# Réinvestigation de la structure des flagelles spermatiques: Cas particulier des spermatozoïdes à mitochondrie annulaire

Claudine Mattei, Xavier Mattei, Bernard Marchand, Roland Billard

► To cite this version:

Claudine Mattei, Xavier Mattei, Bernard Marchand, Roland Billard. Réinvestigation de la structure des flagelles spermatiques: Cas particulier des spermatozoïdes à mitochondrie annulaire. Journal of Ultrastructure Research / Journal of Ultrastructural Research, 1981, 74 (3), pp.307-312. 10.1016/S0022-5320(81)80121-9. hal-01600165

HAL Id: hal-01600165

https://hal.science/hal-01600165v1

Submitted on 2 Jun 2020

HAL is a multi-disciplinary open access
archive for the deposit and dissemination of sci-
entific research documents, whether they are pub-
lished or not. The documents may come from
teaching and research institutions in France or
abroad, or from public or private research centers.

L'archive ouverte pluridisciplinaire HAL, est
destinée au dépôt et à la diffusion de documents
scientifiques de niveau recherche, publiés ou non,
émanant des établissements d'enseignement et de
recherche français ou étrangers, des laboratoires
publics ou privés.

<figure><img src="image_1.png" /></figure>
# Réinvestigation de la structure des flagelles spermatiques:
Cas particulier des spermatozoïdes à
mitochondrie annulaire

CLAUDINE MATTEI,* XAVIER MATTEI,* BERNARD MARCHAND,* ET ROLAND BILLARD†

*Département de Biologie Animale, Faculté des Sciences, Dakar, Sénégal, et

†Laboratoire de Physiologie des Poissons, INRA, 78350 Jouy-en-Josas, France

Received June 11, 1980, and in revised form January 8, 1981

Among various teleost fishes studied in electron microscopy, five families show a spermatozoon with a middle piece only made of a ring-shaped mitochondrion. Each of them has a spermatic flagellum with a septum into the A tubule of some doublets. According to the family, doublets 1, 2, 5, 6, 7; 1, 3, 5, 6, 7 or 1, 2, 3, 5, 6, 7 are septated. In literature, we have been looking for references to other animals having a spermatozoon with a ring-shaped mitochondrion and such a peculiar flagellum. Thus, we again found an intratubular septum into doublets 1, 2, 6, 7 of a holeost fish spermatic flagellum, and also into doublets 1, 2, 5, 6, 7 of a holothurian spermatic flagellum. Nevertheless, this flagellar dissymmetry appears not to be closely related to the annular mitochondrion, but most likely to the general dissymmetry of the spermatozoon.

Dans un article précédent (Mattei *et al.*, 1979) nous avons décrit une structure particulière associée aux doublets n° 1, 2, 5, et 6 de l'axonème chez des poissons téléos téens. Nous suppositions l'existence d'une corrélation fonctionnelle entre cette dissy métrie particulière du flagelle et la dissy métrie générale du spermatozoïde corres pondant.

Nous rendons compte ici des particula rités de l'axonème des spermatozoïdes qui possèdent une mitochondrie annulaire unique.

## MATERIEL ET METHODES

Des fragments de testicules mûrs ont été prélevés sur des poissons téléostéens appartenant aux espèces et familles suivantes: Sardinella aurita et Ethmalosa fimbriata (Clupeidae), Anchoa guineensis (Engrauliidae), Xenodermichthys sp. (Alepocephalidae), Sear sia sp. (Searsidae), et Salmo gairdneri (Salmonidae). Les Clupeidae et Engraulidae ont été récoltés au Sénégal à l'aide de senne de rivage. Les Alepocephalidae et Searsidae ont été pêchés le 12 avril 1975 au large des côtes sénégalaises par chalutage à 600 m de pro fondeur lors d'une campagne de pêche du bateau océanographique russe: Le Bielogorsk. Les Salmo nidae, représentés par la truite "arc-en-ciel" provien nent de l'élevage du laboratoire de Jouy-en-Josas; les mâles adultes ont été sacrifiés en fin novembre et dé-

but décembre, c'est-à-dire en début de spermiation. Des fragments de testicules sont préparés pour la mi croscopie électronique suivant les méthodes de rou tine précédemment décrites (Mattei *et al.*, 1979). Les observations sont faites aux microscopes électro niques OPL MEU 100 kV et Siemens Elmiskop 101.

## OBSERVATIONS

Les spermatozoïdes que nous étudions possèdent un noyau arrondi ou ovoïde qui présente à sa base une dépression plus ou moins importante, pouvant constituer un véritable canal nucléaire dans lequel se place le diplosome (Fig. 1). Au niveau de la pièce intermédiaire, une mitochondrie unique annulaire entoure le début du fla gelle (Figs. 1, 2, et 9). Les jeunes sperma tides possèdent plusieurs mitochondries; celles-ci fusionnent par la suite en un seul élément sphérique qui, lors de la matura tion du spermatozoïde, s'organise en un an neau périflagellaire.

### Le flagelle du spermatozoïde

Les flagelles étudiés possèdent une struc ture classique de type 9+2. Des bras sont associés au tubule A de chaque doublet. Les tubules A ne paraissent pas tous iden-
<figure><img src="image_2.png" /></figure>

<figure><img src="image_3.png" /></figure>

<figure><img src="image_4.png" /></figure>

<figure><img src="image_5.png" /></figure>

<figure><img src="image_6.png" /></figure>
<table><caption>TABLEAU I

RÉPARTITION DES DOUBLETS MONTRANT UN CLOISONNEMENT DU TUBULE A</caption><thead><tr><th rowspan="2">Genres étudiés</th><th rowspan="2"></th><th colspan="9">Numéro des doublets</th></tr><tr><th>1</th><th>2</th><th>3</th><th>4</th><th>5</th><th>6</th><th>7</th><th>8</th><th>9</th></tr></thead><tbody><tr><td rowspan="2">Echinoderme</td><td>Cucumaria</td><td>+</td><td>+</td><td></td><td></td><td>+</td><td>+</td><td>+</td><td></td><td></td></tr><tr><td>Lepisosteus</td><td>+</td><td>+</td><td></td><td></td><td>+</td><td>+</td><td>+</td><td></td><td></td></tr><tr><td rowspan="5">Holostéen<br>Téléostéen</td><td>Searsia</td><td>+</td><td>+</td><td></td><td></td><td>+</td><td>+</td><td>+</td><td></td><td></td></tr><tr><td>Xenodermichthys</td><td>+</td><td>+</td><td></td><td></td><td>+</td><td>+</td><td>+</td><td></td><td></td></tr><tr><td>Salmo</td><td>+</td><td>+</td><td>+</td><td></td><td>+</td><td>+</td><td>+</td><td></td><td></td></tr><tr><td>Sardinella</td><td>+</td><td></td><td>+</td><td>+</td><td>+</td><td>+</td><td>+</td><td></td><td></td></tr><tr><td>Ethmalosa</td><td>+</td><td></td><td>+</td><td>+</td><td>+</td><td>+</td><td>+</td><td></td><td></td></tr><tr><td></td><td>Anchoa</td><td>+</td><td></td><td>+</td><td>+</td><td>+</td><td>+</td><td>+</td><td></td><td></td></tr></tbody></table>

tiques; certains montrent une opacité plus importante aux électrons. Nous avons pu mettre en évidence que cette augmentation de la densité résultait de la présence d'une cloison traversant le tubule A dans le prolongement de son bras externe. Les tubules A qui présentent cette particularité sont toujours les mêmes pour une espèce donnée. Chez *Anchoa guineensis*, *Sardinella aurita*, et *Ethmalosa fimbriata* ce sont les doublets n° 1, 3, 5, 6, et 7 qui sont cloisonnés (Figs. 3 et 4), chez *Searsia* sp. et *Xenodermichthys* sp. (Figs. 5 et 6), ce sont les doublets n° 1, 2, 5, 6, et 7, tandis que chez *Salmo trutta* ce sont les doublets n° 1, 2, 3, 5, 6, et 7 (Fig. 7).

Dans la spermatide jeune le flagelle ne présente aucune cloison intratubulaire. Les doublets apparaissent alors vides sur toute leur longueur (Fig. 8). Les cloisons intratubulaires n'apparaissent qu'à la fin de la spermiogenèse.

Dans le spermatozoïde mûr ces cloisons ne sont pas observables sur toute la lon-

gueur du flagelle; elle sont absentes au niveau de la pièce intermédiaire (Figs. 2 et 9) et de l'extrémité distale du flagelle. De plus, certaines coupes transversales de flagelles ne montrent qu'une partie des cinq ou six cloisons intratubulaires caractéristiques de l'espèce étudiée (Fig. 9). La fermeture de l'anneau mitochondrial ne semble pas se faire au hasard. Elle se situe le plus souvent en face du doublet n° 2 (Figs. 2 et 9).

## DISCUSSION

En 1959 Afzelius décrit des bras sur les doublets flagellaires, ce qui permet de numéroter avec précision les 9 doublets de l'axonème de type 9+2. Nous employons ici cette numérotation. En 1960, Nagano, Gibbons, et Grimstone ainsi que Fawcett remarquent que les tubules A et B qui constituent les doublets périphériques des flagelles ne sont pas identiques. Le tubule A portant les bras contient un matériel dense aux électrons tandis que le tubule B est creux. Ceci a été observé par la suite

FIG. 1. Coupe longitudinale du spermatozoïde de *Anchoa guineensis*. Une mitochondrie (M) entoure le flagelle (F) au niveau de la pièce intermédiaire. × 17 000.

FIG. 2. Coupe transversale du spermatozoïde de *Anchoa guineensis* passant au niveau de la pièce intermédiaire. Une mitochondrie unique constitue un manchon péristagellaire. × 23 000.

FIG. 3. Coupe transversale de flagelles de spermatozoïdes de *Ethmalosa fimbriata*. Des cloisons sont visibles dans les tubules A des doublets 1, 3, 5, 6, et 7. M, mitochondrie. × 60 000.

FIG. 4. Coupe transversale de flagelles de spermatozoïdes de *Anchoa guineensis*. Des cloisons sont présentes dans les tubules A des doublets 1, 3, 5, 6, et 7. × 54 000.

FIG. 5. Coupe transversale de flagelles de spermatozoïdes de *Searsia* sp. Les doublets 1, 2, 5, 6, et 7 montrent une cloison dans leur tubule A. × 50 000.
<figure><img src="image_7.png" /></figure>

<figure><img src="image_8.png" /></figure>

<figure><img src="image_9.png" /></figure>

<figure><img src="image_10.png" /></figure>
dans de nombreux cils et flagelles comme nous l'avons précédemment dit (Mattei *et al.*, 1979). Certains auteurs ont remarqué que cette densité du tubule A était due à la présence d'une cloison traversant le tubule dans le prolongement du bras externe (Gibbons, 1961; Reese, 1965). Nous avons mentionné dans certains flagelles dont le spermatozoïde est dissymétrique (Mattei *et al.*, 1979) que quatre doublets seulement (1, 2, 5, et 6) montraient ce cloisonnement. Nous retrouvons une autre fixité dans la distribution des cloisons intratubulaires dans des flagelles de spermatozoïdes variés mais qui présentent un caractère commun: leur pièce intermédiaire est constituée d'une mitochondrie annulaire. Suivant les familles la distribution des cloisons intratubulaires se fait dans des groupes différents de doublets: 1, 2, 5, 6, et 7; 1, 3, 5, 6, et 7, et 1, 2, 3, 5, 6, et 7. Nous interprétons les sections de flagelles dépourvus de toute formation dans les tubules A ou n'en possèdent que sur quelques doublets comme des extrémités flagellaires, avec une interruption étagée des cloisons, ou bien une mise en place des cloisons dans un flagelle de spermatide âgée.

Notre étude se rapportant uniquement à des poissons téléostéens, nous avons recherché parmi les travaux d'autres auteurs, si cette singularité flagellaire n'était pas visible chez d'autres animaux au spermatozoïde également pourvu d'une mitochondrie annulaire. Nous avons ainsi remarqué chez un autre poisson du groupe des

Ho lostéens (Afzelius, 1978), la présence de tubules A denses, vraisemblablement dû à l'existence d'une cloison. L'auteur présente à la Fig. 9 trois coupes transversales de flagelles; pour deux d'entre elles les doublets intéressés sont les n° 1, 2, 6, 7, et dans la troisième trois doublets seulement semblent cloisonnés: 1, 2, et 7. Ce même auteur montre également à la Fig. 5 que ces formations sont absentes dans la région proche de la pièce intermédiaire. Chez un invertébré qui possède également un spermatozoïde à mitochondrie annulaire: *Cucumaria miniata*, Fontaine et Lambert (1976) présentent deux coupes de flagelles à la Fig. 4 qui montrent bien des tubules A opaques aux électrons au niveau des doublets 1, 2, 5, 6, et 7. En rassemblant nos observations ainsi que celles de ces auteurs, il est possible de dresser le Tableau I et de faire la constatation suivante: les doublets 4, 8, et 9 ne sont pas concernés tandis que les doublets 1, 6, et 7 sont toujours cloisonnés dans ce type de spermatozoïde.

Cette dissymétrie spermatique ne peut pas être liée uniquement à la présence d'une mitochondrie annulaire, mais doit l'être plus généralement à la dissymétrie d'ensemble du spermatozoïde. En effet, nous avons précédemment décrit des flagelles spermatiques présentant des cloisons intratubulaires au niveau de leur doublets 1, 2, 5, et 6 (Mattei *et al.*, 1979). Mais dans ces derniers cas la pièce intermédiaire n'est pas constituée d'une seule mitochondrie

FIG. 6. Coupe transversale de flagelles spermatiques de *Xenodermichthys* sp. Les cloisons intratubulaires sont présentes dans les doublets 1, 2, 5, 6, et 7. × 90 000.

FIG. 7. Coupe transversale de flagelles spermatiques chez *Salmo gairdneri*. Des cloisons intratubulaires sont présentes dans les doublets 1, 2, 3, 5, 6, et 7. × 50 000.

FIG. 8. Flagelles de jeunes spermatides de *Sardinella eba*. La section de gauche montre un flagelle dans lequel les tubules A sont en place et les tubules B en formation. La section de droite présente un flagelle dont les doublets sont constitués. Aucune cloison intratubulaire n'est visible. × 90 000.

FIG. 9. Coupe transversale de flagelles chez *Xenodermichthys* sp. Le flagelle est dépourvu de cloisons intratubulaires au niveau de la pièce intermédiaire (flèche). Les sections montrent des flagelles pourvus de cloisons sur certains doublets: un doublet (2), deux doublets (1, 2), trois doublets (1, 2, 5), et cinq doublets (1, 2, 5, 6, 7). × 35 000.
annulaire, mais de plusieurs mitochondries;
en revanche l'organisation générale de ces
spermatozoïdes est très dissymétrique.

BIBLIOGRAPHIE

AFZELIUS, B. A. (1959) *J. Biophys. Biochem. Cytol.* **5**, 269-278.

AFZELIUS, B. A. (1978) *J. Ultrastruct. Res.* **64**, 309-314.

FAWCETT, D. W. (1960) 10ᵉ Congrès international de Biologie Cellulaire, p. 228, Paris.

FONTAINE, A. R., ET LAMBERT, P. (1976) *J. Morphol.* **148**, 209-226.

GIBBONS, I. R. (1961) *J. Biophys. Biochem. Cytol.* **11**, 179-205.

GIBBONS, I. R., ET GRIMSTONE, A. W. (1960) *J. Biophys. Biochem. Cytol.* **7**, 697-715.

MATTEI, C., MATTEI, X., ET MARCHAND, B. (1979) *J. Ultrastruct. Res.* **69**, 371-377.

MATTEI, X. (1970) *en BACCETTI, B.* (Ed.), Comparative Spermatology, pp. 531-552, Academic Press, New York.

NAGANO, T. (1960) *J. Appl. Physiol.* **31**, 1844.

REESE, T. S. (1965) *J. Cell Biol.* **25**, 209-230.