# Evolution de la gametogenèse, du poids du corps et des gonades au cours du cycle reproducteur du brochet
(Esox lucius)

Roland Billard, W.C. Mackay, J. Marcel

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Roland Billard, W.C. Mackay, J. Marcel. Evolution de la gametogenèse, du poids du corps et des gonades au cours du cycle reproducteur du brochet (Esox lucius). Le brochet : Gestion dans le milieu naturel et élevage, INRA Publi., 317 p., 1983, Hydrobiologie et Aquaculture, 2-85340-528-1. hal-01600684

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Submitted on 8 Jun 2020

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# Evolution de la gamétogenèse, du poids du corps et des gonades au cours du cycle reproducteur du brochet (*Esox lucius*)

R. BILLARD *, W.C. MACKAY ** et Jacqueline MARCEL * (1)

* I.N.R.A., Laboratoire de Physiologie des Poissons, F 78350 Jouy-en-Josas

** Université d'Alberta, Département de Zoologie, Edmonton Alberta, T6G 2E9, Canada

## Résumé

Le déroulement de la gamétogenèse a été suivi sur une population de brochets mâles et femelles du lac Sainte-Anne au Canada, en relation avec l'évolution du poids corporel et celui des gonades.

Chez le mâle, l'ensemble des séquences de la spermatogenèse se déroule pendant les trois mois d'été et elle est achevée en septembre avec présence de spermatozoïdes dans la lumière des lobules. Le rapport gonadosomatique (RGS) est alors maximal mais ne représente que 2 p. 100 du poids du corps. La croissance corporelle (poids somatique), qui a repris immédiatement après la fraie, est inhibée pendant le déroulement de la spermatogenèse, puis augmente rapidement pendant l'automne et le début de l'hiver pour chuter brutalement pendant les trois mois qui précèdent la reproduction.

Chez la femelle, l'ovogenèse démarre lentement pendant l'été pour ne s'achever qu'en février-mars, c'est-à-dire juste avant la fraie. Le RGS est alors maximal et atteint 20 p. 100. La croissance corporelle reprend immédiatement après la fraie puis est bloquée pendant l'hiver au moment où l'activité ovogénétique est intense, pour finalement chuter pendant le dernier mois qui précède la reproduction (pendant la phase finale de la vitellogenèse).

## Summary. Progression of gametogenesis and of corporal and gonadal weight during the reproductive cycle of the pike, *Esox lucius*

The progression of gametogenesis in relation with body weight and gonadal weight was studied in a population of male and female pike in Lake Sainte-Anne in Canada.

In the males, the whole sequence of spermatogenesis took place over the three summer months and finished in September with the presence of spermatozoa in the lobular lumen. The gonadosomatic index (RGS) was then maximal but represented only 2% of body weight. Body growth (somatic weight) which commenced again after spawning was inhibited during the progression of spermatogenesis, then increased rapidly during the fall and the beginning of winter to drop suddenly during the 3 months before spawning.

<footnote>(1) Elève de l'EPHE, laboratoire d'étude du développement post-embryonnaire des vertébrés inférieurs, 25, rue du Plat, 69288 Lyon Cedex 1.</footnote>
In the females, oogenesis began slowly during the summer and continued until February-March, that is shortly before spawning. The RGS was maximal, reaching 20%. Body growth began again immediately after spawning, then was inhibited during the winter when oogenetic activity was intense; this growth finally decreased during the last month before reproduction (during the final phase of vitellogenesis).

Le brochet, comme la plupart des espèces de poissons vivant dans les eaux tempérées froides, présente un cycle annuel très marqué de la croissance corporelle et de divers organes comme le foie et les gonades.

Plusieurs études ont analysé les changements survenant au cours d'un cycle annuel dans les teneurs en protéines et en lipides (Glass et al., 1977; Medford et Mackay, 1978), en calories (Diana et Mackay, 1979), des muscles, du foie et des gonades. Les informations concernant plus spécifiquement le cycle des gonades de brochets sont rares. Des études de Lofts et Marshall (1957) et de Hoffman et al. (1980) ont trait à la spermatogenèse et Pouvreau (1980) a analysé l'évolution de l'ovogenèse et de la fécondité chez la femelle. Dans le cadre d'un travail d'ensemble sur la biologie d'une population de brochets d'un lac canadien (lac Sainte-Anne, Alberta), une étude du cycle reproducteur a été conduite et nous en rapportons ici quelques éléments, concernant l'évolution pondérale des gonades en relation avec le poids corporel et une analyse sommaire de la gaméto-genèse ; une étude plus complète de cette dernière étant présentée par ailleurs (Mackay et al., en préparation).

## Matériel et méthodes

Le lac Sainte-Anne, localisé à 80 km au nord-ouest d'Edmonton (114° 24' ouest, 53° 43' nord) est un lac eutrophe, d'origine glaciaire, dont la surface est de 57 km² et la profondeur de 4,8 m (maxi : 10 m). Le régime thermique (fig. 1) est caractérisé par un maximum de 16-23°C en été et un minimum de 2-4°C entre novembre et avril.

<figure><img src="image_2.png" /><figcaption>**Figure 1.** — Evolution de la température de l'eau du lac Sainte-Anne. La zone hachurée représente les températures extrêmes observées au cours d'une période de 10 ans. Les variations températures hivernales comprises entre 2 et 4° C dépendent du degré de mélange des eaux immédiatement avant la prise en glace. La glace est présente sur le lac entre novembre et avril.</figcaption></figure>
Des prélèvements de brochets sont pratiqués à différentes périodes dans le lac lui-même ou dans un affluent à l'aide de filets ou d'épuisettes. Les animaux capturés sont pesés et mesurés, un prélèvement d'écailles ou de cleithrum (Casselman, 1973) est pratiqué, pour la détermination de l'âge. Les gonades sont pesées et dans certains cas, un fragment est fixé dans du Bouin-Hollande pendant 24-48 h, puis inclus dans de la paraffine, sectionné et coloré à l'hématoxyline de Regaud-Orange G bleu d'aniline pour les mâles et à l'azan de Heidenhein pour les femelles. L'analyse histologique des ovaires n'a été pratiquée que durant une partie du cycle (jusqu'à l'apparition des granules vitellins dans les ovocytes) ; au-delà, les coupes de follicules en pleine vitellogénèse devenant difficiles, l'état d'avancement de l'ovogenèse est apprécié par le diamètre des gros follicules, mesuré après fixation dans le liquide de Gilson.

L'analyse histologique et la détermination du diamètre des follicules sont effectuées sur des animaux de toutes classes de taille, issus des échantillonnages pratiqués entre 1979 et 1982. L'analyse des changements annuels dans le poids des gonades et du corps porte sur les échantillonnages effectués entre 1976 et 1982 et seuls sont pris en compte dans la présente étude, les mâles et les femelles dans leur quatrième année d'âge (3+).

## Résultats

### 1. Le cycle du mâle

L'évolution du poids corporel d'une population de brochets mâles d'âge 3+ fait apparaître des fluctuations considérables au cours d'un cycle reproducteur annuel (fig. 2). La comparaison entre le poids total et le poids somatique (poids total — poids des gonades) montre que la chute de poids observée au printemps n'est pas due à une élimination de la laitance par les testicules. En effet, le poids testiculaire reste relativement faible (fig. 3) ; il ne représente qu'une faible partie de la masse corporelle (environ 2 p. 100) et la diminution du poids des testicules n'intervient qu'après le mois d'avril, alors que le poids corporel décroît dès le mois de janvier. La croissance corporelle est nettement inhibée durant la spermatogenèse (fig. 2), l'analyse histologique de la spermatogenèse résumée dans la figure 3 montre que les spermatogonies souches (GA) sont présentes en permanence dans les lobules testiculaires au cours de l'année. Quelques spermatogonies en cystes (GB) apparaissent dès le mois de mai, alors que des quantités importantes de spermatozoïdes sont encore présentes dans la lumière des lobules. Cependant, la multiplication des GB ne se produit de façon importante qu'en août, époque à laquelle l'activité spermatogénétique devient notable avec apparition des spermatocytes (Spc), des spermatides (Spt) et des premiers spermatozoïdes (Spz). Ces derniers ne deviennent abondants qu'à partir de septembre-octobre et occupent alors la totalité de la lumière des lobules. Ils demeurent ainsi jusqu'en avril, où des signes de vidange des lobules apparaissent. Des spermatozoïdes résiduels subsistent dans les lobules jusqu'en juin.
<figure><img src="image_3.png" /><figcaption>**Figure 2.** — Evolution du poids corporel (poids somatique gonades exclues, et poids total) au cours d'un cycle annuel; brochets mâles dans leur troisième année d'âge.</figcaption></figure>

## 2. Le cycle de la femelle

La croissance corporelle (poids total et somatique) des femelles d'âge 3+ est présentée dans la figure 4. La croissance somatique est forte jusqu'en octobre et n'est pas altérée par le tout début de la croissance des ovaires, entre juillet et octobre (fig. 4 et 5). Par contre, lors du développement maximal des ovaires, la croissance somatique est d'abord bloquée entre octobre et mars, puis on assiste à une perte de poids corporel considérable entre mars et avril alors que s'effectue la phase finale de la vitellogenèse.

L'analyse histologique de l'ovogenèse résumée sur la figure 5 montre que des ovogonies (le plus souvent groupées en nids) et des ovocytes à divers stades
<figure><img src="image_4.png" /><figcaption>Figure 3. — Evolution de la spermatogenèse, du poids testiculaire et du rapport gonado-somatique : RGS (poids des testicules exprimé en p. 100 du poids du corps) au cours d'un cycle reproducteur ; brochets dans leur quatrième année d'âge (3+).</figcaption></figure>

de leur croissance primaire (groupés sous le vocable de prévitellogenèse) sont présents dans les ovaires toute l'année. Un certain nombre d'entre eux sont en dégénérescence. Les événements morphologiques les plus marquants de la vitellogenèse sont l'apparition des vésicules dites vitellines, dès le mois de mai puis des granules vitellins caractérisant la vitellogenèse proprement dite en septembre-octobre, dans des ovocytes dont la taille dépasse 700 microns. Quelques uns de ces granules peuvent déjà se rencontrer dès le mois d'août dans les ovaires de quelques femelles. Les ovocytes en vitellogenèse atteignent la taille de 1 mm dès le mois d'octobre et dépassent quelquefois 2 mm en mars.

## Discussion

L'évolution de la croissance corporelle des brochets mâles mesurée de façon indirecte (par échantillonnage d'individus à différentes périodes de l'année) mais portant sur un nombre significatif d'individus est inhibée, voire même déprimée pendant l'été (août-septembre) où l'activité spermatogénétique est maximale. Cette dernière n'aboutit cependant qu'à la formation de testicules de petite taille
<figure><img src="image_5.png" /><figcaption>Figure 4. — Evolution du poids corporel (poids somatique gonades exclues, et poids total) au cours d'un cycle annuel; brochets femelles dans leur quatrième année d'âge (3+).</figcaption></figure>

(2 p. 100 du poids corporel) sans commune mesure avec la perte de poids observée. Les résultats de Diana (1979) montrant que la prise alimentaire est diminuée chez le mâle pendant cette période par rapport aux mois précédents
<figure><img src="image_6.png" /><figcaption>Figure 5. — Evolution de l'ovogenèse, du poids des ovaires et du rapport gonadosomatique : RGS (poids des ovaires exprimé en p. 100 du poids du corps) au cours d'un cycle reproducteur : brochets dans leur troisième année d'âge.</figcaption></figure>

peuvent expliquer en partie cette diminution du poids corporel. Il est alors intéressant de noter que l'activité spermatogénétique peut se traduire par une perte d'appétit. Diana (1979) observe aussi, mais à un moindre degré, que les prises alimentaires diminuent aussi chez les femelles à cette période, mais sans altération de la croissance globale. D'autre part, la croissance se rétablit chez le mâle entre octobre et janvier alors que les prises alimentaires sont plus faibles. Il semblerait donc y avoir des différences de métabolisme au cours des diverses phases du cycle reproducteur mâle. Parmi les changements qui se manifestent au cours de la spermatogenèse, il faut mentionner la production hépatique d'un acide gras spécifique en été qui se trouve transféré aux testicules où il s'accumule (Glass et al., 1977). Diana (1979) trouve que l'épuisement en calories du foie qui se produit à cette période estivale se retrouve dans les testicules. Cela montre que des relations foie-gonades qui sont bien connues chez la femelle peuvent se rencontrer aussi sous une forme différente chez le mâle.

Chez la femelle, la croissance des gonades se traduit d'abord par un arrêt de croissance corporelle somatique, puis par une perte importante de poids à la fin de la période de vitellogenèse, ce qui coïncide d'ailleurs avec une réduction du poids du foie (Mackay et al., en préparation). Comme dans le cas du mâle, cette perte de poids somatique corporel de plus de 200 g ne peut s'expliquer entièrement par l'augmentation du poids de l'ovaire qui n'est que de l'ordre de 30 g ; il y a lieu ici aussi de considérer la diminution de la ration calorique quotidienne qui intervient en avril chez la femelle (Diana, 1979). A cela s'ajoute vraisemblablement une modification dans l'efficacité de la conversion alimentaire.
On constate donc que dans les deux sexes, une diminution ou un ralentissement de la croissance corporelle somatique est directement lié au processus de gaméto-génèse et de croissance des gonades.

Il existe d'autre part une perte du poids corporel somatique qui intervient en avril-mai à une époque où la croissance des gonades est achevée et qui doit être mise en relation avec les activités de fraie et de post-fraie. Au nombre des éléments explicatifs, il faut imaginer l'absence de prise de nourriture (Frost, 1954 ; Diana, 1979) et l'activité motrice (Miller, 1948) qui sont très marquées pendant cette période. La reproduction apparaît donc comme un événement très « coûteux » pour le brochet qui peut par ailleurs se montrer plus « économe » comme par exemple dans son comportement alimentaire (voir commentaire de la planche hors-texte 11).

Cette inhibition de croissance pendant la gamétogenèse et cette diminution de poids corporel somatique durant la période de fraie se retrouvent dans les autres classes d'âge (Mackay *et al.*, en préparation) ; il apparaît en définitive que la croissance totale du brochet est de l'ordre de 400 g au cours de la première année de vie où les animaux sont immatures et de 200 g par an en moyenne au cours des quatre années suivantes pendant lesquelles les animaux sont en reproduction. Il y a tout lieu de penser que la reproduction est directement impliquée dans cette limitation de la croissance et cela devrait conduire à envisager l'usage d'animaux stériles dans le cas de production de brochets destinés à la consommation.

La spermatogenèse du brochet est brève (2 mois) et ne débute qu'après élimination complète des spermatozoïdes lobulaires résiduels du cycle précédent comme c'est le cas pour la truite (Billard, 1979). Les quelques poussées spermatogonales observées en mai sont probablement abortives car en juillet la plupart des testicules ne comportent que des GA. Shikhshabekov (1978) décrit, pour des populations de brochets du Daghestan (sud de l'U.R.S.S.), un démarrage de la spermatogenèse en juillet et une activité intense en septembre octobre. L'activité spermatogénétique se situe entre septembre et novembre en Allemagne (sud Wurttemberg) (Hoffman et al., 1980) et entre août et octobre en Bretagne (M. Pouvreau, communication personnelle).

L'activité ovarienne démarre presque immédiatement après la fraie avec l'apparition d'ovocytes au stade des vésicules « vitellines » mais le développement est très lent et ce n'est qu'en septembre que la vitellogènèse proprement dite s'engage et que s'amorce la forte croissance ovarienne qui se poursuit jusqu'à l'ovulation. Ce schéma est très voisin de celui décrit par Pouvreau (1980) dans une population de brochets de Bretagne. Il en diffère cependant par la durée de la vitellogènèse qui est de 6 mois en Bretagne et 8 mois au lac Sainte-Anne.

## Remerciements

Ce travail a bénéficié de l'aide de Pierrette Reinaud pour les préparations histologiques et de Monique Bize pour la présentation dactylographique. Le financement en a été assuré par un contrat DGRST (R. Billard) et un contrat « Sciences and Engineering Research Council » (W.C. Mackay). Le séjour de R. Billard au Canada a été pris en charge par l'INRA.
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