# Contribution des études chez le primate non humain à la neurophysiologie de l'orientation visuelle du regard

Laurent Goffart, François-Jean Bonnet

► To cite this version:

Laurent Goffart, François-Jean Bonnet. Contribution des études chez le primate non humain à la neurophysiologie de l'orientation visuelle du regard. Bulletin d'Histoire et d'Epistémologie des Sciences de la Vie, 2025, 32 (2), pp.197-214. hal-05157151v2

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# Contribution des études chez l'animal à la neurophysiologie de l'orientation visuelle du regard<fnref n="1" />

Laurent Goffart<fnref n="1" /> et François-Jean Bonnet²

1. Centre Gilles Gaston Granger, UMR 7304 CNRS Aix Marseille Université, Aix-en-Provence

2. Direction du Numérique, Aix Marseille Université, Aix-en-Provence

Correspondance : laurent.goffart@cnrs.fr

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Nombre total de caractères (espaces compris) : 39341 < 40000

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<footnote n="1">¹ Les auteurs remercient Dr I. Leparc-Goffart de ses conseils pour rendre notre article moins technique et plus accessible à un lectorat plus généraliste.</footnote>
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Présentation des auteurs

Neurophysiologiste de l'orientation du regard, Laurent Goffart s'attache à transférer les connaissances issues des expérimentations menées chez l'animal (chat et singe) à la Neurologie et à l'Epistémologie des neurosciences cognitives.

François-Jean Bonnet, ingénieur en informatique, de formation en Mathématiques et Sciences Physiques, s'investit dans la recherche et le développement en Intelligence Artificielle.
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Résumé (790<850 caractères)

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Prolongeant les découvertes faites par leurs prédécesseurs sur l'espèce féline, les neurophysiologistes et les neuroanatomistes ont, au cours des sept dernières décennies, accumulé chez le primate non humain un corpus considérable de connaissances qui a permis d'identifier les réseaux cérébraux impliqués dans la production des mouvements oculaires et de comprendre les troubles moteurs manifestés dans certaines pathologies cérébrales humaines. Ces recherches ont certes contribué à comprendre la pathophysiologie des désordres oculaires humains, mais surtout, elles constituent un socle solide de connaissances fiables qui permet de douter des raccourcis employés par certaines thèses naturalistes qui considèrent les mouvements oculaires comme un "biomarqueur" des fonctions cognitives.

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Abstract (726<850 caractères)

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Building on the discoveries made by their predecessors in the feline species, neurophysiologists and neuroanatomists have accumulated, over the past seven decades, a substantial body of knowledge in non-human primates, which has allowed them to identify the brain networks involved in the production of eye movements and to understand the motor disorders exhibited by some human cerebral pathologies. While these studies have undoubtedly contributed to understanding the pathophysiology of human oculomotor disorders, they also constitute a solid foundation of reliable knowledge that enables us to question the shortcuts employed by some naturalist theses which consider eye movements as a "biomarker" of cognitive functions.

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53 Mots-clés

54 Neurophysiologie, Singe, Orientation, Saccade, Fixation visuelle, Epistémologie.

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57 Keywords

58 Neurophysiology, Monkey, Orienting, Saccade, Visual fixation, Epistemology.

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Au cours des sept dernières décennies, les études anatomo-physiologiques chez le singe ont permis, dans le prolongement de celles précédemment menées chez le chat, de constituer un lexique et un socle de connaissances tel que l'on peut désormais comprendre, non seulement la neurophysiologie sous-jacente à la motricité oculaire, mais aussi comment tel ou tel autre symptôme oculomoteur apparaît chez différents patients cérébrolésés.

Dans l'exposé qui suit, nous allons aborder cette formidable complexité qui se cache derrière la production d'un mouvement oculaire, la saccade, ce mouvement très rapide des yeux par lequel nous explorons et localisons les objets de notre environnement visuel. Nous ne décrirons pas le cheminement des activités qui, partant de la rétine, rejoignent les groupes de neurones responsables des contractions musculaires. Un tel traçage conduirait à nous égarer car les études neuroanatomiques nous enseignent que les excitations convoyées par les nerfs optiques se propagent dans le cerveau au travers d'une multitude de voies divergentes et arborescentes. Nous emprunterons le chemin qui procède à rebours : partant des contractions musculaires et des changements qu'elles imposent à l'orientation des globes oculaires, nous allons remonter le cours des flux d'activité qui convergent au niveau des nerfs moteurs.

Ces études chez le chat et le singe ont permis de caractériser les principaux réseaux neuronaux qui, dans le tronc cérébral et le cervelet, nous dotent de cette capacité à diriger le regard vers l'endroit où se trouve un objet, qu'il soit détecté ou convoité<fnref n="2" />. Au cours de notre exploration "à contre-courant", nous découvrirons les enseignements apportés par les travaux chez le singe pour expliquer les symptômes oculaires consécutifs du dysfonctionnement de certaines régions cérébrales chez le sujet humain. Les explications sont données avec des notions qui relèvent du lexique neurophysiologique.

Un progrès considérable fut rendu possible grâce aux développements technologiques et au renfort de chercheurs ayant reçu une formation en ingénierie et en automatique. Les études chez le singe vigile, préalablement entraîné à accomplir diverses tâches visuelles, ont peu à peu remplacé celles chez le chat, majoritairement réalisées en préparation anesthésiée. Plus difficilement applicable aux autres espèces animales, l'automatisation des tests expérimentaux a permis de mieux contrôler les conditions préalables à chacune des performances enregistrées. Ce contrôle des conditions initiales a en effet renforcé la significativité des analyses statistiques en réduisant la variabilité des paramètres mesurés, tant au niveau de l'activité enregistrée des neurones qu'au niveau des conséquences cinématiques de leur perturbation fonctionnelle. Mieux que les paramètres globaux et moins précis rapportés par les études comportementales et lésionnelles chez les autres animaux, les mouvements oculaires produits par les singes entrainés sont plus faciles à comparer à ceux que le patient produit sur les consignes verbales du neurologue. Ainsi, sans céder au moindre anthropomorphisme, les études chez le primate non-humain ont enrichi un lexique anatomo-physiologique plus facilement transférable à la neurologie humaine.

## 1. L'orientation physique des globes oculaires

Avant d'aller plus loin, il est crucial de prendre conscience du hiatus entre d'une part, le substrat neurophysiologique d'une posture ou d'un mouvement, et d'autre part, la série temporelle des valeurs numériques fournies par l'instrumentation de mesure. En effet, chaque globe oculaire doit son orientation aux tensions que six muscles extra-oculaires exercent sur lui. Ces tensions agissent comme une sorte de tonus basal à partir duquel l'orientation de l'œil change dès lors que leur équilibre est modifié. Le globe se met à tourner lorsque des variations asymétriques sont introduites dans le degré de contraction des six muscles. Nous verrons alors que diriger le regard, par exemple vers le haut, est un

<footnote n="2">² Le lecteur trouvera un exposé plus complet et illustré de notre l'article dans L. Goffart, "Neurologie de l'orientation visuelle du regard: Contribution des études chez les primates non-humains" *Revue de Primatologie*, 2025, sous presse.</footnote>
101 phénomène physique dont le versant physiologique est autrement plus complexe qu’une série croissante
de valeurs numériques<fnref n="3" />.

103 Les études neurophysiologiques ont d'abord permis de montrer l'origine du degré de contraction des
104 fibres constitutives de chaque muscle. Il dépend de la fréquence avec laquelle leur parviennent les
105 potentiels d'action émis par les neurones moteurs, aussi appelés motoneurones. Regroupés dans trois
106 paires de noyaux, ces derniers sont à l'origine des six nerfs crâniens qui innervent les muscles
107 extraoculaires. Leur fréquence d'émission de potentiels d'action dépend à son tour de la fréquence des
108 potentiels d'action qu'ils reçoivent en provenance de neurones prémoteurs. Ces derniers sont classés en
109 deux grandes catégories, selon qu'ils exercent une influence excitatrice ou inhibitrice. Les neurones
110 prémoteurs excitateurs augmentent la probabilité des motoneurones à émettre des potentiels d'action
tandis que les inhibiteurs la diminuent. De même, l'activité des neurones prémoteurs dépend des
111 potentiels d'action qu'ils reçoivent d'une multitude de neurones situés en amont, plus centralement dans
112 le cerveau, et ainsi de suite jusqu'à l'autre bout de la chaîne visuomotrice, les cellules de la rétine à
113 l'origine des nerfs optiques. On constate donc une configuration arborescente inverse de la divergence
114 qui se déploie à partir des nerfs optiques.
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116 Ces arborescences (divergente et convergente) n'apparaissent pas dans le cas du réflexe vestibulo-
117 oculaire, ce mouvement oculaire produit dans la direction opposée à la rotation de la tête et qui maintient
118 le regard dans la même direction. Ici, l'activité des neurones prémoteurs dépend principalement des
119 potentiels d'action émis par un groupe restreint de neurones sensoriels primaires innervés par l'un des
120 deux nerfs vestibulaires.

121 Par convention, les mouvements oculaires sont décrits comme des rotations autour de trois axes : un axe
122 vertical pour les mouvements horizontaux (rotations vers la gauche ou la droite), un axe horizontal pour
123 les mouvements verticaux (vers le haut ou le bas) et un axe antéropostérieur pour les mouvements de
124 torsion (intorsion ou extorsion). Ces trois axes sont bien évidemment fictifs et les rotations apparentes.
125 Derrière les rotations se cachent des synergies d'activités neuromusculaires entre des éléments invisibles
126 à l'examen cinématique. Seules les études chez l'animal ont permis de les révéler.

127 Par exemple, la capacité de diriger un œil vers le haut repose sur une coopération entre les six muscles :
128 la contraction des muscles agonistes droit supérieur (DS) et oblique inférieur (OI), le relâchement des
129 muscles antagonistes (droit inférieur et oblique supérieur), et la tension constante des muscles impliqués
dans les mouvements horizontaux. Or la contraction du DS provoque aussi une intorsion et celle de l'OI
130 une extorsion. Les études cinématiques nous enseignent pourtant que les mouvements vers le haut
131 suivent des trajectoires quasiment rectilignes et dénuées de torsion. Nous verrons que l'annulation des
132 torsions repose sur un ajustement fin des commandes motrices émises par les motoneurones situés dans
133 les parties gauche et droite du tronc cérébral. Cette innervation bilatérale explique aussi pourquoi les
134 deux yeux bougent et pas un seul<fnref n="4" />.
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136 Les études cinématiques révèlent enfin deux catégories de mouvement oculaire : les saccades et les
137 mouvements lents. Les premières, extrêmement rapides, sont observées lors de l'exploration visuelle
138 d'une scène. Les seconds, beaucoup plus lents, sont observés lorsque le regard suit par exemple le vol
139 d'un pélican dans le ciel. Lorsque la cible n'est pas trop proche de la tête, ces deux types de mouvement
140 sont conjugués : les deux yeux bougent simultanément dans la même direction.

<footnote n="3">³ Pareillement, les aspects neurophysiologiques de la navigation d'un rongeur au sein d'une arène vont au-delà de la simple description des corrélations entre l'activité neuronale et les seules coordonnées spatiales du centre de gravité d'une image obtenue par une caméra surplombant le corps de l'animal.</footnote>

<footnote n="4">⁴ A. Moschovakis, "Are laws that govern behavior embedded in the structure of the CNS? The case of Hering's law", *Vision Res.*, 1995, 35, 3207-3216.</footnote>
Nous allons maintenant examiner les bases anatomo-physiologiques de la binocularité des mouvements
en nous limitant aux saccades dirigées vers une cible visuelle statique.

## 2. Les saccades binoculaires

L'orientation du regard vers une cible visuelle implique les deux globes oculaires. Les motoneurones
qui innervent les muscles de l'œil droit étant distincts de ceux qui innervent les muscles de l'œil gauche,
comment se fait-il que les deux yeux bougent conjointement ?

### 2.1. Saccades horizontales

Un mouvement horizontal mobilise les muscles droit latéral (DL) et droit médial (DM). Pour chaque
œil, les motoneurones qui innervent le DL sont regroupés dans le noyau abducens ipsilatéral<fnref n="5" /> et ceux
qui innervent le DM dans le noyau oculomoteur, lui aussi ipsilatéral. Si l'autre œil bouge, c'est parce
que dans le noyau abducens, à proximité des motoneurones qui innervent le DL, se trouvent des neurones
dits "internucléaires" qui relayent aux motoneurones du DM de l'œil controlatéral<fnref n="6" />, la même excitation
que reçoivent les motoneurones voisins. Cette excitation partagée provient de cellules prémotrices
situées dans la formation réticulaire pontine paramédiane (FRpp) et appelées neurones excitateurs
phasiques (NEPs). C'est cette innervation prémotrice conjointe des motoneurones et des neurones
internucléaires qui explique pourquoi les deux yeux bougent simultanément.

Les études chez le singe macaque<fnref n="7" /> ont aussi permis de montrer qu'une lésion de la FRpp abolit la capacité de produire des saccades ipsilésionnelles (dirigées vers le côté lésé) sans affecter les mouvements lents (du réflexe vestibulo-oculaire ou de la poursuite). Ces observations ont ainsi permis d'expliquer la cause de la paralysie directionnelle des saccades observée chez les personnes humaines souffrant d'une lésion comparable<fnref n="8" />. D'autres études chez le singe nous enseignent qu'une microstimulation électrique appliquée dans cette région évoque un mouvement ipsilatéral des deux yeux. Le mouvement évoqué ne ressemble pas du tout à une saccade ; sa vitesse est constante et dépend de la fréquence des impulsions de stimulation. Il ne ressemble pas à une saccade pour plusieurs raisons. L'une d'elles est que les muscles antagonistes ne sont pas détendus comme ils l'auraient été si la saccade avait été provoquée par une cible. Leur relâchement résulte d'une pause dans l'activité des motoneurones qui les innervent. Lors des saccades naturelles, ce relâchement des muscles antagonistes au mouvement résulte d'une suppression de l'innervation motrice. Là encore, les travaux chez l'animal ont permis d'identifier l'origine de cette pause dans les salves émises par des neurones inhibiteurs situés à proximité du noyau abducens<fnref n="9" />.

Les conséquences d'une lésion de ces neurones (appelés neurones inhibiteurs phasiques ; NIPs) ne sont pas encore connues, ni chez le singe ni chez l'humain. En raison de l'inhibition qu'ils exercent sur les muscles et les commandes antagonistes, et aussi sur les NIPs controlatéraux, nous pouvons nous attendre à une réduction de l'amplitude (hypométrie) des saccades ipsilésionnelles et une augmentation de l'amplitude (hypermétrie) des saccades controlésionnelles (dirigées vers le côté opposé). Les enregistrements chez le singe montrent en effet que la moitié des NIPs émettent des potentiels d'action lors des saccades contrôlées<fnref n="10" />. Au niveau des cellules du noyau abducens, les potentiels d'action émis par les NIPs se combineraient donc avec ceux émis par les NEPs pour composer la commande

<footnote n="5">⁵ "ipsilatéral" signifie "du même côté"</footnote>

<footnote n="6">⁶ "controlatéral" signifie "du côté opposé"</footnote>

<footnote n="7">⁷ V. Henn, W. Lang, K. Hepp, "Experimental gaze palsies in monkeys and their relation to human pathology", *Brain*, 1984, 107, 619-636.</footnote>

<footnote n="8">⁸ M. Hanson, M. Hamid, R. Tomsak, S. Chou, R. Leigh, "Selective saccadic palsy caused by pontine lesions: Clinical, physiological, and pathological correlations", *Annals of Neurology*, 1986, 20, 209-217.</footnote>

<footnote n="9">⁹ C. Scudder, A. Fuchs, T. Langer, "Characteristics and functional identification of saccadic inhibitory burst neurons in the alert monkey". *Journal of Neurophysiology* 1988, 59, 1430-1454.</footnote>

<footnote n="10">¹⁰ *ibid.*</footnote>
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agoniste<fnref n="11" />. Cette thèse expliquerait l'hypermétrie des saccades chez le singe et l'humain après lésion unilatérale de la région caudale du noyau fastigial<fnref n="12" /> : l'amplitude est trop grande en raison d'un défaut d'inhibition exercée par les NIPs. Des études complémentaires cliniques chez l'humain ou d'inactivation chez le singe sont requises pour confirmer ou infirmer cette hypothèse.

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Grâce aux études neuroanatomiques réalisées chez le singe, on sait en effet que les neurones prémoteurs (NEPs et NIPs) reçoivent des signaux en provenance de neurones situés dans le Colliculus Supérieur profond controlatéral et dans la région caudale du Noyau Fastigial. Le Colliculus Supérieur est une structure située en haut du tronc cérébral tandis que le Noyau Fastigial est le noyau profond médial du Cervelet.

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## 2.2. Saccades verticales

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Une saccade vers le haut implique la contraction du droit supérieur (DS) et oblique supérieur (OI) de chaque œil, combinée au relâchement des droit inférieur (DI) et oblique supérieur (OS), tandis que la contraction des DM et DL ne change pas. Les études chez le singe ont permis de montrer que la contraction des muscles agonistes est provoquée par une salve de potentiels d'action émise par les motoneurones situés dans les noyaux oculomoteurs gauche et droit tandis que le relâchement des muscles antagonistes résulte d'une pause dans l'activité des motoneurones situés dans le noyau oculomoteur (NOM) ipsilatéral (pour le DI) et le noyau trochléaire controlatéral (pour l'OS). A cette binocularité des commandes s'ajoute le fait que les motoneurones reçoivent une commande bilatérale en provenance de neurones prémoteurs excitateurs situés dans les noyaux interstitiels rostraux du faisceau longitudinal médian (riFLM) gauche et droit. L'inhibition des motoneurones antagonistes provient quant à elle de neurones inhibiteurs situés dans les noyaux interstitiels de Cajal controlatéraux.

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Ainsi, contrairement à l'origine bilatérale de l'excitation prémotrice impliquée dans les saccades vers le haut, elle est unilatérale pour les saccades vers le bas, provenant de neurones excitateurs situés dans le riFLM ipsilatéral. Les commandes prémotrices sont donc bilatérales pour les saccades vers le haut et unilatérales pour celles vers le bas. Cette différence explique les conséquences d'une lésion unilatérale du riFLM chez le singe : les saccades vers le bas sont beaucoup plus affectées que celles vers le haut<fnref n="13" />.
Elle reste à confirmer par les études cliniques chez l'humain.

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Nous avons vu qu'en plus de diriger le regard vers le haut, la contraction du DS provoque une intorsion et celle de l'OI une extorsion. Ainsi, lors des saccades vers le haut, l'intorsion provoquée par les commandes adressées au DS se combine avec l'extorsion provoquée par les commandes à l'OI. De même, en plus de diriger le regard vers le bas, la contraction du DI provoque une extorsion et celle de l'OS une intorsion. Du coup, l'extorsion provoquée par les commandes adressées au DI se combine avec l'intorsion provoquée par la contraction du muscle OS. Les études cinématiques montrent une torsion

<footnote n="11">¹¹ D. Sparks, E. Barton, "Neural control of saccadic eye movements", *Current Opinion in Neurobiology*, 1993, 3, 966-972.</footnote>

<footnote n="12">¹² L. Goffart L, L. Chen, D. Sparks, "Deficits in saccades and fixation during muscimol inactivation of the caudal fastigial nucleus in the rhesus monkey", *J. Neurophysiol.*, 2004, 92, 3351-3367.</footnote>

<footnote n="13">¹³ Y. Suzuki, J. Büttner-Ennever, D. Straumann, K. Hepp, B. Hess, V. Henn, "Deficits in torsional and vertical rapid eye movements and shift of Listing's plane after uni-and bilateral lesions of the rostral interstitial nucleus of the medial longitudinal fasciculus", *Experimental Brain Research*, 1995, 106, 215-232.</footnote>
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négligeable des globes oculaires lors des saccades verticales<fnref n="14" /> : l'intorsion et l'extorsion s'annulent mutuellement.

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La question reste de savoir quelles contraintes conduisent à l'annulation "magique" de ces torsions. Etant donné les asymétries non seulement structurelles, à savoir musculaires (actions secondaires et tertiaires des contractions) et neuroanatomiques (nombre de neurones impliqués et leur connectivité synaptique), mais aussi fonctionnelles (différence d'émission de potentiels d'action entre les territoires situés de part et d'autre du tronc cérébral), rien ne nous autorise en effet à postuler que les parties gauche et droite du tronc cérébral soient l'image symétriquement parfaite de l'autre, d'un point de vue aussi bien neuroanatomique que fonctionnel. Plusieurs études montrent d'ailleurs le contraire<fnref n="15" />.

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Un autre exemple remarquable des enseignements des études chez le singe est la rotation conjuguée des deux yeux dans le sens horaire quand une microstimulation électrique est appliquée dans le riFLM droit et la rotation anti-horaire quand elle est appliquée dans le riFLM gauche<fnref n="16" />. Puisque l'origine des saccades verticales est bilatérale, on doit s'attendre à ce qu'une composante torsionnelle apparaisse dans les saccades verticales après lésion unilatérale du riFLM, une torsion dont la direction doit dépendre du côté lésé. Si le riMLF droit est lésé, alors l'activité du riFLM gauche (intact) devrait provoquer une torsion binoculaire dans le sens anti-horaire, c'est-à-dire une intorsion de l'œil droit (provoquée par la contraction de l'OS) associée à une extorsion de l'œil gauche (provoquée par la contraction du DI). Cette déduction correspond exactement aux observations faites chez un patient souffrant d'une lésion du riFLM droit. Une composante torsionnelle dans le sens anti-horaire accompagne chacune de ses saccades verticales volontaires, vers le bas ou le haut<fnref n="17" />.

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Le contrôle bilatéral des saccades verticales implique les deux colliculi supérieurs, les deux moitiés médiales pour les saccades vers le haut et les deux moitiés latérales pour celles vers le bas. L'ajustement cérébelleux des saccades verticales ne semble pas assuré par les neurones du noyau fastigial caudal (NFc) car leurs projections mésencéphaliques sont peu nombreuses<fnref n="18" />. Ces faibles projections n'excluent cependant pas les neurones du NFc dans la production des saccades verticales. Les salves qu'ils émettent pendant les saccades verticales pourraient être impliquées dans la compensation des asymétries anatomo-physiologiques. Les enregistrements montrent que la plupart des neurones du NFc émettent une salve de potentiels d'action pendant les saccades verticales<fnref n="19" />. L'observation qu'une perturbation asymétrique de leur activité provoque une déviation horizontale de leur trajectoire<fnref n="20" /> démontre le caractère bilatéral de cette activité pour toutes les saccades.

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## 2.3. Conjonction de saccades horizontale et verticale

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Alors que les composantes horizontale et verticale sont contrôlées par des neurones prémoteurs situés dans différentes régions du tronc cérébral, les études cinématiques montrent qu'elles démarrent au même moment lors des saccades obliques, chez l'humain comme chez le singe. La région prémotrice des saccades horizontales étant anatomiquement située plus en arrière que celle des saccades verticales, on aurait pu s'attendre à une asynchronie entre les deux composantes car la distance que doit parcourir

<footnote n="14">¹⁴ D. Straumann, D. Zee, D. Solomon, A. Lasker, D. Roberts, "Transient torsion during and after saccades", *Vision Research*, 1995, 35, 3321-3334.</footnote>

<footnote n="15">¹⁵ V. Duboc, P. Dufourcq, P. Blader, M. Roussigné, "Asymmetry of the brain: development and implications". *Annual Review in Genetics*, 2015, 49, 647-672. C. de Kovel, S. Lisgo, S. Fisher, C. Francks "Subtle left-right asymmetry of gene expression profiles in embryonic and foetal human brains". *Scientific Rep.* 2018, 8, 12606.</footnote>

<footnote n="16">¹⁶ J. Crawford, T. Vilis, "Symmetry of oculomotor burst neuron coordinates about Listing's plane", *J. Neurophysiol.*, 1992, 68, 432-448.</footnote>

<footnote n="17">¹⁷ O. Kremmyda, J. Büttner-Ennever, U. Büttner, S. Glasauer, "Torsional deviations with voluntary saccades caused by a unilateral midbrain lesion", *Case Report*, 2009, bcr0820080807.</footnote>

<footnote n="18">¹⁸ H. Sato, H. Noda, "Divergent axon collaterals from fastigial oculomotor region to mesodiencephalic junction and paramedian pontine reticular formation in macaques", *Neuroscience Research*, 1991, 11, 41-54.</footnote>

<footnote n="19">¹⁹ K. Ohtsuka, H. Noda, 1991, *op.cit.* ; A. F. Fuchs, F. R. Robinson, A. Straube, 1993, *op.cit*.</footnote>

<footnote n="20">²⁰ M. Takagi, D. Zee, R. Tamargo, "Effects of lesions of the oculomotor vermis on eye movements in primate: saccades", *J. Neurophysiol.*, 1998, 80, 1911-1931 ; L. Goffart, L. Chen, D. Sparks, 2004, *op.cit*.</footnote>
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chaque potentiel d'action colliculaire pour exciter chacun des groupes de neurones prémoteurs n'est pas la même.

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Les enregistrements neuronaux réalisés chez le singe ont permis de découvrir dans le noyau raphe interposé une catégorie particulière de neurones qui émettent des potentiels d'action en permanence et de manière régulière, sauf à l'occasion de chaque saccade, auquel cas leur activité marque une pause aussi longue que la durée de la saccade. D'autres études ont montré que ces neurones, appelés neurones omnipauses, inhibe l'activité des neurones prémoteurs. Du coup, l'hypothèse fut émise que la synchronie des deux composantes résulte de l'inhibition quasi-permanente que ces neurones exercent sur les neurones prémoteurs<sup>21</sup>. Libérés simultanément de cette inhibition, ces derniers peuvent émettre leur salve de manière synchrone. Des expériences lésionnelles chez le singe ou des études cliniques chez l'humain sont requises pour infirmer ou confirmer qu'une lésion du noyau raphé interposé désynchronise les composantes horizontale et verticale des saccades obliques.

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Chez l'humain comme chez le singe, les études cinématiques révèlent un autre couplage entre les réseaux responsables de chaque composante. Son substrat neurophysiologique n'a pas non plus été identifié. Lorsque la vitesse d'une composante diminue, l'autre est aussi ralentie. Si l'on compare la vitesse horizontale des saccades cardinales à celle des saccades obliques ayant la même amplitude horizontale, alors on découvre que la composante horizontale est plus lente lorsqu'elle est accompagnée d'une composante verticale. Les deux composantes ne sont donc pas produites indépendamment l'une de l'autre. La démonstration la plus spectaculaire de cette interaction fut apportée par une étude dans laquelle l'activité des neurones prémoteurs de la composante horizontale fut partiellement et transitoirement supprimée par l'injection locale d'un anesthésique<sup>22</sup>. La composante verticale se retrouve alors elle aussi ralentie pendant les saccades obliques. Ces observations attendent d'être confirmées chez le patient neurologique humain.

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Jusqu'ici, nous n'avons relaté que quelques-uns des enseignements apportés par les études anatomo-physiologiques chez le singe. Nous allons maintenant découvrir une complexité inattendue lorsque les yeux ne bougent simplement pas.

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## 3. La fixation visuelle

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Les motoneurones qui innervent les muscles extra-oculaires ne sont pas du tout au repos lorsque les yeux ne bougent pas. En permanence, ils émettent des potentiels d'action qui entretiennent le tonus postural oculaire spécifiant la direction du regard. Leur activité est entretenue par les potentiels d'action en provenance des neurones toniques répartis dans des noyaux spécifiques de la formation réticulée, à savoir le noyau *prepositus hypoglossi* (NPH), les noyaux vestibulaires et le noyau interstitiel de Cajal (NIC)<sup>23</sup>. Ces neurones sont distincts des neurones prémoteurs dont les salves de potentiels d'action engendrent les saccades oculaires. Ils émettent des potentiels d'action avec une fréquence qui augmente avec la déviation de l'œil dans l'orbite.

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Deux groupes neuronaux participent à la déviation horizontale et verticale des yeux. Ils sont relativement indépendants l'un de l'autre car une lésion du premier (dont le NPH fait partie) affecte principalement la capacité à maintenir la direction horizontale du regard, avec des effets marginaux sur la direction verticale<sup>24</sup>. Après chaque saccade, les yeux subissent un retour vers leur orientation primaire car les

<footnote n="21"><sup>21</sup> T. Ohgaki, C. Markham, J. Schneider, I. Curthoys, "Anatomical evidence of the projection of pontine omnipause neurons to midbrain regions controlling vertical eye movements". *Journal of Comparative Neurology*, 1989, 289, 610-625.</footnote>

<footnote n="22"><sup>22</sup> E. Barton, J. Nelson, N. Gandhi, D. Sparks, "Effects of partial lidocaine inactivation of the paramedian pontine reticular formation on saccades of macaques", *J. Neurophysiol.*, 2003, 90, 372-386.</footnote>

<footnote n="23"><sup>23</sup> A. Moschovakis, "The neural integrators of the mammalian saccadic system", *Frontiers in Biosciences*, 1997, 2, d552-d577.</footnote>

<footnote n="24"><sup>24</sup> C. Kaneko, "Eye movement deficits after ibotenic acid lesions of the nucleus prepositus hypoglossi in monkeys. I. Saccades and fixation", *J. Neurophysiol.*, 1997, 78, 1753-1768.</footnote>
muscles DL et DM ne reçoivent plus les commandes toniques responsables des déviations horizontales dans l'orbite. En revanche, une lésion du NIC entraîne une incapacité à maintenir les déviations verticales des yeux sans affecter les horizontales. Après chaque saccade, les yeux subissent là aussi un retour vers leur orientation primaire car les muscles DS, OI, DI et OS ne reçoivent plus les commandes toniques responsables des déviations verticales. Enfin, des dérives torsionnelles des yeux sont observées lorsque la lésion est unilatérale<fnref n="25" />.

## 3.1. L'hypothèse des neurones de fixation

Jusqu'à récemment, le colliculus supérieur profond (CSp) était considéré composé de deux zones antagonistes l'une de l'autre : une zone dite de "fixation" dans sa partie rostrale et une zone "saccadique" située en arrière<fnref n="26" />. Dans la première seraient regroupés des neurones dont l'activité tonique serait responsable du maintien de la direction du regard vers une cible foveale, tandis que la seconde serait constituée de neurones émettant des salves lors de l'orientation vers des cibles dans le champ visuel périphérique. Selon cette hypothèse, l'activité de la zone rostrale serait impliquée dans la fixation visuelle en inhibant la production de saccades de deux manières : 1) en inhibant directement l'activité des neurones de la région saccadique et 2) en excitant l'activité des neurones omnipauses (OPNs), lesquels nous avons vu qu'ils inhibent les neurones prémoteurs. L'absence d'instabilité de fixation lors de l'inactivation de cette région rostrale et d'autres découvertes ont remis en question cette vision dichotomique et conduit à une hypothèse alternative<fnref n="27" />.

Plutôt que d'être composés de deux zones fonctionnellement distinctes, les colliculi supérieurs profonds gauche et droit forment un continuum dans lequel la population de neurones actifs participe à la localisation d'une cible dans le champ visuel<fnref n="28" />, les régions rostrales correspondant au champ visuel central et les caudales au champ périphérique. Les potentiels d'action émis par les neurones colliculaires seraient transmis aux réseaux neuronaux impliqués dans la production des saccades horizontales et verticales (décrits plus haut). La fixation correspondrait alors à une sorte d'état d'équilibre dans lequel l'activité répartie sur les deux colliculi gauche et droit déterminerait la direction que doit prendre le regard. Ainsi, les microsaccades observées pendant la fixation d'un objet résulteraient de déséquilibres temporaires entre les signaux émis par les neurones des CSp gauche et droit<fnref n="29" />. Leurs projections vers les OPNs ne semblent pas impliquées dans la fixation car leur inactivation ne provoque ni une instabilité du regard pendant la fixation d'une cible ni un déclenchement prématuré des saccades<fnref n="30" />.

## 3.2. Un décalage de la direction du regard pendant la fixation visuelle

Les expériences d'inactivation de la région rostrale du CSp chez le singe ont permis de mettre en évidence son implication dans la production des microsaccades, mais aussi dans la détermination de la direction que prend le regard en réponse à une cible située dans le champ visuel central, que celle-ci soit statique ou mobile, physiquement présente ou imaginée<fnref n="31" />. L'injection locale d'une petite quantité

<footnote n="25">²⁵ C. Helmchen, H. Rambold, L. Fuhry, U. Büttner, 1998, *op.cit*.</footnote>

<footnote n="26">²⁶ D. Munoz, R. Wurtz, "Fixation cells in monkey superior colliculus. II. Reversible activation and deactivation", *J. Neurophysiol.*, 1993, 70, 576–589.</footnote>

<footnote n="27">²⁷ L. Goffart, Z. Hafed, R. Krauzlis, "Visual fixation as equilibrium: evidence from superior colliculus inactivation", *Journal of Neuroscience*, 2012, 32, 10627-10636; L. Goffart 2025 *op.cit*.</footnote>

<footnote n="28">²⁸ P. Schiller, M. Stryker, "Single-unit recording and stimulation in superior colliculus of the alert rhesus monkey", *J. Neurophysiol.*, 1972, 35, 915–924; Z. M. Hafed, R. J. Krauzlis, "Similarity of superior colliculus involvement in microsaccade and saccade generation", *J. Neurophysiol.*, 2012, 107, 1904-1916.</footnote>

<footnote n="29">²⁹ Z. Hafed, L. Goffart, R. Krauzlis, "Superior colliculus inactivation causes stable offsets in eye position during tracking", *J. Neurosci.*, 2008, 28, 8124-8137. L. Goffart, Z. Hafed, R. Krauzlis, 2012, *op.cit*.</footnote>

<footnote n="30">³⁰ C. Kaneko, "Effect of ibotenic acid lesions of the omnipause neurons on saccadic eye movements in rhesus macaques", *J. Neurophysiol.*, 1996, 75, 2229–2242.</footnote>

<footnote n="31">³¹ Z. Hafed, L. Goffart, R. Krauzlis, 2008, *op.cit*; L. Goffart, Z. M. Hafed, R. J. Krauzlis, 2012, *op. cit.*</footnote>
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d'agent pharmacologique inhibiteur provoque un décalage de fixation : le singe ne dirige plus le regard vers le centre de la cible, mais vers un endroit décalé par rapport à celui-ci.

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Un pareil décalage de fixation survient quand le même agent pharmacologique est injecté dans le NFc. Son ampleur est quasiment la même entre la condition où le singe regarde la cible avec la tête immobilisée<fnref n="32" /> et celle où il la regarde avec la tête libre<fnref n="33" />. Cette similitude indique que le décalage concerne la direction du regard plutôt que l'orientation des yeux dans l'orbite. Elle est également compatible avec les études anatomiques qui montrent que les axones des neurones du NFc projettent sur la région rostrale des deux CSp<fnref n="34" />. Ainsi, l'activité bilatérale et soutenue des neurones du CSp rostral et du NFc entretient une sorte tonus d'activité neuronale qui détermine la coopération musculaire permettant de diriger le regard vers une cible dans le champ visuel central. Mobilisant un réseau de neurones distribués dans plusieurs territoires de la formation réticulée et du Cervelet, cette activité engendre deux ensembles de commandes et d'"anti-commandes" qui se contrebalancent mutuellement<fnref n="35" />. Une activité asymétrique entre ces deux ensembles provoque la fixation décalée d'une cible, qu'elle soit statique ou mobile.

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Des décalages de fixation d'une cible visuelle ont également été signalés chez le singe après une lésion unilatérale du champ oculomoteur frontal<fnref n="36" /> ou lors de l'inactivation unilatérale d'une petite partie de celui-ci<fnref n="37" />. En revanche, l'inactivation unilatérale d'une région du cortex pariétal à l'origine de signaux visuels transmis au CSp n'entraîne pas de décalage de fixation chez le singe<fnref n="38" />. Chez l'humain par contre, les études cliniques font état d'une déviation conjuguée des yeux<fnref n="39" /> et de la tête<fnref n="40" /> vers le côté lésé après accident vasculaire dans l'hémisphère cérébral, même lorsque les patients explorent une scène visuelle. Une distribution asymétrique de l'amplitude des saccades de fixation vers le champ visuel aveugle a été observée chez des patients souffrant d'hémianopsie homonyme ; certains sujets présentant aussi une fixation excentrée<fnref n="41" />. Ces résultats montrent une divergence entre les observations faites chez le singe et celles chez l'humain. Dans tous les cas, les décalages de fixation résultent d'une asymétrie dans l'ensemble des commandes et "anti-commandes" transmises au réseau réticulo-cérébelleux mentionné plus haut.

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### 3.3. La direction du regard comme poly-équilibre

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La direction du regard pendant la fixation visuelle relève donc d'un équilibre<fnref n="42" />. L'étude neuroanatomique de la connectivité des neurones du CSp et du NFc ainsi que le nystagmus observé dans d'autres cas lésionnels conduisent à l'idée d'un poly-équilibre<fnref n="43" />, plutôt que d'un équilibre. Selon cette thèse, une saccade ou un mouvement oculaire lent ne démarre pas tant que le système visuo-oculomoteur est dans un mode où les potentielles commandes se contrebalancent mutuellement. Elles sont potentielles dans la mesure où des "anti-commandes" les empêchent de produire une asymétrie dans les

<footnote n="32">³² L. Goffart, L. Chen, D. Sparks, 2004, op.cit. ; L. Guerrasio, J. Quinet, U. Büttner, L. Goffart, "Fastigial oculomotor region and the control of foveation during fixation", *J. Neurophysiol.*, 2010, 103, 1988-2001</footnote>

<footnote n="33">³³ J. Quinet, L. Goffart, 2005, op.cit.</footnote>

<footnote n="34">³⁴ P. May, R. Hartwich-Young, J. Nelson, D. Sparks, "Cerebellotectal pathways in the macaque: implications for collicular generation of saccades", *Neuroscience*, 1990, 36, 305-324.</footnote>

<footnote n="35">³⁵ L. Goffart, 2025, op.cit.</footnote>

<footnote n="36">³⁶ R. Latto, A. Cowey, "Fixation changes after frontal eye-field lesions in monkeys", *Brain Research*, 1971, 30, 25-36.</footnote>

<footnote n="37">³⁷ E. Dias, M. Segraves, "Muscimol-induced inactivation of monkey frontal eye field: Effects on visually and memory-guided saccades", *J. Neurophysiol.* 1999, 81, 2191-2214.</footnote>

<footnote n="38">³⁸ C. Wardak, E. Olivier, J. R. Duhamel, "Saccadic target selection deficits after lateral intraparietal area inactivation in monkeys", *J. Neurosci.* 2002, 22, 9877-9884.</footnote>

<footnote n="39">³⁹ E. Becker, H.-O. Karnath, "Neuroimaging of eye position reveals spatial neglect", *Brain*, 2010, 133, 909-914</footnote>

<footnote n="40">⁴⁰ M. Fruhmann Berger, L. Johannsen, H.-O. Karnath, "Time course of eye and head deviation in spatial neglect", *Neuropsychology*, 2008, 22, 697</footnote>

<footnote n="41">⁴¹ J. Reinhard, I. Damm, I. Ivanov, S. Trauzettel-Klosinski, "Eye movements during saccadic and fixation tasks in patients with homonymous hemianopia", *Journal of Neuro-Ophthalmology*, 2014, 34, 354-361.</footnote>

<footnote n="42">⁴² L. Goffart, Z. Hafed, R. Krauzlis, 2012, op.cit.</footnote>

<footnote n="43">⁴³ L. Goffart, 2025, op.cit.</footnote>
commandes motrices adressées à la musculature extra-oculaire. Les saccades reposent sur le recrutement
de neurones phasiques et les mouvements oculaires lents sur le recrutement de neurones toniques.

362 4. Conclusion

363 Au cours des dernières décennies, les physiologistes et anatomistes ont accumulé, chez le chat puis chez
364 le singe, un corpus considérable de connaissances sur les réseaux cérébraux impliqués dans les
365 mouvements des yeux et de la tête. La constitution de ce savoir a bénéficié des sciences de l'ingénieur
366 pour autant que les neurophysiologistes résistaient aux tentations de cérébraliser les notions provenant
367 de leur lexique<sup>44</sup>. En effet, "les schémas fonctionnels de l'organisation oculomotrice servent de
368 description compacte du comportement du système mais ont rarement une incidence sur la manière dont
369 le système réel, composé de nerfs et de muscles, fonctionne réellement. Les modèles ne contribuent donc
370 pas beaucoup à la neurophysiologie (ou la neurologie) des mouvements oculaires et ils font courir le
371 danger de suggérer qu'il existe en fait des parties séparées du système nerveux qui effectuent la
372 différenciation, l'intégration et d'autres opérations indiquées dans les cases des diagrammes"<sup>45</sup>.
373 Formulés par l'un des précurseurs de l'application des méthodes de bio-ingénierie à la neurophysiologie,
374 ces avertissements sont toujours d'actualité, cinq décennies plus tard, pour contenir la tentation à
375 expliquer le fonctionnement du cerveau humain avec des notions du lexique de la robotique ou de
376 l'intelligence artificielle, plutôt que celles de la neurophysiologie.

377 Nous avons donné plusieurs exemples illustrant comment le savoir accumulé par les études chez le singe
378 ont permis de comprendre la cause des symptômes manifestés par certains patients cérébrolésés<fnref n="46" />. Nous
379 avons mis en lumière une partie du socle de connaissances sur lequel repose la neurophysiologie de
380 l'orientation du regard. Ce socle nous mène à concevoir la direction du regard comme un poly-équilibre
381 entre des activités neuronales mutuellement antagonistes et véhiculées par une multitude de canaux
382 sensorimoteurs<fnref n="47" />. Une saccade ou un mouvement lent démarre dès lors que le système visuo-
383 oculomoteur entre dans un mode où les commandes ne se contrebalancent plus mutuellement.

384 Au-delà des hypothèses qui attendent d'être confirmées ou infirmées, une compréhension plus complète
385 des désordres neurologiques nécessite de construire des passerelles avec les socles de connaissances
386 élaborés par d'autres études neurophysiologiques, notamment celles qui portent sur le système nerveux
387 autonome, les réseaux neuronaux de la vigilance et de la mémoire. Leur unification pourra s'enrichir de
388 la contribution d'approches plus macroscopiques, comme celles entreprises par les études
389 neuropsychologiques et sociologiques, tout en prenant garde de ne pas attribuer au fonctionnement
390 cérébral, l'origine de notions dont les racines plongent en fait dans l'histoire et la culture humaine<fnref n="48" />.
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391 Faisant fi de la neurophysiologie de la motricité oculaire, des études récentes ont en effet profité de la
392 popularisation de l'enregistrement des mouvements oculaires pour étayer, quantitativement et selon les
393 codes de la méthode scientifique, des thèses selon lesquelles l'espace, le temps, les nombres, voire même
394 les opérations de base de l'arithmétique auraient une origine cérébrale. Ces études comportementales
395 posent un problème épistémologique majeur : en projetant dans le cerveau des concepts abstraits et
396 culturels, leurs auteurs simplifient à l'excès les processus biologiques, perdent de vue la complexité des
397 activités intellectuelles, mais surtout induisent en erreur les pratiques pédagogiques et neurologiques, en

<footnote n="44">⁴⁴ L. Goffart, "Cerebralization of mathematical quantities and physical features in neural science : a critical evaluation" *European Physical Journal Web of Conferences*, 2024, 300, 1-10.</footnote>

<footnote n="45">⁴⁵ D. Robinson, "Models of oculomotor neural organization". In : P. Bach-Y-Rita, C. Collins & J. Hyde (Eds) *The control of eye movements*, New York, Academic Press, 1971, p 519-538.</footnote>

<footnote n="46">⁴⁶ R. Leigh, D. Zee, 2015, op.cit.</footnote>

<footnote n="47">⁴⁷ L. Goffart, "Neurophysiology of gaze direction as poly-equilibrium", *NeuroSci*. 2025, sous presse.</footnote>

<footnote n="48">⁴⁸ L. Goffart, 2024, op.cit.</footnote>
398 laissant croire notamment à l'existence d'un "précurseur évolutif de l'aptitude humaine à extraire et

399 manipuler des quantités numériques"<fnref n="49" />.

<footnote n="49">⁴⁹ M. Habib, 2018, "La constellation des dys : bases neurologiques de l'apprentissage et de ses troubles". De Boeck Supérieur.</footnote>