrats. Au sein de cette classe d'enzymes,
les protéases à sérine de type subtilisine sont les mieux caractérisées. Ces enzymes ont un pH optimal
d'activité de 10 et une affinité plus forte pour les acides aminés hydrophobes et aromatiques (Kalisz,
1988). Ces enzymes sont généralement d'origine bactérienne et sécrétées dans le milieu extracellulaire.

Les protéases microbiennes extracellulaires, principalement d'origine bactérienne (Sakurai et al., 2007 ; Watanabe, 2009 ; Hofmockel et al., 2010 ; Geisseler et al., 2012) réalisent une étape généralement considérée comme limitante pour la minéralisation de N (Jan et al., 2009). L'activité protéase est fréquemment corrélée positivement à la minéralisation brute de N (Zaman et al., 1999 ; Mishra et al., 2005 ; Yuan et al., 2011).

L'activité protéase, généralement mesurée en utilisant la caséine comme substrat modèle, varie entre 30 et 300 µg de tyrosine libérée par heure par gramme de sol sec (Asmar et al., 1992 ; Badalucco et al., 1996 ; Alvaro-Fuentes et al., 2013 ; Giacometti et al., 2013).

Il existe actuellement peu d'informations sur l'identité des bactéries responsables de la synthèse des protéases des sols. La communauté cultivable de bactéries protéolytiques, est dominée par *Pseudomonas fluorescens* (Bach et Munch, 2000). Les bactéries appartenant au genre *Bacillus* ou au groupe *Flavobacterium-Cytophaga* sont également bien représentées (Bach et Munch, 2000). Les gènes *apr* codant des métalloprotéases alcalines des sols sont généralement proches des gènes de *Pseudomonas fluorescens*, les gènes *npr* codant les métalloprotéases neutres proches des gènes de *Bacillus* (Sakurai et al., 2007 ; Bach et al., 1999). Mrkonjic Fuka et al. (2009) trouvent cependant une majorité de séquences de métalloprotéases neutres d'origine inconnue. Les subtilisines, codées par les gènes *sub*, sont généralement produites par les *Bacillus* (Rao et al., 1998 ; Bach et al., 2001). Les *Flavobacterium* peuvent également produire des subtilisines et des métalloprotéases neutres ou alcalines (Bach et al., 2001 ; Chevalliers et al., 1992 ; Tarentino et al., 1995).

Les protéases fongiques, autre composante des protéases des sols, ont une large gamme de substrats et de pH (de 4 à 11) mais une vitesse de réaction plus faible que les protéases bactériennes (Rao et al., 1998). Des endoprotéases à sérine alcalines ainsi que des métalloprotéases alcalines ont été caractérisés chez différents genres fongiques dont les genres *Aspergillus* et *Neurospora* alors que des endoprotéases à aspartate acides ont été identifiés chez des isolats affiliés aux genres les genres *Aspergillus*, *Penicillium*, *Rhizopus*, *Neurospora*, *Endothia* et *Mucor* (Rao et al., 1998).

Concernant la dynamique du soufre dans les sols agricoles, la principale enzyme décrite et étudiée est l'arylsulfatase (arylsulfate sulphohydrolase, EC 3.1.6.1) qui catalyse l'hydrolyse des esters de sulfate aromatiques en SO₄²⁻, en clivant la liaison O-S (Fitzgerald, 1978). Les esters de sulfate constituent la principale forme de soufre organique dans les sols agricoles (Scherer, 2001 ; Solomon et al., 2011 ; Bettany et Stewart, 1983). L'arylsulfatase est une des enzymes clefs du cycle du soufre considérée comme un indicateur de la minéralisation des esters de sulfate et du statut nutritionnel des microorganismes (Goodwin et al., 2000). Son activité est positivement corrélée à l'immobilisation
brute de soufre par les microorganismes (Dedourge et al., 2003 ; Vong et al., 2003 ; Vong et al., 2008) et au prélèvement de soufre par les plantes (Vong et al., 2002 ; Legay et al., 2014). Le large spectre d'activité de cette enzyme lui permet d'hydrolyser des composés aromatiques soufrés standards tels le *p*-nitrophényl sulfate ou le nitrocatéchol sulfate qui sont des substrats artificiels utilisés au laboratoire pour la mesure de cette activité enzymatique potentielle (Tabatabai et Bremner, 1970). Toutefois, le substrat naturel de cette enzyme, dans les sols, semble être assez éloigné de ces composés aromatiques puisque les arylsulfatases hydrolysent également des esters de sulfate aliphatiques et des glucosulfates (Fitzgerald, 1978 ; Nicholls et Roy, 1971 ; Kertesz, 1999). Il existe deux groupes d'arylsulfatases en fonction du pH. Les arylsulfatases acides ont un pH optimum compris entre 6,5 et 7,1 tandis que les arylsulfatases alcalines ont un pH optimum compris entre 8,3 et 9 (Fitzgerald et Milazzo, 1970 ; Deslile et Milazzo, 1970). Chez les bactéries, les arylsulfatases peuvent être intracellulaires, périplasmiques ou membranaires (Muller et Schmidt, 1986 ; Long et al., 2011 ; Cregut et al., 2013) alors que chez les champignons, cette activité peut être intracellulaire ou extracellulaire (Marzluf 1997 ; Hamdan 2010). Une même bactérie peut posséder plusieurs arylsulfatases ayant des localisations cellulaires et des pH optimum différents (Cregut et al., 2013). La température optimale d'activité de l'enzyme purifiée à partir de souches bactériennes varie entre 37 et 57°C suivant les microorganismes (Beil et al., 1995 ; Deslile et Milazzo, 1972 ; Jung et al., 2012). L'optimum de l'activité mesurée dans le sol se trouve autour de 57-58°C (Elsgaard et Vinther, 2004 ; Trasar-Cepeda et al., 2007).

L'activité des arylsulfatases dans les sols agricoles, mesurée avec le substrat modèle *p*-nitrophényl sulfate, varie entre 5 et 125 µg de *p*-nitrophénol libéré par heure par gramme de sol sec avec une moyenne de 44 µg par gramme de sol et par heure (Baligar et al., 1999 ; Vanegas et al., 2013 ; Gajda et al., 2013 ; Ajwa et al., 1999 ; Lemanowicz et al., 2014 ; Perucci et al., 1984 ; Castro Lopes et al., 2012 ; Legay et al., 2014 ; Cregut et al., 2009 ; Dedourge et al., 2004 ; Vong et al., 2003). En règle générale, dans les sols, 45% de l'activité arylsulfatase totale est extracellulaire et 55% est associée aux corps microbiens et correspond à la composante intracellulaire/périplasmique et membranaire de cette activité (Klose et Tabatabai, 1999). Les microorganismes capables de produire cette activité ont été isolés de différents sols et caractérisés notamment dans la rhizosphère (Cregut et al., 2009 ; Slezack-Deschaumes et al., 2012). La communauté bactérienne possédant l'activité arylsulfatase est dominée par des isolats affiliés aux Actinobacteria, α-Proteobacteria et γ-Proteobacteria (Cregut et al., 2009 ; Slezack-Deschaumes et al., 2012) tandis que la communauté fongique possédant l'activité arylsulfatase est dominée par des Ascomycètes appartenant aux genres *Eupenicillium* et *Trichoderma* (Slezack-Deschaumes et al., 2012).
## 2.4 Régulation des activités microbiennes impliquées dans la décomposition et la minéralisation de la matière organique

### 2.4.1 Stœchiométrie et régulation de la balance minéralisation/immobilisation

Les organismes vivants sont contraints par la stœchiométrie de leur propre biomasse, c'est-à-dire les ratios entre leurs différents constituants : C/N/P/S... (Cleveland et Liptzin, 2007). Les communautés microbiennes du sol présentent des stœchiométries en éléments très variables. Les bactéries ont ainsi un C/N compris entre 3 et 12 avec une moyenne de 6 et un C/S compris entre 57 et 85 alors que les champignons ont un C/N compris entre 4 et 60 avec une moyenne de 12 et un C/S compris entre 180 et 230 (Strickland et Rousk, 2010 ; Saggar et al., 1981 ; Wu et al., 1994 ; Mouginot et al., 2014). Afin de maintenir l'homéostasie stoechiométrique, les microorganismes ajustent l'utilisation et l'acquisition en éléments nutritifs et influencent ainsi la disponibilité en éléments nutritifs dans les sols (Haney et al., 2012 ; Geisseler et al., 2010 ; Zechmeister-Boltenstern et al., 2014). Si la matière organique soluble absorbée présente un ratio C/nutriment minéral inférieur au ratio de la biomasse vivante, le minéral en excès sera excrété vers le stock des nutriments solubles (minéralisation nette). Par contre, si le ratio de la matière organique est supérieur à celui de la biomasse vivante, le manque de minéraux sera compensé en mobilisant et prélevant les éléments minéraux nécessaires (immobilisation nette) (Mooshammer et al., 2014a, 2014b). La mobilisation des éléments nutritifs s'effectuera *via* la production d'enzymes susceptibles de dégrader les ressources organiques disponibles dans leur environnement (Mooshammer et al. 2014b). La résultante des activités de minéralisation et d'immobilisation de l'ensemble des microorganismes conduit à une minéralisation nette ou une immobilisation nette, à l'échelle du sol.

### 2.4.2 Régulation des activités enzymatiques

#### 2.4.2.1. Modèles de régulation des activités enzymatiques microbiennes

A l'échelle de la communauté microbienne, les activités enzymatiques sont généralement positivement corrélées à l'abondance et à l'activité microbienne (Tableau 2.1) ainsi qu'à la teneur du sol en matière organique (Tableau 2.1). La corrélation positive entre matière organique et activités enzymatiques peut être la conséquence indirecte de l'augmentation de la biomasse microbienne causée par la matière organique mais également une conséquence directe de la stimulation de la synthèse des enzymes par la présence de substrats (présents dans la matière organique des sols ou issus de la mort des cellules microbiennes) et de la levée des répressions par les produits, consommés par les microorganismes.
<table><caption>**Tableau 2.1** Corrélation significatives (p<0,05) entre activités enzymatiques microbiennes et teneur en carbone organique du sol ou biomasse microbienne carboné. Les valeurs données sont les coefficients de corrélation (r) de Pearson.</caption><thead><tr><th>Enzyme</th><th>Biomasse microbienne C</th><th>C organique du sol</th><th>Référence</th></tr></thead><tbody><tr><td rowspan="4">Phosphatase</td><td rowspan="3">0,87</td><td>0,68</td><td>Balota et al., 2011</td></tr><tr><td>0,87</td><td>Balota et al., 2011</td></tr><tr><td>0,8</td><td>Gispert et al., 2013</td></tr><tr><td>0,30</td><td>Jorge-Mardomingo et al., 2013</td></tr><tr><td rowspan="4">β-glucosidase</td><td rowspan="2">0,89</td><td>0,61</td><td>Lopez-Garrido et al., 2012</td></tr><tr><td>0,65</td><td>Melero et al., 2009</td></tr><tr><td rowspan="2">0,55-0,73</td><td>0,67</td><td>Gispert et al., 2013</td></tr><tr><td>0,67-0,84</td><td>Jorge-Mardomingo et al., 2013</td></tr><tr><td>β-glucosamidase</td><td>0,44-0,71</td><td>0,42-0,76</td><td>Ekenler et Tabatabai, 2002</td></tr><tr><td rowspan="3">Uréase</td><td>0,64</td><td></td><td>Jorge-Mardomingo et al., 2013</td></tr><tr><td>0,57-0,76</td><td>0,74-0,93</td><td>Giacometti et al., 2013</td></tr><tr><td>0,40-0,56</td><td></td><td>Klose et Tabatabai, 2000</td></tr></tbody></table>

L'abondance des enzymes impliquées dans la mobilisation des éléments nutritifs dans le sol dépend de leur niveau de synthèse par les microorganismes et de leur temps de demi-vie. La synthèse de ces enzymes peut être constitutive mais est plus généralement régulée, en raison du coût en matière (C, N, S...) et en énergie pour leur production (Frankena et al., 1988 ; Christiansen et Nielsen, 2002). Les mécanismes de régulation de la synthèse sont variables selon les enzymes considérées mais impliquent souvent une stimulation par le substrat et une répression par le produit de la réaction ou par le carbone (Geisseler et Horwath, 2009b ; Allison et al., 2011).

Dans le cas particulier des enzymes extracellulaires, la régulation de la synthèse des enzymes est décrite par la théorie de l'allocation des ressources (German et al., 2011 ; Allison et al., 2014). Les enzymes ne sont synthétisées que s'il y a un « retour sur investissement » suffisant (Schimel et Weintraub, 2003 ; Allison et al., 2011), c'est-à-dire si les quantités de substrat sont suffisantes pour couvrir les coûts de production des enzymes. Selon cette théorie, en dessous d'une certaine concentration en substrat, la synthèse des enzymes devrait donc être réprimée (Allison et al., 2014 ; German et al., 2011). Cependant, de petites quantités d'enzymes sont synthétisées de manière constitutive afin que les microorganismes puissent détecter la présence de substrats dans leur environnement (Allison et al., 2011). Toujours en lien avec la théorie de l'allocation des ressources, la
synthèse des enzymes peut être inhibée par les produits de la réaction catalysée (Sinsabaugh et Moorhead, 1994). La perception de l'environnement par les microorganismes est cruciale pour la régulation de la synthèse des enzymes. La structure du sol et sa teneur en eau vont modifier la diffusion et la concentration relative des enzymes, des substrats et des produits, et donc, conjointement avec le pH et la température, modifier la vitesse de la réaction enzymatique et la perception du milieu par les microorganismes (Redfield, 2002 ; Allison et al., 2011 ; Sinsabaugh et al., 2008 ; Kuka et al., 2007).

Il est généralement admis que la composition et la diversité de la communauté microbienne, contrairement à son abondance, n'ont pas d'effet sur le niveau d'activité enzymatique en raison de l'importante redondance fonctionnelle des communautés microbiennes du sol (Griffiths et al., 2001 ; Wertz et al., 2006 ; Bell et al., 2009 ; Le Roux et al., 2011). Néanmoins, ceci est à nuancer selon les activités enzymatiques considérées (par exemple, pour la dénitrification ; Philippot et al., 2013). Du point de vue de la composition fonctionnelle, l'abondance relative des microorganismes oligotrophes et copiotrophes, qui présentent des activités enzymatiques différentes par unité de biomasse et qui se développent dans des conditions différentes, pourrait théoriquement modifier le niveau d'activité enzymatique des sols. Aucune étude à notre connaissance n'a étudié le lien entre l'abondance de ces groupes fonctionnels et l'activité enzymatique mesurée à l'échelle du sol. En revanche, le développement de ces groupes sont supposés pouvoir accélérer la décomposition de la matière organique (effet « priming ») (Fontaine et al., 2003 ; Blagodatskaya et Kuzyakov, 2008).

Une fois libérées dans l'environnement, les enzymes interagissent avec les composants du sol. Elles peuvent être dégradées par des protéases ou stabilisées par adsorption sur les argiles, les tannins et les polyphénols. Cette stabilisation protège les enzymes de la dégradation par les protéases du sol. Suivant les cas, l'enzyme stabilisée peut rester active ou non. Ces mécanismes de stabilisation peuvent également concerner les enzymes intracellulaires libérées suite à la lyse des cellules microbiennes.

### 2.4.2.2. Cas des activités protéases et arylsulfatases

D'après les études sur souches microbiennes, la synthèse des protéases extracellulaires peut être constitutive, ou régulée (Cohen, 1981). Ainsi, la synthèse peut être induite par le substrat (les protéines) ou réprimée par les produits de la réaction (acides aminés, azote minéral) (Allison et Macfarlane, 1990 ; Hase et Finkelstein, 1993 ; Beg et al., 2002). La synthèse peut également être réprimée par le glucose, ce qui suggère que ces enzymes sont aussi régulées par la disponibilité en carbone du milieu (Beg et al., 2002). Enfin, la synthèse de certaines protéases fongiques est induite par
la limitation en soufre car les protéines constituent une source d'acides aminés soufrés (Marzluf, 1994 ; Rolland et Bruel, 2008).

Dans les sols, l'activité protéase peut être constitutive ou induite par la disponibilité en substrat (Geisseler et Horwath, 2008 ; Weintraub et Schimel, 2005 ; Mrkonjic Fuka et al., 2008a) (Figure 2.2). La répression de la synthèse des protéases par les produits de la réaction (acides aminés et azote minéral) n'a pas été observée par Geisseler et Horwath (2008) et Jan et al. (2009). Néanmoins, en se basant sur des corrélations, Hofmockel et al. (2010) suggèrent que la synthèse est réprimée par l'ammonium. En plus de l'induction par le substrat, il semblerait que la synthèse de protéases soit induite par le besoin en C mais pas par le besoin en N (Sims et Wander, 2002 ; Geisseler et Horwath, 2008), sauf dans les sols très limités en N minéral (inférieur à 5mg N/kg) (Geisseler et Horwath, 2008). La synthèse de protéases pourrait être la stratégie la plus favorable énergétiquement dans les cas où C et N sont à la fois limitants, les stratégies de capture de $NH_4^+$ étant plus efficaces quand seul le N est limitant (Geisseler et Horwath, 2008).

D'après les études sur isolats microbiens, la synthèse des arylsulfatases peut être régulée par deux mécanismes. Dans le premier cas, la synthèse des arylsulfatases est réprimée en présence de sulfate, de cystéine (un acide aminé soufré essentiel) ou des intermédiaires de la biosynthèse de la cystéine (sulfites et sulfides) et induite en l'absence de ces composés (Beil et al., 1995 ; Dodgson et al., 1982 ; Kertesz et al., 1993 ; Murooka et Harada, 1981). Dans le second cas, la synthèse est stimulée par la présence d'esters de sulfate, même en présence de soufre minéral (Cregut et al., 2013). Par ailleurs, chez les organismes possédant plusieurs arylsulfatases, les différentes formes de régulation peuvent coexister (Cregut et al., 2013). Les mêmes mécanismes de contrôle existent chez les champignons, mais la synthèse des arylsulfatases y est également réprimée par la méthionine (Goodwin et al., 2000 ; Marzluf, 1994), ce qui n'est pas le cas chez les bactéries (Kertesz, 1999).

Les arylsulfatases, du fait de la libération de S minéral susceptible d'entrer dans la voie de biosynthèse de la cystéine, peuvent être régulées par la disponibilité en certains composés azotés. La synthèse est ainsi induite par les monoamines et inhibée par l'ammonium chez les bactéries (Murooka et al., 1996 ; Murooka et Harada, 1981).

La régulation des arylsulfatases par les composés soufrés dans les sols est moins facile à mettre en évidence, en raison de la stabilisation de la fraction extracellulaire par les constituants du sol. Il a néanmoins été montré que de faibles niveaux de sulfates stimulaient l'activité arylsulfatase tandis que des niveaux élevés la réprimaient (Saviozzi et al., 2006). En revanche, l'apport de rhizodépôts contenant de la cystéine n'inhibe pas l'activité arylsulfatase (Dedourge et al., 2004) (Figure 2.3).

Les niveaux d'activités arylsulfatase et protéase dépendent de la texture des sols. L'activité arylsulfatase est plus élevée dans les sols argileux que dans les sols limoneux-sableux (Gajda et al.,
<figure><img src="image_12.png" /><figcaption>**Figure 2.2** Contrôles environnementaux de l'activité protéase. En pointillé, les facteurs dont l'action est incertaine.</figcaption></figure>

2013 ; Perucci et Scarponi, 1984). Une activité supérieure a également été observée dans un sol calcaire par rapport à un sol brun acide (Dedourge et al., 2004). Ces différences pourraient être dues à des différences de stabilisation par les constituants du sol (argile), à des différences de teneur en matière organique, plus élevée dans ces sols argileux que dans les sols limoneux-sableux, ou à une dénaturation des enzymes en environnement acide (ce qui serait cohérent avec la corrélation positive observée entre pH et activité ; Fu et al., 2012 ; Jorge-Mardomingo et al., 2013 ; Gispert et al., 2013). Les protéases sont stabilisées dans les sols par les argiles (Mrkonjic Fuka et al., 2008a). Les arylsulfatases peuvent être stabilisées par les acides humiques mais les complexes acides humiques-arylsulfatase ne sont responsables que d'une fraction de l'activité arylsulfatase (Whalen et Warman, 1996).

Les activités enzymatiques sont également influencées par les facteurs météorologiques. L'activité protéase est positivement corrélée avec le niveau de précipitations ou d'humidité du sol (Mancinelli et al., 2013 ; Sardans et Penuelas, 2005 ; Gispert et al., 2013 ; Dilly et al., 2007) ainsi qu'avec la température (Fraser et al., 2013). L'activité arylsulfatase est positivement corrélée à l'humidité du sol (Vanegas et al., 2013). Le mode d'action des précipitations et de la température sur l'activité des enzymes est peu clair (Bell et Henry, 2011) mais plusieurs mécanismes sont avancés : modification de la rhizodéposition, effet des conditions climatiques sur la croissance microbienne, modification de la diffusion des substrats et des enzymes en fonction de la teneur en eau du sol (Geisseler et al., 2011, 2012).
<figure><img src="image_13.png" /><figcaption>**Figure 2.3** Contrôles environnementaux de l'activité arylsulfatase. En pointillé, les facteurs dont l'action est incertaine.</figcaption></figure>

Les variations interannuelles et inter saisonnières observées pour les activités protéase (Geisseler et Horwath, 2009a; Soon et al., 2007; Mancinelli et al., 2013) et arylsulfatase (Cregut et al., 2009; Slezack-Deschaumes et al., 2012; Whalen et Warman, 1996; Gajda et al., 2013; Zaccardelli et al., 2013) peuvent en partie être attribuées à la météorologie mais aussi au type de couvert implanté et à son stade de développement de ce dernier.

Dans les sols, les activités protéase et arylsulfatase sont, comme la plupart des activités enzymatiques, bien corrélées avec les indicateurs d'abondance, de biomasse et d'activité microbienne (respiration, autres activités enzymatiques impliquées dans l'acquisition de nutriments, minéralisation de l'azote, immobilisation du soufre) (Tableaux 2.2 et 2.3, Figures 2.2 et 2.3). L'activité protéase peut être corrélée avec l'abondance des bactéries protéolytiques, mesurée par l'abondance de gènes, mais la stabilisation des protéases par les argiles conduit à un découplage entre l'activité protéase et l'abondance de bactéries protéolytiques dans les sols argileux (Mrkonjic Fuka et al., 2008a, Asmar et al., 1992). L'activité arylsulfatase est corrélée à l'abondance des microorganismes possédant l'arylsulfatase, particulièrement les champignons cultivables (Slezack-Deschaumes et al., 2012; Piutti et al., 2015), ce qui laisse supposer une synthèse en partie constitutive, surtout chez les champignons. Comme pour la plupart des enzymes, leurs activités sont également corrélées à l'abondance de matière organique dans les sols (Tableaux 2.2 et 2.3). Peu d'informations sont disponibles sur l'effet
<table><caption>**Tableau 2.2** Corrélation significatives (p<0,05) entre l'activité protéase et certaines variables du sol. Les valeurs sont les coefficients de corrélation (r) de Pearson.</caption><thead><tr><th>Protéines du sol</th><th>C organique</th><th>N total</th><th>Autres activités enzymatiques microbiennes</th><th>Respiration</th><th>Biomasse microbienne</th><th>Abondance microbienne</th><th>Minéralisation de N</th></tr></thead><tbody><tr><td rowspan="5">0,77a</td><td>0,76b</td><td rowspan="5">0,74b</td><td>&gt;0,5f</td><td rowspan="5">0,59a</td><td>0,3f</td><td>0,9g</td><td>0,57-0,86m</td></tr><tr><td>0,78a</td><td>&gt;0,8g</td><td>0,68k</td><td>0,55c</td><td>&gt;0,9e</td><td>0,39n</td></tr><tr><td>0,71c</td><td>0,83-0,93a</td><td></td><td>0,58-0,75i</td><td>0,88h</td><td></td></tr><tr><td>0,58-0,79d</td><td>0,52c</td><td></td><td>0,55-0,75d</td><td>0j</td><td></td></tr><tr><td>0,91e</td><td>0,97-0,99e</td><td></td><td>0-0,94j</td><td>0,63-0,94l</td><td></td></tr><tr><td></td><td></td><td></td><td>0,65-0,72h</td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr></tbody></table>

a Gispert et al., 2013 ; b Tian et al., 2013; c Alvaro-Fuentes et al., 2013 ; d Giacometti et al., 2013 ; e Fu et al., 2012 ; f Jorge-Mardomingo et al., 2013 ; g Zhang et al., 2013 ; h Badalucco et al., 1996 ; i Geisseler et al., 2012 ; j Sims et Wander, 2002 ; k Geisseler et Horwath, 2008 ; l Asmar et al., 1992 ; m Zaman et al., 1999 ; n Mishra et al., 2005 Tableau 2.3 Corrélation significatives (p<0,05) entre l'activité arylsulfatase et certaines variables environnementales. Les valeurs données sont les coefficients de corrélation (r) de Pearson

de la composition ou de la diversité des communautés microbiennes sur les activités protéase et arylsulfatase. Sakurai et al. (2007) supposent que l'augmentation de l'activité protéase dans la rhizosphère de la laitue est liée à la modification de la composition de la communauté des bactéries à apr (metalloprotéases alcalines), probablement due à la rhizodéposition de composés carbonés par la plante. Le lien entre le niveau d'activité arylsulfatase et la composition de la communauté microbienne, bactérienne ou fongique, possédant cette activité n'est pas facile à établir du fait de peu d'études présentes dans la littérature. Les travaux menés au laboratoire ont cependant mis en évidence des différences d'activité arylsulfatase entre les rhizosphères d'orge et de colza, avec une plus forte activité dans une rhizosphère dominée par les pseudomonades que dans une rhizosphère dominée par les Actinobacteria (Cregut et al. 2009).

## 2.5 Effet des pratiques agricoles sur les communautés microbiennes

Les principales pratiques agricoles (travail du sol, fertilisation, composition de la succession culturale) modifient la quantité et la qualité des ressources disponibles pour les microorganismes des sols. En influençant la quantité, la qualité et l'accessibilité de la matière organique, le pH, la disponibilité en eau et la disponibilité en oxygène, les pratiques agricoles sont susceptibles de modifier l'abondance, la diversité et l'activité microbienne. L'effet peut aussi être plus indirect, en modifiant la production
<table><caption>**Tableau 2.3 Corrélation significatives (p<0,05) entre l'activité arylsulfatase et certaines variables du sol. Les valeurs sont les coefficients de corrélation (r) de Pearson.**</caption><thead><tr><th>Matière organique ou C organique</th><th>N soluble ou total</th><th>S organique</th><th>SO<sub>4</sub><sup>2-</sup></th><th>pH</th><th>Biomasse microbienne</th><th>Autres activités enzymatiques microbiennes</th><th>Respiration microbienne</th><th>Immobilisation microbienne de S</th><th>Abondance de bactéries et champignons à arylsulfatase</th><th>Teneur en S végétale</th><th>Prélèvement de S par la plante</th></tr></thead><tbody><tr><td>0,87a</td><td>0,43g</td><td>0,74n</td><td>0,6g</td><td>0,77r</td><td>0,82-0,87e</td><td>0,59-0,93e</td><td>0,62e</td><td>0,83-0,86l</td><td>0,50-0,66m</td><td>-0,3g</td><td>0,51k</td></tr><tr><td>0,72d</td><td>0,72u</td><td></td><td></td><td>0,39v</td><td>0,41o</td><td>0,33-0,86f</td><td>0,83-0,97l</td><td>0,79q</td><td>0,66-0,84p</td><td>0,99h</td><td>0,81-0,89w</td></tr><tr><td>0,91-0,92e</td><td>0,4v</td><td></td><td></td><td></td><td>0,95-0,99e</td><td>0,44-0,59i</td><td></td><td>0,75-0,79s</td><td></td><td>0,65j</td><td></td></tr><tr><td>0,38g</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td>0,56f</td><td>0,5-0,71r</td><td></td><td>-0,96t</td><td></td><td>0,5k</td><td></td></tr><tr><td>0,87j</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td>0,38o</td><td></td><td></td><td>0,73-0,96t</td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>0,82n</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td>0,79q</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>0,74q</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td>0,65s</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>0,71r</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td>0,85-0,90t</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>0,32v</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr></tbody></table>

a Elsgaard et al., 2002 ; b Baligar et al., 1999 ; d Vanegas et al., 2013 ; e Gajda et al., 2013 ; f Ajwa et al., 1999 ; g Lemanowicz et al., 2014 ; h Whalen et Warman, 1996 ; i Perucci et al., 1984 ; j Castro Lopes et al., 2012 ; k Legay et al., 2014 ; l Vong et al., 2008 ; m Cregut et al., 2009 ; n Pinto et Nahas, 2002 ; o Klose et al., 1999 ; p Slezack-Deschaumes et al., 2012 ; q Dedourge et al., 2003 ; r Deng et Tabatabai, 1997 ; s Vong et al., 2003 ; t Dedourge et al., 2004 ; u Vong et al., 2007 ; v Goux et al., 2012 ; w Vong et al., 2002

de biomasse végétale et par conséquence la quantité et la qualité de la matière organique retournant au sol (Figure 2.4).

### 2.5.1 Effet des plantes cultivées

Les plantes influencent les communautés microbiennes au cours de leur développement en prélevant des nutriments minéraux, ce qui les fait entrer en compétition avec les microorganismes et en modifiant les « conditions de vie » dans la rhizosphère (Korsaeth et al., 2001 ; Inselsbacher et al., 2010 ; Bell et al., 2015). Les plantes génèrent de la litière racinaire et exsudent des molécules organiques et des ions minéraux (rhizodéposition) qui peuvent servir de ressources trophiques pour les communautés microbiennes (Hütsch et al., 2002 ; Paterson, 2003 ; Cheng et Kuzyakov, 2005 ; Tableau 2.4). De plus, elles peuvent sélectionner différentes populations de microorganismes (Bais et al., 2004, 2006 ; De-la-Peña et Loyola-Vargas, 2014). Afin de mieux comprendre comment les plantes, selon l'espèce végétale considérée
<figure><img src="image_14.png" /><figcaption>**Figure 2.4** Niveau d'action des pratiques agricoles sur le sol. Certaines pratiques modifient directement le sol, d'autres modifient les caractéristiques de la culture. Des boucles de rétroaction existent entre culture et sol.</figcaption></figure>

Plusieurs études ont montré des liens entre les traits fonctionnels aériens et les processus écosystémiques des sols. Ainsi, la surface spécifique foliaire (SLA) est positivement corrélée à la minéralisation de l'azote (Ordonez et al., 2009) et à l'activité phosphatase mais négativement corrélée avec la biomasse microbienne et la teneur du sol en N minéral (Grigulis et al., 2013 ; Garcia-Palacios et al., 2013). Néanmoins, le pouvoir explicatif des traits fonctionnels aériens est essentiellement lié à leur

<table><caption>**Tableau 2.4** Caractéristiques de trois espèces cultivées.</caption><thead><tr><th>Espèces</th><th>Pois</th><th>Blé</th><th>Colza</th></tr></thead><tbody><tr><td>Quantité de résidus aériens (kgC/ha)</td><td>680-860<sup>e</sup></td><td>1500-2100<sup>e</sup></td><td>1370-1550<sup>e</sup></td></tr><tr><td>Quantité de résidus racinaires (kgC/ha)</td><td>200-220<sup>e</sup></td><td>450-600<sup>e</sup></td><td>535<sup>e</sup></td></tr><tr><td>C/N résidus aériens</td><td>44<sup>c</sup></td><td>40-55<sup>g</sup></td><td>33-45<sup>g</sup></td></tr><tr><td>C/N résidus racinaires</td><td>16-23<sup>d</sup></td><td>43-45<sup>gh</sup></td><td>10-55<sup>f</sup></td></tr><tr><td>Rhizodéposition C (kgC/ha)</td><td>130-145<sup>e</sup></td><td>290-390<sup>e</sup></td><td>350<sup>e</sup></td></tr><tr><td>Rhizodéposition N (kgN/ha)</td><td>6-56<sup>a</sup></td><td>20-26<sup>i</sup></td><td>na</td></tr></tbody></table>

a Mayer et al., 2003b; Wichern et al., 2008 ; b Carrouée et al., 1999 ; c Soon et Arshad, 2002, Lupwayi et al., 2006, Kumar et Goh, 2002, Gan et al., 2011, Engstrom et Linden, 2012, Jensen, 1996b, 1997, Arcand et al., 2014 ; d Soon et Arshad, 2002, Jensen, 1996b, Arcand et al., 2014 ; e Gan et al., 2009 ; f Vong et al., 2007, Gan et al., 2011 ; g Gan et al., 2011 ; h Kumar et Goh, 2002 ; i Janzen, 1990, Wichern et al., 2008
capacité à prédire la décomposition des résidus aériens entrant dans le sol (Grigulis et al., 2013). Les traits fonctionnels racinaires pourraient être également importants à prendre en compte car les racines sont une part importante de la biomasse végétale et sont impliquées directement dans les processus d'acquisition des nutriments et dans des interactions avec les microorganismes des sols et selon son stade de développement, influencent les communautés microbiennes du sol et leur fonctionnement, un ensemble d'études récentes se sont appuyées sur l'analyse de traits fonctionnels. (Bardgett et al., 2014). Parmi les traits fonctionnels racinaires, le pourcentage de racines fines (diamètre inférieur à 2mm), le diamètre racinaire et la longueur racinaire spécifique (longueur/masse) (Eissenstat, 1992 ; Ryser, 1998 cité par Roumet et al., 2006 ; Mommer et al., 2011) sont positivement corrélés au prélèvement de nutriments. Les traits fonctionnels racinaires positivement corrélés à la rhizodéposition sont la biomasse racinaire totale (corrélée à la quantité totale de rhizodépôts ; de Graafe et al., 2007 cité par Wichern et al., 2007b) ainsi que les teneurs en azote et en carbone, qu'elles soient totales (Roumet et al., 2008) ou extractibles à l'eau chaude (Vong et al., 2007). Les plantes cultivées modifient ainsi l'abondance et la composition des communautés microbiennes de la rhizosphère par rapport au sol non rhizosphérique, et cet effet varie en fonction de l'espèce concernée. Bell et al. (2015) observent par exemple une plus grande biomasse microbienne et une plus forte abondance relative d'Actinobacteria et de Chloroflexi mais une plus faible abondance relative de Proteobacteria, d'Acidobacteria et Gemmatimonadetes dans la rhizosphère de Poacées comparé au sol environnant. Garbeva et al. (2008) observent plus de bactéries sous le maïs, qui produit plus de biomasse racinaire, que sous l'orge et l'avoine. En comparant le riz, le maïs et le haricot mungo, Xuan et al. (2012) observent que l'abondance relative des principaux phyla bactériens ne varie pas entre plantes. En revanche, l'abondance des phyla peu abondants varie entre plantes, conduisant à une diversité taxonomique plus élevée sous le maïs et le haricot mungo que sous le riz.

Cet effet des espèces cultivées s'observe aussi pour les communautés de microorganismes protéolytiques (Sakurai et al., 2007 ; Mrkonjic Fuka et al., 2009) et possédant l'activité arylsulfatase (Cregut et al., 2009) dont l'abondance et la composition dans la rhizosphère diffèrent de celle du sol environnant. Cet effet varie en fonction de l'espèce voire de la variété cultivée. Gschwendtner et al. (2010) observent une variation de l'abondance de gènes *apr* (codant pour les métalloprotéases alcalines) entre deux variétés de pomme de terre. Les bactéries à activité arylsulfatase sont plus abondantes dans la rhizosphère du colza que dans la rhizosphère de l'orge (Cregut et al., 2009) et cette communauté est dominée par les Pseudomonades dans la rhizosphère du colza tandis qu'elle est dominée par les Actinobacteria dans la rhizosphère de l'orge (Cregut et al., 2009). L'abondance supérieure des bactéries possédant l'activité arylsulfatase dans la rhizosphère du colza est probablement due à la rhizodéposition plus importante du colza (Vong et al., 2007) et peut-être reliée aux besoins supérieurs du colza en soufre.
Cet effet des plantes cultivées sur les communautés microbiennes se retrouve enfin au-niveau des activités protéase et arylsulfatase. Les activités protéase (Sakurai et al., 2007) et arylsulfatase (Stursova et al., 2006 ; Vong et al., 2007 ; Vong et al., 2003 ; Castellano et Dick, 1991) augmentent dans la rhizosphère comparée au sol nu et varient en fonction des espèces de plantes (Dinesh et al., 2004 ; Cregut et al., 2009 ; Knauff et al., 2003 ; Kotkova et al., 2008). Cet effet peut être lié aux modifications d'abondance et de composition des communautés microbiennes. Par exemple, les communautés de la rhizosphère du colza sont plus efficientes pour la production d'arylsulfatases (activité arylsulfatase rapportée par unité de biomasse bactérienne soufrée) (Dedourge et al., 2003). Cette sélection de communautés pourrait être causée par la sécrétion d'acides organiques (acide malique et acide succinique) qui seraient des sources de carbone plus efficientes pour la production d'arylsulfatases (Vong et al., 2003). Il s'agirait d'une stratégie du colza, une plante avec de forts besoins en S, pour sélectionner les communautés bactériennes les plus à même de minéraliser le soufre. Mais cet effet peut également être lié au prélèvement de nutriments minéraux par la plante. En effet, la synthèse de l'arylsulfatase est inhibée par le sulfate et dans les sols, l'activité arylsulfatase est positivement corrélée au prélèvement de soufre et à la teneur en soufre des plantes (Tableau 2.3). Ceci explique que l'activité arylsulfatase soit généralement plus élevée sous les Brassicacées, intermédiaire sous les Poacées et plus faible sous les Fabacées (Cregut et al., 2009 ; Knauff et al., 2003 ; Kotkova et al., 2008). Au sein de chacune de ces familles botaniques des différences entre espèces existent : l'activité est ainsi 50 à 60% plus élevée sous l'avoine que sous le maïs (Klose et al., 1999). Des différences d'activités peuvent aussi s'observer en fonction de la stratégie écologique des plantes : l'activité est plus élevée sous une Poacée à stratégie exploitative, qui va prélever beaucoup de sulfates, que sous une Poacée à stratégie conservatrice (Legay et al., 2014). L'effet particulier des espèces prairiales sur la fertilité des sols est traité en Annexe 1.

L'effet de la plante sur les communautés microbiennes varie en fonction de son stade phénologique, ce qui peut s'expliquer par les variations de rhizodéposition et de prélèvements au cours du développement (Salon et al., 2001 ; Mougel et al., 2006 ; Arcand et al., 2013a ; Bell et al., 2015). Ainsi, l'abondance du gène *npr*, codant pour les métalloprotéases neutres, est plus élevée au début de la période végétative qu'au stade floraison dans la rhizosphère de la pomme de terre, tandis que l'abondance des gènes codant pour les métalloprotéases alcalines ne varie pas (Gschwendtner et al., 2010). L'abondance des bactéries possédant l'activité arylsulfatase tend à augmenter au cours du développement dans les rhizosphères de l'orge et du colza (Cregut et al., 2009) tandis que l'abondance des champignons possédant l'activité arylsulfatase reste stable au cours du développement du colza, excepté une diminution au moment de la formation des siliques (Slezack-Deschaumes et al., 2012).
Aux stades de formation des siliques et de maturité des graines, la plupart des bactéries possédant l'activité arylsulfatase de la rhizosphère du colza appartiennent aux Proteobacteria (particulièrement aux *Pseudomonas*) alors que ces bactéries sont minoritaires aux stades montaison et floraison. L'activité arylsulfatase varie également au cours de la phénologie du colza (Slezack-Deschaumes et al., 2012). Elle est maximale au stade « élongation de la tige principale », un stade où le colza prélève beaucoup de soufre avant de diminuer aux stades « floraison » et « développement des graines », où les prélèvements sont plus faibles.

Les plantes ont aussi des effets à plus long terme en fonction de la quantité et de la qualité de la matière organique (résidus aériens lorsqu'ils sont enfouis, litière racinaire, rhizodépôts) qu'elles restituent au sol (Knops et al., 2002 ; Paterson, 2003 ; Tableau 2.4). Les espèces végétales produisant de plus grandes quantités de résidus entraînent des accroissements de la biomasse microbienne plus importants que les espèces en produisant peu (Griffith et al., 2010 ; Sainju et al., 2012 ; McDaniel et al., 2014). Les nutriments minéraux prélevés par la plante pendant son développement retournent au sol sous des formes organiques plus ou moins accessibles pour les microorganismes. De manière générale, l'orientation des flux d'azote ou de soufre suite à l'introduction de résidus dans les sols dépend respectivement des ratios C/N et C/S des résidus. La minéralisation nette est ainsi respectivement plus élevée après l'enfouissement de résidus à bas C/N (Carpenter-Boggs et al., 2000 ; Churka Blum et al., 2013) et à bas C/S (Eriksen et al., 2005 ; Niknahad-Gharmakher et al., 2012 ; Churka Blum et al., 2013).

Au niveau de la diversité fonctionnelle, l'entrée de résidus végétaux dans le sol apporte généralement de la matière organique soluble ou facilement décomposable qui favorise le développement des microorganismes copiotrophes. Néanmoins, à mesure que la matière organique soluble s'épuise, les microorganismes oligotrophes qui se développent plus lentement, deviennent dominants dans la communauté par des mécanismes d'exclusion compétitive (Fontaine et al., 2003 ; Pascault et al., 2013 ; Chen et al., 2014). Ces évolutions peuvent se refléter au niveau taxonomique, les Acidobacteria (oligotrophes) succédant par exemple aux Bacteroidetes (copiotrophes) (Chen et al., 2014).

Les effets des résidus végétaux sur la biomasse microbienne se répercutent sur les activités enzymatiques des microorganismes (Melero et al., 2011 ; Ailincai et al., 2008 ; Perucci et al., 1997 ; Ekenler et Tabatabai, 2002 ; Klose et al., 1999 ; Klose et Tabatabai, 2000 ; de Varennes et al., 2007 ; Dodor et Tabatabai, 2003). Les résidus végétaux ont généralement un effet positif sur les activités protéase (Cayuela et al., 2009) et arylsulfatase (Perucci et al., 1984 ; Perucci et Scarponi, 1984). Ils provoquent une augmentation de 30 à 50% en moyenne de l'activité arylsulfatase (Perucci et al., 1984 ; Perucci et Scarponi, 1984) mais cet effet dépend de l'espèce utilisée. Ainsi les résidus de tomate font décroître l'activité de 17% tandis que le sorgho augmente l'activité de seulement 17% (Perucci et al.,
1984 ; Perucci et Scarponi, 1984), mais cet effet est conditionné par la disponibilité en sulfates du sol (Piutti et al., 2015). L'augmentation de l'activité en présence de résidus végétaux s'accompagne d'une modification des paramètres cinétiques des arylsulfatases ce qui pourrait indiquer un changement de la population des microorganismes à l'origine de la synthèse des arylsulfatases (Perucci et Scarponi, 1984). De même, les résidus de coton augmentent plus l'activité protéase que les résidus de blé (Cayuela et al., 2009).

Ces effets des résidus peuvent conduire à des modifications de la minéralisation de l'azote ou du soufre, respectivement plus élevée après l'enfouissement de résidus à faible C/N (Carpenter-Boggs et al., 2000 ; Churka Blum et al., 2013) et C/S (Eriksen et al., 2005 ; Niknahad-Gharmakher et al., 2012 ; Churka Blum et al., 2013).

2.5.2 Effet du travail du sol

Le régime de travail du sol est caractérisé par sa fréquence, sa profondeur et le retournement ou non du sol. Le retournement est le principal facteur affectant les paramètres du sol (Alvarez, 2005 ; Liu et al., 2006). Comparé au labour avec retournement, les sols soumis à une absence de travail du sol ou à un travail sans retournement présentent une densité plus importante et une diminution de la porosité totale qui résulte d'une diminution du volume de macropores (-25 à -50%) et d'une augmentation du volume de méso ou de micropores (Tebrügge et Düring, 1999 ; Lipiec et al., 2006 ; Rasmussen, 1999 ; Pastorelli et al., 2013). Il en résulte une plus forte stabilité structurale (Rusu et al., 2002 ; Carter et al., 2009 ; Tebrügge et Düring, 1999 ; Tabaglio et al., 2009 ; Rasmussen, 1999), une plus forte capacité de rétention d'eau (Malecka et al., 2012 ; Rasmussen, 1999) et une plus grande fréquence des situations d'anoxie (Rochette, 2008). Ces sols présentent une teneur en carbone organique supérieure aux sols retournés (+3 à +9%) (Balesdent et al., 2000 ; Alvarez, 2005). Cet enrichissement en matière organique est dû à une minéralisation moins rapide liée à une plus faible entrée d'oxygène, une plus faible température du sol, un plus faible contact entre résidus végétaux et sol et à la protection de la matière organique dans les agrégats, qui sont détruits lors du travail profond (Beare et al., 1994 ; Balesdent et al., 2000 ; Alvarez, 2005 ; Liu et al., 2006 ; Dimassi et al., 2014 ; Panettieri et al., 2014). L'enrichissement en carbone est généralement supérieur à l'enrichissement en azote (Balesdent et al., 2000). Il en résulte une augmentation du C/N du sol (Tabaglio et al., 2009 ; Malecka et al., 2012). En conséquence de l'augmentation de la matière organique, la biomasse microbienne augmente dans les systèmes de travail du sol sans labour (généralement de +20 à +60% pour la biomasse carbonée ; Berner et al., 2008 ; Murugan et al., 2014 ; Oorts et al., 2006 ; Melero et al., 2009 ; Madejon et al., 2009 ; van Capelle et al., 2012 ; Gajda et al., 2013 ; Lopez-Garrido et al., 2012 ; Panettieri et al., 2014), principalement due
à une augmentation de la biomasse fongique (Murugan et al., 2014 ; van Capelle et al., 2012), qui est
peut être liée à l'augmentation du C/N ou à une légère acidification en surface (Lopez-Fando et
Almendros, 1995 ; Berner et al., 2008 ; Pastorelli et al., 2013).

Ces augmentations de la matière organique et de la biomasse microbienne entraînent une augmentation des activités enzymatiques : β-glucosidase (van Capelle et al., 2012 ; Lopez-Garrido et al., 2011, 2012 ; Melero et al., 2009 ; Panettieri et al., 2014), phosphatase alcaline (Melero et al., 2011), protéase (0 à +450% ; Madejon et al., 2009), arylsulfatase (0 à +200% ; Gajda et al., 2013 ; Panettieri et al., 2014). En revanche, la minéralisation (nette et brute) de N est plus élevée en labour qu'en travail du sol sans retournement (Van Den Bossche et al., 2009 ; Dong et al., 2012 ; Ajirloo et Ahangar, 2014). Cependant, dans une des rares études disponibles, cette tendance n'a pas été observée pour la minéralisation du soufre (Balota et al., 2014).

Le travail du sol peut aussi avoir des effets indirects en modifiant la production de biomasse végétale (Virto et al., 2012) et la rhizodéposition (Lopez-Bellido et al., 2011), ce qui pourrait modifier la qualité et la quantité de la matière organique disponible pour les microorganismes.

2.5.3 Effet de la fertilisation

2.5.3.1 Fertilisation minérale

La fertilisation azotée minérale augmente la teneur en matière organique du sol de 10 à 20 % en raison d'une augmentation de la biomasse végétale produite, particulièrement si les résidus aériens sont enfouis (Alvarez, 2005 ; Ladha et al., 2011 ; Korschens et al., 2013 ; Geisseler et Scow, 2014). La fertilisation peut également impacter la teneur en matière organique du sol en modifiant la rhizodéposition de certaines espèces cultivées. Ainsi, la fertilisation minérale diminue généralement la rhizodéposition de C des céréales (Kuzyakov et Schneckenberger, 2004) même si l'effet inverse a parfois été observé (par exemple, Swinnen et al., 1995).

L'augmentation de matière organique due à la fertilisation est plus forte dans les sols à texture grossière que dans les sols à texture fine. Elle ne s'observe pas dans les sols de pH < 5 et est maximale dans les sols de pH >= 7 (Geisseler et Scow, 2014). Cette augmentation de la matière organique du sol entraîne une augmentation de la biomasse microbienne de l'ordre de 15% (Geisseler et Scow, 2014). Cette augmentation de la matière organique du sol et de la biomasse microbienne peut entraîner une faible augmentation de l'activité arylsulfatase (+10% ; Siwik-Ziomek et al., 2013), mais n'entraîne pas d'augmentation de l'activité protéase (Geisseler et Scow, 2014). Dans certains cas la fertilisation minérale azotée a un effet négatif sur les activités protéase (Giacometti et al., 2013) et arylsulfatase (Siwik-Ziomek et Koper, 2010). En revanche l'urée peut augmenter l'activité protéase (Zhang et al., 2013). La fertilisation minérale soufrée peut diminuer l'activité arylsulfatase (Gupta et al., 1988),
probablement en inhibant sa synthèse, mais également l'augmenter sous certaines espèces végétales (Legay et al., 2014), probablement en raison d'une modification de la rhizodéposition ou de la croissance du système racinaire. La fertilisation azotée minérale n'a globalement pas d'effet sur l'immobilisation et la minéralisation de l'azote (Booth et al., 2005) tandis que la fertilisation soufrée a peu d'effets sur la minéralisation nette du soufre (Anderson et al., 2006 ; Gallejones et al., 2012).

### 2.5.3.2 Fertilisation organique

Les différents fertilisants organiques ont des compositions et des labilités différentes en fonction de leur origine (résidus végétaux, déjections de volailles, de porcs ou de ruminants, boues d'épuration, déchets de l'industrie agroalimentaire) et de leur degré de transformation par compostage ou par digestion anaérobie (Bernal et al., 2009 ; Nkoa, 2014 ; Möller et Müller, 2012 ; Wang, 1997 ; Velthof et al., 2000 ; Fuchs et al., 2008 ; Bonten et al., 2014). Certains d'entre eux peuvent contenir des quantités importantes de nutriments sous forme minérale (particulièrement de l'ammonium) (Gutser et al., 2005 ; Darch et al., 2014). Ces différences de composition entraînent des variations de leur vitesse de décomposition dans le sol, et donc de l'amplitude et de la durée de leur effet. Les fertilisants organiques augmentent la teneur du sol en carbone organique de 20 à 80% (suivant la nature du fertilisant), soit 2 à 4 fois plus que les fertilisants minéraux (Edmeades, 2003 ; Diacono et Montemurro, 2010). En conséquence, les fertilisants organiques entraînent une augmentation de la biomasse microbienne carbonée de 36% en moyenne (Kallenbach et Grandy, 2011), supérieure à celle entraînée par la fertilisation minérale. La taille de la biomasse microbienne augmente plus vite en réponse à la fertilisation organique dans les sols argileux, les sols acides et les sols déjà riches en carbone organique et en biomasse microbienne. La fertilisation organique modifie la composition des communautés microbiennes, plutôt à long terme (Allison et Martiny, 2008), et favorise généralement les champignons par rapport aux bactéries (Ngosong et al., 2009). Les fertilisants organiques contenant des substances peu labiles vont avoir un effet plus faible sur la biomasse microbienne, tandis que de hautes doses d'urée et d'ammonium peuvent se révéler toxiques pour les microorganismes (Kallenbach et Grandy, 2011 ; Maillard et Angers, 2014 ; Simon et Czako, 2014).

L'augmentation de la matière organique et de la biomasse microbienne entraînent une augmentation des activités enzymatiques microbiennes : uréase (Tejada et al., 2006 ; Bastida et al., 2008 ; Giacometti et al., 2013 ; Jorge-Mardomingo et al., 2013 ; Ouni et al., 2013 ; Lee et al., 2013), β-glucosidase (Tejada et al., 2006 ; Bastida et al., 2008 ; Giacometti et al., 2013 ; Gispert et al., 2013 ; Jorge-Mardomingo et al., 2013 ; Zaccardelli et al., 2013 ; Ouni et al., 2013 ; Lee et al., 2013), phosphatase alcaline (Tejada et al., 2006 ; Bastida et al., 2008 ; Balota et al., 2011 ; Gispert et al., 2013 ; Jorge-Mardomingo et al., 2013 ; Zaccardelli et al., 2013 ; Ouni et al., 2013), protéase (généralement de +20 à +60% mais parfois jusqu'à
plus de +4000%; Tejada et al., 2006; Fuchs et al., 2008; Giacometti et al., 2013; Jorge-Mardomingo et al., 2013; Ouni et al., 2013), arylsulfatase (+10 à +200%; Tejada et al., 2006; Siwik-Ziomek et Koper, 2010; Zaccardelli et al., 2013; Ouni et al., 2013). L'apport de fertilisants organiques entraîne un pic d'immobilisation d'azote qui dure plusieurs semaines, dû à l'apport de carbone facilement assimilable (notamment les acides gras volatiles des déjections animales) (Dittert et al., 1998). L'azote immobilisé peut être miniméralisé dans les mois qui suivent. L'amplitude de cet effet dépend de la teneur en N minéral (Fuchs et al., 2008). En revanche, la fertilisation organique provoque une minéralisation nette de S, d'autant plus importante que le fertilisant est labile et riche en S (Wyngaard et Cabrera, 2015; Saviozzi et al., 2006; Reddy et al., 2002; Knights et al., 2001), les fertilisants les plus pauvres en S pouvant provoquer une immobilisation nette (Reddy et al., 2002; Saviozzi et al., 2006).

## 3. Les plantes adventices

### 3.1 Abondance et diversité

Les adventices peuvent être définies comme toutes les plantes présentes dans un champ cultivé sans y avoir été volontairement introduites (y compris les repousses des cultures précédentes) (Marouf et Reynaud, 2007). En France, l'Association de Coordination Technique Agricole liste environ 220 espèces d'adventices dans son ouvrage de référence (Mamarot et Rodriguez, 2011) mais 1200 espèces peuvent théoriquement se rencontrer dans les agroécosystèmes (Jauzein, 2001) et seules 26 espèces sont présentes dans plus de 15% des parcelles (Fried et al., 2007). Les adventices appartiennent à un grand nombre de familles botaniques mais plus de la moitié des espèces fréquemment rencontrées appartiennent à l'une des familles suivantes : Astéracées, Poacées, Brassicacées et Apiacées (Fried et al., 2007) (Tableau 3.X). En France, il y a en moyenne de 10 à 13 espèces d'adventices par parcelle en absence de traitement herbicide et entre 4 et 5 espèces après traitement (Fried et al., 2007, 2008b). Il faut noter que les espèces les plus fréquentes à l'échelle de la France ne sont pas forcément celles formant les peuplements les plus denses à l'échelle parcellaire (Fried et al., 2007).

D'un point de vue fonctionnel, les adventices présentent des caractéristiques qui leurs permettent de se développer dans les cultures. Ce sont généralement des plantes avec une grande plasticité phénotypique, une capacité à se reproduire rapidement (germination précoce, floraison précoce, durée courte entre l'émergence et la fructification, reproduction sexuée et asexuée, pollinisable par différents vecteurs), à se disperser (graines petites et nombreuses, dispersion des graines à courte et grande distance) et adaptée aux environnements perturbés (dormance et longue durée de vie des graines) (Harlan et De Wet, 1965; Baker, 1974; Kleyer, 1999; Lososova et al., 2006, 2008). Ces caractéristiques correspondent globalement à une stratégie rudérale, adaptée aux milieux fertiles et
fréquemment perturbés (Grime, 1977, 1997). Néanmoins, les adventices présentent un continuum de
stratégies (Gunton et al., 2011 ; Lososova et al., 2008) entre une stratégie totalement rudérale et une
stratégie totalement compétitive (Grime, 1977, 2001). La stratégie rudérale est caractérisée par des
exigences nutritionnelles élevées, un cycle court (caractérisé par un fort taux de croissance, une petite
taille et une floraison précoce) et un fort investissement dans la reproduction (production d'un grand
nombre de petites graines, maintenant leur capacité germinative sur une longue période). La stratégie
compétitive est caractérisée également par un fort taux de croissance mais aussi par un investissement
plus important dans les structures végétatives (mode de vie vivace, une grande production de
biomasse, une floraison tardive) que dans la reproduction (production d'un petit nombre de grosses
graines).

3.2 Déterminants de l'abondance et de la composition de la communauté adventice

L'abondance et la composition des communautés d'adventices est déterminée d'une part, par les
perturbations qui détruisent régulièrement, au-moins partiellement, les communautés végétales des
agroécosystèmes et d'autre part, par la disponibilité en ressources qui conditionne l'importance et
l'intensité de la compétition (Gaba et al., 2014) (Figure 3.1). Après une perturbation, de nouveaux
individus peuvent entrer dans l'agroécosystème à partir de la banque de graines, qui peut être vieille
de plusieurs années (Forcella et al., 1992 ; Webster et al., 2003). La composition de la communauté
d'adventices dépend donc de l'historique de la parcelle, la composition de la banque de graines
dépendant principalement des trois cultures précédentes (Bohan et al., 2011).

Les facteurs qui influent les communautés d'adventices peuvent être divisés en trois catégories (Navas,
2012) : les conditions locales (climat, météorologie, type de sol, structure du paysage), les pratiques
culturales (herbicides, travail du sol, fertilisation) et les facteurs biotiques (culture, pathogènes et
ravageurs, microorganismes). Les conditions locales influent sur le pool d'espèces présentes et leur
capacité de dispersion, donc sur l'abondance et la composition de la banque de graines. Elles peuvent
également modifier la disponibilité en ressources (par exemple, en fonction de la pluviométrie ou de
la fertilité du sol). Les pratiques agricoles sont sources de perturbations qui détruisent régulièrement
tout ou partie de la communauté d'adventices mais modifient également la disponibilité en ressources.
Parmi les facteurs biotiques, la culture, qui entre en compétition avec les adventices, et les
microorganismes, qui contrôlent la disponibilité en nutriments dans le sol (Reynolds et al., 2003 ; Smith
et al., 2009), modifient la disponibilité en ressources.

Dans les communautés végétales, les perturbations agissent comme des filtres qui en éliminent les
espèces présentant des caractéristiques fonctionnelles ou des stratégies écologiques incompatibles
avec la perturbation (« *habitat filtering* ») (Booth et Swanton, 2002 ; Cornwell et al., 2006 ; Garnier et Navas, 2012). Seules peuvent s'installer dans la communauté les espèces qui peuvent soit à survivre à la perturbation, soit se régénérer après la perturbation, soit l'éviter dans le temps et dans l'espace. Cette élimination conduit à une modification de la distribution des traits fonctionnels par rapport au pool local d'espèces, qui conduit généralement à une convergence des traits fonctionnels des plantes (Grime, 2006 ; Garnier et Navas, 2012).

Une caractéristique importante des perturbations est leur régime (date, fréquence, retour ou non de la perturbation à la même date sur plusieurs années) (Gaba et al., 2014). Les perturbations dans les agroécosystèmes ne se produisent pas à des dates aléatoires mais sont très liées à la phénologie de la culture et se produisent principalement au début (travail du sol, herbicides) et à la fin de son cycle (moisson). Par exemple, les adventices capables de réaliser leur cycle intégralement à l'intérieur de celui de la culture sont plus susceptibles de se reproduire car elles évitent les perturbations se produisant avant la mise en place et après la récolte de la culture. Alternativement, les espèces d'adventices capables de germer et de fleurir à des dates variables sur des périodes de temps longues sont plus susceptibles de voir certains de leurs individus se reproduire dans un environnement où les dates des perturbations varient d'année en année (Fried et al., 2010, 2012).

La composition de la communauté dépend également de l'intensité de la compétition qui élimine les individus les moins compétitifs (Poggio, 2005 ; Berger et al., 2008). Deux théories ont été développées quant à l'effet de la compétition sur la composition des communautés végétales. La théorie de la « *limiting similarity* » (MacArthur et Levins 1967) postule qu'en situation de compétition, seules peuvent coexister les espèces qui occupent des niches écologiques différentes, conduisant à une augmentation de la diversité des traits fonctionnels impliqués dans l'acquisition des ressources limitantes. A l'opposé, la théorie de la « *hiérarchie des traits* » postule que seules les espèces présentant les traits fonctionnels les plus adaptés pour l'acquisition des ressources limitantes peuvent être présentes, conduisant ainsi à une réduction de la diversité des traits fonctionnels (Kunstler et al., 2012). Les études les plus récentes tendent à montrer que la théorie de la « *hiérarchie des traits* » est la plus à même de décrire les communautés végétales (Navas et Fayolle, 2012 ; Kunstler et al., 2012 ; Fort et al., 2014). Ainsi, les cultures les plus compétitives semblent abriter des adventices avec une gamme de niches plus étroite (Gunton et al., 2011).

La nature des mécanismes contrôlant la composition des communautés (« *habitat filtering* », « *limiting similarity* », « *hiérarchie des traits* »), en sélectionnant les individus sur leurs traits fonctionnels, entraîne un découplage plus ou moins fort de la diversité taxonomique et de la diversité fonctionnelle. Pour une même diversité spécifique, une communauté dans laquelle perturbations et compétition ont conduit à une convergence des traits fonctionnels présentera une diversité fonctionnelle plus faible
qu'une communauté dans laquelle la compétition aura conduit à une divergence des traits fonctionnels (Mouillot et al., 2007).

### 3.3 La compétition avec la culture : une fonction écosystémique réalisée par les adventices

Les interactions entre les plantes cultivées et les adventices sont nombreuses, et peuvent être positives, négatives ou neutres pour la culture. Certains effets des adventices sur le fonctionnement de l'agroécosystème peuvent être positifs pour la production agricole. Certaines adventices peuvent fixer de l'azote et servir d'habitat ou de ressources nutritives pour des microorganismes, des insectes et des oiseaux dont certains sont bénéfiques pour la culture (symbiontes, pollinisateurs, prédateurs de ravageurs) (Wilson et al., 1999 ; Zimdahl, 2007 ; Franke et al., 2009). Les adventices pouvant également être des hôtes pour des ravageurs ou des agents pathogènes de la culture, elles peuvent aussi limiter les attaques sur la culture, si l'adventice est un hôte privilégié (Norris et Kogan, 2000).

Les interactions négatives ont été plus largement étudiées (Zimdahl, 2007 ; Mézière et al., 2015), en lien avec la production agricole. En effet, les adventices peuvent parasiter la culture, produire des substances allélopathiques ou servir de refuge pour des agents pathogènes et des ravageurs. Cependant, la compétition qu'exercent les adventices pour l'acquisition des ressources est généralement considérée comme la principale cause de la perte de rendement (Oerke, 2006). Ces effets négatifs des adventices sur la culture sont qualifiés par les agronomes de nuisibilité primaire directe. Les adventices sont également responsables de nuisibilités qui ne sont pas liées à leurs interactions avec la culture. La nuisibilité indirecte concerne les complications du travail agricole qu'elles provoquent en diminuant la qualité de la récolte, en augmentant les coûts de production, en diminuant l'efficacité des engins agricoles lors de leurs interventions et en produisant des toxines ou des allergènes (Zimdahl, 2007). La nuisibilité secondaire est liée à la capacité des adventices à se disperser dans l'espace et dans le temps, en constituant des stocks de semences dont la persistance de la capacité germinative s'étale sur plusieurs années (Caussanel, 1989). Il s'agit d'une nuisibilité potentielle entraînant des contraintes sur le choix des cultures et des pratiques agricoles à l'échelle de la rotation.

La compétition est une des principales fonctions écosystémiques par lesquelles les adventices exercent leur nuisibilité vis-à-vis des cultures. La compétition peut être définie ainsi : « Competition occurs when each of two or more organisms seeks the measure it wants of any particular factor or thing and when the immediate supply of the factor or thing is below the combined demand of the organisms » (Donald, 1963). La compétition entre plantes s'exprime vis-à-vis de la lumière, l'eau et les nutriments. Les plantes sont souvent en compétition pour plusieurs de ces ressources à la fois, ce qui entraîne des interactions entre l'acquisition des différentes ressources (Zimdahl, 2007). Si une plante peut fixer plus
de carbone, elle va pouvoir investir plus dans son système racinaire et avoir accès à plus de ressources du sol. De même, un accès à plus d'azote lui permet de construire plus de feuilles et de d'augmenter l'assimilation nette de carbone (Corre-Hellou et al., 2006). La compétition n'existe pas toujours dans les communautés végétales, elle n'apparaît que lorsque la ressource devient limitante. Par exemple, la compétition pour la lumière n'apparaît qu'à la fermeture du couvert. Lorsque la ressource devient limitante, la compétition se produit simultanément pour toutes les plantes, à la fois entre cultures et adventices mais également entre adventices.

A l'échelle de l'individu, la performance d'une plante en situation de compétition, aussi appelée aptitude compétitive, dépend de deux caractéristiques indépendantes (Goldberg, 1990) : 1/ la capacité à résister à la compétition, en continuant à se développer à de bas niveaux de ressources (la réponse compétitive) et, 2/ la capacité à acquérir les ressources et à réduire la croissance des autres organismes (l'effet compétitif).

A l'échelle de la communauté végétale, la compétition peut être décrite par son intensité qui se traduit par une réduction de croissance plus ou moins forte des organismes en compétition et par son importance relativement à d'autres facteurs environnementaux susceptibles d'influencer la production de biomasse (Navas et Fayolle, 2012 ; Welden et Slauson, 1986).

<figure><img src="image_15.png" /><figcaption>**Figure 3.1** Les perturbations et la compétition, deux déterminants de la composition des communautés d'adventices</figcaption></figure>

## 3.4 Déterminants de la compétition

### 3.4.1 Traits fonctionnels impliqués dans l'aptitude compétitive des plantes

Des traits fonctionnels différents peuvent être impliqués dans les deux composantes de l'effet compétitif, l'effet et la réponse compétitives (Navas et Violle, 2009) (Tableau 3.1). Néanmoins
beaucoup d'études montrent une corrélation positive entre l'effet compétitif et la réponse compétitive chez les céréales (Worthington et Reberg-Horton, 2013), et cette situation se retrouve dans le Tableau 3.1 où plusieurs traits fonctionnels, essentiellement impliqués dans l'acquisition de la lumière, sont liés à la fois à l'effet compétitif et à la réponse compétitive.

Dans le cas de la compétition pour la lumière, l'effet compétitif est lié au diamètre de la canopée, à la surface de feuilles, à la distribution des feuilles dans l'espace (la concentration des feuilles au sommet est plus favorable), aux angles foliaires (les feuilles planes sont plus favorables) et, dans le cas des graminées, au nombre de talles (Gaudet et Keddy, 1988 ; Weigelt, 2002 ; Efthimiadou et al., 2009 ; Asif et al., 2014 ; Tang et al., 2014 ; Tableau 3.1). Dans l'ensemble, la hauteur mesurée en situation de compétition est un indicateur intégratif de l'effet compétitif des plantes car elle est corrélée à la variation d'un ensemble de traits architecturaux liés à l'interception de la lumière (Navas et Fayolle, 2012 ; Violle et al., 2009). L'effet compétitif pour l'eau est lié à la profondeur d'enracinement (Violle et al., 2009). Les traits morphologiques impliqués dans l'effet compétitif pour les nutriments sont, dans l'état actuel des connaissances, méconnus (Andrew et al., 2015). Mais il ne suffit pas de posséder une grande taille ou une grande surface de feuilles pour acquérir les ressources à la place des autres, il faut être capable de mettre en place ces organes avant le début de la compétition. La capacité à croître et à intercepter la lumière dans les semaines ou les mois qui suivent l'émergence est ici décisive. Les plantes à stratégie plutôt rudérale, faisant preuve de vigueur précoce, qui poussent vite en début de cycle, obtiennent un avantage décisif dans l'accès à la lumière sur les plantes poussant plus tard. Les tailles relatives du maïs et de ses adventices en début de saison sont par exemple un bon indicateur de la perte du rendement du maïs en fin de cycle (McDonald et al., 2010). Ceci explique le lien entre fort taux de croissance en début de cycle et compétitivité observée chez les plantes cultivées (Lemerle et al., 2001 ; Kruidhof et al., 2008).

La réponse compétitive peut-être mesurée par la manière dont la plante modifie sa physiologie et son architecture (plasticité phénotypique) pour répondre à une diminution de la disponibilité en ressources (Goldberg, 1990). Les adventices répondent à la limitation de la lumière par une augmentation de la proportion de surface foliaire dans la partie supérieure de la plante, par une diminution de la respiration, une diminution du ratio parties racinaires/parties aériennes, une diminution de la densité foliaire, et une augmentation des tissus de structure (tiges et pétioles) (McLachlan et al., 1993 ; Stoller et Meyers, 1989 ; Dutoit et al., 2011). La surface foliaire spécifique (SLA, surface foliaire/masse sèche) augmente également en fonction de la disponibilité en lumière (Violle et al., 2009 ; Fila et Sartorato, 2011). Il ressort du Tableau 3.1 que le fait d'avoir un SLA élevé et une faible teneur foliaire en matière sèche (LDMC, masse fraîche foliaire/masse sèche) permet aux
<table><caption>**Tableau 3.1** Traits fonctionnels impliqués dans l'effet compétitif et la réponse compétitive chez plusieurs espèces. L'effet compétitif est mesuré par la réduction de biomasse produite induite sur une autre plante. La tolérance à la compétition est mesurée par la réduction de rendement ou de biomasse de la plante produite par la compétition</caption><thead><tr><th colspan="3">Traits fonctionnels liés à un fort effet compétitif</th></tr><tr><th>Référence</th><th>Plante</th><th>Traits explicatifs</th></tr></thead><tbody><tr><td>Aminpanah et al., 2013</td><td>adventices (sur colza)</td><td>biomasse</td></tr><tr><td>Singh et Singh, 2012</td><td>5 adventices (du riz)</td><td>Fort SLA, faible LDMC</td></tr><tr><td>Den Hollander et al., 2007</td><td>trèfles</td><td>hauteur</td></tr><tr><td>Caton 2001</td><td>adventices</td><td>hauteur, feuilles planes, distribution des feuilles pas conique</td></tr><tr><td>Lemerle et al., 2001</td><td>blé</td><td>hauteur, vigueur précoce, capacité d'ombrage</td></tr><tr><td>Kruidhof et al., 2008</td><td>6 espèces cultivées</td><td>interception de la lumière en début de cycle</td></tr><tr><td>Deveikyte et al., 2008</td><td>5 céréales</td><td>hauteur</td></tr><tr><td>Mason et al., 2007</td><td>blé</td><td>hauteur, maturité précoce</td></tr><tr><td>Stevanato et al., 2011</td><td>betterave</td><td>densité de longueur racinaire</td></tr><tr><td>Goldberg et Landa, 1991</td><td>7 espèces cultivées ou adventices</td><td>grosse graine, grande biomasse, fort taux de croissance</td></tr><tr><td>Torner et al., 2000</td><td>4 adventices</td><td>poids d'une graine</td></tr></tbody></table>

<table><thead><tr><th colspan="3">Traits fonctionnels liés à une forte tolérance à la compétition (réponse compétitive)</th></tr><tr><th>Référence</th><th>Plante</th><th>Traits explicatifs</th></tr></thead><tbody><tr><td>Cosser et al., 1997</td><td>blé</td><td>hauteur</td></tr><tr><td>Dingkuhn et al., 1999</td><td>riz</td><td>LAI, SLA, tallage</td></tr><tr><td>Lemerle et al., 2001</td><td>blé</td><td>maturité précoce</td></tr><tr><td>Jennings et Aquino, 1968</td><td>riz</td><td>nombre de talles et de feuilles, surface foliaire, LAI, hauteur, biomasse</td></tr><tr><td>Mason et al., 2007</td><td>blé</td><td>vigueur précoce</td></tr><tr><td>Moukoumbi et al., 2011</td><td>riz</td><td>SLA</td></tr><tr><td>Mohammadi, 2007</td><td>maïs</td><td>SLA, taux de croissance</td></tr><tr><td>Singh et Ram, 2012</td><td>blé</td><td>hauteur, surface foliaire, nombre de talle</td></tr><tr><td>Torner et al., 2000</td><td>4 adventices</td><td>biomasse, surface foliaire en début de croissance</td></tr><tr><td>Dunbabin, 2007</td><td>8 espèces cultivées</td><td>espacement des racines, taux de croissance racinaire</td></tr><tr><td>Violle et al., 2009</td><td>brome</td><td>SLA, potentiel hydrique foliaire</td></tr><tr><td>Goldberg et Landa, 1991</td><td>7 espèces cultivées ou adventices</td><td>faible taux de croissance</td></tr><tr><td>Didon, 2002</td><td>orge</td><td>faible angle foliaire, vigueur précoce</td></tr></tbody></table>
plantes de mieux supporter la compétition, même si ce phénomène a été observé chez un nombre très réduit d'espèces (brome, maïs, riz et adventices du riz). Un SLA élevé est lié à un plus faible coût de construction des feuilles et une meilleure aptitude à intercepter la lumière et assimiler le carbone en conditions d'éclairage réduit (Singh et Singh, 2012 ; Storkey, 2005, 2004). De plus, plus l'intensité lumineuse est faible et plus le SLA est un bon indicateur du taux de croissance (Shipley, 2006). Pour ce qui est de la compétition pour les nutriments, la densité de longueur racinaire (longueur racinaire/volume de sol) (Fargione et Tilman, 2006) et la capacité à augmenter sa longueur spécifique racinaire (SRL, longueur racinaire/masse racinaire) en réponse à la déficience en nutriments (Fort et al., 2014), sont positivement corrélés à la réponse compétitive chez les plantes prairiales. Les plantes avec un taux de croissance faible ont généralement de meilleures réponses à la compétition (Goldberg et Landa, 1991). La maturité précoce est également une manière de répondre à la compétition en limitant sa durée (Lemerle et al., 2001).

En résumé, un effet compétitif important est lié à une grande taille et une grande étendue latérale, à une forte biomasse et à un fort taux de croissance en début de cycle. Une réponse compétitive importante est liée à une forte plasticité phénotypique, un fort SLA, un taux de croissance faible ou à une maturité précoce. Cependant, il existe des compromis entre les valeurs prises par les différents traits fonctionnels. Par exemple, un fort taux de croissance des parties aériennes est positivement corrélé au SLA, au SRL et à la teneur des feuilles en azote mais est négativement corrélé à la taille des graines, à la surface foliaire initiale à l'émergence et à la fraction des racines dans la biomasse (Seibert et Pearce, 1993 ; van der Werf et al., 1993 ; Storkey, 2006). En raison de ces compromis entre traits fonctionnels, il est possible de regrouper les adventices en groupes. Storkey (2006) répartis les adventices en sept groupes fonctionnels en fonction de cinq traits fonctionnels : forme de vie (annuelle ou pérenne), date de germination, hauteur maximum, date de floraison et masse des graines (Figure 3.2). Chacun de ces groupes possède des aptitudes variées pour la compétition avec la culture. Ainsi les groupes 1 (automnales, grosses graines, grande taille), 2 (automnales, petites graines, grande taille) et 7 (pérennes) possèdent une grande capacité compétitive avec les céréales d'hiver. Les groupes 3 à 6 (automnales de petite taille et printanières) sont peu compétitifs avec les céréales d'hiver

### 3.4.2 Déterminants de la compétition à l'échelle de la communauté

La compétitivité d'une plante dépend de ses traits fonctionnels mais la compétition est un processus qui dépend des valeurs de traits et des aptitudes compétitives de l'ensemble des individus en compétition directe. La théorie des niches écologiques postule que plus des individus exploitent des ressources semblables (par exemple, ils ont besoin de la même intensité lumineuse ou de la même
<figure><img src="image_16.png" /><figcaption>**Figure 3.2** Classification des adventices en sept groupes fonctionnels en fonction de leurs traits fonctionnels (modifié d'après Storkey, 2006 avec la permission de Wiley & Sons). SN : seuil de nuisibilité (individus/m²) dans le blé d'hiver</figcaption></figure>

composition spectrale de la lumière), plus ils sont susceptibles d'entrer en compétition (Hutchinson, 1957 ; Vandermeer, 1972 ; Silvertown, 2004). En d'autres termes, plus leurs niches écologiques se chevauchent plus ils sont en compétition. Or, des individus qui présentent des valeurs proches pour les traits fonctionnels liés à l'acquisition des ressources subsistent *a priori* sur des ressources similaires et partagent des niches se chevauchant (Rosenfeld, 2002 ; Mouillot et al., 2005 ; McGill et al., 2006 ; Kearney et al., 2010). La compétition entre culture et adventices devrait donc dépendre non seulement de l'identité fonctionnelle de la communauté d'adventices mais également de la ressemblance fonctionnelle entre la communauté d'adventices et la culture (Smith et al., 2009). Plus les niches fonctionnelles de la culture et des adventices se chevauchent, plus la compétition devrait être intense. A notre connaissance, cette théorie n'a pas été confirmée dans les agroécosystèmes. Néanmoins, Navas et Fayolle (2012) ont montré en prairie que l'importance de la compétition est positivement corrélée à la similitude de taille des différentes plantes. Ces phénomènes devraient théoriquement se produire également pour la compétition entre espèces d'adventices mais il existe très peu d'informations sur la compétition entre adventices. Les travaux de Petit et Fried (2012) ont néanmoins montré que les adventices pérennes, plus compétitives, excluent les adventices annuelles. La ressemblance des niches fonctionnelles entre les plantes est en partie contrôlée par les perturbations qui favorisent la convergence ou la divergence des niches (Garnier et Navas, 2012).

L'intensité de la compétition serait alors déterminée par la ressemblance fonctionnelle entre les différentes plantes impliquées mais également par la quantité et la diversité des ressources. Les différentes espèces de plantes ont des taux de croissance maximaux pour des teneurs en ressources (lumière ou nutriments) différentes. Par exemple, *Senecio vulgaris* atteint son taux de croissance
maximal à 40 mgN minéral / kg sol, *Fallopia convolvulus* à 80 mgN minéral / kg sol et *Amaranthus
retroflexus* au-delà de 180 mgN minéral / kg sol (Blackshaw et al., 2013). A titre de comparaison, dans
la même étude la teneur optimale pour le blé était de 80 mgN minéral / kg sol et celle du colza
supérieure à 120 mgN minéral / kg sol. Les plantes se trouvant en présence de ressources leur
permettant d'atteindre leur taux de croissance maximal gagnent un avantage en terme de
compétitivité (Pysek et Leps, 1991 ; Pysek et al., 2005b). Par exemple, les adventices possédant les
stratégies les plus rudérales ont souvent des taux de croissance maximaux supérieures à ceux de la
culture mais ne peuvent les atteindre qu'à des teneurs en azote et phosphore minéraux supérieures à
celles dont la culture a besoin pour atteindre son taux de croissance maximal (DiTomaso, 1995 ;
Blackshaw et al., 2003). Certaines espèces sont plus affectées par la disponibilité en azote, d'autres par
l'accès à la lumière. Les espèces rudérales, de petites tailles et rampantes, sont plus affectées par la
compétition pour la lumière. Les espèces compétitives, de grandes tailles ou grimpantes, capables
d'atteindre la lumière, sont plus influencées par la disponibilité en azote (Pysek et Leps, 1991).

Les effets potentiels de la diversité des ressources en nutriments sur la compétition sont résumés dans la « ressource pool diversity hypothesis » (Smith et al., 2009). La diversité des ressources disponibles définit la niche potentielle de la communauté (Salles et al., 2009 ; von Felten et al., 2009), à l'intérieur de laquelle les différentes espèces peuvent réaliser leur niche écologique. Les plantes n'ont pas intérêt à entrer en compétition en raison du coût de l'interaction et tentent autant que possible de l'éviter grâce à leur plasticité phénotypique (Novoplansky, 2009). Ce phénomène est particulièrement vrai pour les adventices qui présentent une grande plasticité phénotypique (Clements et al., 2004). La présence d'une diversité de ressources nutritives dans les sols accessibles à des plantes différentes est basée sur l'idée que chaque plante peut accéder à des ressources différentes en développant dans sa rhizosphère une communauté microbienne particulière qui lui permet d'accéder à des ressources spécifiques, présentes sous forme organique ou minérales (« microbial-mediated resources hypothesis » ; Reynolds et al., 2003). Plus la diversité de ressources dans le sol est importante, plus les plantes peuvent donc éviter la compétition, en se développant sur des ressources différentes (Smith et al., 2009 ; Figure 3.3) ce qui va diminuer la ressemblance fonctionnelle entre la culture et ses adventices.

Les espèces végétales possèdent des aptitudes variables à éviter la compétition. Certaines espèces sont généralistes, elles peuvent exploiter plusieurs niveaux de ressources ou substituer une ressource à une autre (par exemple, capables d'acquérir des acides aminés, du NH₄⁺ ou du NO₃⁻ pour répondre à ses besoins en N (McKane et al., 2002 ; Reynolds et al., 2003) ; capables de pousser indifféremment à plusieurs niveaux d'intensité lumineuse (Sultan et al., 1998)) tandis que d'autres sont spécialistes, elles ne peuvent survivre qu'à un niveau ou sur une ressource donnée. Les généralistes sont donc plus à
même d'éviter la compétition en subsistant sur les ressources pour lesquelles la compétition est moins intense. La compétition culture-adventices devrait donc être plus intense en présence d'adventices spécialistes de la culture, qui lui ressemblent fonctionnellement, qu'en présence d'adventices généralistes (Bowers et Harris, 1994).

## 3.5 Effet des pratiques agricoles sur les communautés d'adventices et la compétition culture-adventices

Les pratiques agricoles sélectionnent les adventices en fonction de leurs traits fonctionnels (Fried et al., 2012). Parmi les pratiques agricoles ayant un effet sur la communauté d'adventices, sont identifiés la saison et la date de semis, le travail du sol, le niveau de fertilisation ou l'utilisation d'herbicides (Tableau 3.2). Ces pratiques sont très liées à l'espèce ou à la variété cultivée et contribuent à l'effet de l'espèce cultivée observé dans plusieurs études. Le précédent cultural joue également un rôle mais est secondaire par rapport aux facteurs de l'année en cours. Il n'est pas facile d'établir l'importance relative des différents facteurs, ceux-ci variant entre les études et étant confondus dans l'effet de l'espèce cultivée. De plus, certains facteurs interagissent entre eux, par exemple le labour en enfouissant les résidus permet une meilleure efficacité des herbicides dont l'action serait sinon limitée (Cardina et al., 2002 ; Tuesca et Puricelli, 2007).

### 3.5.1 Effet des plantes cultivées

L'espèce cultivée a un effet fort sur l'abondance et la composition taxonomique des adventices (Fried et al., 2008a, 2008b ; Smith et al., 2008 ; Shrestha et al., 2002 ; Andersson et Milberg, 1998). Par exemple, dans une étude menée dans l'est de la Pologne, la densité d'adventices était maximale dans les cultures racines (betteraves et pommes de terre), minimale dans les prairies artificielles et intermédiaire dans les céréales de printemps ou d'hiver (Jastrzebska et al., 2013). Des résultats différents ont été observés à l'échelle de la République Tchèque, avec une richesse spécifique minimale dans le seigle, le maïs et le blé, intermédiaire dans l'orge, le colza et les légumineuses fourragères et une richesse maximale dans les cultures racines (Pysek et al., 2005b).

L'effet de la plante cultivée sur les communautés d'adventices est complexe car il associe à la fois des pratiques agricoles liées à la culture, qui agissent comme des filtres (date de semis, familles d'herbicides utilisables, besoin en fertilisants), et des facteurs proprement liés à l'espèce (architecture, biomasse, allélopathie, capacité compétitive) qui agissent plutôt en modifiant la disponibilité en ressources, et donc l'intensité de la compétition. Un bon exemple de pratique agricole liée à la culture
<table><caption>Tableau 3.2 Importance relative des facteurs liés à la culture pour la composition de la communauté d'adventices</caption><thead><tr><td>Référence</td><td>variable étudiée</td><td>facteurs par ordre d'importance</td><td>types de cultures</td><td>type d'études</td><td>Etude pluriannuelle</td></tr></thead><tbody><tr><td>Hanzlik et Gerowitt, 2011</td><td>composition taxonomique</td><td>précédent cultural>intensité du travail du sol</td><td>colza</td><td>relevé régional</td><td>oui</td></tr><tr><td>Fried et al., 2008a</td><td>composition taxonomique</td><td>saison de semis> espèce cultivée>précédent cultural</td><td>annuelles</td><td>relevé régional</td><td>oui</td></tr><tr><td>Fried et al., 2008a</td><td>richesse spécifique</td><td>profondeur du travail du sol>saison de semis>précédent cultural</td><td>annuelles</td><td>relevé régional</td><td>oui</td></tr><tr><td>Andreasen et Skovgaard, 2009</td><td>composition taxonomique</td><td>annuelle/pérenne>saison de semis</td><td>annuelles et pérennes</td><td>relevé régional</td><td>oui</td></tr><tr><td>Cirujeda et al., 2011</td><td>composition taxonomique</td><td>espèce cultivée>irrigation>herbicide</td><td>céréales</td><td>relevé régional</td><td>oui</td></tr><tr><td>Leeson et al., 2000</td><td>composition taxonomique</td><td>% pérennes dans la rotation>herbicide</td><td>annuelles et pérennes</td><td>relevé régional</td><td>oui</td></tr><tr><td>Kolarova et al., 2013</td><td>richesse spécifique</td><td>organic/conventionnel>espèce cultivée</td><td>céréales et cultures en rang</td><td>relevé régional</td><td>oui</td></tr><tr><td>Grundy et al., 2011</td><td>richesse spécifique, composition taxonomique</td><td>travail du sol>herbicides</td><td>légumes</td><td>expérimentation au champ</td><td>oui</td></tr><tr><td>Hyvonen et Salonen, 2002</td><td>diversité spécifique</td><td>espèce cultivée>herbicide>fertilisation</td><td>annuelles et pérennes</td><td>expérimentation au champ</td><td>oui</td></tr><tr><td>Hyvonen et Salonen, 2002</td><td>composition taxonomique</td><td>culture>herbicide>fertilisation</td><td>annuelles et pérennes</td><td>expérimentation au champ</td><td>oui</td></tr><tr><td>Gibson et al., 2013</td><td>composition taxonomique</td><td>région géographique>espèce cultivée</td><td>annuelles</td><td>relevé régional</td><td>non</td></tr><tr><td>Derksen et al., 1995</td><td>composition taxonomique</td><td>herbicide>travail du sol</td><td>annuelles</td><td>expérimentation au champ</td><td>non</td></tr><tr><td>Cardina et al., 2002</td><td>densité de graines</td><td>rotation>travail du sol</td><td>annuelles et pérennes</td><td>expérimentation au champ</td><td>oui</td></tr><tr><td>Andersson et Milberg, 1998</td><td>composition taxonomique</td><td>site>espèce cultivée> fertilisation> rotation</td><td>annuelles et pérennes</td><td>expérimentation au champ</td><td>non</td></tr><tr><td>Ryan et al., 2010</td><td>composition taxonomique de la banque de graines</td><td>herbicide>travail du sol, fertilisation</td><td>annuelles</td><td>expérimentation au champ</td><td>oui</td></tr></tbody></table>
<figure><img src="image_17.png" /><figcaption>**Figure 3.3** Intensité de la compétition en fonction des niches écologiques des espèces et de la diversité des ressources présentes</figcaption></figure>

modifiant fortement les communautés d'adventices est l'élimination mécanique des adventices des inter-rangs des cultures sarclées (Liebman et Dyck, 1993). D'autres effets, indirects, peuvent être liés aux ravageurs de la culture qui se nourrissent également des adventices (Norris et Kogan, 2000). Le facteur lié à la culture le plus important pour la composition taxonomique et fonctionnelle de la communauté d'adventices semble être le statut de pérenne ou d'annuelle (Meiss et al., 2010b ; Andreasen et Skovgaard, 2009) suivi de la date ou de la saison de semis (Gunton et al., 2011 ; Meiss et al., 2010b ; Andreasen et Skovgaard, 2009 ; Tableaux 3.3 ; Figure 3.4).

Les cultures pérennes ont une faible densité d'adventices et sont pauvres en espèces. Beaucoup de ces espèces sont pérennes (par exemple, *Taraxacum officinalis*) ou en rosette (par exemple, *Sonchus asper*) (Meiss et al., 2010b). Les cultures pérennes favorisent également les espèces annuelles à cycle très court (par exemple, *Capsella bursa-pastoris*). Cet effet est probablement largement dû à la fauche régulière des cultures pérennes qui favorise les espèces capables de repousser après la fauche (pérennes) ou d'échapper à la fauche (rosettes, annuelles capables de réaliser leur cycle entre deux
fauches) (Meiss et al., 2008). L'absence de labour pourrait également favoriser les espèces pérennes (voir ci-dessous, paragraphe 3.5.5).

<figure><img src="image_18.png" /><figcaption>**Figure 3.4** Classification des cultures en fonction de la composition spécifique de la communauté d'adventices au Danemark (modifié d'après Andreasen et Skovgaard, 2009, avec la permission d'Elsevier)</figcaption></figure>

La date de semis est une composante importante de l'effet de l'espèce cultivée. L'importance de la date de semis découle de la destruction de la communauté préexistante et de la stimulation de la germination par les activités de travail du sol précédant le semis. D'autre part, la période de faible compétition avec la culture qui suit le semis est cruciale pour l'établissement des populations d'adventices. Une différence d'émergence de seulement quelques jours peut avoir des conséquences importantes sur le résultat de la compétition (Pollnac et al., 2009; Page et Willenborg, 2013; O'Donovan et al., 1985), modifiant la composition de la communauté et le phénotype des adventices (Gunton et al., 2011; Barberi et al., 2002). Par exemple, chez la pomme de terre, les plantes qui émergent après 80% de fermeture de la canopée n'ont que très peu d'effet sur le rendement de la pomme de terre (Ahmadvan et al., 2009). Les adventices qui ne s'implantent pas dans les premières semaines de la culture se retrouvent sous le couvert de la culture et doivent posséder des stratégies particulières de tolérance à l'ombre (par exemple, *Viola arvensis*) ou pour atteindre la lumière (grande taille, par exemple *Elytrigia repens*, grimpantes, par exemple *Fallopia convolvulus*) (Lososova et al., 2008).
Les cultures peuvent être regroupées en fonction de leur saison de semis (automne (céréales d'hiver, colza), printemps (céréales de printemps, pois) ou été (maïs, tournesol) ; Bohan et al., 2011 ; Fried et al., 2008a ; Gaba et al., 2014), chaque saison de semis favorisant une communauté d'adventices particulière dont la période de germination correspond avec celle du semis (Hallgren et al., 1999). Ainsi la date de semis du blé est positivement corrélée avec les dates de début de germination et de floraison des espèces adventices présentes dans le blé (Fried et al., 2012). Les adventices des cultures semées tard en automne ou semées au printemps ont plus souvent des graines rondes et une période d'émergence courte, contrairement aux adventices des cultures semées tôt à l'automne. Ces traits sont couplés à une dormance longue qui leur évite de germer avant le semis ou dans une culture déjà bien établie (Colbach et al., 2014). La forme des graines et leur dormance ayant des relations complexe avec la compétitivité (Grundy et al., 2003 ; Volis et Bohrer, 2013), il est difficile de prédire s'il existe des différences de compétitivité entre adventices d'automne et de printemps. Enfin, les communautés d'adventices émergeant au printemps ont une plus grande richesse spécifique que les communautés émergeant à l'automne (Pysek et al., 2005b).

L'effet de l'architecture de la plante cultivée sur la communauté d'adventices a été moins étudié que mais semble avoir un impact plus faible que la date et la saison de semis (Gunton et al., 2011). Les traits liés à l'architecture aérienne qui ont un effet sont ceux liés à la compétition pour la lumière comme la hauteur, la biomasse aérienne et la densité. L'architecture et la hauteur de la culture ont un effet sur les dates de germination et de floraison, la hauteur (Albrecht et Auerswald, 2009 ; Gunton et al., 2011 ; Pysek et al., 2005a) et les stratégies des adventices, avec des stratégies plus rudérales dans les cultures de type graminoïdes (la majorité des céréales), des stratégies plus compétitives sous les cultures en rosette (colza, betterave, trèfle) et des stratégies intermédiaires sous les cultures à tige unique (maïs, tournesol, soja, sorgho, fève, lin) (Gunton et al., 2011). Dans une des rares études portant sur l'architecture racinaire, les adventices de la betterave étaient moins nombreuses dans les parcelles cultivées avec des variétés produisant une plus grande densité de racines (Stevanato et al., 2011).

### 3.5.2 Travail du sol

Le travail du sol réduit l'abondance des adventices en détruisant leurs parties aériennes et en fragmentant leurs systèmes racinaires (Myers et al., 2005). Comme explicité au paragraphe précédent, la date du travail du constitue un des facteurs importants de l'effet des plantes cultivées sur la composition des communautés d'adventices, cependant, le type de travail du sol (travail du sol avec retournement, travail sans retournement ou semis direct) joue également un rôle. Le travail du sol
détruisant préférentiellement les espèces vivaces et les monocotylédones, l'absence totale de travail du sol (semis direct) favorise les plantes vivaces, les espèces de grande taille, les monocotylédones et les espèces dispersées par le vent. A mesure que la profondeur du labour augmente, les dicotylédones sont favorisées par rapport aux monocotylédones, puis les annuelles par rapport aux pérennes (Tuesca et Puricelli, 2007 ; Zanin et al., 1997 ; Cardina et al., 2002 ; Grundy et al., 2011 ; Frick et Thomas, 1992 ; Fried et al., 2012 ; Froud-Williams et al., 1981). Le semis direct ou le travail du sol sans retournement entraînent une accumulation des graines dans les premiers centimètres du sol (Cardina et al., 2002 ; Ball et Miller, 1990) alors que les graines sont généralement distribuées de manière homogène dans les sols retournés (Cardina et al., 2002). Cette accumulation des graines en surface favorise leur germination mais aussi leur prédation (Ball et Miller, 1990 ; Martinez-Ghersa et al., 2000), ce qui favorise les espèces aux graines sans dormance ou à faible longévité, dispersées par le vent ou à germination stimulée par la lumière sont favorisées (McCloskey et al., 1996 ; Zanin et al., 1997 ; Barberi et al., 1998 ; Chauhan et al., 2006). En revanche, les graines enfouies par le labour ont une plus faible probabilité d'être victimes de prédation mais aussi une plus faible probabilité d'émergence (Ball et Miller, 1990), ce qui favorise les espèces dont les graines peuvent conserver leur capacité germinative plusieurs années (Albrecht et Auerswald, 2009 ; McCloskey et al., 1996). Ces graines sont souvent pauvres en lipides, ce qui limite leur germination (Colbach et al., 2014 ; Fried et al., 2012).

Le travail du sol réduit favorise les espèces à germination automnale (McCloskey et al., 1996) tandis que le travail du sol profond favorise les espèces à germination printanière, à période de germination longue et à floraison précoce car elles sont plus susceptibles d'éviter les perturbations et de s'adapter à des situations imprévisibles (McCloskey et al., 1996 ; Fried et al., 2012).

En résumé, le travail du sol profond et/ou fréquent favorise des espèces de petite taille, à petites graines et cycle court tandis qu'un travail du sol superficiel et/ou peu fréquent favorise des annuelles de grande taille, à grosse graines et cycle long ainsi que des vivaces (Fried et al., 2012). Les adventices favorisées par ce travail du sol superficiel et/ou peu fréquent présentent des traits fonctionnels associés à une plus grande compétitivité que les adventices du travail du sol profond et/ou fréquent (Grime, 2001 ; Storkey, 2006).

### 3.5.4 Herbicides

Ainsi, la large utilisation d'herbicides ciblant les dicotylédones dans les rotations à base de céréales a transformé une communauté d'adventices autrefois dominée par les dicotylédones en communauté dominée par les monocotylédones (Cirujeda et al., 2011 ; Fryer et Chancellor, 1970). De même, les
Brassicacées sont surreprésentées dans le colza, les Amarantacées dans la betterave et les Astéracées dans le tournesol (Fried et al., 2010).

En tant que pratique agricole destinée uniquement au contrôle des adventices, les herbicides réduisent logiquement leur abondance (Grundy et al., 2011 ; Hald, 1999 ; Hyvonen et al., 2003). Certaines études montrent une diminution de la richesse spécifique et une augmentation de la dominance (Grundy et al., 2011 ; Hald, 1999 ; Mahn, 1984 ; Hyvonen et Salonen, 2002), proportionnelle à la dose d'herbicide utilisée (Grundy et al., 2011). D'autres études montrent une modification de l'abondance relative des espèces, sans disparition d'espèce ni diminution de la diversité spécifique (Derksen et al., 1995 ; Fryer et Chancellor, 1970 ; Hume, 1987 ; Hyvonen et al., 2003).

Le choix des familles d'herbicides, qui doivent éviter d'abîmer la culture, conduit à la surreprésentation des monocotylédones dans les cultures de céréales (Cirujeda et al., 2011 ; Fryer et Chancellor, 1970), la surreprésentation des Brassicacées dans le colza, des Amarantacées dans la betterave et des Astéracées dans le tournesol (Fried et al., 2010, 2015). Ces espèces étant similaires à la culture, elles sont susceptibles de faire preuve d'une plus grande compétitivité (Smith et al., 2009). Cependant, certaines espèces sensibles aux herbicides peuvent éviter la perturbation si leur période de germination commence après la période d'efficacité de l'herbicide (Grundy et al., 2011 ; Hyvonen et al., 2003). Ainsi, plus la pression des herbicides est forte, plus les adventices germent tard et ont une durée de floraison courte (Fried et al., 2012 ; Colbach et al., 2014).

### 3.5.6 Fertilisation

A la différence des herbicides et du travail du sol, la fertilisation ne constitue pas une perturbation, mais modifie le résultat de la compétition en modifiant la disponibilité en ressources. Les optima de croissance des adventices se trouvant généralement à des teneurs en nutriments supérieures à celles de la culture (DiTomaso, 1995 ; Blackshaw et al., 2003), une fertilisation excessive favorise les adventices au détriment de la culture (Liebman et Davis, 2000 ; Efthimiadou et al., 2009). Ainsi, l'augmentation de la fertilisation en Europe dans la deuxième moitié du XXème siècle a entraîné une régression des adventices adaptées aux sols pauvres et favorisé les adventices adaptées aux sols les plus riches, qui sont souvent des espèces à fort taux de croissance et à petites graines (Storkey et al., 2010 ; Fried et al., 2010). Ces espèces présentent les caractéristiques d'une stratégie rudérale, a priori peu compétitive (Liancourt et al., 2009).
4. La diversification des rotations, levier majeur de l'agroécologie

Pour répondre aux défis posés à l'agriculture dans le cadre de l'intensification écologique, il faut trouver des moyens de modifier les interactions entre organismes afin d'optimiser le fonctionnement de l'agroécosystème pour gérer la fertilité des sols et les populations d'adventices tout en diminuant le recours aux intrants issus des synthèses chimiques.

La composition des successions de culture peut être utilisée pour lutter contre les adventices ou maintenir la fertilité du sol dans le cadre de l'intensification écologique (Wezel et al., 2014). La composition des successions de culture est un déterminant majeur des ressources et des perturbations rencontrées par les microorganismes et les adventices, et peut donc modifier la structure de leurs communautés et en retour les fonctions écosystémiques dans lesquelles ils sont impliqués (compétition et décomposition/minéralisation de la matière organique). Une plus grande diversité de cultures dans la succession, en augmentant la diversité des matières organiques du sol et des perturbations est susceptible d'augmenter la diversité et le niveau des activités microbiennes impliquées dans la dégradation de la matière organique tout en diminuant la compétition qu'exercent les adventices vis-à-vis de la culture (Reynolds et al., 2003 ; Smith et al., 2009).

Parmi les possibilités de diversification des successions culturales, l'exemple le plus connu est l'introduction de légumineuses dans les rotations de céréales et colza. Les légumineuses présentent un bon potentiel pour diminuer les fertilisants minéraux et les herbicides tout en réduisant les impacts environnementaux de l'agriculture. Le pois (Pisum sativum L.) est la plus cultivée des légumineuses à graines, avec 66% des surfaces françaises (Schaller, 2012 ; Agreste, 2014) et semble être une bonne culture candidate pour jouer ce rôle.

La majorité des surfaces cultivées en pois protéagineux en France sont des surfaces de pois de printemps (UNIP, 2015). C'est une plante qui produit une faible biomasse aérienne (10-11T/ha ; Carrouée et al., 1999) et racinaire (Arcand et al., 2013b), une faible couverture du sol et présente une hauteur inférieure à celles des céréales ou du colza (40 à 70cm suivant les variétés ; Boizet et al., 2014). Le pois fixe au-cours de son cycle de développement de 47 à 130 kg N/ha, couvrant 54 à 60% de ses besoins (Peoples et al., 2009 ; Herridge et al., 2008). Le pois restitue une partie de cet azote au sol par rhizodéposition (6 à 40kg N/ha (Mayer et al., 2003b), principalement sous forme d'acides aminés et d'ammonium (Fustec et al., 2010) et une autre partie par l'enfouissement de résidus aériens et racinaires en fin de culture (40 à 44 kg N/ha (Evans et al., 2001)). Les rhizodépôts (Wichern et al., 2007a ; Jensen, 1996c) et les résidus (Soon et Arshad, 2002 ; Lupwayi et al., 2006 ; Kumar et Goh, 2002 ; Gan et al., 2011 ; Engstrom et Linden, 2012 ; Jensen, 1996b, 1997 ; Arcand et al., 2014) du pois
présentent des C/N plus bas que ceux des céréales). Le bilan après exportation des graines et enfouissement des résidus est généralement compris entre +10 et +20kg N/ha (Carrouée et al., 1999).

## 4.1 Effet du pois sur les communautés microbiennes du sol

Comme les autres plantes, le pois sélectionne certaines populations microbiennes au cours de son développement (Kjoller et Rosendahl, 2001 ; Sharma et al., 2005 ; Yu et al., 2012). La communauté fongique est dominée par les Ascomycètes et par les espèces *Heliotales*, *Fusarium* et *Sistotrema*. Les mycorhizes représentent 5% de cette communauté et colonisent 10 à 20% des racines du pois. (Yu et al., 2012). La communauté bactérienne est dominée par des *Actinobacteria* et les *Gammaproteobacteria* (Sharma et al., 2005). Par ailleurs, le pois présente une communauté diversifiée de bactéries endophytes, fixatrices d'azote ou non, dans ses nodules et ses racines (Tariq et al., 2014 ; Narula et al., 2013).

En raison de ses rhizodépôts plus labiles et à plus faible C/N que ceux des céréales (Jensen, 1996c), le pois provoque une augmentation du turnover de l'azote dans la biomasse microbienne (Wichern et al., 2007a) sans provoquer d'augmentation de la biomasse microbienne ni diminution de son C/N.

Le pois provoque une augmentation de la minéralisation de l'azote dans les mois qui suivent la fin de la culture, liée à la minéralisation de ses rhizodépôts (Jensen, 1996c). Lorsque les résidus aériens du pois sont enfouis, ils provoquent une immobilisation de l'azote moins importante que ceux des céréales (Jensen, 1997 ; Mitchell et al., 2001 ; Kumar et Goh, 2002), une minéralisation du C supérieure à celle des résidus de colza mais inférieure à celle des résidus de céréales et une minéralisation du S supérieure à celle des céréales mais inférieure à celle du colza (Churka Blum et al., 2013). Cet effet est lié au C/N des résidus, inférieur à ceux des céréales et similaire à celui du colza (Mitchell et al., 2001 ; Churka Blum et al., 2013) et au C/S, intermédiaire entre ceux du colza et des céréales (Churka Blum et al., 2013).

Les résidus du pois entraînent également une augmentation de la biomasse microbienne et de certains groupes fonctionnels, comme les microorganismes dénitrifiants (Biederbeck et al., 2005 ; Piotrowska-Długosz et Wilczewski, 2014). Au niveau des activités enzymatiques, ils provoquent une augmentation de l'activité déshydrogénase (marqueur général de l'activité microbienne), de l'activité protéase et de l'activité arylsulfatase (Biederbeck et al., 2005 ; Piotrowska-Długosz et Wilczewski, 2014) mais pas d'augmentation des activités uréase et d'ammonification de l'arginine (Piotrowska-Długosz et Wilczewski, 2014). Les effets sur l'activité protéase sont peu clairs, variant en fonction de la saison et de l'année (Biederbeck et al., 2005 ; Piotrowska-Długosz et Wilczewski, 2014).
Néanmoins, la disponibilité de l'azote contenu dans les résidus pour la culture suivante est faible. Seul 15 à 30% de l'azote des résidus de pois est minéralisé au cours du cycle de culture suivant (Jensen, 1996a, 1996b ; Evans et al., 2001 ; Lupwayi et al., 2006) et l'azote des résidus ne contribue que de 2 à 10% de l'azote prélevé par une céréale faisant suite au pois (Ladd et al., 1981 ; Jensen, 1996a ; Arcand et al., 2014). Les résidus aériens et racinaires du pois contribuent donc à la formation et au maintien d'un pool d'azote organique sur le long terme (Janzen et al., 1990 ; Jensen, 1997). Malgré la faible disponibilité de l'azote fixé par le pois pour la culture suivante, celle-ci présente généralement un rendement et une teneur en N plus élevées (Jensen, 1996a ; Maidl et al., 1996 ; Ailincai et al., 2007, 2008 ; Popovici et Bucurean, 2006), ce qui, à son tour, pourrait influencer les communautés microbiennes en augmentant la quantité et la dégradabilité des résidus produits par la culture suivante. Cet effet peut être attribué à une plus grande teneur du sol en azote minéral qui provient soit du plus faible prélèvement d'azote minéral par le pois (Chalk et al., 1993) soit de la plus faible immobilisation d'azote à l'automne par les microorganismes du fait du C/N bas des rhizodépôts et résidus de pois. En effet, les teneurs du sol en azote minéral à l'entrée de l'hiver sont plus élevées de 20 à 40 kg N/ha après une culture de pois qu'après un blé (Carrouée et al., 1999).

## 4.2 Effet du pois sur la communauté d'adventices

La faible biomasse et la faible couverture du sol (donc la faible interception de la lumière) du pois de printemps lui donne une faible capacité compétitive face aux adventices (Salonen et al., 2005 ; Poggio, 2005 ; Kostrzewska et al., 2012 ; Seibutis et Deveikyte, 2006). On rencontre ainsi 3 à 8 fois plus de biomasse d'adventices dans les cultures de pois de printemps que dans les cultures de céréales (Deveikyte et al., 2009 ; Sarunaite et al., 2013), et elles causent couramment des réductions du rendement de 35 à 50% (Uludag et al., 2003).

Globalement, les communautés d'adventices du pois de printemps sont dominées par des annuelles de printemps (Fried et al., 2008a ; Poggio, 2005) qui présentent les traits fonctionnels typiques des adventices de culture de printemps : grande taille, période de germination courte et tardive, floraison tardive (juin-juillet), faible SLA, et graines plutôt lourdes (Fried et al., 2012 ; Perronne et al., 2015). Les principales espèces sont *Atriplex spp.*, *Avena fatua*, *Chenopodium spp.*, *Cirsium arvense*, *Echinochloa crus-galli*, *Elytrigia repens*, *Fallopia convolvulus*, *Galeopsis spp.*, *Galium aparine*, *Matricaria spp.*, *Persicaria spp.*, *Poa annua*, *Solanum nigrum*, *Sonchus arvensis*, *Stellaria media*, et *Viola arvensis* (Uludag et al., 2003 ; Salonen et al., 2005 ; Tyr et al., 2009 ; Kostrzewska et al., 2014).
<table><caption>**Tableau 4.1** Principales espèces d'adventices du pois de printemps et seuil de nuisibilité de ces espèces dans le blé d'hiver (densité/m² causant une perte de rendement de 5%). Les seuils de nuisibilité sont issus de Storkey (2006)</caption><thead><tr><th>Espèces d'adventices fréquentes dans le pois</th><th>Seuil de nuisibilité dans le blé d'hiver</th></tr></thead><tbody><tr><td>Atriplex spp.</td><td>--</td></tr><tr><td>Avena fatua</td><td>5</td></tr><tr><td>Chenopodium spp.</td><td>25</td></tr><tr><td>Cirsium arvense</td><td>17</td></tr><tr><td>Echinochloa crus-galli</td><td>--</td></tr><tr><td>Elytrigia repens</td><td>--</td></tr><tr><td>Fallopia convolvulus</td><td>17</td></tr><tr><td>Galeopsis spp.</td><td>--</td></tr><tr><td>Galium aparine</td><td>2</td></tr><tr><td>Matricaria spp.</td><td>13</td></tr><tr><td>Persicaria spp.</td><td>25</td></tr><tr><td>Poa annua</td><td>50</td></tr><tr><td>Solanum nigrum</td><td>--</td></tr><tr><td>Sonchus arvensis</td><td>--</td></tr><tr><td>Stellaria media</td><td>25</td></tr><tr><td>Viola arvensis</td><td>250</td></tr></tbody></table>

L'effet du pois sur la composition des communautés d'adventices des cultures lui faisant suite dans une rotation triennale n'a pas, à notre connaissance, été étudié. Néanmoins, le pois de printemps permet de briser le cycle des adventices en jouant sur la date de semis lorsqu'il est incorporé dans des successions de cultures d'hiver. Dans les rotations à base de céréales, il permet également de varier les herbicides en utilisant les herbicides anti-graminées (Munier-Jolain et Carrouée, 2003). On peut également remarquer que les adventices abondantes dans le pois de printemps sont également celles présentant une compétitivité réduite vis-à-vis des céréales d'hiver (Storkey, 2006 ; Tableau 4.1). Une culture d'hiver faisant suite à un pois de printemps présente donc souvent une abondance d'adventices réduite (Stevenson et van Kessel, 1996 ; Chauvel et al., 2001 ; Colbach et al., 2010).

**5. Objectifs de la thèse**

L'objectif de cette thèse est d'évaluer l'effet de l'introduction du pois dans une succession culturale de céréales et de colza sur l'abondance et la diversité des communautés de microorganismes du sol (particulièrement sur les communautés de bactéries possédant les activités protéase et arylsulfatase) et d'adventices et sur les fonctions écosystémiques associées (compétition entre la culture et les adventices, minéralisation de l'azote et du soufre).
<figure><img src="image_19.png" /><figcaption>**Figure 5.1** Schéma conceptuel de l'effet du pois sur les communautés microbiennes et végétales adventices (images : ©net_efekt, licence CC BY ; ©follavoine, licence GFDL)</figcaption></figure>

Nous émettons l'hypothèse que l'introduction du pois dans la rotation augmente, d'une part, la diversité des perturbations vécues par les adventices en diversifiant les dates de semis et les architectures végétales de la culture, et d'autre part augmente la disponibilité en ressources (C, N, S) pour les communautés microbiennes. L'ensemble ces processus pourrait conduire à une diminution de la compétition entre adventices et culture et à une augmentation des abondances et des activités microbiennes liées à la minéralisation du carbone et du soufre (Figure 5.1).

Plus précisément, nous faisons les hypothèses suivantes :

- Les plantes cultivées modifient l'abondance et l'activité des communautés microbiennes durant leur cycle de développement, cet effet est plus lié à la quantité et à la qualité des résidus enfouis qu'à la sélection de communautés pendant la vie de la plante ;

- L'introduction du pois dans la succession de culture entraîne une modification de la composition taxonomique des communautés microbiennes et une augmentation des activités enzymatiques des cycles de l'azote et du soufre, en raison de l'entrée de résidus riches en N et S et de l'augmentation de la biomasse du blé lui faisant suite ;

- La météorologie de l'année peut modifier les interactions de la culture avec les microorganismes, en particulier les précipitations et les températures sont susceptibles de modifier les interactions avec les communautés microbiennes ;

- Le pois de printemps introduit dans une succession de cultures d'hiver est fonctionnellement plus différent de ses adventices que les autres cultures. Les cultures d'hiver qui font suite au pois
bénéficient de cet effet et sont également fonctionnellement plus différentes de leurs adventices que
les cultures d'hiver n'ayant pas de précédent pois.

Pour tester ces hypothèses nous nous sommes basés sur un essai au champ d'une durée de 5 ans comportant deux rotations (colza-blé-orge et colza-blé-orge-pois-blé), ainsi que sur des expérimentations en phytotron afin d'étudier plus finement les interactions entre le développement du pois et du blé, les résidus du pois et les communautés microbiennes.

Le Chapitre 2 présentera les dispositifs expérimentaux au champ et en phytotron. Le Chapitre 3 portera sur les liens entre les traits fonctionnels racinaires du blé et du pois et les communautés microbiennes impliqués dans le cycle de l'azote (protéolyse et ammonification) en condition contrôlées, ainsi que sur l'effet de l'enfouissement des résidus du pois sur ces communautés et leurs activités. Le Chapitre 4 examinera l'effet de différentes cultures (colza, orge et pois) sur les communautés microbiennes impliquées dans la minéralisation de l'azote et du soufre et sur les adventices, à la fois pendant le développement des plantes et sous la culture de blé leur faisant suite. Le Chapitre 5 se composera d'une discussion générale des résultats afin de confirmer ou d'infirmer les hypothèses formulées ci-dessus.

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