# Influence de l'aridité sur la variation de la colonisation mycorhizienne arbusculaire chez cinq populations naturelles algériennes du pistachier de l'atlas (pistacia atlantica desf.)

Zahra Bouabdelli, Safia Belhadj, Noria Smail-Saadoun, Jean-Philippe Mévy, Roger Notonnier, Alain Tonetto, Ibrahim Ortas, Thierry Gauquelin

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Zahra Bouabdelli, Safia Belhadj, Noria Smail-Saadoun, Jean-Philippe Mévy, Roger Notonnier, et al. Influence de l'aridité sur la variation de la colonisation mycorhizienne arbusculaire chez cinq populations naturelles algériennes du pistachier de l'atlas (pistacia atlantica desf.). Revue d'Écologie (La Terre et La Vie), 2018, 73 (3), pp.330-344. hal-02079690

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Submitted on 26 Mar 2019

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INFLUENCE DE L'ARIDITÉ SUR LA VARIATION DE LA COLONISATION
MYCORHIZIENNE ARBUSCULAIRE CHEZ CINQ POPULATIONS NATURELLES
ALGÉRIENNES DU PISTACHIER DE L'ATLAS (PISTACIA ATLANTICA DESF.)

Zahra BOUABDELLI*<fnref n="1" />, Safia BELHADJ<fnref n="1" />, Noria SMAIL-SAADOUN<fnref n="2" />, Jean Philippe MÉVY<fnref n="3" />,
Roger NOTONNIER<fnref n="4" />, Alain TONETTO<fnref n="4" />, Ibrahim ORTAS<fnref n="5" /> & Thierry GAUQUELIN<fnref n="3" />

SUMMARY.— Influence of aridity on fungal arbuscular mycorrhizal variation in five natural Algerian populations of the Atlas Pistachio (Pistacia atlantica Desf.).— Because of its powerful rooting system, Atlas pistachio tree plays an important role against soil erosion and desertification which constantly threatens the arid and Saharan regions. In this work, the variation of mycorrhization parameters (mycorrhizal rate, colonization intensity, arbuscular and vesicular content) are studied according to the seasonal and bioclimates variation, in order to understand the best conditions for the establishment of the symbiosis in this species. The physico-chemical properties of soils (pH, electric conductivity, organic matter and total limestone amount) were determined for five sampling sites. Spores harvested fungi from the rhizosphere area were morphologically identified, and the specific diversity of mycorrhizal fungi was measured in the different sites. Microscopic observations of the roots revealed the presence of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF). The frequency of mycorrhization and the intensity of colonization are higher in the arid bioclimate, characterized by alkaline soils, low organic matter with relatively low levels of calcium carbonates. A total of 19 species of mycorrhizal fungi has been isolated. This set is dominated by two families (Gigasporaceae and Glomeraceae) but the most common genus is Gigaspora. Analysis of Variance (bioclimate factor and bioclimate x season interaction) showed a very significant difference for the frequency of mycorrhization and highly significant difference for soil variables. The Fisher (LSD) test revealed the presence of heterogeneous groups for all studied parameters except for the vesicle amount. PCA, as well, showed an aridity gradient on the first axis and a thermic gradient on the second one.

RÉSUMÉ.— Grâce à son système racinaire très puissant, le Pistachier de l'Atlas joue un rôle important contre l'érosion des sols et dans la lutte contre la désertification qui menace constamment les régions arides et sahariennes. On se propose ici d'étudier la variation des paramètres de mycorhization (fréquence de mycorhization, intensité de colonisation, teneur arbusculaire et vésiculaire) en fonction des saisons et des stations (caractérisées par leur bioclimats), afin de mieux cerner les conditions de l'établissement de la symbiose chez cette espèce. Les propriétés physico-chimiques (pH, conductivité électrique, matière organique et calcaire total) des sols ont été déterminées pour cinq sites d'échantillonnage. Des spores de champignons récoltées dans la rhizosphère de l'espèce étudiée ont fait l'objet d'une identification morphologique afin de mesurer la diversité des espèces de champignons mycorhiziens. Les observations microscopiques des racines ont révélé la présence de champignons mycorhiziens arbusculaires (CMA). La fréquence de mycorhization et l'intensité de colonisation sont plus importantes dans le bioclimat aride, caractérisé par des sols alcalins, pauvres en matière organique avec des taux relativement faibles en carbonates de calcium. Un total de 19 espèces de champignons mycorhiziens a été isolé. Cet ensemble est dominé par deux familles (Gigasporaceae et Glomeraceae) et le genre Gigaspora. L'analyse de la variance (facteur station et l'interaction station x saison) montre une différence très significative pour la fréquence de mycorhization et hautement significative pour les variables du sol. Le test Fisher (LSD) a révélé la présence de groupes hétérogènes pour tous les paramètres étudiés, excepté pour la teneur vésiculaire. Concernant l'ACP, celle-ci traduit un gradient d'aridité croissant, sur l'axe 1 et un gradient thermique hivernal croissant sur l'axe 2.

<footnote n="1">¹Département d'Agronomie, Faculté des Sciences de la Nature et de la Vie. Université Ziane Achour de Djelfa. Route de Moudjebara. 17000. Algérie. E-mails: bouabdelli_z@yahoo.fr; belhadjsafia@yahoo.fr</footnote>

<footnote n="2">²Laboratoire Ressources Naturelles. Université Mouloud Mammeri de Tizi-Ouzou. Route de Hasnaoua. 15000. Algérie. E-mail: noria.saadoun@gmail.com</footnote>

<footnote n="3">³Équipe Diversité et Fonctionnement : des Molécules aux Écosystèmes. Institut Méditerranéen de Biodiversité et d'Écologie (IMBE) – UMR CNRS 7263/IRD 237. Aix-Marseille Université, Centre Saint-Charles – Marseille, France. E-mails: jean-philippe.mevy@imbe.fr; thierry.gauquelin@imbe.fr</footnote>

<footnote n="4">⁴Aix-Marseille Université Centrale Marseille, CNRS, Fédération Sciences Chimiques Marseille (FR 1739)-Plateforme de Recherche Analytique Technologique et Imagerie (PRATIM), 13000, Marseille, France. E-mails: roger.notonier@univ-amu.fr; alain.tonetto@univ-amu.fr</footnote>

<footnote n="5">⁵Department of Soil and Plant Nutrition, Faculty of Agriculture, University of Cukurova, Adana, Turkey. E-mail: iortas@cu.edu.tr</footnote>

<footnote>* Auteur pour la correspondance. E-mail: bouabdelli_z@yahoo.fr; Téléphone : +213673291719</footnote>
L'Algérie est l'un des pays concernés directement par la conservation de la biodiversité et plus précisément de la flore. Sous l'impact des changements climatiques et de la sécheresse, la répartition de très nombreuses espèces a été réduite, parmi lesquelles, nous pouvons citer le Pistachier de l'Atlas (*Pistacia atlantica* Desf.) dont la majeure partie de l'aire de distribution se trouve en Afrique du Nord (Quézel & Médail, 2003). Cet arbre, de par son potentiel d'utilisation dans les zones pré-forestières, représente une ressource importante pour les populations locales. Grâce à son système racinaire bien développé, il contribue à la conservation des sols dans les zones où l'érosion est potentiellement intense (Belhadj *et al.*, 2007, 2008) de toute l'Afrique du Nord. La symbiose permet de simplifier l'effet de ces stress et de conférer aux plantes une tolérance à l'acidité des sols (Gupta & Krishnamerthy, 1996) et au stress hydrique et salin (Meddich, 2000). Les associations symbiotiques entre les champignons et les racines du Pistachier de l'Atlas est un sujet de recherche très captivant pour de nombreux chercheurs dans le monde, vu la spécificité de la symbiose et du monde souterrain où elle s'établit car les connaissances sur la biodiversité de ces champignons et leur identification restent limitées et laborieuses. En Algérie, aucune étude ne s'est focalisée sur le système racinaire et les symbiotes associés de cette espèce, malgré le fait reconnu aux champignons mycorhiziens arbusculaires (CMA) dans l'augmentation de la résistance des arbres aux stress abiotiques. Des travaux ont été effectués sur des espèces appartenant à d'autres genres telles les études de Fraga-Beddiar & Le Tacon (1990) et de Beddiar *et al.* (2010) sur *Alnus glutinosa* L. Gaertn, d'Adjoud-Sadadou & Halli-Hargas (2000) sur *Eucalyptus* sp. L'Hér, de Fraga-Beddiar & Abda (2002) sur *Quercus suber* L. et enfin de Meddad-Hamza *et al.* (2010) sur *Olea europaea* L.

Pour comprendre la dynamique de ces champignons, la présente étude a été effectuée afin d'évaluer la dynamique ainsi que la variation spatio-temporelle des CMA au sein de populations naturelles de *P. atlantica*, de différents bioclimats et en réponse aux variations des conditions environnementales : bioclimat, saisonnalité et les caractéristiques physico-chimiques du sol. Ce travail permet aussi d'apporter les premiers éléments de réponse sur le comportement adaptatif de l'environnement racinaire de cette espèce, face aux variations climatiques où elle s'établit. Ces résultats peuvent contribuer à mieux connaître les populations de pistachier à envisager dans le cadre du reboisement du barrage vert, notamment dans les zones du semi-aride et l'aride. Les souches performantes de CMA identifiées et isolées pourront servir à la mycorhization contrôlée, en pépinière, des jeunes pistachiers destinés au reboisement.

## MATÉRIELS ET MÉTHODES

### ÉCHANTILLONNAGE

La zone d'étude est située dans le sud algérois de l'Algérie (Fig. 1). Cinq sites y ont été retenus : Sidi-Naaman (N) dans la région de Médéa, Guetia (G), Ain-Ouassara (A) et Messaâd (M) dans la région de Djelfa, et Sidi-Khaled (K) dans la région de Biskra. Ces stations sont géologiquement homogènes et leurs principales caractéristiques écologiques sont représentées dans le tableau I.

Cinq arbres (pistachiers) par station ont été choisis aléatoirement. Un triangle est tracé autour de chaque arbre et neuf échantillons de sols sont prélevés (3 par saison) aux trois sommets du triangle, à une profondeur de 20 cm autour de la rhizosphère, afin de constituer un échantillon composite représentatif du sol environnant la racine de l'arbre. Au total, 225 échantillons ont ainsi été prélevés. Ces échantillons, de 1kg chacun, renfermant les racines fines de pistachiers avec leurs sols rhizosphériques, ont été placés dans des sacs en plastique étiquetés. Les prélèvements ont eu lieu en été (août) et automne (octobre) de l'année 2013 et au printemps (avril) 2014.

### PRÉPARATION DES ÉCHANTILLONS

Les différentes radicelles sont extraites des sols, ensuite examinées sous loupe binoculaire (Motic ST-30) afin de séparer celles du pistachier (de couleur marron foncé et à odeur résineuse) des autres espèces. Les radicelles ayant un diamètre inférieur à 0,5 mm sont sélectionnées et conservées dans de l'alcool 70°.
<figure><img src="image_2.png" /><figcaption>Figure 1.— Localisation des différentes zones d'étude.</figcaption></figure>

TABLEAU I

Caractéristiques écologiques des stations d'échantillonnage

<table><thead><tr><th rowspan="2">Station</th><th rowspan="2">Altitude (m)</th><th rowspan="2">Latitude</th><th rowspan="2">Longitude</th><th rowspan="2">P (mm)</th><th rowspan="2">M (°C)</th><th rowspan="2">m (°C)</th><th colspan="2">Aridité</th></tr><tr><th>Q<sub>3</sub></th><th>Bioclimat</th></tr></thead><tbody><tr><td>Sidi-Naaman (N)<br>(Médéa)</td><td>671</td><td>36°12′N</td><td>3°05′E</td><td>621,1</td><td>33,1</td><td>6,5</td><td>80,1</td><td>Sub-humide tempéré</td></tr><tr><td>Guetia (G)<br>(Djelfa)</td><td>1320</td><td>34°33′N</td><td>2°48′E</td><td>348,8</td><td>32,1</td><td>-0,2</td><td>36,6</td><td>Semi-aride froid</td></tr><tr><td>Ain-Ouassara (A)<br>(Djelfa)</td><td>735</td><td>35°21′N</td><td>2°57′E</td><td>231,8</td><td>36,2</td><td>1,8</td><td>23,8</td><td>Aride frais</td></tr><tr><td>Messaad (M)<br>(Djelfa)</td><td>826</td><td>34°16′N</td><td>3°34′E</td><td>193,7</td><td>36,7</td><td>1,1</td><td>18,7</td><td>Aride frais</td></tr><tr><td>Sidi-Khaled (K)<br>(Biskra)</td><td>282</td><td>34°14′N</td><td>5°2′E</td><td>172</td><td>39,4</td><td>6,1</td><td>8,1</td><td>Saharien tempéré</td></tr></tbody></table>

M, moyenne des températures maxima du mois le plus chaud en degrés Celsius ; m, moyenne des températures minima du mois le plus froid en degrés Celsius ; P, pluviométrie en mm/an ; Q3, quotient pluviothermique d'Emberger modifié par Stewart (1969) (Source : O.N.M., Office national de la météorologie d'Alger).

## COLORATION DES CMA

Les radicelles ont été traitées en utilisant la technique de Philips & Hayman (1970) modifiée, basée sur la coloration au bleu de trypan (utilisé pour mettre en évidence l'infection mycorhizienne). Les radicelles sont découpées en fragments (environ 1cm de longueur), inclus dans une solution d'hydroxyde de potassium (KOH) à 10 % et placées dans l'étuve à 90°C pendant 1 h. Ensuite, pour éliminer le reste des pigments, les fragments sont transférés dans une solution d'H₂O₂ à 10 % à 90°C, pendant 20 mn jusqu'à leur blanchissement. Par la suite, elles sont rincées plusieurs fois à l'eau avec un passage dans un bain d'acide lactique à 10 %, transférées dans une solution de bleu de trypan puis placées dans l'étuve à 90°C, pendant 1h. Après les avoir retirées de la solution colorante, les radicelles sont rincées à l'eau courante puis placées dans une boîte de Pétri contenant du glycérol. Les structures fongiques qui sont utilisées pour la morphométrie, apparaissent colorées en bleu, au microscope photonique.

## OBSERVATION AU MEB

Pour compléter l'étude morphologique, une partie des fragments conservés dans l'alcool est observée au microscope électronique à balayage (MEB) (FEI/Philips XL-30 Field Emission ESEM). Trois fragments de 2 à 4 mm de long, par saison et par station, sont utilisés pour l'étude. Les fragments sont séchés et fixés sur des plots puis métallisés et observés. Ensuite, des photographies numériques ont été prises à différents grossissements.

## ÉVALUATION DES TAUX DE MYCORHIZATION

Quatre variables quantitatives ont été étudiées pour évaluer le taux de mycorhization : la fréquence de l'infection mycorhizienne (F), l'intensité de colonisation du cortex racinaire (M), la teneur arbusculaire de l'infection par rapport au système radiculaire entier (A) et la teneur vésiculaire de l'infection par rapport au système radiculaire entier (V). Parmi les systèmes de notation disponibles pour évaluer l'importance de l'infection mycorhizienne, nous avons adopté celui de Trouvelot et al. (1986). Ce système repose sur l'appréciation globale de chacun des fragments racinaires (30 par arbre). Ces
quatre paramètres sont évalués en introduisant les données obtenues dans un programme informatique mycocale, disponible
sur le site www.dijon.inra.fr (INVAM).

SÉPARATION ET IDENTIFICATION DES SPORES

Les sporocarpes et spores des CMA et les débris de tissus de racines ont été séparés et isolés des échantillons de sol de la rhizosphère par tamisage humide selon la technique de Gerdemann & Nicolson (1963). Les sols humides (10 g +100 ml d'eau) ont été placés dans une série de quatre tamis de différents diamètres (53 µm, 125 µm, 250 µm et 1 mm), à raison de trois réplicas par station. Les échantillons extraits de chaque tamis ont été centrifugés dans une solution aqueuse, pendant 5 minutes à 4000 tr/mn. Le surnagent est écarté et une solution de saccharose (50 %) est additionnée au caillot. Le mélange ainsi obtenu est centrifugé une seconde fois pendant 3 mn. Le contenu de chaque tube, contenant les spores, est récupéré dans une boite de Pétri et conservé à une température de 4°C.

Les spores ainsi séparées ont ensuite été montées sur des lames. Les spores intactes et écrasées ont été placées dans une goutte d'un mélange PVLG (alcool polyvinylique/acide lactique/glycérol) (Koske & Tessier, 1983) et une goutte du réactif de Melzer (Omar et al., 1979). Les spores des CMA ont été identifiées par microscopie photonique, selon le manuel de Schenck & Perez (1990) et comparées aux descriptions des espèces du référentiel de l'INVAM (Collection internationale de cultures de champignons mycorhiziens à vésicules et arbuscules). Des caractéristiques morphologiques (forme, couleur et taille) des spores ont été étudiées. La couleur des spores, examinées sous loupe binoculaire, a été déterminée selon le nuancier de l'INVAM (Morton et al., 1993) et leurs dimensions, par micrométrie.

ANALYSES DES CARACTÉRISTIQUES DES SOLS

L'analyse physico-chimique des sols a été réalisée selon les méthodes standards de pédologie (Aubert, 1978). La granulométrie est effectuée suite à un tamisage humide (Afnor, 1990). Le pH-eau et la conductivité électrique (CE) ont été mesurés sur une suspension sol - eau (1/5). Les teneurs en calcaire total (CT) sont déterminées par la méthode volumétrique. Le carbone organique est dosé selon la méthode de Walkley & Black (1934) pour calculer le taux de matière organique (MO).

ANALYSES STATISTIQUES

Une analyse de la variance (ANOVA) ainsi que le test Fisher (LSD) (p < 0,05) ont été utilisés afin d'étudier l'influence des facteurs site et saison, ainsi que leur interaction, sur les taux de mycorhization. La diversité des taxons identifiés via les spores est appréhendée à l'aide de l'indice de diversité de Shannon & Weaver (1949). Une matrice de corrélation (test de Pearson) a été réalisée pour évaluer les relations entre les différentes variables étudiées. Une analyse en composantes principales (ACP) a été effectuée pour mettre en évidence l'affinité entre les cinq populations étudiées. L'ensemble des tests statistiques a été réalisé avec le logiciel « STATISTICA 10 ».

RÉSULTATS

DESCRIPTION MORPHOLOGIQUE DES RADICELLES ET DES STRUCTURES FONGIQUES

Les observations microscopiques des fragments de racines montrent l'existence d'un seul type de colonisation mycorhizienne caractérisé par l'absence de manteau fongique (Fig. 2). Les racines peu transformées, sont légèrement renflées à l'extrémité (Fig. 2A) et des poils absorbants sont présents sur la surface racinaire (Fig. 2B). Les fragments colonisés présentent trois structures fongiques.

(i) Des *hyphes* qui se ramifient autour des radicelles et entrent en contact avec les cellules externes du rhizoderme. Ils s'étendent au niveau du parenchyme cortical avec deux voies de cheminement (extracellulaire et intracellulaire) (Fig. 3B).

(ii) Des *vésicules*, de taille et de forme variées se forment dans les espaces intercellulaires (Figs. 3C-D) et intracellulaires du parenchyme cortical (Figs. 3E-F) de tous les fragments.

(iii) Des *arbuscules*, à l'intérieur des cellules (Fig.3G-H-I), de type *Arum* pour les stations de l'aride (Ain-Ouassara (A) et Messaàd (M)) et du Saharien (Sidi-Khaled (K)). Le type mixte (*Arum-Paris*) est enregistré pour les stations du semi-aride (Guetia (G)) et du sub-humide (Sidi-Naaman (N)).
<figure><img src="image_3.png" /><figcaption>Figure 2.— Photographies numériques de fragments racinaires. A- Ramifications (Rm) d'une racine (R) fine observée sous loupe binoculaire (Station de Sidi-Khaled, été). B-D : Fragments racinaires observés sous microscope électronique à balayage (MEB). B-Poil absorbant d'une racine (R) (Station de Ain-Ouassara, printemps), C- Hyphes extra-racinaires (HE) sur la surface d'une racine (R) (Station de Sidi-Naaman, automne), D- Hyphes intra-racinaires (HI) enchevêtrées apparaissant d'une rupture d'un fragment racinaire (R) (Station de Guetia, été).</figcaption></figure>

<figure><img src="image_4.png" /><figcaption>Figure 3.— Écrasements racinaires de *Pistacia atlantica* ; A- Ramifications racinaires (R) à partir du cylindre central (CC) avec les cellules du parenchyme cortical (CPC) (Station de Ain-Ouassara, été). B- Hyphes intracellulaires (HI) des CMA, s'enroulant à l'intérieur des cellules pour former des pelotons (P) (Station de Guetia, printemps). C, D, E et F- Vésicules des CMA. C (Station de Ain-Ouassara, automne) et D (Station de Messaàd, été) : Vésicules extracellulaires (VE), E et F (Station de Guetia, été) ; intracellulaires (VI) à l'intérieur des cellules du parenchyme cortical (CPC). G, H et I- Arbuscules des CMA, G (Station de Sidi-Naaman, printemps), H (Station de Sidi-Naaman, automne) et I (Station de Guetia, été). M.P.GrX40.</figcaption></figure>
TABLEAU II

<table><caption>Paramètres de mycorhization et de l'analyse physico-chimique des sols rhizosphériques de Pistacia atlantica</caption><thead><tr><th>Paramètres</th><th>Saison</th><th>Sidi- Naaman (N)</th><th>Guetia (G)</th><th>Ain- Ouassara (A)</th><th>Messaad (M)</th><th>Sidi-Khaled (K)</th><th>Moy. ± ET (Min-Max)</th></tr></thead><tbody><tr><td rowspan="3">Fréquence de l'infection mycorhizienne (F) (%)</td><td>Été</td><td>92±17,9</td><td>100±0</td><td>100±0</td><td>100±0</td><td>100±0</td><td>98,3 NS ±8,3 (60-100)</td></tr><tr><td>Automne</td><td>86±8,9</td><td>100±0</td><td>100±0</td><td>100±0</td><td>100±0</td><td>97,2**±6,8 (80-100)</td></tr><tr><td>Printemps</td><td>100±0</td><td>100±0</td><td>100±0</td><td>100±0</td><td>98±4,47</td><td>99,6 NS ±2,04 (90-100)</td></tr><tr><td></td><td>Moy.± ET</td><td>92,7NS±12,2</td><td>100 NS ±0</td><td>100 NS ±0</td><td>100 NS ±0</td><td>99,3 NS ±2,58</td><td>97,7±7,5 (60-100)</td></tr><tr><td rowspan="3">Intensité de colonisation du cortex racinaire (M) (%)</td><td>Été</td><td>16,3±17,3</td><td>40,5±19,8</td><td>28,1±12,1</td><td>25,2±12,1</td><td>22,7±30,8</td><td>32,6 NS ±18,7 (2,6-67)</td></tr><tr><td>Automne</td><td>32,9±24,4</td><td>40,2±11,1</td><td>38,7±20,4</td><td>30,3±16,5</td><td>20,7±20,1</td><td>26,6 NS ±17,3 (0,6-43,1)</td></tr><tr><td>Printemps</td><td>17,3±16,6</td><td>36,7±13,5</td><td>38,9±21,1</td><td>15,6±10,8</td><td>22,1±12,3</td><td>26,1 NS ±17,1 (2,2-65,5)</td></tr><tr><td></td><td>Moy. ± ET</td><td>22,2 NS ±19,9</td><td>39,1NS±13,7</td><td>36,5 NS ±17,7</td><td>23,7NS ±13,5</td><td>21,8 NS ±20,8</td><td>28,4±19,3 (0,6-67,8)</td></tr><tr><td rowspan="3">Teneur arbusculaire de l'infection (A) (%)</td><td>Été</td><td>10,2±12,1</td><td>18,7±10,1</td><td>15,5±11,6</td><td>16,2±12,3</td><td>15,1±27,8</td><td>15,3 NS ±15,7 (0-63,9)</td></tr><tr><td>Automne</td><td>22,2±21,9</td><td>31,5±6,5</td><td>33,7±20,3</td><td>16,8±10,3</td><td>10,7±13,1</td><td>22,9**±16,8 (0,1-65,5)</td></tr><tr><td>Printemps</td><td>11,1±13,8</td><td>19,3±11,1</td><td>25,4±21,2</td><td>7,7±5,4</td><td>8,0±4,8</td><td>14,3 NS ±13,9 (0,2-47)</td></tr><tr><td></td><td>Moy.± ET</td><td>14,5 NS ±16,8</td><td>23,3 NS ±10,8</td><td>24,9 NS ±18,4</td><td>13,5NS ±10,1</td><td>11,3 NS ±16,9</td><td>17,5 ±16,6 (0-65,5)</td></tr><tr><td rowspan="3">Teneur vésiculaire de l'infection (V) (%)</td><td>Été</td><td>14,3±15,8</td><td>17,7±10,7</td><td>3,8±3,6</td><td>15,9±12,5</td><td>15,5±27,7</td><td>13,5 NS ±15,9 (0-63,9)</td></tr><tr><td>Automne</td><td>14,4±23,5</td><td>31,1±6,1</td><td>28,7±24,9</td><td>17,1±10,6</td><td>16,2±18,9</td><td>21,49 NS ±18,16 (0-65,5)</td></tr><tr><td>Printemps</td><td>8,4±8,7</td><td>15,4±10,2</td><td>22,3±19,7</td><td>7,2±4,4</td><td>7,5±5,5</td><td>12,7 NS ±12,1 (0,17-45,8)</td></tr><tr><td></td><td>Moy.± ET</td><td>12,4 NS ±16,1</td><td>21,4**±11,3</td><td>18,0 NS ±20,6</td><td>13,4NS ±10,4</td><td>13,1 NS ±18,6</td><td>15,7 ±17,4 (0-65,5)</td></tr><tr><td rowspan="3">pH-eau</td><td>Été</td><td>7,4±0,7</td><td>7,7±0,1</td><td>8,4±0,1</td><td>8,3±0,3</td><td>8,3±0,1</td><td>8,0**±0,5 (6,8-8,7)</td></tr><tr><td>Automne</td><td>7,5±0,5</td><td>8,1±0,1</td><td>8,2±0,2</td><td>8,2±0,2</td><td>8,3±0,4</td><td>8,1**±0,4 (7,07-8,8)</td></tr><tr><td>Printemps</td><td>7,8±0,2</td><td>8,4±0,3</td><td>8,3±0,1</td><td>8,0±0,5</td><td>8,5±0,5</td><td>8,2**±0,4 (7,6-8,9)</td></tr><tr><td></td><td>Moy.± ET</td><td>7,6 NS ±0,5</td><td>8,1***±0,3</td><td>8,3 NS ±0,2</td><td>8,2 NS ±0,4</td><td>8,3 NS ±0,2</td><td>8,1±0,5 (6,7-8,9)</td></tr><tr><td rowspan="3">Conductivité électrique (CE) (mS/cm)</td><td>Été</td><td>0,3±0,1</td><td>0,2±0,03</td><td>0,2±0,04</td><td>0,2±0,03</td><td>0,3±0,1</td><td>0,2**±0,1 (0,1-0,5)</td></tr><tr><td>Automne</td><td>0,4±0,01</td><td>0,2±0,01</td><td>0,2±0,03</td><td>0,1±0,02</td><td>0,2±0,01</td><td>0,2**±0,01 (0,1-0,6)</td></tr><tr><td>Printemps</td><td>0,6±0,01</td><td>0,3±0,1</td><td>0,2±0,04</td><td>0,1±0,02</td><td>0,2±0,04</td><td>0,3**±0,02 (0,1-0,7)</td></tr><tr><td></td><td>Moy.± ET</td><td>0,4**±0,01</td><td>0,2 NS ±0,1</td><td>0,2 NS ±0,04</td><td>0,1 NS ±0,03</td><td>0,2**±0,1</td><td>0,2 ±0,01 (0,1-0,7)</td></tr><tr><td rowspan="3">Matière organique (MO) (%)</td><td>Été</td><td>3,8±1,2</td><td>5,3±2,5</td><td>1,0±0,9</td><td>1,8±0,3</td><td>1,5±0,9</td><td>2,7**±2,1 (0,3-8,9)</td></tr><tr><td>Automne</td><td>3,8±2,1</td><td>11,3±3,1</td><td>1,8±0,3</td><td>2,1±0,7</td><td>1,5±0,9</td><td>4,1**±2,6 (0,7-7,5)</td></tr><tr><td>Printemps</td><td>3,0±0,5</td><td>5,7±1,8</td><td>1,6±0,6</td><td>2,6±0,4</td><td>1,4±0,4</td><td>2,9**±1,7 (0,3-8,85)</td></tr><tr><td></td><td>Moy.± ET</td><td>3,5 NS ±1,4</td><td>7,5***±3,4</td><td>1,5 NS ±0,7</td><td>2,2 NS ±0,6</td><td>1,5 NS ±0,7</td><td>2,8 ±2,1 (0,27-10,5)</td></tr><tr><td rowspan="3">Calcaire total (C.T) (%)</td><td>Été</td><td>1,8±0,6</td><td>13,3±8,1</td><td>6,3±1,9</td><td>11,2±0,8</td><td>15,2±3,7</td><td>9,6**±5,3 (1,3-33,7)</td></tr><tr><td>Automne</td><td>1,6±0,2</td><td>10,4±3,325</td><td>8,6±2,7</td><td>10,9±0,9</td><td>15,5±2,4</td><td>9,4**±4,7 (0-17,2)</td></tr><tr><td>Printemps</td><td>0,6±0,5</td><td>22,8±7,01</td><td>8,5±0,6</td><td>8,1±0,37</td><td>12,3±0,4</td><td>10,1***±8,2 (1,3-33,7)</td></tr><tr><td></td><td>Moy.± ET</td><td>1,1**±0,9</td><td>15,5**±10,9</td><td>7,8 NS ±3,5</td><td>10,1***±4,2</td><td>14,3 NS ±3,3</td><td>9,7 ±6,6 (0-33,7)</td></tr></tbody></table>

Moy : Moyenne ; ET : écart-type ; Min : minimum ; Max : maximum ; Seuil de signification statistique à α = 0,05 ; * : p < 0,05 ; ** : p < 0,01 ; *** : p < 0,001 ;

NS : non significatif.

TAUX DE MYCORHIZATION

Parmi les paramètres mesurés, la fréquence de l'infection (F) est celle qui enregistre le taux le plus élevé (97,7 %). Le taux le plus bas (17, 5%) est enregistré pour la teneur vésiculaire (V). Les valeurs les plus importantes pour les quatre paramètres mesurés ont été enregistrées pour les stations de Djelfa (G, A et M), caractérisées par un climat semi-aride à aride. L'automne semble également être la saison la plus favorable pour les teneurs arbusculaires et vésiculaires, alors que l'été l'est pour l'intensité de colonisation. F ne varie pas selon les saisons mis à part pour la station du subhumide (N) où l'été et le printemps enregistrent les valeurs les plus importantes (92 et 100 %, respectivement (Tab. II).

L'analyse de la variance à un seul facteur montre une différence hautement significative entre les populations pour la fréquence de l'infection en automne ; la station N enregistre le taux le plus bas (86 %) contre 100 % pour le reste des stations. De même, pour la teneur arbusculaire, une différence très significative a été enregistrée entre les populations en automne. Pour la teneur vésiculaire, une différence significative entre les saisons pour la station G a été enregistrée (Tab. II).

Le test de Fisher montre deux groupes hétérogènes pour la fréquence de mycorhization, le premier étant composé par les stations G-A-M-K et le second par la station N. Pour l'intensité de colonisation et la teneur arbusculaire, deux groupes hétérogènes sont notés (Fig. 4). Par contre, l'analyse de la variance à deux facteurs montre des différences hautement significatives pour le facteur station et très significatives pour l'interaction station x saison pour F, significatives pour le facteur station pour M et A (Tab. III).
TABLEAU III

Résultats de l'analyse de la variance à deux facteurs pour les différents paramètres étudiés

<table><thead><tr><th>Variables</th><th>Facteur</th><th>df - Model</th><th>MS - Model</th><th>F</th><th>P</th><th>Sign.</th></tr></thead><tbody><tr><td rowspan="3">Fréquence de l'infection mycorhizienne F (%)</td><td>Station</td><td>4</td><td>155,3</td><td>4,97</td><td>0,001</td><td>**</td></tr><tr><td>Saison</td><td>2</td><td>36</td><td>0,95</td><td>0,392</td><td>ns</td></tr><tr><td>Station x saison</td><td>14</td><td>80,6</td><td>2,87</td><td>0,002</td><td>**</td></tr><tr><td rowspan="3">Intensité de colonisation du cortex racinaire (M) (%)</td><td>Station</td><td>4</td><td>993,4</td><td>3,32</td><td>0,014</td><td>*</td></tr><tr><td>Saison</td><td>2</td><td>323,5</td><td>0,96</td><td>0,387</td><td>ns</td></tr><tr><td>Station x saison</td><td>14</td><td>416,9</td><td>1,31</td><td>0,227</td><td>ns</td></tr><tr><td rowspan="3">Teneur arbusculaire de l'infection (A) (%)</td><td>Station</td><td>4</td><td>563,3</td><td>2,52</td><td>0,048</td><td>*</td></tr><tr><td>Saison</td><td>2</td><td>569,2</td><td>2,45</td><td>0,093</td><td>ns</td></tr><tr><td>Station x saison</td><td>14</td><td>316,4</td><td>1,41</td><td>0,176</td><td>ns</td></tr><tr><td rowspan="3">Teneur vésiculaire de l'infection (V) (%)</td><td>Station</td><td>4</td><td>229,9</td><td>0,93</td><td>0,453</td><td>ns</td></tr><tr><td>Saison</td><td>2</td><td>646,9</td><td>2,74</td><td>0,071</td><td>ns</td></tr><tr><td>Station x saison</td><td>14</td><td>288,9</td><td>1,21</td><td>0,288</td><td>ns</td></tr><tr><td rowspan="3">pH-eau</td><td>Station</td><td>4</td><td>1,5</td><td>14,01</td><td>0,000</td><td>***</td></tr><tr><td>Saison</td><td>2</td><td>0,11</td><td>0,58</td><td>0,559</td><td>ns</td></tr><tr><td>Station x saison</td><td>14</td><td>0,50</td><td>4,65</td><td>0,000</td><td>***</td></tr><tr><td rowspan="3">Conductivité électrique (CE) (mS/cm)</td><td>Station</td><td>4</td><td>200284,3</td><td>19,82</td><td>0,000</td><td>***</td></tr><tr><td>Saison</td><td>2</td><td>13044,62</td><td>0,63</td><td>0,533</td><td>ns</td></tr><tr><td>Station x saison</td><td>14</td><td>84229,21</td><td>15,35</td><td>0,000</td><td>***</td></tr><tr><td rowspan="3">Matière organique (MO) (%)</td><td>Station</td><td>4</td><td>95,0</td><td>31,69</td><td>0,000</td><td>***</td></tr><tr><td>Saison</td><td>2</td><td>14,46</td><td>1,85</td><td>0,163</td><td>ns</td></tr><tr><td>Station x saison</td><td>14</td><td>35,65</td><td>23,63</td><td>0,000</td><td>***</td></tr><tr><td rowspan="3">Calcaire total (CT) (%)</td><td>Station</td><td>4</td><td>483,4</td><td>27,36</td><td>0,000</td><td>***</td></tr><tr><td>Saison</td><td>2</td><td>78,43</td><td>1,87</td><td>0,160</td><td>ns</td></tr><tr><td>Station x saison</td><td>14</td><td>174,36</td><td>14,34</td><td>0,000</td><td>***</td></tr></tbody></table>

Seuil de signification statistique à $\alpha = 0,05$ ; * : $p < 0,05$ ; ** : $p < 0,01$ ; *** : $p < 0,001$ ; ns : non significatif.

<figure><img src="image_5.png" /><figcaption>Figure 4.— Variation des paramètres de mycorhization de *P. atlantica* (A) et physico-chimiques des sols (B) dans les cinq stations étudiées: N (Sidi-Naaman), G (Guetia), A (Ain-Ouassara), M (Messaàd) et K (Sidi-Khaled).</figcaption></figure>

a, b et c: séparation des groupes des populations par le test de Fisher ($\alpha < 0,05$), les valeurs ayant les mêmes lettres ne sont pas significativement différentes.
<figure><img src="image_6.png" /><figcaption>Figure 5.— Spores de différentes espèces de CMA isolées de la rhizosphère de *P. atlantica* des différentes stations.
a-e : *Glomus* sp. ; f : *Funneliformus mosseae* ; g-i : *Acaulospora* sp. (Acaulospora sp1, Acaulospora sp 2., Acaulospora laevis) ; j-k : *Scutellospora* sp. (Scutellospora sp1, Scutellospora sp2.) ; l : *Gigaspora* sp. (400X). Barre 30 µm.</figcaption></figure>

IDENTIFICATION DES CMA

Concernant l'identification morphologique des CMA (Fig. 5), 19 espèces appartenant à huit
genres, quatre familles et deux ordres des Glomeromycota, ont été détectées dans les échantillons
de sols. Six espèces appartiennent au genre *Gigaspora*, trois pour chacun des genres *Funneliformis*
et *Acaulospora*, deux pour *Glomus* et *Scutellospora* et une espèce pour chacun des genres restant,
*Septoglomus*, *Rhizophagus* et *Claroideoglomus*. Deux familles majoritaires ont été répertoriées :
*Gigasporaceae* (Diversisporales) et *Glomeraceae* (Glomerales). Sept espèces sur 19 ont été
identifiées, avec la station N ayant le nombre le plus important (9 espèces) et la station de K le
plus faible (4 espèces). Parmi les espèces identifiées, une espèce, *Septoglomus constrictor*, se
retrouve dans tous les bioclimats (stations). D'autres, sont répertoriées uniquement au niveau
d'une seule station : *Funneliformus geosporus* à N ; *Rhizophagus clarus* et *Claroideglomus
caledoniu* à A. *Gigaspora rosea* et *Acaulospora laevis* sont repertoriées dans différent bioclimats
(Tab. IV). L'indice de diversité de Shannon (Tab. V) varie peu (entre 1,21 et 1,61) et suit le
gradient Ain-Ouassara>Sidi-Khaled>Messaàd>Guetia>Sidi-Naàman. Néanmoins, la richesse
spécifique est plus marquée au niveau des stations arides. La station la plus humide N, est celle qui
compte le moins d'espèces.
TABLEAU IV

Espèces de CMA isolées de la rhizosphère de P. atlantica

<table><thead><tr><th rowspan="2">Classe</th><th rowspan="2">Ordre</th><th rowspan="2">Famille</th><th rowspan="2">Genre</th><th rowspan="2">Espèces identifiées</th><th rowspan="2">Espèces non identifiées</th><th colspan="4">Stations</th></tr><tr><th>(N)</th><th>(G)</th><th>(A)</th><th>(M)</th><th>(K)</th></tr></thead><tbody><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Glomerales</td><td>Glomeraceae</td><td>Glomus</td><td></td><td>Glomus sp.1</td><td>*</td><td></td><td>*</td><td></td><td></td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Glomerales</td><td>Glomeraceae</td><td>Glomus</td><td></td><td>Glomus sp.2</td><td>*</td><td>*</td><td>*</td><td>*</td><td></td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Glomerales</td><td>Glomeraceae</td><td>Septoglomus</td><td>S. constrictum</td><td></td><td>*</td><td>*</td><td>*</td><td>*</td><td>*</td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Glomerales</td><td>Glomeraceae</td><td>Funneliformis</td><td>F. geosporus</td><td></td><td>*</td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Glomerales</td><td>Glomeraceae</td><td>Funneliformis</td><td>F. mosseae</td><td></td><td>*</td><td></td><td>*</td><td></td><td></td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Glomerales</td><td>Glomeraceae</td><td>Funneliformis</td><td></td><td>Funneliformis sp.</td><td>*</td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Glomerales</td><td>Glomeraceae</td><td>Rhizophagus</td><td>R. clarus</td><td></td><td></td><td></td><td>*</td><td></td><td></td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Glomerales</td><td>Claroideoglomeraceae</td><td>Claroideoglomus</td><td>C. caledonius</td><td></td><td></td><td></td><td>*</td><td></td><td></td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Diversisporales</td><td>Gigasporaceae</td><td>Gigaspora</td><td>G. rosea</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td>*</td><td></td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Diversisporales</td><td>Gigasporaceae</td><td>Gigaspora</td><td></td><td>Gigaspora sp.1</td><td>*</td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Diversisporales</td><td>Gigasporaceae</td><td>Gigaspora</td><td></td><td>Gigaspora sp.2</td><td>*</td><td></td><td></td><td>*</td><td></td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Diversisporales</td><td>Gigasporaceae</td><td>Gigaspora</td><td></td><td>Gigaspora sp.3</td><td>*</td><td></td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Diversisporales</td><td>Gigasporaceae</td><td>Gigaspora</td><td></td><td>Gigaspora sp.4</td><td></td><td>*</td><td></td><td></td><td></td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Diversisporales</td><td>Gigasporaceae</td><td>Gigaspora</td><td></td><td>Gigaspora sp.5</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td>*</td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Diversisporales</td><td>Gigasporaceae</td><td>Scutellospora</td><td></td><td>Scutellospora sp.1</td><td></td><td>*</td><td></td><td></td><td>*</td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Diversisporales</td><td>Gigasporaceae</td><td>Scutellospora</td><td></td><td>Scutellospora sp.2</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td>*</td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Diversisporales</td><td>Acaulosporaceae</td><td>Acaulospora</td><td>A. laevis</td><td></td><td></td><td>*</td><td>*</td><td></td><td></td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Diversisporales</td><td>Acaulosporaceae</td><td>Acaulospora</td><td></td><td>Acaulospora sp.1</td><td></td><td></td><td>*</td><td>*</td><td></td></tr><tr><td>Glomeromyčètes</td><td>Diversisporales</td><td>Acaulosporaceae</td><td>Acaulospora</td><td></td><td>Acaulospora sp.2</td><td></td><td></td><td></td><td>*</td><td>*</td></tr></tbody><tfoot><tr><td>Total</td><td>2</td><td>4</td><td>8</td><td>7</td><td>12</td><td>9</td><td>6</td><td>5</td><td>6</td><td>4</td></tr></tfoot></table>

TABLEAU V

Indice de diversité de Shannon & Weaver (1949) des espèces de CMA des stations étudiées sur la base du nombre des espèces (identifiées et non identifiées) de CMA

<table><thead><tr><th>Station</th><th>Indice de Shannon & Weaver</th></tr></thead><tbody><tr><td>N</td><td>1,21</td></tr><tr><td>G</td><td>1,26</td></tr><tr><td>A</td><td>1,61</td></tr><tr><td>M</td><td>1,33</td></tr><tr><td>K</td><td>1,39</td></tr></tbody></table>

ANALYSE DE SOLS

Le sol des différentes stations ont une alcalinité modérée (pH moyen de 8,1), néanmoins N présente la valeur la plus basse (7,6). La conductivité électrique est en moyenne de 0,2 mS/cm, la plus petite valeur se trouve à M (0,1 mS/cm) et la plus élevée à N (0,4 mS/cm). Les sols des cinq stations sont donc non salés. La matière organique (MO) présente une moyenne de 2,8 %, G (station forestière) a le meilleur taux (7,5 %) alors que les deux stations K et A (arido-sols) présentent un faible taux de matière organique (1,5 %). Le calcaire total (CT) est en moyenne de 9,7 % ; on remarque que, pour la station N, le sol est non calcaire (1,1 %), faiblement calcaire pour les deux stations A et M (7,8 % et 10,1 %) et modérément calcaire pour G et K (15,5 % et 14,3 %) (Tab. II). L'ANOVA montre une différence très significative (p < 0,001) concernant le facteur station ainsi que pour l'interaction station x saison pour tous les paramètres étudiés (Tab. III). Le test de Ficher montre trois différents groupes de stations pour tous les paramètres : le pH (A-M-K ; G ; N), la CE (N ; G-A-K ; M), la MO (G ; N ; A-M-K), le CT (G-K ; A-M ; N). L'analyse granulométrique (Tab. VI) a révélé une dominance de la fraction limoneuse pour les stations N, A et M ; par contre, pour G et K elle est sableuse. La texture du sol est, dans ce cas, de type limono-sableux en moyenne avec des variantes : limono-argileuse pour la station N, limoneuse pour G et sableuse pour K. Cependant, les sols de A et M présentent une texture limoneuse fine.

<footnote>* : Présence</footnote>
TABLEAU VI

Analyses granulométriques des sols chez les cinq populations étudiées de l'espèce

<table><thead><tr><th>Élément</th><th>Sidi-Naaman<br>(N)</th><th>Guetia<br>(G)</th><th>Ain-Ouassara<br>(A)</th><th>Messaàd<br>(M)</th><th>Sidi-Khaled<br>(K)</th></tr></thead><tbody><tr><td>Sable (%)</td><td>4,0</td><td>44,2</td><td>20,1</td><td>15,4</td><td>96,2</td></tr><tr><td>Limon (%)</td><td>75,2</td><td>42,8</td><td>78,2</td><td>82,6</td><td>2,8</td></tr><tr><td>Argile (%)</td><td>20,8</td><td>13,0</td><td>1,7</td><td>2</td><td>1,0</td></tr><tr><td>Texture</td><td>Limono-argileuse</td><td>Limoneuse</td><td>Limoneuse fine</td><td>Limoneuse fine</td><td>Sableuse</td></tr></tbody></table>

ANALYSE STATISTIQUE MULTIVARIÉE

La matrice de corrélations entre les paramètres de mycorhization et ceux des sols montre des corrélations positives et significatives entre l'intensité de mycorhization (M) et les deux teneurs arbusculaire (A) et vésiculaire (V) (r = 0,90 et r = 0,82, respectivement), une corrélation négative et significative entre la fréquence (F) et la conductivité électrique (CE) (r = -0,63) (Tab. VII).

TABLEAU VII

Matrice de corrélation de Pearson (p < 0,05) pour l'ensemble des variables de mycorhization et des sols

<table><thead><tr><th></th><th>Fréquence de mycorhization F (%)</th><th>Intensité de colonisation M (%)</th><th>Teneur arbusculaire A (%)</th><th>Teneur vésiculaire V (%)</th><th>pH-eau</th><th>Conductivité électrique (mS/cm)</th><th>Matière organique MO (%)</th><th>Calcaire total CT (%)</th></tr></thead><tbody><tr><td>Fréquence de mycorhization F (%)</td><td>1.000000</td><td>0.147425</td><td>0.079447</td><td>0.078727</td><td>0.180725</td><td>-0.635388*</td><td>0.051391</td><td>0.301514</td></tr><tr><td>Intensité de colonisation M (%)</td><td></td><td>1.000000</td><td>0.903264*</td><td>0.828977*</td><td>-0.052245</td><td>-0.066051</td><td>0.230208</td><td>0.172239</td></tr><tr><td>Teneur arbusculaire A (%)</td><td></td><td></td><td>1.000000</td><td>0.904626*</td><td>-0.016526</td><td>-0.077410</td><td>0.146066</td><td>0.008731</td></tr><tr><td>Teneur vésiculaire V (%)</td><td></td><td></td><td></td><td>1.000000</td><td>-0.001230</td><td>-0.116035</td><td>0.162463</td><td>0.042483</td></tr><tr><td>pH-eau</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td>1.000000</td><td>-0.436993</td><td>-0.315568</td><td>0.197397</td></tr><tr><td>Conductivité électrique CE (mS/cm)</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td>1.000000</td><td>0.042924</td><td>-0.391697</td></tr><tr><td>Matière organique MO (%)</td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td></td><td>1.000000</td><td>0.092119</td></tr></tbody></table>

<figure><img src="image_7.png" /></figure>

<figure><img src="image_8.png" /><figcaption>Figure 6.— Analyse en composante principale (ACP). A- Cercle de corrélation de toutes les variables ; F : fréquence de mycorhization (%), M : intensité de colonisation du cortex racinaire, A: teneur arbusculaire, V: teneur vésiculaire, pH : pH-eau, CE : conductivité électrique, MO : matière organique, CT: calcaire total, At : altitude, Q3 : quotient pluviothermique, T : moyenne des températures maxima du mois le plus chaud en degrés Celsius, t : moyenne des températures minima du mois le plus froid en degrés Celsius ; B-Diagramme de dispersion des échantillons ; N: Sidi-Naaman, G : Guetia, A: Ain-Ouassara, M: Messaàd, K: Sidi-Khaled.</figcaption></figure>
Le cercle de corrélation montre que la majorité des variables sont corrélées avec les deux axes, à l'exception des variables CT et F. En effet, les variables de sol (pH-eau, CE et CT) sont corrélées avec l'axe 1, alors que les variables de mycorhization (M, A et V) sont corrélées avec l'axe 2 (Fig. 6A). Par conséquent, cette interaction a permis de regrouper l'ensemble des arbres des cinq populations en différents groupes (Fig. 6B). L'axe 1 paraît traduire un indice d'aridité ($Q_3$) croissant, où les différentes stations sont discriminées selon leurs bioclimats en quatre groupes distincts. Le groupe 1 est composé de la station sub-humide (N) caractérisée par une valeur importante de CE, le groupe 2 comporte la station semi-aride (G) avec des valeurs élevées pour M, A, V et MO. Le groupe 3 est représenté par les stations arides (A et M) et le groupe 4 constitué par une station saharienne (K) avec des valeurs importantes de pH-eau. Concernant l'axe 2, il explique un gradient thermique hivernal (m) croissant autrement-dit, les différentes stations se distinguent selon l'intensité du froid (G1, G4, G3 puis G2).

## DISCUSSION

Les taux des différents paramètres de mycorhization enregistrés lors de cette étude sont très variables dans les cinq stations, et dépendent des interactions entre les paramètres stationnels et climatiques. Nos résultats sont proches de ceux obtenus par Estaúñ et al. (1990), Kafkas & Ortas (2009) et Abbas et al. (2013), pour lesquels le taux de l'infection avoisine 93,9 %. Selon, Birhane et al., (2012), cette fréquence est maximale au printemps, période de floraison et de développement végétatif par excellence, durant laquelle l'intensification de la photosynthèse fournit plus de carbone aux racines, ce qui permet un développement plus important des CMA. L'évolution des niveaux d'éléments nutritifs dans le sol augmente également durant le printemps ainsi qu'une production importante de spores pendant la floraison des plantes (Hatimi & Tahrouch, 2007). Ces observations ont été confortées par d'autres auteurs, où le niveau de colonisation atteint parfois son maximum au printemps et diminue en été (Puppi et al., 1986 ; Bohrer et al., 2004), baisse en automne et en hiver et augmente au printemps et en été (Escudero & Mendoza 2005), faible en hiver (40 à 50 %) et constant (60 et 80 %) pendant les autres saisons (Roldan-Fajardo & Barea, 1986). Ce taux peut varier également d'une année à une autre et d'une station à une autre, selon les conditions climatiques (Gui & Nobel, 1992). Une variation spatiale significative a été signalée par Ruotsalainen et al. (2002) pour *Trollius europaeus* et par Escudero & Mendoza (2005) pour *Lotus glaber*. Les résultats obtenus pour la saisonnalité des CMA chez notre espèce concordent avec ceux rapportés par Brundrett & Abott (1995) et Merryweather & Fitter (1998), qui signalent l'existence de variations saisonnières de l'activité fongique dans les sols, mesurée par la colonisation des racines.

La symbiose endomycorhizienne concerne les plantes des zones arides et semi-arides, en particulier tous les arbres connus pour résister à la sécheresse, tels que les acacias (Diem et al., 1981), le Thuya de Berbérie (Díaz & Honrubia, 1993) et l'Arganier (Nouaïm et al., 1991), portent des endomycorhizes. La symbiose est l'un des mécanismes majeurs de l'évolution et de l'écologie des organismes, elle accélère l'innovation évolutives et favorise l'expansion et la diversification des espèces. Elle joue un rôle moteur dans la richesse, la stabilité et la complexité des écosystèmes par ses effets régulateurs sur les populations et les communautés d'organismes qui lui sont directement ou indirectement associées (Gardes, 2003). De nombreux travaux de recherches ont révélé des résultats variables des paramètres de l'infection mycorhizienne, en relation avec plusieurs facteurs tels que les propriétés du sol, les espèces végétales et fongiques, le nombre de propagules dans le sol et la sporulation, la saison, le climat (Bohrer et al., 2004 ; Escudero & Mendoza, 2005 ; Zhao & Zhao, 2007) et le dépôt minéral, qui peuvent ainsi contribuer à la variation dans le niveau de colonisation d'une station à une autre (Bohrer et al., 2004). Les caractéristiques édaphiques, comme la texture du sol et sa structure, le contenu en matière organique, le pH, les macronutriments et micronutriments peuvent influencer la dynamique et la structure de la
communauté fongique MA (Mohammad et al., 2003; Rivaton, 2016). Avec un pH-eau au-dessus de 7, le calcium forme avec le phosphore des phosphates de plus en plus insolubles (Christophe, 2006). Les facteurs abiotiques externes, tels que les précipitations, la température, peuvent influer directement sur l'habitat disponible pour l'espèce végétale, ce qui affecte la capacité du champignon à coloniser et à exister dans un lieu donné (Chaudhary et al., 2008). Dans notre étude, la colonisation est plus importante sous climat semi-aride et aride (stations de Djelfa) où les sols sont souvent pauvres en éléments nutritifs et la période sèche peut se prolonger pendant plusieurs mois. De tels sols sont caractérisés par une déficience concernant la nutrition phosphatée et azotée, ce qui nécessite l'intervention de champignons mycorhiziens afin d'améliorer l'alimentation hydrique et minérale. L'analyse des sols montre que la majorité des stations ont des sols limoneux. Dans de tels sols, la stabilité de la structure est essentiellement contrôlée par la quantité et le type de matière organique (Annabi et al., 2005). Les stations K et A présentent un faible taux de MO qui peut s'expliquer par le faible taux de recouvrement. Ces stations ont subi une dégradation au niveau de la strate herbacée et arbustive. Par contre, la station G qui présente un taux élevé, est une forêt naturelle riche en débris organiques, néanmoins le taux de CT présent dans le sol influe sur la disponibilité de cette matière organique.

Il a été démontré que le Pistachier de l'Atlas est une espèce plastique qui s'adapte à différentes classes texturales des sols. Elle occupe des bioclimats divers (du sub-humide au saharien) sur différents types de sol (Limane et al., 2014; Faouzi et al., 2015). Les différences significatives observées entre les stations pour les paramètres physico-chimiques des sols échantillonnés sont dues à la localisation des stations dans différents étages bioclimatiques. Selon Kaplan et al. (2012), la modification des paramètres climatiques a un impact non négligeable sur le fonctionnement du sol.

En termes de diversité des CMA, peu de morphotypes ont été isolés de la rhizosphère du pistachier et quelques espèces ont été identifiées ; ce nombre peut nous renseigner sur l'état de dégradation des stations étudiées. Des études antérieures (Stutz & Morton, 1996 ; Azcon-Aguillar et al., 2003) ont rapporté la faible richesse spécifique des CMA dans des environnements arides et semi-arides. En effet, dans les milieux méditerranéens, Atkinson et al. (2002), Calvente (2003) et Ferrol et al. (2003) ont montré que la diversité naturelle des CMA reste faible, voire même très faible dans les sols affectés par les processus de désertification. La majorité des spores retrouvées dans nos sols appartiennent aux familles des *Gigasporaceae* et *Glomeraceae*. Cela suppose que, dans notre zone d'étude, ces deux familles montrent une infection similaire des racines de notre pistachier. Néanmoins certaines espèces restent spécifiques à certains bioclimats, l'exemple le plus frappant reste celui de *Funneliformus geosporus*, qui a été répertorié uniquement à la station N, caractérisée par une valeur de la CE la plus élevée ; selon Landwehr et al. (2002), cette espèce est détectée dans les environnements plutôt salins. Pour Öpik et al. (2009), *F mosseae* a une distribution plus large, pourtant, dans notre étude, elle a été uniquement détectée au niveau de deux stations, N (sub humide tempéré, non calcaire) et A (aride frais, faible taux de MO, sol dégradé). Ces résultats ne coïncident pas avec ceux de Gai et al. (2009) et de Mohammad et al. (2003) qui rapportent cette espèce dans des climats froids et désertifiés. Quant à *Funneliformus mosseae* et *Acaulospora laevis*, espèces des altitudes très élevées (Gai et al., 2009 ; Velázquez et al., 2016 ; Vigay et al., 2017) on les retrouve, dans notre étude, seulement au niveau des stations d'altitude moyenne, N (671m) et A (735m). De même, *Septoglomus constrictum* est répertorié dans les cinq stations caractérisées par des bioclimats variés (sub-humide, semi-aride, aride et saharien) et des sols à pH basique. Des auteurs comme Hamel et al. (1994) et Oehl et al. (2011) l'ont signalé dans des sols à pH acide (5,2 et 5,6). Ces résultats controversés méritent d'être approfondis et examinés de plus près afin de jeter la lumière sur l'action des différentes stratégies développées par le symbiote et la plante hôte pour trouver des compromis leur permettant de s'établir dans les environnements qui leur sont hostiles.
En conclusion, on pourrait attribuer la résistance exceptionnelle aux conditions adverses du climat de *P. atlantica*, et notamment dans les régions semi-arides et arides sur arido-sols, aux CMA qui s'associent aux racines en formant des endomycorrhizes qui viennent accroître la rhizosphère de l'arbre, lui permettant ainsi de se maintenir. Les bioclimats arides sont les plus favorables à l'établissement de la symbiose sans que l'effet saison ne soit observé de façon significative. La connaissance des phénomènes écophysiologiques qui régissent la symbiose mycorhizienne chez le Pistachier de l'Atlas serait louable, ouvrant ainsi des possibilités de réintroduction de l'espèce dans les reboisements et plantations du barrage vert, qui connaît un regain d'intérêt de la part des décideurs afin d'apporter des corrections à la politique de la monoculture conduite depuis les années 70, notamment dans la région des hauts plateaux steppiques. L'utilisation des techniques moléculaires d'identification des espèces des CMA, comme complément à l'outil morphologique, est souhaitée afin de procéder à l'isolement des souches les plus performantes dans le but de leur utilisation, à grande échelle, pour la mycorhization des jeunes pistachiers à planter dans les zones favorables pour le reboisement du barrage vert.

## REMERCIEMENTS

Les auteurs remercient les services des forêts des différentes régions pour leur aide précieuse durant la période d'échantillonnage. Ils expriment également toute leur gratitude au Dr Boudiaf Malika, enseignante-chercheuse pédologue de l'université de Tizi-Ouzou (Algérie) ainsi qu'au Dr Isabelle Laffont-Schwob, enseignante-chercheuse, de l'université de Provence-Marseille (France) et aux deux relecteurs anonymes pour leurs précieux conseils et commentaires sur cet article.

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