# Évolution des systèmes de reproduction chez les plantes
face aux changements globaux

Pierre-Olivier Cheptou

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Pierre-Olivier Cheptou. Évolution des systèmes de reproduction chez les plantes face aux changements globaux. Comptes Rendus. Biologies, 2024, 347 (G1), pp.95-107. 10.5802/crbiol.160. hal-04827235

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# Évolution des systèmes de reproduction chez les plantes face aux changements globaux

Pierre-Olivier Cheptou

CEFE UMR 5175, CNRS, Université de Montpellier, Université Paul-Valery

Montpellier, EPHE - 1919 route de Mende, 34293 Montpellier cedex 05, France

Email : pierre-olivier.cheptou@cefe.cnrs.fr

## Résumé

Au-delà de la crise d'extinction, les changements globaux sont susceptibles de modifier les régimes de sélection dans les populations naturelles. Alors que le paradigme darwinien classique considère l'évolution comme un processus lent, il est maintenant admis que les populations peuvent évoluer rapidement, en quelques dizaines de générations. La relation plantes-pollinisateurs est centrale dans les écosystèmes terrestres et le déclin des pollinisateurs actuels est en mesure de bouleverser cette relation. Dans cet article, nous explorons la possibilité d'évolution des systèmes de reproduction chez les plantes face au déclin des pollinisateurs. En utilisant le cas d'une étude récente d'écologie de la résurrection chez *Viola arvensis*, la pensée des champs, nous montrons que l'évolution d'un syndrome d'autofécondation, et ainsi de la rupture de l'interaction plantes-pollinisateurs, est en cours.

Au-delà de l'espèce elle-même, l'évolution des régimes de reproduction chez les plantes affectent les relations entre espèces (pollinisateurs et niveaux trophiques supérieurs). Ainsi, cet exemple illustre que les changements globaux sont susceptibles d'affecter la biodiversité aux différentes échelles : depuis les populations (évolution darwinienne) jusqu'au fonctionnement des écosystèmes (relations entre espèces). Cette étude montre que les processus évolutifs modifient le fonctionnement des systèmes écologiques et, le cas échéant, les services écosystémiques afférents.

Mots clés : Évolution rapide, déclin des pollinisateurs, syndrome d'autofécondation
30 Introduction

31 La crise actuelle de la biodiversité est le plus souvent illustrée par les extinctions d'espèces.
32 Il est maintenant admis que nous sommes entrés dans la sixième crise d'extinction et on
33 estime que disparaissent entre 17 000 et 100 000 espèces par an à l'échelle du globe (Pimm,
34 Jenkins et al. 2014). À titre d'exemple, chez les plantes, une espèce sur huit est menacée
35 d'extinction. La particularité de cette sixième crise d'extinction est le rôle majeur d'une
36 espèce, *Homo sapiens*, dans ces phénomènes d'extinction, que l'on désigne sous le terme de
37 changements globaux. Derrière ce terme, on entend en particulier les changements d'usages
38 des terres liés à l'agriculture – notamment l'utilisation de pesticides –, la déforestation, le
39 réchauffement climatique, l'urbanisation ou encore les invasions biologiques liées à
40 l'internationalisation des échanges. Le domaine de l'écologie des communautés a largement
41 documenté l'effet des changements globaux sur la composition en espèces ou l'assemblage
42 des espèces. Les invasions biologiques, où une espèce envahissante supplante des espèces
43 locales avec une niche écologique proche, sont souvent citées en exemple (Sanders, Gotelli
44 et al. 2003).

45 L'évolution de l'histoire de la vie sur le temps long nous enseigne que, paradoxalement, les
46 crises d'extinction sont aussi des périodes de renouveau de la biodiversité. L'exemple
47 emblématique de l'extinction des dinosaures, à la crise crétacé-tertiaire, il y a 60 millions
48 d'années, a permis la radiation des mammifères, déjà présents à l'époque des dinosaures
49 mais écologiquement dominés par ces derniers (Sloan, Rigby et al. 1986). Ainsi, la crise de
50 la biodiversité ne doit pas se mesurer seulement en termes d'espèces perdues, les espèces
51 étant vues comme des entités statiques, mais comme un bouleversement global de la
52 biodiversité, c'est-à-dire de la diversité des écosystèmes (et des interactions entre espèces),
53 de la diversité en espèces et de la diversité à l'échelle infraspécifique. Depuis plus de
54 cinquante ans, les travaux en biologie des populations et en génétique des populations ont
55 montré que les espèces ne sont pas uniformes. Au-delà de la diversité génétique neutre
56 largement décrite dans les années 1990 (Hamrick and Godt 1989), les populations
57 possèdent dans la plupart des cas de la variance génétique sur des traits d'histoire de vie
58 (Houle 1992, Clo, Gay et al. 2019), ce qui *a priori* leur permet de répondre aux régimes de
59 sélection qui s'exercent sur les populations. Ainsi, les populations s'adaptent aux conditions
60 climatiques locales et à leur changement dans le temps. L'adaptation peut être le fait de la
plasticité, lorsqu'un génotype produit une réponse phénotypique adaptée à l'environnement, ou de l'évolution, lorsqu'un remplacement successif de génotypes adaptés aux conditions environnementales survient. Par exemple, la date de floraison varie en général sur un gradient de température dans les populations naturelles (Preite, Stöcklin et al. 2015). Toutefois, la rapidité des changements environnementaux actuels a conduit à d'abord s'intéresser aux remplacements d'espèces à l'échelle des communautés, les espèces étant en première approximation considérées comme fixes. Cette vision d'une évolution lente est héritée de Darwin, géologue de formation, qui envisageait l'évolution comme imperceptible sur des temps courts. Dans *L'origine des espèces* (Darwin, 1859), il écrit : "We see nothing of these [evolutionary] slow changes in progress, until the hand of time has marked the long lapse of ages". Cela a été récemment remis en cause. D'une part, les travaux d'évolution expérimentale en laboratoire, d'abord chez des organismes à temps de génération court (Lenski 2017), et plus récemment chez des organismes à temps de génération plus longs (Roels and Kelly 2011, Gervasi and Schiestl 2017), ont démontré la rapidité des processus d'évolution. Ainsi, en neuf générations seulement, des évolutions florales significatives ont été obtenues en modifiant expérimentalement l'environnement de pollinisation (Gervasi and Schiestl 2017). Dès lors, la question de l'adaptation des organismes par sélection naturelle, face aux changements globaux récents, devient pertinente.

Dans le domaine des changements globaux, la question de l'adaptation au changement climatique domine la littérature. Face aux projections climatiques du GIEC, une question centrale est de savoir de savoir si les organismes s'adapteront et surtout assez rapidement pour échapper à l'extinction. Ainsi, l'avancée de la phénologie observée chez de nombreux organismes (Root, Price et al. 2003) est considérée comme une adaptation qui pourrait empêcher l'extinction des populations. Si la démonstration d'un échappement de l'extinction par évolution a été faite en conditions expérimentales, nous disposons de très peu d'informations dans les populations naturelles (Bell 2017). Par exemple, l'extinction du bourdon *Bombus distinguendus* en Angleterre et en Irlande est considérée comme un effet direct du changement climatique auquel il ne se serait pas adapté, mais ces interprétations restent sujettes à discussion.

Chez les plantes, un facteur majeur des changements globaux est le déclin des pollinisateurs. Celui-ci est maintenant bien décrit dans de nombreuses parties du globe (Biesmeijer,
Roberts et al. 2006, Hallmann, Sorg et al. 2017) ; il est susceptible d'affecter la relation plantes-pollinisateurs et par là, la reproduction des plantes. Si le rôle et les services de la biodiversité sont parfois mal identifiés dans leur globalité, le cas du déclin des pollinisateurs apparait comme emblématique. En effet, les pollinisateurs sauvages permettent la pollinisation des espèces cultivées en agriculture et 70 % d'entre elles en dépendent des pollinisateurs à l'échelle de la planète. En 2009, le coût de ce service avait été estimé à plus de 150 millions d'euros (Gallai, Salles et al. 2009).

Dans cet article, nous nous intéresserons à l'impact des changements globaux, et plus particulièrement à l'impact du déclin des pollinisateurs, sur les systèmes de reproduction des plantes. Ces systèmes sont divers, puisqu'il existe des espèces à sexes séparés, hermaphrodites ou présentant un mélange de ces différents types au sein des populations (Yampolsky and Yampolsky 1922). Néanmoins, l'hermaphrodisme est le type dominant chez les plantes. Il présente l'avantage d'allier fécondation croisée et/ou autofécondation, ce qui peut constituer une stratégie adaptée en l'absence de pollinisateurs. Dans cet article, nous analyserons comment les plantes peuvent s'adapter à un changement de régime de pollinisation lié au déclin des pollinisateurs. À travers l'exemple d'une petite plante annuelle, la pensée des champs (*Viola arvensis*), nous montrerons comment l'évolution peut impacter les phénotypes des populations de plantes et, par là, déstabiliser les espèces avec lesquelles elles sont en interaction dans l'écosystème.

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1-Impacts des changements globaux sur les systèmes de reproduction chez les plantes

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1-1-Observations de terrain et limitation pollinique.

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Selon l'IPBES, plus de 300 000 espèces végétales bénéficient des insectes pour leur reproduction, soit 87,5 % de la flore totale (Rhodes 2018). Nous pouvons donc faire l'hypothèse que les changements dans la communauté des pollinisateurs affectent la communauté végétale. Curieusement, l'effet du déclin des pollinisateurs a été peu étudiée en écologie des communautés chez les plantes (E-Vojtko, de Bello et al. 2020), celle-ci s'étant majoritairement intéressée aux traits fonctionnels (morphologie, physiologie, phénologie) et de manière anecdotique aux régimes de reproduction (ou systèmes de pollinisation). Pourtant, et de manière assez inattendue, le système de reproduction se révèle un trait pertinent structurant les communautés végétales. Par exemple, le caractère « type sexuel » (dioïque versus hermaphrodite) s'est révélé être le meilleur prédicteur du stade de succession dans les forêts tropicales en Centrafrique (Réjou-Méchain and Cheptou 2015). En utilisant un jeu de données de plus de 600 000 arbres et des informations historiques documentant les zones récemment colonisées, Rejou-Méchain et Cheptou (2015) ont montré que les espèces dioïques étaient surreprésentées dans les jeunes stades de succession.

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En 2006, un article important sur l'influence mutuelle des pollinisateurs et des plantes dans un contexte de déclin des pollinisateurs a été publié (Biesmeijer, Roberts et al. 2006). Dans leur étude, les auteurs ont comparé la composition en plantes à la composition en abeilles et en syrphes en Grande-Bretagne et dans les Pays-Bas, à plusieurs décennies d'intervalle (avant et après 1980). Ils montrent un déclin parallèle des pollinisateurs et des plantes pollinisées par les insectes, démontrant ainsi que la composition en plantes et celle en pollinisateurs sont interdépendantes dans les écosystèmes. Il serait tentant de conclure que le déclin des pollinisateurs (causé par des facteurs externes) est la cause des changements de composition de la communauté végétale. Cependant, les auteurs concluent que leurs données ne permettent pas d'affirmer que le déclin des plantes pollinisées par les insectes précède la perte des pollinisateurs associés ou inversement. Dans une étude en milieu urbain, (Brys and Jacquemyn 2012) ont comparé des populations urbaines fragmentées (où l'activité de pollinisation est faible) aux populations rurales non fragmentées (où l'activité des pollinisateurs est élevée) de l'espèce *Centaurium erythreae*. Ils ont observé que les plantes
provenant d'environnements fragmentés présentaient une plus faible distance entre les
anthères (fonction mâle) et les stigmates (fonction femelle) – c'est-à-dire une herkogamie
réduite – et une plus grande capacité d'autofécondation que les plantes issues de
populations non fragmentées (Figure 1), suggérant une évolution rapide du système de
reproduction liée aux conditions urbaines. Par ailleurs, dans une synthèse bibliographique
portant sur une vingtaine d'espèces présentes en milieux perturbés et en milieux
plus « naturels », (Eckert, Kalisz et al. 2010) ont montré que, pour chaque espèce, les
populations des milieux perturbés exhibaient un taux d'autofécondation plus élevé que
celles des milieux naturels. Bien que l'on n'ait aucune idée des facteurs précis affectant le
taux d'autofécondation dans cette étude, ce résultat a le mérite de montrer que, d'une
manière générale, la situation perturbée est moins favorable à la fécondation croisée
(allogamie) que la situation ancestrale naturelle.

## 1.2-Éléments de théorie sur l'évolution des systèmes de reproduction et l'influence de la pollinisation

L'écologie de la pollinisation a développé des mesures pour estimer la limitation par le
pollen dans les populations naturelles. Les paramètres de pollinisation, ainsi que la
manipulation de la pollinisation pour y parvenir, sont résumés dans (Eckert, Kalisz et al.
2010). La diminution relative de la production de graines des fleurs auxquelles on a retiré la
fonction mâle (émasculation) par rapport aux fleurs non-manipulées permet d'évaluer la
capacité à l'autofécondation autonome (assurance de la reproduction). De telles méthodes
ont été utilisées dans des travaux d'analyse de la pollinisation. L'assurance de reproduction
induite par l'autofécondation est un paramètre clé dans l'évolution de cette
autofécondation (voir Lloyd 1979). D'une manière générale, cette évolution est régie par
trois facteurs : la limitation de production de graines par une pollinisation incomplète
(limitation pollinique), le coût de l'allofécondation (ou l'avantage automatique de
l'autofécondation (Fisher 1941), qui favorise l'autofécondation, et la dépression de
consanguinité, c'est-à-dire la baisse relative de la survie (ou de la croissance) des produits
d'autofécondation par rapport aux produits d'allofécondation, qui contre-sélectionne
l'autofécondation. Le coût de l'allofécondation traduit le fait que la transmission des gènes
d'un génotype autogame est plus efficace que celle d'un génotype allogame car le génotype
autogame met deux copies (contre une seule pour le génotype allogame) dans chacune de
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ses graines. Si on fait l'hypothèse que les deux types de génotypes envoient du pollen de manière égale pour polliniser les ovules dans la population, il en résulte un avantage de 3/2 pour l'autofécondation relativement à l'allofécondation. La valeur sélective d'un génotype pratiquant un taux s d'autofécondation dans une population pratiquant un taux moyen s̄ peut s'écrire comme suit :

$$W(s, \bar{s}) = f \cdot [2 \cdot s \cdot (1 - \delta) + e \cdot \{(1 - s) + (1 - \bar{s})\}]$$

Autof

Allof.

Export de pollen

Où f est le nombre d'ovules par plante, δ la dépression de consanguinité, et e le taux de pollinisation en allofécondation ($0 < e < 1$).

L'analyse de ce modèle montre que l'autofécondation est sélectionnée si $\delta < 1 - \frac{e}{2}$ (Lloyd 1992). On voit que l'autofécondation évolue d'autant plus facilement que la limitation pollinique est grande (e faible). Ainsi, si le déclin des pollinisateurs se traduit par une limitation plus élevée du pollen, nous pouvons faire la prédiction générale que la pression de sélection vers l'autofécondation devrait être plus forte que dans la situation « avant déclin ».

## 2-Évolution rapide d'un syndrome d'autofécondation (ou la rupture de la relation plante-pollinisateur) chez Viola arvensis

### 2-1 L'écologie de la résurrection comme méthode d'investigation de l'évolution rapide.

Une méthodologie récente appelée « écologie de la résurrection » a été développée au cours des dix dernières années afin d'étudier l'évolution rapide, c'est-à-dire opérant sur quelques dizaines de générations. Le principe de la méthode est d'exploiter et d'amplifier la conservation de formes dormantes, vivantes (kystes, spores, graines, etc.). Ceci permet d'avoir accès aux phénotypes issus de génotypes anciens. Ceux-ci peuvent alors être comparés à leurs descendants, échantillonnés dans la même population, des dizaines d'années plus tard (Weider, Jeyasingh et al. 2018). En comparant les génotypes anciens et actuels de manière synchrone dans un même environnement, cette méthode permet d'exclure le rôle de la plasticité dans les différences phénotypiques observées (composante environnementale du phénotype) et accéder à la différenciation génétique entre anciens et actuelles, c'est-à-dire l'évolution. Il convient de souligner que l'utilisation du terme
205 « résurrection » (traduit de l'anglais), qui suggère que l'on ressuscite un organisme façon 206 Jurassic Park (film réalisé par S. Spielberg en 1993), est abusif dans la mesure où les 207 structures utilisées ne sont pas mortes mais en vie ralentie avec un métabolisme très bas. 208 L'utilisation de marqueurs génétiques neutres permet de retracer l'histoire de la population 209 étudiée, notamment de savoir si la population actuelle est effectivement constituée de 210 descendants de la population ancêtre, et dans quelle mesure ils sont affectés pas les flux de 211 gènes, les goulets d'étranglement, et éventuellement la recolonisation. De manière formelle, 212 la comparaison des différenciations neutres ($F_{ST}$) et des traits quantitatifs potentiellement 213 sous sélection ($Q_{ST}$) entre génotypes anciens et récents permet de conclure à l'existence 214 d'une sélection directionnelle ou stabilisante sur les traits phénotypiques d'intérêt des 215 organismes étudiés. L'écologie de la résurrection a été utilisée chez les crustacés (Frisch, 216 Morton et al. 2014) et la méthode commence à être utilisée chez les plantes (Franks, Sekor 217 et al. 2019). Chez les plantes, le facteur limitant est le plus souvent la disponibilité de graines 218 anciennes. Cependant, en France, la présence de Conservatoires botaniques nationaux sur 219 l'ensemble du territoire a permis la constitution de banques de graines *ex situ*, qu'il est 220 possible d'utiliser pour ces études d'écologie de la résurrection (Thomann, Imbert et al. 221 2015, Thomann, Imbert et al. 2015, Valencia-Montoya, Flaven et al. 2021, Cheptou, Imbert 222 et al. 2022).

223 Dans l'une ces études, quatre populations de la pensée des champs (*Viola arvensis*) ont été 224 étudiées en Île de France (Tableau 1) (Acoca-Pidolle, Gauthier et al. 2023). C'est une espèce 225 annuelle, diploïde ($2n = 34$) qui est présente majoritairement dans les cultures d'hiver (blé, 226 orge, colza, etc.). Elle est décrite comme partiellement autogame (Cheptou, Imbert et al. 227 2022).

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229 **2-2- Mesure de l'autofécondation ancestrale et actuelle.**

230 L'utilisation de marqueurs neutres co-dominants (microsatellites, (Cheptou, Imbert et al.)) 231 a permis de déterminer l'autofécondation réalisée, dans les populations naturelles, pour les 232 populations anciennes et leur population récente correspondante. La mesure de 233 l'hétérozygotie et de l'écart à l'hétérozygotie attendue à l'équilibre d'Hardy-Weinberg ($F_{IS}$) 234 permet d'évaluer le régime d'autofécondation. Dans une population à l'équilibre, le taux 235 d'autofécondation, $s = \frac{2.F_{IS}}{1+F_{IS}}$ (Crow and Kimura 1970). Le Tableau 1 fournit les données
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d'autofécondation pour les quatre populations. Il apparaît que, dans chacune des populations, l'autofécondation a augmenté entre la date de premier échantillonnage et 2021.

L'autofécondation était en moyenne de 50 % dans les populations ancestrales, elle est d'environ 75 % en 2021. Cette augmentation de l'autofécondation peut être le résultat d'une activité plus faible des pollinisateurs en 2021, cohérente avec le déclin des pollinisateurs (plasticité). Elle peut aussi être le résultat d'une évolution des traits favorisant l'autofécondation chez la pensée (évolution), les deux hypothèses n'étant pas mutuellement exclusives. La mise en évidence d'une évolution de traits nécessite la comparaison des génotypes en environnement commun (voir sous-section suivante).

## 2-3-Évolution du syndrome d'autofécondation

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Ces traits ont été mesurés en environnement commun, dans les serres du terrain d'expérience du Labex CEMEB (Acoca-Pidolle, Gauthier et al. 2023). Dans ce genre d'expérimentation, deux générations de cultures sont effectuées afin de minimiser les effets maternels et ainsi isoler la composante de génétique quantitative des traits mesurés et de conclure à une éventuelle évolution de ces traits. En effet, si, par hasard, les conditions environnementales (météorologiques par exemple) sont très différentes aux deux dates d'échantillonnage, il est possible que les variations de traits que l'on observe soient liées à l'environnement maternel de la graine et non à la constitution génétique des individus. Une première génération, dite de rafraîchissement, est faite en laissant les individus (n = 32 par lot) se reproduire librement à l'intérieur des lots. Elle permet de produire des graines dans un environnement commun tout en conservant l'intégrité du patrimoine génétique de chaque lot. En 2021, les plantes ont été cultivées en jardins communs et pollinisées librement au sein de chaque lot par des bourdons (*Bombus Terrestris*, Natupol Koppert, France). Les graines ainsi produites ont été cultivées en serre dans un dispositif avec 20 familles par lot et 5 plantes par famille, soit un total de 800 plantes.

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Au printemps 2022, la date de floraison a été mesurée et une batterie de traits floraux a été mesurée : affichage floral (nombre de fleurs ouvertes simultanément), taille des corolles, taille des sépales, déhiscence, quantité de nectar produite, etc. (voir (Acoca-Pidolle, Gauthier et al. 2023) pour les détails). Le résultat général de l'étude est que de nombreux traits floraux ont évolué entre les ancêtres et les descendants. Ces changements sont globalement cohérents : ils indiquent que la pensée est en cours d'évolution vers un
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syndrome d'autofécondation. De manière frappante, les tailles de fleurs ont diminué d'environ 10 % et la production de nectar a chuté de 20 % (voir Figure 2). Les traits non-floraux mesurés (taille de rosette ou taille du calice) n'ont pas montré de variation cohérente.

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Ceci permet aux auteurs de conclure que c'est bien les traits floraux, impliqués dans l'interaction plante-pollinisateur, qui ont évolué de manière directionnelle. Les auteurs ont ensuite effectué des expériences de choix par les pollinisateurs *Bombus terrestris* en plaçant un bourdon face à un mélange de génotypes anciens et actuels (dans les mêmes proportions) de la même population. De manière intéressante, les bourdons visitent significativement plus fréquemment les fleurs des génotypes anciens.

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Cela démontre que les populations de *Viola arvensis* sont en cours d'évolution vers une rupture de l'interaction plante-pollinisateurs et l'étude suggère que le déclin des pollinisateurs serait la cause de cette évolution.

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## 3-Dynamique éco-évolutive et modèle de sauvetage évolutif : l'évolution rapide permet-elle aux populations d'échapper à l'extinction ?

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L'exemple de l'évolution des traits floraux constitue un cas d'école pour étudier les bouleversements au sein des écosystèmes. À l'échelle intraspécifique, en modifiant le régime de consanguinité de l'espèce, elle est susceptible d'induire des changements dans la valeur sélective des descendants (dépression de consanguinité), et éventuellement d'affecter sa capacité à s'adapter dans le futur (Glemin and Ronfort 2013). À l'échelle des écosystèmes, dans la mesure où les interactions plantes-pollinisateurs constituent une relation trophique fondamentale, cette évolution est susceptible d'affecter les cascades trophiques au sein de ces derniers.

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## 3.-1. Évolution de l'interaction plante-pollinisateurs

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La relation plante-pollinisateurs est une des caractéristiques fondamentales des angiospermes, dont l'évolution a débuté il y a quelque cent millions d'années (Benton, Wilf et al. 2022). Les insectes constituent la grande majorité des pollinisateurs avec plus de 80 % des interactions de pollinisation. C'est, dans le cas général, une relation à bénéfice réciproque, où l'insecte se nourrit du pollen et du nectar tandis qu'il transporte les gamètes mâles (dans le grain de pollen) des plantes, permettant ainsi la reproduction croisée. L'évolution du syndrome d'autogamie, avec une production réduite de nectar de 20 %, met
299 en danger la stabilité de la relation plantes-pollinisateurs. Si on fait l'hypothèse que 300 l'évolution de ce syndrome a été causée par le déclin des pollinisateurs rapporté depuis 301 plusieurs décennies, nous pouvons faire l'hypothèse que la réduction de la production de 302 nectar pourrait à son tour accélérer le déclin des pollinisateurs, et par là l'évolution du 303 syndrome d'autofécondation. Nous décrivons donc une boucle de rétroaction positive 304 (Figure 3) dont l'issue serait la rupture totale de l'interaction. En tant que producteur 305 primaire, l'évolution des plantes pourrait ainsi affecter les populations de pollinisateurs et 306 éventuellement se répercuter dans les niveaux trophiques supérieurs (oiseaux, etc.). À ce 307 stade, il est donc important de savoir si ce résultat est général chez les plantes à fleurs en 308 étudiant d'autres taxons, éventuellement dans des milieux où la pollinisation est plus ou 309 moins affectée (voir (Martin, Fontaine et al. 2019).

310 La déstabilisation de la relation plantes-pollinisateurs mise en évidence par l'évolution chez 311 *Viola arvensis* pourrait avoir des conséquences importantes sur les services de pollinisation 312 à l'agriculture. Il est en effet avéré que les plantes adventices permettent le maintien des 313 populations de pollinisateurs (Bretagnolle and Gaba 2015). Une baisse importante des 314 services de pollinisation aurait des conséquences importantes sur la production agricole (par 315 ex : colza, tournesol, vergers (Martin, Fontaine et al. 2019).

316 Si les effets du déclin des pollinisateurs ont d'abord été envisagés à l'échelle des assemblages 317 d'espèces (Biesmeijer, Roberts et al. 2006), l'exemple de *Viola arvensis* montre que les 318 processus évolutifs sur des temps courts (moins de 30 ans) ont des conséquences non- 319 négligeables sur le fonctionnement des écosystèmes. De manière intéressante, une étude a 320 porté sur la variation de la production de nectar à l'échelle d'une prairie au cours du temps, 321 liée au changement des communautés (Baude, Kunin et al. 2016). Les auteurs concluent à 322 des variations, en général à la baisse, de 10 à 20 % de la production de nectar sur une 323 trentaine d'années, soit l'ordre de grandeur que l'on retrouve du fait de l'évolution à l'échelle 324 infra-spécifique. L'évolution de *Viola arvensis* constitue un exemple frappant de rétroaction 325 éco-évolutive, où l'évolution ne peut pas être négligée dans le fonctionnement des systèmes 326 écologiques.

327 3.2-Modèle de sauvetage évolutif : l'évolution de l'autofécondation face au déclin des 328 pollinisateurs.
Si l'évolution rapide face aux changements environnementaux récents a été maintenant bien documentée sur le plan empirique (Franks, Sim et al. 2007, Cheptou and Lambrecht 2020), la question de savoir si cette évolution constitue un rempart contre l'extinction est clairement bien moins documentée, excepté en conditions expérimentales de laboratoires, en général sur des microorganismes (Lenski 2017). Sur le plan théorique, le modèle de sauvetage évolutif est un modèle conceptuel récent qui permet d'appréhender cette question (Gomulkiewicz and Holt 1995). L'idée du modèle de sauvetage évolutif est que, face à un changement environnemental (hausse des températures, fragmentation, pollution...), l'adaptation génétique (ou l'évolution) peut permettre un évitement de l'extinction pour des populations qui, sans évolution, seraient vouées à l'extinction (voir Figure 4). Ce modèle met en lumière plusieurs conditions au sauvetage. D'abord, l'évolution n'est possible que s'il existe une variance génétique sur les caractères phénotypiques susceptibles d'évoluer dans les populations. Ceux-ci peuvent préexister aux changements, mais peuvent aussi être le fait de mutations *de novo* dans le génome qui vont générer de nouveaux phénotypes. La quantité de variation conditionne la vitesse d'adaptation des populations aux nouvelles conditions. La taille de la population est aussi importante. En effet, une grande taille de population augmentera la probabilité d'obtenir une mutation favorable. Par ailleurs, pour les petites populations, la baisse transitoire de la taille de la population peut aussi engendrer une extinction par hasard (stochasticité démographique), alors qu'une population présentant les mêmes caractéristiques mais plus grande aurait échappé à l'extinction. Les expériences réalisées essentiellement en laboratoire ont globalement validé le modèle théorique : le sauvetage est d'autant plus probable que les populations sont grandes et que la variation génétique est substantielle dans les populations considérées (Bell 2017). Dans une étude d'écologie de la résurrection chez le bleuet (*Cyanus segetum*) (Valencia-Montoya, Flaven et al. 2021), les auteurs ont montré que l'évolution de l'avancée de la floraison et l'évolution d'une plus grande taille de capitules se traduisaient par une meilleure production de graines par les individus, ce qui suggère que l'évolution de la phénologie et la taille des capitules pourraient produire un sauvetage évolutif pour les populations de bleuet (Figure 5).

Cependant, le modèle de sauvetage évolutif fait l'hypothèse implicite que toute adaptation par sélection naturelle entrainera un renforcement de la démographie. Si cela est vrai pour
un certain nombre de caractères phénotypiques pour lesquels la sélection optimise la démographie, certains caractères, gouvernés par une sélection fréquence-dépendante, c'est-à-dire par le fait que la valeur sélective d'un individu dépend des traits des individus de la population, ce résultat n'est, dans le cas général, pas vrai (Ferriere and Legendre 2013).
Dans ce cas, le trait sélectionné n'est pas le trait optimal pour la population mais celui qui ne peut être envahi par des stratégies alternatives (Stratégie Evolutivement Stable, (Maynard Smith 1982). L'exemple du jeu « faucon-colombe » illustre de manière imagée ce point.
Dans ce jeu, issu de la théorie des jeux, John Maynard Smith modélise le comportement de partage des ressources dans une population. Les acteurs peuvent jouer soit la stratégie « colombe », stratégie pacifique, partageant les ressources, soit la stratégie « faucon », stratégie agressive pour la préemption des ressources, sans partage. On comprend que la stratégie faucon peut facilement s'imposer parmi les colombes. Une population peuplée de colombes fournit néanmoins de meilleures performances, favorables à l'ensemble de la population. Ainsi, la stratégie colombe est envahissable par la stratégie faucon, menant l'ensemble de la population vers la stratégie faucon, non envahissable mais non optimale (Maynard Smith 1982). Le cas de l'évolution de l'autofécondation illustre en partie ce cas.
Face au déclin des pollinisateurs, il apparaît intuitif de penser qu'une évolution vers un régime d'autofécondation, qui permet la production de graines de façon autonome, permet le sauvetage évolutif des populations. Darwin avait d'ailleurs émis cette hypothèse et supposait que même si les effets de la consanguinité liés à l'autofécondation sont délétères, produire des graines par autofécondation apparaît la stratégie adaptée en l'absence de pollinisateurs (Darwin 1877). L'examen plus précis de cet argument montre que ce n'est pas forcément le cas (Cheptou 2019). La raison réside dans le fait que l'évolution de l'autofécondation est régie par une sélection fréquence-dépendante, c'est-à-dire que la valeur sélective d'un individu dépend de la stratégie d'autofécondation adoptée par les autres individus dans la population. En effet, dans l'équation [1] on voit que la valeur sélective individuelle dépend du taux d'autofécondation moyen $\bar{s}$. L'équation [1] montre que le critère d'évolution de l'autofécondation est $\delta < 1 - \frac{e}{2}$. S'il l'on écrit le taux d'accroissement d'une population partiellement autogame, celui-ci s'écrit :

$$ \lambda(s) = f \cdot [s \cdot (1 - \delta) + e \cdot (1 - s)] \quad [2] $$
Ainsi, l'autofécondation augmente le taux d'accroissement si $δ < 1 - e$, ce qui n'est pas équivalent au critère d'evolution. On voit dans cet exemple que la dynamique des fréquences alléliques (régissant l'évolution) n'est pas équivalente à la dynamique du nombre d'individus (régissant la démographie). En conséquence, selon la valeur de la dépression de consanguinité, l'évolution de l'autofécondation peut améliorer ou détériorer la démographie de la population (voir Figure 6). En d'autres termes, le taux d'accroissement de la population n'est pas maximisé au taux d'autofécondation stable par évolution. Cela fait apparaître un résultat paradoxal : face à la pression de sélection du déclin des pollinisateurs, il serait parfois avantageux qu'il n'y ait pas d'évolution sur les traits floraux favorisant l'autofécondation. Il est ainsi possible, du moins en théorie, que la limitation du pollen favorise l'autofécondation, mais conduise au suicide évolutif déterministe de la population (voir Figure 6). En accord avec cette prédiction, une étude démographique sur le terrain de Gentiannella campestris (Lennartsson 2002) a montré que les génotypes autogames souffrent d'un désavantage démographique par rapport aux allogames. Même si les génotypes autonomes sont capables de produire plus de graines que les génotypes allogames en situation de faible pollinisation, le temps d'extinction estimé est plus faible chez les autogames, probablement en raison d'une dépression consanguine s'exprimant tout au long du cycle de vie, diminuant la survie de leurs descendants.

Ainsi, l'évolution du syndrome d'autofécondation mis en évidence chez *Viola arvensis* ne garantit pas que celle-ci fournira un sauvetage évolutif. Une étude démographique comparant les populations récentes plus autogames aux populations anciennes permettrait d'évaluer la possibilité d'un sauvetage évolutif par l'autofécondation chez *Viola arvensis*.

## 5-Reflexions sur l'évolution rapide et ses approches dans une période de crise écologique.

### 5-1-Rien n'a de sens en évolution, sauf à la lumière de la biologie

Les résultats obtenus chez *Viola arvensis* fournissent une image assez claire de l'évolution récente : en développant des traits favorables à l'autofécondation, l'espèce est en cours d'évolution vers une rupture d'interactions avec les pollinisateurs. Ce résultat est-il généralisable à toute espèce de plante hermaphrodite subissant le déclin des pollinisateurs ? Actuellement, le trop faible nombre d'études sur le sujet ne permet pas de répondre à cette question. Cependant, il est important de noter qu'un résultat inverse, c'est-à-dire une
422 sélection vers le renforcement de traits d'attraction des pollinisateurs, a été montré chez le
423 Bleuet (*Cyanus segetum*). Dans une étude d'écologie de la résurrection, (Thomann, Imbert et
424 al. 2015) ont montré que le bleuet avait évolué vers des tailles de capitules plus importantes
425 et un affichage floral plus important, deux caractères qui favorisent l'attraction des
426 pollinisateurs. Selon les auteurs, la raison tient dans le fait que le bleuet est une espèce
427 strictement allogame, auto-incompatible, pour laquelle il n'existe probablement pas de
428 variant capable d'autofécondation. Dans cette situation, la sélection favorise l'augmentation
429 de l'attraction (Thomann, Imbert et al. 2013). Il est en effet généralement admis que les
430 systèmes d'auto-incompatibilité chez les plantes sont des systèmes avec une architecture
431 génétique complexe. Les cas de rupture de systèmes d'incompatibilité sont possibles mais
432 en général sur des temps long (Goldberg, J.R. et al. 2010). On voit à travers cet exemple
433 que la réponse adaptative au déclin des pollinisateurs dépend de la biologie de l'espèce à
434 laquelle on s'intéresse. Si l'espèce est capable d'autofécondation, il est raisonnable de penser
435 que le déclin des pollinisateurs sélectionnera un syndrome d'autofécondation. Si l'espèce
436 est strictement allogame et auto-incompatible, on peut faire l'hypothèse que, à court terme,
437 nous n'observerons pas d'évolution de syndrome d'autofécondation.

438 5.1-Evolution expérimentale versus écologie de la résurrection

439 Comme dit en introduction, l'évolution expérimentale a émergé depuis une vingtaine
440 d'années dans les sciences de l'évolution, en partie du fait de la préoccupation de
441 l'adaptation au changement climatique. Ces études ont fait émerger un nouveau paradigme :
442 l'évolution par sélection naturelle peut être perceptible après un petit nombre de
443 générations. Ainsi, des programmes d'évolution expérimentale ont été engagés sur des
444 plantes annuelles, ou des plantes au cycle modifié pour boucler l'ensemble du cycle de vie
445 en quelques semaines (ex : fast cycling *Brassica rapa*, (Gervasi and Schiestl 2017). Dans ces
446 expériences, le grand avantage de la méthode est que l'environnement est parfaitement
447 contrôlé, et le plan d'expérience permet de conclure de manière formelle à l'influence de tel
448 ou tel facteurs. A contrario, les études de résurrection se présentent comme des
449 observations d'évolution dans la nature où le biologiste ne contrôle pas la présence ou
450 l'absence de tel ou tel facteur. Il s'agit donc d'une démarche inférentielle où l'on peut *a*
451 *posteriori* tester l'influence supposée d'un facteur environnemental, par exemple, le
452 réchauffement climatique. Dans une période de crise et d'urgence écologique, la méthode
453 de résurrection présente l'immense intérêt de montrer une image fidèle des adaptations sur les dernières décennies. Les travaux d'évolution expérimentale simulent un effet supposé, 454 souvent simplifié, des changements environnementaux. L'extrapolation à l'évolution au 455 milieu naturel est souvent difficile. À titre d'exemple, simuler un réchauffement moyen de 456 2,5 °C dans une serre ne traduit pas l'ensemble des facteurs afférents telles que 457 l'hétérogénéité temporelle, la modification des mouvements de convexion qui, de toute 458 évidence, affectent la physiologie des plantes. Ainsi, nous sommes face à deux approches, 459 une approche rassurante scientifiquement, issue de la tradition hypothético-déductive, qui 460 à mon sens dit peu des changements dans la nature, et une approche inférentielle, dont les 461 facteurs de sélection sont sujet à interprétation, mais fidèle aux changements réels. Cette 462 dernière approche bouscule l'approche hypothético-déductive qui s'est imposée dans les 463 sciences écologiques depuis 50 ans. Si l'évolution expérimentale peut parfaitement être 464 associée à des études d'évolution en milieux naturels, il m'appairait important de ne pas 465 s'éloigner de l'évolution *in natura*. À ce titre, lors du congrès de Société Européenne 466 d'Évolution à Prague en 2022, il était notable que l'évolution expérimentale prenait 467 clairement le pas sur les études en populations naturelles (observation personnelle). Il y a 468 là, à mon sens, un risque inquiétant de déconnexion avec le monde réel dans une période 469 où nous avons besoin de documenter les évolutions de la biodiversité et leurs impacts sur 470 les écosystèmes. 471

472 5.-2 Bases biologiques des changements observés

473 Reconnaitre que les processus évolutifs peuvent agir sur de courtes échelles de temps 474 constitue un changement de paradigme dans les sciences de l'évolution. En quelque sorte, 475 ce résultat défie le paradigme classique en évolution. En effet, nous attendons que les traits 476 phénotypiques sous forte sélection stabilisante (phénologie, traits d'histoires de vie) ne 477 présentent plus de variance génétique additive (Falconer 1981). Or, les systèmes empiriques 478 montrent que la sélection opère sur ces traits et même de manière assez efficace et rapide 479 (Houle 1992). Dans une expérience d'évolution expérimentale chez *Mimulus guttatus* (Roels 480 and Kelly 2011), il a même été montré que, après 5 générations de sélection, la variance 481 génétique additive des traits floraux a augmenté. Si ce type de résultats n'est pas 482 fondamentalement en désaccord avec la théorie de la génétique quantitative, ils suggèrent 483 toutefois que des mécanismes autres que la simple variation de séquence ADN pourraient
484 être à l'œuvre dans l'évolution rapide. Il a notamment été montré (Johannes, Porcher et al.
485 2009) que la plasticité transgénérationnelle, c'est-à-dire l'héritage d'un caractère généré par
486 l'environnement (plasticité), peut se transmettre à la génération suivante, facilitant ainsi
487 l'évolution rapide (Lande 2009). Ces phénomènes épigénétiques, dont la méthylation de
488 l'ADN constitue l'une des bases biologiques, pourraient être déterminants dans l'évolution
489 rapide et constituent à mon sens un champ d'investigation important pour le futur.
490 L'héritabilité de l'épigénétique n'est sans doute pas aussi stricte que l'héritabilité de la
491 séquence d'ADN mais peut parfois se maintenir sur quelques dizaines de générations
492 (Gupta 2007), facilitant ainsi l'évolution à court terme.

493

494 CONCLUSION

495 Face aux changements environnementaux récents, nous avons maintenant de plus en plus
496 de preuves que les organismes peuvent s'adapter par évolution en quelques dizaines de
497 générations. Ceci constitue un résultat important pour les sciences de l'évolution et
498 l'écologie. Classiquement, on a considéré que l'échelle des temps écologiques (dynamique
499 démographique, assemblage des communautés) était courte par rapport à l'échelle des
500 temps évolutifs (évolution darwinienne). Nous voyons que ces deux échelles de temps sont
501 probablement plus imbriquées que nous le considérions par le passé. Ainsi, à l'image de
502 l'évolution des traits floraux de *Viola arvensis* affectant la relation plante-pollinisateurs, nous
503 voyons que l'évolution est susceptible d'affecter les relations fonctionnelles au sein des
504 écosystèmes.

505 Dans le cadre du changement climatique, l'idée que les espèces puissent s'adapter est
506 considérée comme la possibilité pour les espèces de se maintenir dans l'environnement
507 futur. Ceci n'est pas nécessairement le cas. D'abord, l'évolution d'une espèce est susceptible
508 de déstabiliser les interactions entre espèces et ainsi de mettre en danger les espèces en
509 interactions. Ensuite, adaptation darwinienne ne signifie pas nécessairement amélioration
510 des performances démographiques et échappement de l'extinction à long terme (Ferriere
511 and Legendre 2013). En effet, certains traits soumis à une sélection fréquence-dépendante
512 peuvent être sélectionnés positivement mais peuvent entrainer une diminution du taux
513 d'accroissement de la population.
514 À travers l'exemple de *Viola arvensis*, on voit comment les trois composantes de la biodiversité : la diversité écologique, la diversité spécifique et la diversité génétique
515 intraspécifique sont interdépendantes. Ainsi, tout stratégie de conservation doit intégrer,
516 dans la mesure du possible, cette interdépendance.
517

518

519
Tableau 1 : Populations de *Viola arvensis* de l'Île de France étudiées dans l'étude d'Acoca-Pidolle et al (2024) : Situations géographique (ligne 1) et taux d'autofécondation dans la populations ancestrales, collectées entre 1991 et 2000 (ligne 2) et récentes, collectées en 2021 (ligne 3).

524

<table><thead><tr><th>Population</th><th>Commeny<br>(Co)</th><th>Crouy<br>(Cr)</th><th>Guernes<br>(Gu)</th><th>Lhuis<br>(Lh)</th></tr></thead><tbody><tr><td>Coordonnées</td><td>(49° 7'37.11"N,<br>1° 53'46.30"E)</td><td>(49° 24'24.31"N,<br>3° 22'20.73"E)</td><td>(49° 1'10.75",<br>1° 38'46.82"E)</td><td>(49° 16'35.40"N,<br>3° 32'58.52"E)</td></tr><tr><td>Taux d'autofécondation<br>ancestral réalisé (I.C)</td><td>0.77 (0.68-0.82)</td><td>0.66 (0.60-0.76)</td><td>0.44 (0.34-0.61)</td><td>0.33 (0.21-0.47)</td></tr><tr><td>Taux d'autofécondation<br>récent réalisé (I.C)</td><td>0.89 (0.85-1)</td><td>0.70 (0.65-0.76)</td><td>0.81 (0.73-0.86)</td><td>0.88 (0.81-0.94)</td></tr></tbody></table>

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**Figure 1** : Réduction de la distance anthère-stigmate chez *Centaurium erythreae* dans les populations urbaines. A gauche (a), dans les populations rurales, la forme de la fleur montre une séparation spatiale des organes mâles (étamines) et femelle (pistil) favorisant l'allogamie, tandis que dans les populations urbaines (à droite, b) la proximité des organes mâles et femelles favorise l'autofécondation (modifié de (Brys et Jacquemyn 2012)

<figure><img src="image_2.png" /></figure>

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<figure><img src="image_3.png" /><figcaption>**Figure 2** : Évolution des traits floraux chez *Viola arvensis* (a) Taille des fleurs et (b) production de nectar (sommée sur trois fleurs par individu) pour les quatre populations d'Île de France de *Viola arvensis* (Co = Commeny ; Cr = Crouy ; Gu = Guernes ; Lh = Lhuys). “A” (▲) population ancestrale et “21” (●) population actuelle.</figcaption></figure>
**Figure 3** : Scénario hypothétique de l'emballement du déclin des pollinisateurs et du syndrome d'autofécondation chez les plantes. Le déclin des pollinisateurs induit une sélection vers une reproduction par autofécondation chez les plantes qui se traduit en particulier par une baisse de la récompense aux pollinisateurs (nectar), laquelle renforce le déclin des pollinisateurs et par là le syndrome d'autofécondation (boucle de rétroaction positive).

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<figure><img src="image_4.png" /></figure>
**Figure 4** : Modèle du sauvetage évolutif (d'après Gomulkiewicz et Holt, 1995). Après un changement environnemental (par exemple, un changement climatique, une pollution, etc.). Sur le graphique de gauche, une population incapable de s'adapter au nouvel environnement (sans évolution) est vouée à une extinction certaine (déterministe). Sur le graphique de droite, l'adaptation rapide de la population au nouvel environnement (évolution) peut permettre de recouvrer une population viable (courbe du haut). En cas d'adaptation moins rapide (courbe du bas), la taille de la population peut être fortement réduite. Au-dessous du seuil critique Nc, la population peut éventuellement disparaître de manière stochastique durant la période à risque.

<figure><img src="image_5.png" /></figure>

<figure><img src="image_6.png" /></figure>
**Figure 5** : Relations d'une part entre la phénologie de floraison et la valeur sélective (A), et d'autre part entre la taille des capitules et la valeur sélective (B) chez le bleuet (*Cyanus segetum*), mesurées en jardin commun dans le sud de la France. Les trois courbes correspondent à 3 populations originaires du sud, de l'ouest et du nord de la France. Les gradients de sélection ont été calculés en estimant la valeur sélective comme le nombre moyen de graines multiplié par le nombre de capitules. Les zones ombrées indiquent l'écart type à 95 % (modifié de Valencia-Montoya et al, 2021)

<figure><img src="image_7.png" /></figure>
Figure 6. Évolution de l'autofécondation et ses conséquences sur la démographie. L'évolution de l'autofécondation est basée sur le modèle fondateur développé par David Lloyd (Lloyd 1992) où l'évolution est déterminée par le coût de la consanguinité, la dépression de consanguinité (δ) et le taux de pollinisation (e) (voir texte principal). La ligne noire épaisse sépare la zone d'évolution de l'autofécondation de la zone d'évolution de l'allofécondation dans l'espace des paramètres e, δ. La ligne noire fine sépare la zone où le taux d'accroissement de la population augmente avec la stratégie d'autofécondation sélectionnée de la zone où le taux d'accroissement diminue avec la stratégie d'autofécondation sélectionnée.

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<figure><img src="image_8.png" /></figure>

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594
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