# Implemento de un manejo integrado de plagas y enfermedades en cafetales de la Zona Centro del Estado de Veracruz

Gloria Luz Carrión Villarnovo, Trevor Williams, Gabriel Mercado Vidal León, Jorge Ernesto Valenzuela González, Luc Villain

► To cite this version:

Gloria Luz Carrión Villarnovo, Trevor Williams, Gabriel Mercado Vidal León, Jorge Ernesto Valenzuela González, Luc Villain. Implemento de un manejo integrado de plagas y enfermedades en cafetales de la Zona Centro del Estado de Veracruz. López Morgado Rosalío (ed.); Díaz Padilla Gabriel (ed.). Diagnóstico, productividad y ambiente en cafetales: estudios regionales y de caso, INIFAP, pp.333-360, 2020, 978-607-37-1190-6. hal-05177317

HAL Id: hal-05177317

https://hal.science/hal-05177317v1

Submitted on 22 Jul 2025

HAL is a multi-disciplinary open access
archive for the deposit and dissemination of sci-
entific research documents, whether they are pub-
lished or not. The documents may come from
teaching and research institutions in France or
abroad, or from public or private research centers.

L'archive ouverte pluridisciplinaire HAL, est
destinée au dépôt et à la diffusion de documents
scientifiques de niveau recherche, publiés ou non,
émanant des établissements d'enseignement et de
recherche français ou étrangers, des laboratoires
publics ou privés.

<figure><img src="image_1.png" /></figure>
# DIAGNÓSTICO, PRODUCTIVIDAD Y AMBIENTE EN CAFETALES
Estudios regionales y de caso

## Compiladores:

Rosalío López Morgado y Gabriel Díaz Padilla

<figure><img src="image_2.png" /></figure>

Instituto Nacional de Investigaciones

Forestales, Agrícolas y Pecuarias

Av. Progreso no. 5, Barrio Santa Catarina
Alcaldía Coyoacán, C.P. 04010, Ciudad de México

Centro de Investigación Regional Golfo Centro

Campo Experimental Cotaxtla

Sitio Experimental Teocelo

Medellín, Veracruz, México

Libro Técnico No. 39, Mayo 2020

ISBN: 978-607-37-1190-6 (Formato electrónico)
Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural

Dr. Víctor Manuel Villalobos Arámbula
Secretario

Dr. Miguel García Winder
Subsecretario de Agricultura

Ing. Víctor Suárez Carrera
Subsecretario de Autosuficiencia Alimentaria

Lic. David Monreal Ávila
Coordinador General de Ganadería

Dr. Salvador Fernández Rivera
Coordinador General de Desarrollo Rural

Instituto Nacional de Investigaciones
Forestales, Agrícolas y Pecuarias

Dr. Luis Ángel Rodríguez del Bosque
Director General

Dr. José Antonio Cueto Wong
Coordinador de Investigación, Innovación y Vinculación

M. C. Jorge Fajardo Guel
Coordinador de Planeación y Desarrollo

Lic. José Humberto Corona Mercado
Coordinador de Administración y Sistemas

Centro de Investigación Regional Golfo Centro

M.C. Sergio Alberto Curti Díaz
Director Regional

Dr. Sergio Uribe Gómez
Director de Investigación

Mtro. Francisco González Naranjo
Director de Administración
DIAGNÓSTICO, PRODUCTIVIDAD Y
AMBIENTE EN CAFETALES: estudios
regionales y de caso

Compiladores:

Rosalío López Morgado¹
Gabriel Díaz Padilla¹

¹Investigador del Campo Experimental Cotaxtla-INIFAP

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias
Centro de Investigación Regional Golfo Centro
Campo Experimental Cotaxtla
Sitio Experimental Teocelo
Medellín, Ver., México
Mayo, 2020
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias

Progreso No. 5, Barrio Santa Catarina

Alcaldía Coyoacán, C. P. 04010, Ciudad de México, Tel.: 55-3871-8700

**"Diagnóstico, productividad y ambiente en cafetales: estudios regionales y de caso"**

Publicación en formato electrónico (Internet), número de ISBN: 978-607-37-1190-6

Primera edición en formato electrónico (Internet), 2020

No está permitida la reproducción total o parcial de esta publicación, ni la transmisión de ninguna forma o por cualquier medio, ya sea electrónico, mecánico, fotocopia, por registro u otros métodos, sin el permiso previo y por escrito de la institución.

Editado en el Centro de Investigación Regional Golfo Centro del INIFAP. Km. 22.5
Carretera Veracruz-Córdoba, Paso del Toro, mpio. de Medellín, Ver., México. CP.
94277, Teléfonos: 229-262-2203 al 05 y 800-088-2222, ext. 87809
Contenido

Pág.

Introducción

1

APARTADO I. Investigación diagnóstica

4

I. Proyecto Café In Red en la Zona Centro del Estado de Veracruz: proceso metodológico y resultados generales

5

1.1. Introducción

5

1.2. Antecedentes

7

1.3. Los supuestos del trabajo en red

9

1.4. Descripción de Café In Red

10

1.5. Resultados de Café In Red

13

1.6. Consideraciones finales

19

Literatura citada

20

II. Ordenamiento e implementación de un Observatorio Cafetalero en la Zona Centro del Estado de Veracruz (OC-ZCEV)

22

2.1. Introducción

22

2.2. Antecedentes

24

2.3. Proceso estadístico-geográfico de ordenamiento del OC-ZCEV

34

2.4. Estrategias de acción-investigación de Café In Red

42

2.5. Consideraciones finales

43

Literatura citada

44

III. Diagnóstico participativo de la caficultura en la Zona Centro del Estado de Veracruz: sistematización estadística de variables

47

3.1. Introducción

47

3.2. Antecedentes

49

3.3. Sistematización estadística de variables registradas en el OC-ZCEV

57

3.4. Síntesis reflexiva

74

Literatura citada

75

IV. Análisis de la cadena de suministro del café en el Centro de Veracruz: situación actual, retos y oportunidades

81

4.1. Introducción

81

4.2. Métodos

83

4.3. Resultados

85

4.4. Discusión y conclusiones

100

Literatura citada

111
V. Planeación participativa y multiobjetivo del sistema producto café en la Zona Centro del Estado de Veracruz: aplicación de un sistema soporte para la toma de decisiones 112

5.1. Introducción 112

5.2. Materiales y métodos 114

5.3. Resultados y discusión 119

5.4. Conclusiones 121

Literatura citada 122

APARTADO II. Productividad de agroecosistemas 124

VI. Estructura y diversidad arbórea de cafetales bajo sistemas agroforestales: caso de la Sierra de Atoyac en la región Córdoba 125

6.1. Introducción 125

6.2. Antecedentes 127

6.3. Metodología para la caracterización de la estructura y diversidad de SAF-Café 130

6.4. Estructura arbórea en SAF-Café y una selva mediana subperennifolia 133

6.5. Diversidad de especies en tres SAF-Café y una selva mediana subperennifolia 139

6.6. Síntesis reflexiva 142

Literatura citada 143

Anexos 148

VII. Valoración participativa de atributos de especies arbóreas nativas en el sombreado de cafetales 149

7.1. Introducción 149

7.2. Antecedentes 150

7.3. Etnobotánica de las especies arbóreas en el sombreado de cafetales 155

7.4. Calidad de madera de árboles en el sombreado de cafetales 161

7.5. Síntesis reflexiva 165

Literatura citada 166

Anexos 170

VIII. La finca como unidad de análisis en el manejo de cafetales bajo sistemas agroforestales (SAF-Café) locales 171

8.1. Introducción 171

8.2. Estudios de caso 173

8.3. Proceso metodológico: la finca como unidad de análisis de SAF-Café 175

8.4. Localización y atributos de los casos de estudio 177

8.5. Caracterización y rentabilidad de tres SAF-Café 184
8.6. Análisis multivariante 193

8.7. Síntesis reflexiva 195

Literatura citada 197

## IX. Crecimiento de árboles de sombreado y producción de café en un sistema agroforestal: resultados experimentales 200

9.1. Introducción 200

9.2. Proceso metodológico en la experimentación 204

9.3. Variables registradas en el componente café y su análisis de varianza 209

9.4. Variables dasonómicas registradas y su análisis de varianza 215

9.5. Conclusiones 227

Literatura citada 228

## X. Manejo de epífitas de los cafetales de sombra para la diversificación productiva y como fuente alternativa de ingresos 231

10.1. Introducción 231

10.2. Efecto de la remoción de epífitas sobre la productividad de café 232

10.3. Recolección de epífitas caídas de forma natural 234

10.4. Cultivo en viveros 235

10.5. Orquídeas 237

10.6. Conservación ex situ de orquídeas 239

10.7. Talleres de cultivo tradicional de orquídeas 241

10.8. Cultivo in vitro de orquídeas 243

10.9. Protocolo de crecimiento acelerado in vitro de *Oncidium sphacelatum* 246

10.10. Conclusiones 248

Literatura citada 249

## APARTADO III. Servicios ambientales 251

## XI. Los suelos cafetaleros del Centro del Estado de Veracruz: propiedades físicas, químicas y biológicas 252

11.1. Introducción 252

11.2. Metodología 256

11.3. Resultados 259

11.4. Recomendaciones generales para un manejo sustentable del suelo 269

11.5. Conclusiones 273

Literatura citada 274
## XII. Cartografía de zonas prioritarias que proveen servicios ambientales hidrológicos en cafetales: caso de la Zona Centro del Estado de Veracruz 276

12.1. Introducción 276

12.2. Generalidades del balance hidrológico 280

12.3. Descripción del modelo 281

12.4. Aplicación del modelo en la zona cafetalera del centro de Veracruz 283

12.4.1. Información fuente y uso de Sistemas de Información Geográfica 285

12.5. Análisis de resultados 286

12.5.1. Análisis y modelación de la captación bruta de agua 286

12.5.2. Análisis y modelación de la evapotranspiración potencial 287

12.5.3. Análisis y modelación de captación neta de agua 289

12.5.4. Análisis y modelación de la infiltración y escorrentía superficial del agua 289

12.6. Identificación de zonas prioritarias en la provisión de SAH 294

12.7. Consideraciones finales 297

Literatura citada 299

Anexos 301

## XIII. Potencial de captura de carbono e impacto financiero en fincas cafetaleras de la Zona Centro del Estado de Veracruz 309

13.1. Introducción 309

13.2. Materiales y métodos 313

13.3. Análisis de escenarios 321

13.4. Potencial de captura de carbono y valoración económica 328

13.5. Síntesis reflexiva 329

Literatura citada 330

## XIV. Implemento de un manejo integrado de plagas y enfermedades en cafetales de la Zona Centro del Estado de Veracruz 333

14.1. Introducción 333

14.2. Los nematodos y la problemática de la corchosis del cafeto en el estado de Veracruz 337

14.3. La roya del cafeto 344

14.4. Las hormigas arrieras en los cafetales 347

14.5. La broca del fruto del cafeto 351

Literatura citada 357
<table><tr><td><b>XV. Biodiversidad en cafetales</b></td><td>361</td></tr><tr><td>15.1. Introducción</td><td>361</td></tr><tr><td>15.2. ¿Cómo se mide la biodiversidad?</td><td>363</td></tr><tr><td>15.3. La biodiversidad que habita en los cafetales</td><td>368</td></tr><tr><td>15.4. ¿Por qué es bueno conservar la biodiversidad en fincas?</td><td>384</td></tr><tr><td>15.5. ¿Cómo fomentar y mantener la biodiversidad en los cafetales?</td><td>390</td></tr><tr><td>15.6. Conclusiones</td><td>394</td></tr><tr><td>Literatura citada</td><td>395</td></tr></table>

Índice de figuras

<table><thead><tr><th></th><th></th><th>Pág.</th></tr></thead><tbody><tr><td>Figura 1.1.</td><td>Esquema metodológico donde en una primera fase se indican las cinco estrategias del proyecto.</td><td>14</td></tr><tr><td>Figura 1.2.</td><td>Diagrama esquematizado del funcionamiento del Centro de Inteligencia.</td><td>16</td></tr><tr><td>Figura 2.1.</td><td>Espacio geográfico regional de la producción de café en la ZCEV.</td><td>29</td></tr><tr><td>Figura 2.2.</td><td>Superficie sembrada y volumen de la producción de café cereza en el estado de Veracruz durante el periodo 1980-2011.</td><td>30</td></tr><tr><td>Figura 2.3.</td><td>Superficie sembrada y volumen de la producción de café cereza en el estado de Veracruz por región cafetalera en el año 2011.</td><td>31</td></tr><tr><td>Figura 2.4.</td><td>Modelo de elevación digital de la ZCEV y sus regiones productoras de café.</td><td>34</td></tr><tr><td>Figura 2.5.</td><td>Dispersión individual total de la superficie de las fincas cafetaleras registradas en el padrón cafetalero del estado de Veracruz (a); y apreciación de la dispersión cuando sólo se consideran cafetales de menos de 10 hectáreas (b).</td><td>37</td></tr><tr><td>Figura 2.6.</td><td>Distribución de fincas a través de su altitud dentro del intervalo 0 a 2,000 metros.</td><td>37</td></tr><tr><td>Figura 2.7.</td><td>Regiones conformantes de la ZCEV y distribución de fincas de café que definen espacios a considerar en estudios y acciones de cada estrategia de Café In Red.</td><td>41</td></tr><tr><td>Figura 3.1.</td><td>Costos de producción por hectárea de café cereza y tasa de retorno calculada a la inversión en cinco regiones de la ZCEV.</td><td>61</td></tr></tbody></table>
<table><tr><td>Figura 3.2.</td><td>Plano definido por los dos componentes principales con mayor explicación de la varianza de seis variables inherentes a productores, el cafetal y la unidad de producción.</td><td>68</td></tr><tr><td>Figura 3.3.</td><td>Agrupaciones formadas por el análisis multivariado y su distribución en el espacio geográfico definido por el OC-ZCEV.</td><td>72</td></tr><tr><td>Figura 3.4.</td><td>Representación gráfica de la relación entre el ingreso por café (IC) y el índice de fuentes de ingreso (IFI).</td><td>73</td></tr><tr><td>Figura 4.1.</td><td>Zona Centro del Estado de Veracruz y sus subregiones cafetaleras.</td><td>86</td></tr><tr><td>Figura 4.2.</td><td>Etapas de transformación en la cadena de suministro del café.</td><td>88</td></tr><tr><td>Figura 4.3.</td><td>Etapas de transformación del café (de izquierda a derecha): café en frutos o cereza, café pergamino producto del beneficiado húmedo, café verde u oro producto del beneficio seco y café tostado.</td><td>94</td></tr><tr><td>Figura 4.4.</td><td>Ganadores veracruzanos del Premio a la Calidad del Café Veracruzano; posteriormente resultaron ganadores de las emisiones 2012 y 2013 del concurso internacional Taza de Excelencia.</td><td>99</td></tr><tr><td>Figura 4.5.</td><td>Evento Segundo Día a la Calidad del Café Veracruzano en la Plaza Central del Palacio Municipal de Córdoba, Ver.</td><td>100</td></tr><tr><td>Figura 4.6.</td><td>Comportamiento de la producción del café en México y la dinámica de las cotizaciones del mercado internacional.</td><td>104</td></tr><tr><td>Figura 5.1.</td><td>Representación esquemática del proceso participativo para la toma de decisiones multicriterio y multiobjetivo.</td><td>114</td></tr><tr><td>Figura 5.2.</td><td>Árbol de problemas del componente café del agroecosistema.</td><td>117</td></tr><tr><td>Figura 5.3.</td><td>Árbol de problemas del componente árboles en el agroecosistema.</td><td>118</td></tr><tr><td>Figura 5.4.</td><td>Resultados del análisis sin agrupar criterios de decisión: precio, apoyos y comercialización.</td><td>119</td></tr><tr><td>Figura 5.5.</td><td>Resultados del análisis sin agrupar criterios de decisión: falta de tecnología, rendimientos y control de plagas.</td><td>119</td></tr><tr><td>Figura 5.6.</td><td>Resultados del análisis sin agrupar criterios de decisión: precio y tecnología.</td><td>119</td></tr><tr><td>Figura 5.7.</td><td>Resultados del análisis con la agrupación de criterios de decisión: tecnología, precios y apoyos.</td><td>120</td></tr><tr><td>Figura 5.8.</td><td>Resultados del análisis con la agrupación de criterios de decisión: precio, tecnología y apoyos.</td><td>120</td></tr><tr><td>Figura 5.9.</td><td>Resultados del análisis con la agrupación de criterios de decisión: apoyos, precio y tecnología.</td><td>120</td></tr><tr><td>Figura 6.1.</td><td>Delimitación del espacio geográfico donde se ubica la Sierra de Atoyac.</td><td>131</td></tr><tr><td>Figura 6.2.</td><td>Dispersión de frecuencias de altura de árboles por franja altitudinal y sistema.</td><td>135</td></tr></table>
Figura 6.3. Distribución diamétrica de árboles en tres sistemas agroforestales de café y una selva mediana subperennifolia en la Sierra de Atoyac, Veracruz. 136

Figura 6.4. Curvas especies-área de tres sistemas agroforestales de café y una selva mediana subperennifolia en la Sierra de Atoyac, Veracruz. 139

Figura 6.5. Dendrograma de semejanza florística entre las 24 unidades de muestreo agrupadas con base en el coeficiente de Sørensen por el método de beta flexible. 141

Figura 7.1. Madera de especies seleccionadas para estudio de propiedades físicas y mecánicas. 163

Figura 8.1. Flujo metodológico para describir a nivel de finca SAF-Café. 176

Figura 8.2. Concentrado de costos de producción e ingresos netos por sistema en cada finca de café. 187

Figura 8.3. Tasas de retorno mostradas por las fincas de cada sistema en las regiones correspondientes. 188

Figura 8.4. Tasas de Retorno (TR) generadas por el incremento del CP y el IN, al pasar en forma ascendente y paulatina de una finca a otra dentro y entre sistemas. 190

Figura 8.5. Función de inversión entre los costos de producción y los beneficios netos de fincas de café bajo tres sistemas de manejo. 192

Figura 8.6. Intervalo de inversión óptima a partir del punto de inflexión después de igualar a cero la segunda derivada. 193

Figura 8.7. Distribución de observaciones en el plano factorial del CP1 y CP2 de tres SAF-Café en la ZCEV. 195

Figura 9.1. Comportamiento de la producción de café cereza y café pergamino por ciclo en el lote experimental sobre SAF-Café. 211

Figura 9.2. Producción de café cereza y pergamino en la interacción ciclo-ariento. 212

Figura 9.3. Relación café cereza-pergamino a través de los ciclos de cosecha. 214

Figura 9.4. Relación cereza-pergamino por ciclo y bajo la sombra de especies arbóreas. 214

Figura 9.5. Expresión del porcentaje de granos planchuela a través de los ciclos de cosecha. 215

Figura 9.6. Incremento en volumen y área basal a lo largo del tiempo para dos arreglos espaciales. 218

Figura 9.7. Medición del crecimiento en altura y diámetro en diferentes edades. 220

Figura 9.8. Crecimiento del área basal y volumen de madera total por especie de sombra. 221
Figura 9.9. Curvas de crecimiento ajustadas para altura de especies de sombra en dos arreglos topológicos del cafetal. 223

Figura 9.10. Curvas de crecimiento ajustadas para diámetro de especies de sombra en dos arreglos espaciales. 225

Figura 9.11. Turno técnico de aprovechamiento de *T. micrantha* conforme al criterio de cruce del ICA y el IMA. 226

Figura 10.1. Evaluación del crecimiento de bromelias epífitas en el vivero de la finca Nebel, Coatepec, Veracruz. 236

Figura 10.2. Diversidad floral de algunas orquídeas epífitas. 237

Figura 10.3. El bosque de niebla es el ecosistema en donde se distribuye el 60% de las orquídeas mexicanas. 239

Figura 10.4. Taller de capacitación de cultivo de orquídeas para productores de café. 242

Figura 10.5. Protocolo para desarrollo acelerado de plántulas de *Oncidium sphacelatum* cultivadas *in vitro*. a) Detalle de la inflorescencia, b) Semillas germinadas *in vitro*, c) Plantas desarrolladas *in vitro* después de seis meses, d) Plantas de orquídeas establecidas *ex vitro* en invernadero. 247

Figura 11.1. Diagrama de caja (mediana, Q1, Q3) y bigote (Mín., Máx.) de: contenido de arcilla (a), contenido de materia orgánica (b), capacidad de intercambio catiónico(c) y porosidad total (d) en los suelos de las regiones del OC-ZCEV. Región Norte = AT y MI (Atzalan y Misantla), Región Centro-norte = CO (Coatepec), Región Centro-sur = HU (Huatusco), Región Sur = CR y ZO (Córdoba y Zongolica). 260

Figura 11.2. Influencia de la materia orgánica sobre la capacidad de intercambio catiónico (a) y la porosidad total (b) en los suelos de las regiones del OC-ZCEV. 261

Figura 11.3. Diagrama de caja (mediana, Q1, Q3) y bigote (Mín., Máx.) del pH (a), nitrógeno total (b), fósforo (c) y potasio (d) en los suelos de las regiones del OC-ZCEV. 1 = región Norte, 2 = región Centro-norte, 3 = región Centro-sur, 4 = región Sur. 262

Figura 11.4. Diagrama de caja (mediana, Q1, Q3) y bigote (Mín., Máx.) del calcio (a) y magnesio (b) intercambiable en los suelos de las regiones del OC-ZCEV. 1 = región Norte, 2 = región Centro-norte, 3 = región Centro-sur, 4 = región Sur. 264

Figura 11.5. Abundancia proporcional de los grupos de macrofauna en las seis zonas del OC-ZCEV. (AT: Atzalan, MI: Misantla, CO: Coatepec, CR: Córdoba, HU: Huatusco y ZO: Zongolica). 266

Figura 11.6. Densidad de las especies de lombrices de tierra en las seis zonas del OC-ZCEV. (AT: Atzalan, MI: Misantla, CO: Coatepec, CR: Córdoba, HU: Huatusco y ZO: Zongolica). 267
<table>
  <tbody>
    <tr>
      <td>Figura 11.7.</td>
      <td>Densidad (a) y biomasa (b) promedio de la macrofauna total en regiones del OC-ZCEV. (AT MI: Atzalan-Misantla, CO: Coatepec, HU: Huatusco, CR ZO: Córdoba-Zongolica).</td>
      <td>267</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>Figura 12.1.</td>
      <td>Esquema del ciclo hidrológico del agua en el ecosistema.</td>
      <td>281</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>Figura 12.2.</td>
      <td>Mapa de la zona de estudio para el balance hidrológico, con las subcuencas de la Región Faja de Oro y los diferentes usos de suelo.</td>
      <td>284</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>Figura 12.3.</td>
      <td>Acercamiento al Mapa de Unidades Hidrológicas Territoriales (UTR).</td>
      <td>286</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>Figura 12.4.</td>
      <td>Prioridad de servicios hidrológicos en la zona de estudio.</td>
      <td>295</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>Figura 12.5.</td>
      <td>Mapa de zonas prioritarias en la provisión de servicios hidrológicos y las fincas de café que cumplen estas condiciones en el centro del estado de Veracruz.</td>
      <td>296</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>Figura 13.1.</td>
      <td>Esquema conceptual de modelo de captura de carbono, adaptado de Sáchelas et al. (2004).</td>
      <td>315</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>Figura 13.2.</td>
      <td>Esquema del sector producción de biomasa.</td>
      <td>316</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>Figura 13.3.</td>
      <td>Potencial de almacenamiento de carbono de una finca promedio en la ZCEV.</td>
      <td>321</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>Figura 13.4.</td>
      <td>Comparación de esquemas de aprovechamiento.</td>
      <td>322</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>Figura 13.5.</td>
      <td>Escenario de aforestación sin aprovechamiento.</td>
      <td>323</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>Figura 13.6.</td>
      <td>Comparación de escenarios de captura de carbono en un esquema de aforestación, sin aprovechamiento y con un aprovechamiento forestal.</td>
      <td>324</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>Figura 13.7.</td>
      <td>Prueba de sensibilidad para la capacidad de carga.</td>
      <td>326</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>Figura 13.8.</td>
      <td>Prueba se sensibilidad para la función de incremento anual.</td>
      <td>327</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>Figura 14.1.</td>
      <td>Síntomas aéreos de plantas infestadas por la corchosis de la raíz del cafeto: a. Planta joven de un año con síntomas de raquitismo, clorosis y deficiencias nutricionales, b. Plantas adultas mostrando síntomas de clorosis, deficiencias nutricionales, flacidez de hojas y defoliación (caída de hojas), c. Foco de infestación en el campo (primer plano).</td>
      <td>339</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>Figura 14.2.</td>
      <td>Síntomas en la raíz de plantas infestadas por la corchosis de la raíz del cafeto: a. Sistema radical de una planta de vivero con síntomas de hipertrofias corchosas en las raíces principales, b. Detalle de los síntomas de corchosis: engrosamientos corchosos en una raíz principal (flecha blanca) y nódulos en raíces jóvenes blancas (flechas rojas), c. Hembras de Meloidogyne sp. causantes de la corchosis con un aspecto globuloso blanco dentro de la parte corchosa de la raíz.</td>
      <td>340</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>Figura 14.3.</td>
      <td>Esquema de manejo integrado de nematodos en sistemas agroforestales de producción de café.</td>
      <td>342</td>
    </tr>
    <tr>
      <td>Figura 14.4.</td>
      <td>Roya del cafeto: a. Cafetos defoliados, b. Pústulas de la roya del cafeto en el envés de las hojas, c. Soro con esporas (izq.), Uredosporas, 1000X (der.).</td>
      <td>345</td>
    </tr>
  </tbody>
</table>
Figura 14.5. *Atta mexicana*: a. Nido de hormiga arriera en cafetal, b. Hormigas cultivando el hongo simbionte, c. Gongilidios (estructuras modificadas del micelio) de *Leucoagaricus gonglyophorus*. 1000X.

Figura 14.6. Hormigas reinas de *Atta mexicana* parasitadas con hongos 350 entomopatógenos: a. *Beauveria bassiana*, b. *Metarhizium anisopliae*.

Figura 14.7. Hongo cultivado por las hormigas arrieras: a. Inoculado con el micoparásito *Escovopsis weberi*, b. Conidióforos del hongo micoparásito 1000X.

Figura 14.8. Trampas Eotrap y Ecoiapar utilizadas en la evaluación para la captura de broca del café en fincas de la región de Coatepec, Veracruz.

Figura 15.1. Biodiversidad en los cafetales de la Zona Central montañosa de Veracruz.

Figura 15.2. Flor del chalahuite (*Inga vera*), especie de árbol común en el sombreado de los cafetales del centro de Veracruz.

Figura 15.3. *Tillandsia ionantha*. Bromelia epífita. 371

Figura 15.4. *Polypodium rhodopleuron*, helecho con hojas jóvenes rojas. 372

Figura 15.5. *Hypothenemus hampei* "broca del cafeto". Es una de las principales plagas del café, ya que sus larvas se alimentan barrenando las semillas. 374

Figura 15.6. Tachinidae (Diptera). Estas moscas son uno de los grupos más importantes en los cafetales, al actuar como parasitoides de otros insectos. 375

Figura 15.7. El género *Camponotus* (Hymenoptera, Formicidae) constituye uno de los grupos de hormigas con mayor número de especies presentes en los cafetales y el bosque. 376

Figura 15.8. *Ecnomiohyla miotympanum* "ranita verde". Es una rana arborícola muy común en los cafetales y zonas alteradas; se reproduce en charcos y arroyos. 377

Figura 15.9. *Trogon violaceus*, ave relativamente común en cafetales de sombra diversificada. 379

Figura 15.10. *Philander opossum* "tlacuache cuatro ojos". Marsupial también conocido localmente como "chipe", es una especie rara que ha sido afectada por la destrucción de su hábitat. 381

Figura 15.11. El murciélago frugívoro *Centurio senex* es un murciélago raro presente en las fincas de café, pero que puede ser abundante local y estacionalmente. 382

Figura 15.12. *Glomus intraradices*. Especie endomicorrizógena muy abundante en las fincas con sombra especializada. 384
Índice de cuadros

Pág.

<table><tr><td>Cuadro 1.1.</td><td>Esquema de estrategias de la red café sustentable. Catálogo de productos, actividades y principales desafíos.</td><td>18</td></tr><tr><td>Cuadro 2.1.</td><td>Variables climáticas, pendiente y altitud en las regiones cafetaleras de la ZCEV.</td><td>33</td></tr><tr><td>Cuadro 2.2.</td><td>Superficie del cafetal definiendo el tamaño de finca por estrato altitudinal.</td><td>35</td></tr><tr><td>Cuadro 2.3.</td><td>Número de productores por tamaño de finca y su distribución por estrato altitudinal.</td><td>36</td></tr><tr><td>Cuadro 2.4.</td><td>Esquemas de muestreo y algoritmo para calcular el número de entrevistas estructuradas a aplicar en la ZCEV.</td><td>38</td></tr><tr><td>Cuadro 3.1.</td><td>Factores y variables considerados en la entrevista estructurada.</td><td>59</td></tr><tr><td>Cuadro 3.2.</td><td>Variables cuantitativas consideradas para un análisis multivariado de datos.</td><td>60</td></tr><tr><td>Cuadro 3.3.</td><td>Frecuencia de las variables consideradas en la entrevista estructurada que caracterizan a cada subzona de la ZCEV.</td><td>62</td></tr><tr><td>Cuadro 3.4.</td><td>Pesos de los componentes que contribuyen en la definición de grupos de productores.</td><td>66</td></tr><tr><td>Cuadro 3.5.</td><td>Estadísticas descriptivas por grupo de productores en variables cualitativas.</td><td>69</td></tr><tr><td>Cuadro 3.6.</td><td>Desagregación de conteos por grupo de productores en variables categóricas.</td><td>72</td></tr><tr><td>Cuadro 3.7.</td><td>Relación de ingresos que se obtienen por café y el índice de fuentes del total de ingresos.</td><td>73</td></tr><tr><td>Cuadro 6.1.</td><td>Atributos estructurales de la vegetación arbórea en tres SAF-Café y una selva mediana subperennifolia.</td><td>134</td></tr><tr><td>Cuadro 6.2.</td><td>Especies con mayor valor de importancia (IVI) y forestal (IVF) por franja altitudinal y sistema en la Sierra de Atoyac, Veracruz.</td><td>138</td></tr><tr><td>Cuadro 6.3.</td><td>Riqueza e índices de diversidad de los sistemas estudiados en dos franjas altitudinales de la Sierra de Atoyac, Veracruz.</td><td>140</td></tr><tr><td>Cuadro 6.4.</td><td>Semejanza florística entre sistemas analizados.</td><td>141</td></tr><tr><td>Cuadro 6.5.</td><td>Resultados del análisis de correspondencia canónica para los tres primeros ejes de la ordenación.</td><td>142</td></tr><tr><td>Cuadro 7.1.</td><td>Nombre común y científico de especies con mayor frecuencia de mención por su presencia en fincas cafetaleras de la ZCEV.</td><td>155</td></tr><tr><td>Cuadro 7.2.</td><td>Valoración de la sombra y de la madera de 20 especies arbóreas presentes en la ZCEV.</td><td>156</td></tr></table>
<table><tr><td>Cuadro 7.3.</td><td>Usos mencionados para especies arbóreas en la ZCEV.</td><td>159</td></tr><tr><td>Cuadro 7.4.</td><td>Parámetros de las principales familias encontradas en la ZCEV.</td><td>159</td></tr><tr><td>Cuadro 7.5.</td><td>Especies con mayor importancia cultural en la ZCEV.</td><td>160</td></tr><tr><td>Cuadro 7.6.</td><td>Principales especies con mayor número de usos y frecuencia de mención.</td><td>161</td></tr><tr><td>Cuadro 8.1.</td><td>Jornales e inversión en insumos por hectárea empleados por los productores en los SAF-Café.</td><td>179</td></tr><tr><td>Cuadro 8.2.</td><td>Especies forestales y frutales arbóreas en los SAF-Café en su modalidad de policultivo tradicional.</td><td>181</td></tr><tr><td>Cuadro 8.3.</td><td>Análisis de muestras de suelo de tres SAF-Café.</td><td>183</td></tr><tr><td>Cuadro 8.4.</td><td>Densidades de población y rendimiento de las principales especies de tres SAF-Café en policultivo.</td><td>186</td></tr><tr><td>Cuadro 8.5.</td><td>Variables de manejo de cafetales y su peso por componente y varianza proporcional acumulada.</td><td>194</td></tr><tr><td>Cuadro 9.1.</td><td>Factores y niveles en un modelo de parcelas subdivididas con mediciones repetidas en distintos ciclos de cosecha.</td><td>205</td></tr><tr><td>Cuadro 9.2.</td><td>Valores de "F" y significancia estadística para tres variables.</td><td>209</td></tr><tr><td>Cuadro 9.3.</td><td>Relación café cereza-pergamino por especie de sombra y significancia conforme a la prueba de Tukey.</td><td>213</td></tr><tr><td>Cuadro 9.4.</td><td>Valores de "F" y su significancia estadística para cuatro variables dasonómicas del estrato arbóreo.</td><td>216</td></tr><tr><td>Cuadro 9.5.</td><td>Variables dasonómicas de las especies de sombra.</td><td>217</td></tr><tr><td>Cuadro 9.6.</td><td>Variables dasonómicas en los arreglos espaciales.</td><td>217</td></tr><tr><td>Cuadro 9.7.</td><td>Variables dasonómicas a través del tiempo.</td><td>218</td></tr><tr><td>Cuadro 9.8.</td><td>Prueba de Tukey-Kramer para altura y volumen de las especies de sombra bajo diferentes arreglos espaciales.</td><td>219</td></tr><tr><td>Cuadro 9.9.</td><td>Modelos ajustados del crecimiento de altura total por especie y arreglo en el SAF-Café.</td><td>222</td></tr><tr><td>Cuadro 9.10.</td><td>Asíntotas estimadas de crecimiento en altura de árboles.</td><td>222</td></tr><tr><td>Cuadro 9.11.</td><td>Modelos ajustados al crecimiento del diámetro normal por especie y arreglo del SAF-Café.</td><td>224</td></tr><tr><td>Cuadro 9.12.</td><td>Cálculo del volumen de madera de ixpepe en hilera sencilla.</td><td>226</td></tr><tr><td>Cuadro 10.1.</td><td>Efecto de la remoción de epífitas en la productividad de cafetos en La Orduña, Veracruz (promedio ± 1 EE), después de seis (2011) y 18 meses (2012) del destenche.</td><td>233</td></tr><tr><td>Cuadro 10.2.</td><td>Número de personas que asistieron a los talleres de capacitación por región cafetalera entre 2011 y 2012.</td><td>242</td></tr></table>
Cuadro 10.3. Algunas especies e híbridos de orquídeas provenientes de cultivo *in vitro* y establecidas con éxito bajo condiciones de invernadero durante el proyecto "Café In Red". 245

Cuadro 10.4. Protocolos de cultivo *in vitro* para incrementar la velocidad de crecimiento de plántulas de diferentes especies de orquídeas. 245

Cuadro 12.1. Componentes naturales utilizados en la elaboración del balance hidrológico. 282

Cuadro 12.2. Subcuencas comprendidas en la zona de estudio. 283

Cuadro 12.3. Valores de ponderación de los factores del medio físico que intervienen en la infiltración del agua. 290

Cuadro 12.4. Valores de capacidad de infiltración reclasificados y ponderados de diferentes grados de pendiente en la región. 290

Cuadro 12.5. Valores de capacidad de intercepción de los diferentes tipos de uso de suelo y cobertura vegetal de la región. 291

Cuadro 12.6. Valores de ponderación y clasificación de los suelos. 292

Cuadro 12.7. Valores de permeabilidad de los tipos de suelo. 292

Cuadro 12.8. Valores de ponderación y clasificación de los tipos de roca. 293

Cuadro 13.1. Mortalidad en función de la biomasa relativa. 318

Cuadro 13.2. Incremento de volumen en el fuste en función de la biomasa relativa. 319

Cuadro 13.3. Especificación de la función de incremento anual para el análisis de sensibilidad. 328

## Anexos

<table><thead><tr><th></th><th></th><th>Pág.</th></tr></thead><tbody><tr><td>Anexo A.</td><td>Patrones generales de estructura poblacional de las principales especies arbóreas en la Sierra de Atoyac.</td><td>154</td></tr><tr><td>Anexo B.</td><td>Especies exclusivas por sistema en la Sierra de Atoyac.</td><td>154</td></tr><tr><td>Anexo C.</td><td>Índice de importancia cultural de especies arbóreas mencionadas en cinco regiones cafetaleras de la Zona Centro del Estado de Veracruz.</td><td>176</td></tr><tr><td>Anexo D.</td><td>Mapa de captación bruta de agua en la Faja de Oro. Arriba, la distribución espacial de la captación de agua en m/m² y abajo, la captación bruta de agua por polígono en m³.</td><td>310</td></tr><tr><td>Anexo E.</td><td>Mapa de evapotranspiración del agua en la Faja de Oro.</td><td>311</td></tr><tr><td>Anexo F.</td><td>Mapa de captación neta de agua en la Faja de Oro.</td><td>312</td></tr></tbody></table>
<table><tr><td>Anexo G.</td><td>Mapa de pendientes de la Faja de Oro.</td><td>313</td></tr><tr><td>Anexo H.</td><td>Mapa de tipos de suelo en la Faja de Oro.</td><td>314</td></tr><tr><td>Anexo I.</td><td>Mapa de tipos de roca en la Faja de Oro.</td><td>315</td></tr><tr><td>Anexo J.</td><td>Mapa de infiltración de agua en la Faja de Oro.</td><td>316</td></tr><tr><td>Anexo K.</td><td>Mapa de escurrimiento superficial de agua en la Faja de Oro.</td><td>317</td></tr></table>
# XIV. Implemento de un manejo integrado de plagas y enfermedades en cafetales de la Zona Centro del Estado de Veracruz

Gloria Luz Carrión Villarnovo<fnref n="1" />, Trevor Williams<fnref n="2" />, Gabriel Mercado Vidal León<fnref n="2" />, Jorge Ernesto Valenzuela González<fnref n="3" />, Luc Villain<fnref n="4" />

## 14.1. Introducción

Desde el uso irracional de químicos en la agricultura post-guerra, los conceptos para combatir las plagas y enfermedades que afectan los cultivos han evolucionado mucho. De un control químico preventivo y sistemático se ha evolucionado hacia un control químico razonado, también llamado control dirigido, donde las aplicaciones de plaguicidas específicos se realizan más de manera curativa, utilizando métodos de supervisión de las poblaciones de plagas y enfermedades y umbrales económicos de intervención. Desde finales de los años 70 e inicio de los 80 se ha evolucionado hacia estrategias de manejo integrado (Boller et al., 1998), ante los problemas ocasionados por el uso intensivo de los plaguicidas químicos, tanto a nivel de salud humana: contaminación de las aguas y del aire, como a nivel de medio ambiente: impacto negativo sobre la fauna silvestre incluyendo la fauna auxiliar como las abejas polinizadoras, pululaciones de plagas por los mismos desequilibrios ocasionados en las comunidades animales y vegetales.

### Conceptos de manejo integrado de plagas y enfermedades

Al implementar una estrategia de manejo integrado, la meta, muy pocas veces alcanzada, de erradicar las plagas y enfermedades se sustituye por un enfoque preventivo y a largo plazo de manejo de poblaciones de estos organismos con el fin de mantenerlas a un nivel que no ocasione un daño económico significativo para el productor. Se habla de estrategia integrada porque se

<footnote n="1">¹ Investigador del Instituto de Ecología A.C., Red de Biodiversidad y Sistemática.
gloria.carrion@inecol.edu.mx</footnote>

<footnote n="2">² Investigador del Instituto de Ecología A.C., Red de Manejo Biorracional de Plagas y Vectores.</footnote>

<footnote n="3">³ Investigador del Instituto de Ecología A.C., Red de Ecología Funcional.</footnote>

<footnote n="4">⁴ Investigador del CIRAD, Francia. Unidad Mixta de Investigación de Resistencia de Plantas a los
Bioagresores.</footnote>
contemplan todas las herramientas disponibles, de una manera complementaria y armoniosa, para mantener las poblaciones de las plagas y enfermedades a un nivel lo más bajo posible sin recurrir o disminuyendo al máximo el uso de plaguicidas químicos. Unas de las medidas fitosanitarias más importantes en el cultivo de café son las de profilaxis o prevención a nivel de viveros, de donde las plantas que van al campo deberían de salir libres de plagas y enfermedades. Otra medida de control fitosanitario, también de carácter preventivo es el control genético a través del uso de material resistente<fnref n="5" /> que puede ser porta-injertos para el manejo de plagas y enfermedades del suelo (hasta la fecha se ha utilizado la especie *Coffea canephora* var. Robusta), o bien variedades comerciales de *C. arabica* como los Catimores y Sarchimores resistentes a la roya, o las más recientes variedades híbridas F1 con resistencia a la roya y nematodos. Existen también medidas de control cultural, es decir que se va a disminuir los niveles de infestación del cultivo por plagas o enfermedades a través de prácticas agronómicas, como, por ejemplo, las prácticas de "repaso" contra la broca del fruto del café. Otra práctica agronómica de suma importancia, es el manejo de cafetales bajo una sombra adecuada, la cual interviene de múltiples modos: como un regulador de microclima de la parcela disminuyendo tanto los estreses abióticos como los térmicos, luminosos (*C. arabica* es originalmente una planta de sotobosque de los altiplanos etíopes) o hídricos y permitiendo así a las plantas con un mejor estado fisiológico, poder expresar de manera óptima, sus defensas naturales (resistencia) contra enfermedades o plagas o su tolerancia hacia los daños ocasionados por estos organismos.

Los árboles de sombra también aportan una cantidad importante de materia orgánica al suelo mejorando así su estructura, calidad química y actividad biológica, lo que permite una mejor nutrición de los cafetos y consecuentemente un mejor estado fisiológico de estos mismos con las consecuencias positivas que se indicaron anteriormente sobre la resistencia o tolerancia de las plantas a las plagas y enfermedades. Este aporte de materia orgánica también favorece el desarrollo de la microflora y de las micro y macro

<footnote n="5">⁵Se considera como resistente, a una planta que tiene la capacidad de reducir el desarrollo y actividad de un parásito a través de mecanismos de defensa pasivos (constitutivos) o activos (inducidos). Una planta resistente no es necesariamente inmune, y en este caso, se habla de resistencia incompleta. La tolerancia de una planta es su aptitud en limitar los efectos negativos de un parásito, de un organismo fitófago, o de un factor abiótico, como por ejemplo la sequía.</footnote>
faunas auxiliares que pueden contribuir a mantener las poblaciones de plagas y enfermedades del suelo a un nivel más bajo. También es importante considerar toda la comunidad vegetal presente en los cafetales, tratándose de plantas cultivadas como el plátano, los cítricos, etc., las especies de árboles de sombra, o las adventicias. Algunas de estas plantas pueden ser hospederas de algunas plagas o enfermedades del cafeto, siendo fuentes de infestación, o bien pueden ser repelentes o tóxicas para los parásitos del cafeto o pueden ser hospederos de organismos benéficos (Ratnadass et al., 2012). Otro tipo de control es el control etológico con el cual se va a aprovechar el comportamiento de las plagas en relación con algún estimulante atractivo o repelente muchas veces de naturaleza química, como, por ejemplo, en el caso del trampeo de la broca del fruto del café descrito más adelante. Finalmente se puede recurrir al control biológico, el cual utiliza organismos vivos que tienen una acción antagonista, sea predadora, parasítica o patogénica hacia una plaga o un agente causal de enfermedad de un cultivo. En este caso es importante que el agro-ecosistema sea favorable al establecimiento de las poblaciones de estos auxiliares. También se habla de estrategia integrada porque no se razona únicamente a nivel de la parcela, sino también a nivel del paisaje o inclusive de la región tomando en cuenta las otras parcelas o unidades de producción agrícola vecinas, así como las áreas silvestres vecinas e inclusive a veces las zonas urbanas (Cumming y Spiesman, 2006). Se ha demostrado, por ejemplo, que la composición paisajística a diferentes escalas en zonas cafetaleras influye sobre la diseminación de la roya anaranjada o de la broca (Avelino et al., 2012).

## Hacia sistemas sostenibles de producción agrícola

Hoy en día, el manejo integrado de plagas y enfermedades debe integrarse a un nuevo y necesario enfoque de intensificación ecológica de la agricultura (Doré et al., 2011). Inspirándose del funcionamiento de la naturaleza, se trata de alcanzar una agricultura al mismo tiempo: 1. Productiva, para enfrentar las necesidades crecientes de alimentos en el planeta, 2. Sostenible, al limitar sus insumos y respetar el medio ambiente para tratar de frenar el cambio climático por efecto de invernadero y la pérdida acelerada de biodiversidad. Ya no se mide la eficiencia de esta agricultura solamente en términos de producción, sino también en términos de servicios ambientales (Zhang et al., 2007), como la captación de carbono, el uso respetuoso del agua, tratándose inclusive, en el caso de los sistemas agroforestales de café de montaña de la zona central de
Veracruz, de un papel primordial en la recarga de los mantos acuíferos, la preservación de biodiversidad, la prevención de catástrofes naturales, la conservación de la fertilidad de suelos, el atractivo de los paisajes para el ecoturismo, etc., así como en términos de servicios sociales contribuyendo a disminuir la emigración de las poblaciones rurales y fortaleciendo las cohesiones sociales. Los sistemas agroforestales de café presentes en la región central de Veracruz son potencialmente excelentes proveedores de todos estos servicios ambientales, si, de manera congruente, se aplica un manejo integrado de plagas y enfermedades reduciendo al máximo el uso de químicos y evitando todas las moléculas más nocivas. Con los sistemas agroforestales de producción de café, de nada serviría captar agua si se contamina con plaguicidas o herbicidas; de nada serviría mantener una diversidad vegetal dentro de los cafetales como refugio para la fauna local si se aplican moléculas químicas altamente tóxicas.

Respecto a la relación entre agricultura y biodiversidad, se trata aun de ir un paso más allá de su simple conservación logrando sinergias entre agricultura y biodiversidad (Brussaard et al., 2010; Quinn, 2012). Quiere decir que no se trata solamente de preservar la biodiversidad, sino que se contempla también aprovechar esta misma biodiversidad para producir mejor. En lo que concierne el manejo integrado de plagas y enfermedades, se puede utilizar la fauna y flora auxiliares endémicas para manejar las poblaciones de los parásitos del cultivo, como por ejemplo las lombrices, los hongos y bacterias del suelo para lograr un control biológico de las poblaciones de nematodos.

## Problemática fitosanitaria de los cafetales de la Zona Centro del Estado de Veracruz

En este capítulo se exponen los resultados de proyectos de investigación y/o elementos de información sobre cuatro plagas y enfermedades de importancia económica para la cafeticultura de la Zona Centro del Estado de Veracruz: la corchosis de la raíz del cafeto relacionada con la infestación conjunta de nematodos agalladores (Meloidogyne spp.) y hongos del suelo, la roya anaranjada del cafeto (Hemileia vastatrix), la broca del fruto del café (Hypothenemus hampei), y las hormigas arrieras (Atta spp. y Acromyrmex spp.).
## 14.2. Los nematodos y la problemática de la corchosis del cafeto en el estado de Veracruz

Los nematodos son bastante desconocidos por los productores, a pesar de que estos gusanos microscópicos constituyen uno de los grupos más importantes del reino animal, tanto por su número de especies descritas, alrededor de 28,000 (Hugot et al., 2001) y un número total de especies estimado en más de medio millón, como por su amplia distribución y gran abundancia en casi todos los ecosistemas del planeta. En los ecosistemas terrestres existe una gran biodiversidad de nematodos llamados de vida libre, que tienen un papel muy importante en la actividad biológica del suelo, tales como los saprófitos que van a participar en el reciclaje de la materia orgánica, los bacteriófagos, los micófagos o los predadores. También están los nematodos fitoparásitos, que parasitan las plantas con diferentes modos de acción sobre sus hospederos según la especie considerada. Los más dañinos para la agricultura son los llamados endoparásitos, es decir que completan una parte o la totalidad de su ciclo biológico dentro de las raíces que van a infestar.

En el caso del cultivo de café, los géneros de nematodos de mayor importancia económica son los nematodos lesionadores, *Pratylenchus* spp. y los nematodos agalladores, *Meloidogyne* spp. (Campos y Villain, 2005). Ambos géneros ocasionan serios daños económicos a la cafeticultura mundial, con una importancia que varía de un país al otro en función de las especies presentes, las cuales tienen niveles de patogenicidad y distribución diferentes. En el estado de Veracruz, se reportaron síntomas relacionados con la presencia de nematodos agalladores *Meloidogyne* spp. desde el inicio de los años 1960's en varios sitios del estado, pero particularmente en las regiones de Córdoba y Huatusco (Vásquez, 1963; Anónimo, 1987). Debido al aspecto de los síntomas en las raíces, que presentan engrosamientos y producción de corcho en las raíces principales lignificadas, incluyendo la raíz pivotante alcanzando hasta el cuello del tallo, se le dio a este síndrome el nombre de corchosis de la raíz del cafeto (Teliz et al., 1991). Los productores de Huatusco, muy familiarizados con este síndrome de la raíz del cafeto le han dado el nombre de "nigua" del café. Desde entonces se ha reportado este síndrome en muchas localidades del estado (Anónimo, 1987; Cruz, 2013). Hasta la fecha la especie de nematodo reportada como responsable de esta enfermedad es *Meloidogyne incognita* en asociación
con hongos del suelo, principalmente *Fusarium oxysporum* (Hernández et al., 1991; Téliz et al., 1991; 1993). En lo que concierne a la especie *M. incognita*, hasta la fecha, todas las identificaciones de poblaciones del estado de Veracruz han sido realizadas con criterios morfológicos, en particular con los diseños perineales de las hembras. Sin embargo, sabemos hoy en día que estos criterios morfológicos no permiten distinguir *M. incognita* de otras especies como *M. izalcoensis* de El Salvador o *M. paranaensis* (Carneiro y Cofcewizc, 2008), especie que está también relacionada con síntomas de corchosis, ocasionando severos estragos a la cafeticultura de Guatemala y de Brasil (Campos y Villain, 2005; Ferraz, 2008; Villain et al., 2008). En Costa Rica, otro caso semejante de corchosis de los cafetos ocasiona daños de manera localizada, pero muy severa en la cafeticultura de este país. Se ha demostrado que, en este caso, la corchosis es ocasionada por el conjunto de un nematodo agallador parásito de los cafetos y endémico de este país, *Meloidogyne arabicida*, y por el hongo *F. oxysporum* (Bertrand et al., 2000). Hay que considerar también la importante diversidad de especies del género *Meloidogyne* reportadas en café, con un número de 18 especies confirmadas que parasitan los cafetos (Carneiro y Cofcewizc, 2008).

## Como reconocer los síntomas de la corchosis de la raíz del cafeto

A nivel aéreo (Figura 14.1), los nematodos agalladores responsables de la corchosis del cafeto tienen un efecto directo sobre la planta, al inducir trastornos importantes en los tejidos vasculares de las raíces y, por lo tanto, en la conducción de la savia. Además, al momento de penetrar dentro de las raíces y sobre todo cuando las hembras adultas ovipositan sus masas de huevos, estas mismas rompen la corteza de la raíz. Estas heridas se vuelven puertas de entrada para hongos y bacterias que provocan un proceso de pudrición y desaparición progresiva del sistema radical de la planta, con un importante efecto sobre la capacidad de la planta a alimentarse y captar agua. Esto se refleja en la planta con síntomas de raquitismo, deficiencias nutricionales, clorosis, flacidez de las hojas en horas calurosas, defoliación y poco a poco un decaimiento prematuro de las plantas hasta su muerte. Por la distribución de los nematodos que van diseminándose progresivamente en el suelo a partir de plantas infestadas (a menudo desde el vivero), estos síntomas aparecen en el campo en forma de focos o manchones que se van expandiendo conforme pasa el tiempo. A menudo se observan manchones de plantas con estos síntomas, aún más marcados en las partes donde se ha quitado la sombra, como resultado de la
combinación del estrés nutricional e hídrico ocasionado por la corchosis, con el estrés fisiológico ocasionado por la exposición a pleno sol (estrés térmico, luminoso e hídrico).

<figure><img src="image_3.png" /><figcaption>Figura 14.1. Síntomas aéreos de plantas infestadas por la corchosis de la raíz del cafeto: a. Planta joven de un año con síntomas de raquitismo, clorosis y deficiencias nutricionales, b. Plantas adultas mostrando síntomas de clorosis, deficiencias nutricionales, flacidez de hojas y defoliación (caída de hojas), c. Foco de infestación en el campo (primer plano).</figcaption></figure>
A nivel de la raíz (Figura 14.2), se pueden observar engrosamientos o a veces pequeños nódulos bien formados en las raíces más jóvenes (de color blanco). En las raíces lignificadas se observan engrosamientos con un aspecto corchoso. Estos síntomas de hipertrofia con corchosis se pueden observar en las raíces principales incluyendo la raíz pivotante, donde pueden alcanzar hasta el cuello de la planta.

<figure><img src="image_4.png" /><figcaption>Figura 14.2. Síntomas en la raíz de plantas infestadas por la corchosis de la raíz del cafeto: a. Sistema radical de una planta de vivero con síntomas de hipertrofias corchosas en las raíces principales, b. Detalle de los síntomas de corchosis: engrosamientos corchosos en una raíz principal (flecha blanca) y nódulos en raíces jóvenes blancas (flechas rojas), c. Hembras de Meloidogyne sp. causantes de la corchosis con un aspecto globuloso blanco dentro de la parte corchosa de la raíz.</figcaption></figure>

## El manejo integrado de nematodos: una necesidad para mantener una buena producción con menor impacto sobre el medio ambiente

Un elemento primordial en la estrategia de manejo integrado de nematodos es la profilaxis, es decir producir viveros sanos, libres de nematodos para no seguir diseminando estas plagas. Por parte del programa *Café In Red*, se han estado transfiriendo a los productores paquetes tecnológicos que permitan la producción de plantas libres de nematodos, en particular con técnicas eficientes de desinfección del sustrato de relleno de bolsas, que sean respetuosas del medio ambiente y permitan conservar la actividad microbiológica del suelo. La solarización del sustrato sería la vía privilegiada. Por otro lado, se debería de
buscar de manera concertada entre los productores, las autoridades competentes y los diferentes actores de la cadena de café, mecanismos que permitan cierto control sanitario de los viveros comerciales, o por lo menos, ofrecer la opción de poder certificar plantas de viveros como libres de nematodos. Los nematicidas químicos son moléculas de alta toxicidad, de espectro amplio, que afectan a casi todos los organismos del reino animal y de alta solubilidad en el agua. Por lo tanto, no tendría sentido tratar de valorizar los servicios ambientales de los cafetales tradicionales de café del centro del estado de Veracruz, como áreas de conservación del agua y recarga de los mantos acuíferos, de conservación de suelos, de conservación de biodiversidad, si por otro lado se aplican nematicidas con las características antes expuestas. Además, los nematicidas tienen un costo alto, es decir que son difícilmente accesibles para los pequeños productores y presentan una eficiencia muy limitada, en particular hacia los nematodos agalladores por el aspecto sedentario de una gran parte de su ciclo biológico (Villain et al., 2002). Por estas razones, un paquete tecnológico de manejo integrado de nematodos, proporcionado al productor, deberá incluir alternativas de control eficiente que sean accesibles (bajo costo) a todos los productores y respetuosas del medio ambiente (Figura 14.3).

Desde 2012, se ha iniciado un proyecto de investigación, incorporando en el grupo de trabajo del INECOL a un nematólogo del CIRAD (Centro de Cooperación Internacional de Investigación Agronómica para el Desarrollo) de Francia a través de un convenio de cooperación científica entre ambas instituciones. Este proyecto de investigación y desarrollo se dividió en dos ejes principales de actividades.

El primer eje de actividades consistió en caracterizar el complejo patogénico compuesto por nematodos agalladores y hongos del suelo responsables de la corchosis de la raíz del cafeto, las interacciones de estos patógenos entre sí, con la planta hospedero y con el entorno ambiental. Se inició la colecta de poblaciones de nematodos agalladores sobre café en diferentes sitios geográficos de la región central del estado de Veracruz, estableciendo crías de estas mismas poblaciones. Se realizó un diagnóstico molecular e iso-enzimático de estas poblaciones para confirmar o no la presencia de M. incognita y/o de otras especies. De la misma manera, se colectaron y cultivaron los hongos
asociados a los síntomas de corchosis con el fin de realizar también una identificación precisa de estos patógenos con herramientas moleculares.

<figure><img src="image_5.png" /><figcaption>Figura 14.3. Esquema de manejo integrado de nematodos en sistemas agroforestales de producción de café.</figcaption></figure>

## Proyecto de investigación y desarrollo del programa Café In Red sobre la temática de la corchosis

Una identificación confiable a nivel de especie de estos parásitos fue indispensable para llevar a bien todos los otros estudios sobre esta enfermedad y en particular para elaborar métodos de control, eficientes y adaptados a las poblaciones presentes en la región. El siguiente paso fue la caracterización de las interacciones de estos parásitos, nematodos y hongos, entre sí y con la planta hospedera y el entorno ambiental, con el fin de determinar los mecanismos que
llevan a la producción de corchosis en las raíces de los cafetos. Estos conocimientos permitirán explorar nuevas posibilidades de control de la enfermedad y/o desarrollar métodos de control ya conocidos, que sean eficientes y durables contra las poblaciones de nematodos y hongos de la región, tal como el control genético a través del uso de material vegetal resistente y el control biológico a través del uso de organismos del suelo antagonistas de estos parásitos. Finalmente, en este eje de investigaciones se ha estudiado la epidemiología de esta enfermedad en relación con la comunidad vegetal presente en los sistemas agroforestales de producción de café del estado de Veracruz. Es decir, se continúa el estudio del estatus de hospedero de las principales especies vegetales asociadas al café: cultivos asociados, especies de árboles de sombra y especies de adventicias.

El segundo eje de investigación consistió en desarrollar y evaluar métodos de control eficientes y respetuosos del medio ambiente. Una primera meta fue proponer un paquete tecnológico para producir plantas de viveros libres de nematodos que fuera: eficiente, accesible a los pequeños productores a través de un bajo costo y una tecnología simple, con un impacto menor sobre el medio ambiente. Para controlar las poblaciones a nivel de campo, los esfuerzos se enfocaron sobre dos líneas de estudio: la primera evaluando material vegetal para poder recomendar a los productores variedades que tengan una resistencia durable a las poblaciones de nematodos presentes en la región, y que estén también adaptadas a las diferentes condiciones agroclimáticas, manteniendo un buen nivel de producción de café, en particular en las zonas de altitud, y que permitan conservar la alta calidad de taza que caracteriza a los cafés producidos en la zona central del estado de Veracruz. La segunda línea de trabajo estuvo enfocada en buscar organismos del suelo que permitieran realizar directamente un control biológico de los nematodos y hongos responsables de la corchosis del cafeto, o que permitieran reducir el impacto de estos patógenos actuando sobre la fisiología de la planta y propiciaran un mayor nivel de expresión de resistencia y/o tolerancia. En esta línea de investigación, una cepa de Paecilomyces sp., ya patentizada para el control del nematodo dorado de la papa y en proceso de licenciamiento con la empresa GreenCorp, se está evaluando hoy en día con una población del nematodo responsable de la corchosis, con resultados preliminares muy promisorios. También está en estudio cómo y cuánto podrían influir las lombrices sobre el control de la
corchosis, ya que se evidenciaron en el caso de ataques de nematodos sobre arroz (Blouin et al., 2005).

## 14.3. La roya del cafeto

En el cultivo del cafeto se conocen muchos hongos parásitos como agentes causales de diversas enfermedades, uno de los más importantes económicamente es la roya anaranjada del cafeto *Hemileia vastatrix* Berk & Br. (Uredinales), el cual es un parásito obligado y específico de *Coffea* spp. (Rubiaceae). Esta roya se descubrió en 1861 parasitando hojas de cafetos nativos de la región del Lago Victoria, Kenia. En 1869 tuvo un efecto devastador en Sri Lanka, provocando el cambio al cultivo del té. Por esta razón ha sido uno de los hongos más temidos y estudiados desde diferentes aspectos. Los países productores de café de América, se mantuvieron libres de esta roya durante 275 años (Wellman, 1972). Sin embargo, llegó a América por Brasil en 1971 y se fue distribuyendo por todas las zonas productoras de cafeto de Sudamérica y Centroamérica (Schieber y Zentmyer, 1984). El gobierno mexicano organizó estrictas campañas de sanidad vegetal por medio del Instituto Mexicano del Café (INMECAFE) y la Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos (SARH). Entre las acciones de dichas campañas se incluyó la aspersión del fungicida oxicloruro de cobre y en menor cantidad del triadimefon, sobre todo en los cafetales ubicados en la frontera con Guatemala. También se implementó la introducción de variedades resistentes a la roya como Catimor, Colombia y Sarchimor. A pesar de todas las medidas preventivas para evitar su dispersión, la roya del cafeto llegó a México en 1981, detectada en Chiapas y posteriormente en todas las zonas cafetaleras del país. Sin embargo, en México la roya no causó defoliación grave en las diferentes regiones productoras.

La roya del cafeto puede reconocerse fácilmente por sus manchas amarillas y pulverulentas en el envés de las hojas (Figura 14.4a). Cada mancha es un conjunto de uredos, los cuales pueden producir entre 300,000 y 2'000,000 de esporas (Mcain y Hennen, 1984). El síntoma característico es la fuerte defoliación, aunque si hay afectación en la raíz por nematodos, la defoliación es más severa. La defoliación provocada por la roya (Figura 14.4b) se debe a que el micelio que se desarrolla en las hojas obstruye el flujo de nutrientes en el floema y acelera la abscisión de las hojas. Cuando la enfermedad es severa, la defoliación puede ser
mayor que el 50%. Esto significa que la planta no tiene la energía necesaria para producir los frutos y por lo tanto, afecta el rendimiento de los cafetos.

En el ciclo de vida de la roya se pueden reconocer tres fases: esporulación (producción de esporas y su maduración), diseminación (liberación de esporas, dispersión y llegada a nuevo hospedero) e infección (germinación, penetración y colonización). En las royas, como en muchos otros parásitos, sus ciclos de vida se caracterizan por ser recurrentes, de manera que las nuevas unidades de infección (esporas) tienen la capacidad de repetir este ciclo, produciendo nuevas generaciones que a su vez producirán otras y así, un proceso policíclico provoca la epidemia (Zadock y Schein, 1979).

<figure><img src="image_6.png" /><figcaption>Figura 14.4. Roya del cafeto: a. Cafetos defoliados, b. Pústulas de la roya del cafeto en el envés de las hojas, c. Soro con esporas (izq.). Uredosporas, 1000X (der.).</figcaption></figure>
El ciclo de vida de *H. vastatrix* tiene tres tipos de esporas: uredosporas, teliosporas y basidiosporas. La formación de las teliosporas está asociada a condiciones secas y frías, como en otras especies de royas (Coutinho et al., 1995). En la mayoría de los cafetales infectados sólo se presentan las uredosporas, las cuales son el estadio infectivo de las hojas del cafeto. Este hongo, requiere de tan sólo una delgada película de agua, para en pocas horas germinar e introducirse a la hoja del cafeto. El ciclo de la roya empieza con la germinación de las esporas; las condiciones adecuadas para su germinación óptima son una delgada película de agua y temperaturas entre 16 y 28°C. El periodo de incubación en el mesófilo de la hoja oscila entre 15 y 21 días, hasta que, por los estomas se genera su nueva esporulación (Becker, 1984). El conocimiento actual sobre la reproducción sexual de esta roya en la uredospora (espora asexual) puede explicar la generación de nuevas razas fisiológicas, las cuales rompen la resistencia genética del hospedero (Cabral et al. 2009; Carvalho et al., 2011).

La fenología de la roya del cafeto ha sido estudiada principalmente por los países afectados por este hongo. La mayor esporulación de la roya se presenta en los meses de menor precipitación, ya que es necesaria humedad relativa baja para la esporulación y dispersión de las esporas (Becker, 1979; 1984). En México, la mayor esporulación se presenta desde octubre hasta abril. En la zona cafetalera Xalapa-Coatepec, entre 1997 y 1999 se realizaron evaluaciones de la incidencia y severidad de la roya, demostrando que esta enfermedad se mantenía baja (7% y 2%, respectivamente), sobre todo en cafetales arriba de 1,000 m de altitud, y un poco mayor (16% y <10%, respectivamente) en los cafetales de 700 m de altitud (Carrión, 2006). Durante más de 30 años, la presencia de la roya no había provocado daños significativos en los cafetales.

Sin embargo, al parecer el cambio climático está generando las condiciones idóneas para que este hongo se reproduzca en los cafetales. Los días con lluvias muy finas y con neblina sirven como cámara de incubación para la germinación de sus esporas. El principal factor de dispersión de la roya es el viento, transportando las esporas a kilómetros de distancia (Javed, 1984). Por esta razón es mejor mantener los árboles de sombra, ya que su dosel evita la dispersión. Esto a su vez genera un microclima que puede favorecer el desarrollo de uno de los micoparásitos de las uredosporas de la roya del cafeto [Lecanicillium lecanii (Zimmermann) Zare & Gams], el cual se encuentra de manera natural en los cafetales (Carrión y Rico-Gray, 2002). Aspersiones en cafetales a bajas altitudes
han resultado exitosas en la disminución de la severidad de la roya (Alarcón y Carrión, 1994).

## 14.4. Las hormigas arrieras en los cafetales

Se conocen como hormigas arrieras a las especies cortadoras de hojas pertenecientes a los géneros *Atta* y *Acromyrmex*. Estas hormigas se caracterizan por tener una relación simbiótica con el micelio de un hongo basidiomiceto (*Leucoagaricus gongylophorus*) que les sirve como alimento. La fundación de una colonia inicia cuando un nido maduro produce hembras (reinas) y machos alados, reproductivamente activos, que abandonan el nido parental para aparearse, en lo que se conoce como "vuelo nupcial". Antes del vuelo nupcial, cada joven reina toma una pequeña porción de micelio del hongo simbionte y lo almacena en una estructura bucal conocida como micangio. Después de la cópula, los machos mueren y las reinas fundan una nueva colonia. Una vez localizado un sitio adecuado para nidificar, la reina siembra el hongo y lo mantiene con sus fluidos fecales. Una vez que nacen las primeras obreras, éstas se encargan del mantenimiento del hongo y del resto de las actividades de la colonia, excepto la reproducción. Cada reina puede poner más de un millón de huevos al año. Las colonias de *Atta* pueden ser muy longevas, ya que pueden durar activas por más de 30 años, con una sola reina reproductora (Currie et al., 1999; Currie, 2001). Del género *Atta*, exclusivo del continente americano, se conocen 14 especies, que se distribuyen desde el sur de los Estados Unidos hasta Argentina (Fernández, 2003). En México se encuentran presentes tres especies: *Atta cephalotes*, *A. mexicana* y *A. texana*.

Una adaptación importante en estas hormigas es la utilización eficiente de vegetación fresca, para el cultivo del hongo simbionte que les sirve de alimento. Por esta razón están consideradas erróneamente entre los principales herbívoros en las regiones tropicales del Nuevo Mundo, y su hábito de recolección de hojas las ha convertido en plagas defoliadoras de diversos cultivos (Wilson, 1986). La transformación de bosques nativos a zonas agrícolas provocó un aumento de su dispersión en ambientes perturbados, incluyendo áreas de cultivo (Cherret 1986; Holway et al., 2002). En algunos bosques tropicales se ha estimado que pueden llegar a forrajear entre 12 y 17% de la parte foliar de las plantas. Otros daños colaterales como proliferación de malezas y
pérdida de áreas de pastura se atribuyen a su presencia, además de provocar daños en líneas eléctricas, el interior de maquinaria y daños en la base de estructuras de construcción, debido a la presencia y desarrollo de los nidos (Fowler et al., 1986). En diversos países del continente americano, varias especies de Atta han sido registradas como plagas en plantaciones de café, debido a que causan defoliación en cafetos, árboles de sombra y plantas forrajeras (Le Pelley, 1973; Varón-Devia, 2006); en México, A. cephalotes y A. mexicana han sido reportadas como plagas de este cultivo (Quiroz-Robledo, 1999).

Convencionalmente, el control de la hormiga arriera ha sido mediante la aplicación de insecticidas químicos como sulfuramida y diflubenzuron (Santos et al., 2007). Estas sustancias químicas son efectivas en el corto plazo; sin embargo, por su toxicidad y baja especificidad, su uso es riesgoso y han causado problemas de salud en humanos y otros animales, de manera que, a largo plazo, generan mayores costos económicos para los productores y para el ecosistema (López y Orduz, 2003; Santos et al., 2007). Una alternativa para el manejo de estos insectos en plantaciones de café certificadas como orgánicas es el uso de agentes de control biológico. En el caso de las hormigas arrieras A. mexicana, A. cephalotes y Acromyrmex octospinosus se ha reportado infección natural ocasionada por algunos hongos entomopatógenos como Metarhizium anisopliae y Beauveria bassiana (Carrión et al., 1996; Posada, 1997; López et al., 1999; Rodrigues et al., 2009).

La región montañosa de Veracruz es una de las zonas cafetaleras más importantes de México, representando el 42% de la producción total del estado (Hernández-Martínez, 2008). Dentro de las plagas documentadas en esta zona se encuentran las hormigas arrieras que, de acuerdo a estudios previos, corresponden a las especies A. octospinosus, A. cephalotes y A. mexicana, siendo estas dos últimas, las más importantes como defoliadoras (Valenzuela-González et al., 2008). A pesar de su presencia, a la fecha, no existen evaluaciones realizadas en la región sobre la magnitud de los daños causados por estos insectos. Sin embargo, algunos caficultores de la región (principalmente productores orgánicos) han manifestado su interés por buscar alternativas de control para este insecto, debido a los problemas que causa en sus fincas (Figura 14.5). Estos problemas involucran desde la defoliación de la vegetación de sombra, daño a las hojas y flores del cafeto, mortalidad de cafetos en vivero y
daños a las instalaciones del lugar debido al comportamiento de nidificación de las hormigas.

<figure><img src="image_7.png" /><figcaption>Figura 14.5. *Atta mexicana*: a. Nido de hormiga arriera en cafetal, b. Hormigas cultivando el hongo simbionte, c. Gongilidios (estructuras modificadas del micelio) de *Leucoagaricus gongylophorus*. 1000X.</figcaption></figure>

En esta línea de investigación, se evaluó bajo condiciones de laboratorio, la efectividad de algunos aislamientos de los hongos entomopatógenos M. anisopliae y B. bassiana y el hongo micoparásito Escovopsis weberi del hongo simbionte, para disminuir la densidad de individuos en un nido o afectar el funcionamiento de la colonia. Todos los aislamientos evaluados fueron obtenidos de muestreos realizados en la zona cafetalera de Coatepec, Veracruz, México. Los hongos entomopatógenos fueron aislados de reinas de A. mexicana, capturadas después del vuelo nupcial, en cafetales de la región (Figura 14.6). Las cepas aisladas fueron seleccionadas con base en la viabilidad de conidios, crecimiento micelial final, esporulación y virulencia. Posteriormente, las cepas seleccionadas fueron evaluadas in vitro sobre obreras de minicolonias de hormigas arrieras mantenidas en cautiverio. Los resultados han demostrado mortalidad de más del 80% en las hormigas obreras y como consecuencia el evidente deterioro del hongo simbionte de las colonias tratadas (Cadavid-Florez, 2011).

En el caso del hongo micoparásito *E. weberi* (Figura 14.7), se trabajó con la cepa obtenida del hongo simbiótico afectado en una colonia de *A. mexicana*. La aplicación del micoparásito en colonias experimentales tuvo un efecto nocivo en los nidos por el detrimento que provoca sobre el hongo cultivado por las hormigas, a partir del cual se alimentan las larvas.
<figure><img src="image_8.png" /><figcaption>Figura 14.6. Hormigas reinas de *Atta mexicana* parasitadas con hongos entomopatógenos: a. *Beauveria bassiana*, b. *Metarhizium anisopliae*.</figcaption></figure>

El éxito del uso de este tipo de organismos para el manejo de insectos plaga se basa en gran parte en dos aspectos fundamentales: la obtención de aislamientos con características favorables para su manejo como agentes de control biológico y un método adecuado de aplicación. Los resultados obtenidos tanto con los entomopatógenos como con el micoparásito, indican que algunos de estos aislamientos pueden ser buenos prospectos para ser utilizados como agentes de control biológico de hormigas arrieras, por lo que es recomendable efectuar las pruebas correspondientes para evaluar su efectividad bajo condiciones de campo.

<figure><img src="image_9.png" /><figcaption>Figura 14.7. Hongo cultivado por las hormigas arrieras: a. Inoculado con el micoparásito *Escovopsis weberi*, b. Conidióforos del hongo micoparásito 1000X.</figcaption></figure>
El éxito del uso de este tipo de organismos para el manejo de insectos plaga se basa en gran parte en dos aspectos fundamentales: la obtención de aislamientos con características favorables para su manejo como agentes de control biológico y un método adecuado de aplicación. Los resultados obtenidos tanto con los entomopatógenos, como con el micoparásito, indican que algunos de estos aislamientos pueden ser buenos prospectos para ser utilizados como agentes de control biológico de hormigas arrieras, por lo que es recomendable efectuar las pruebas correspondientes para evaluar su efectividad bajo condiciones de campo.

## 14.5. La broca del fruto del cafeto

La broca del café *Hypothenemus hampei* (Ferrari) (Coleoptera: Curculionidae: Scolytidae) está considerada como la plaga que ocasiona más daños a este cultivo a nivel mundial (Jaramillo et al., 2011). Este insecto se introdujo a México por el sureste, específicamente por la región cafetalera del Soconusco, Chiapas, en 1978, y actualmente se le puede encontrar en todas las zonas productoras de café del país, incluyendo las del estado de Veracruz, en donde apareció en 1991 (Barrera, 2005). Es un insecto de tamaño diminuto y con apariencia de un gorgojo. Bajo condiciones favorables y sin ningún método de control puede llegar a ocasionar pérdidas hasta del 80% en la producción (Barrera, 2005). Este insecto se alimenta de los frutos de café y causa daño directo en los granos, afectando el rendimiento y calidad de la cosecha. Los frutos verdes, maduros y secos atacados por la broca hembra, presentan generalmente un agujero en su área apical o corona, percibiéndose en esta zona la presencia de un aserrín o polvo obscuro, el cual es más perceptible en café robusta (C. canephora), de manera que entre más severa es la infestación de la broca en un fruto, más obscuro es este polvillo (SENASICA, 2007).

Hasta hace diez años, no se tenían informes de broca encontrada en plantaciones de café arábiga (*Coffea arabica*) por arriba de 1,500 m de altitud (Davis et al., 2006); sin embargo, debido al aumento en años recientes de las temperaturas en las regiones cafetaleras, este insecto puede ser encontrado actualmente también en las zonas altas, en donde es capaz de infestar café arábiga (Jaramillo et al., 2009). Todas las variedades y especies comerciales de café son atacadas por este insecto, aunque presenta una preferencia por el café
robusta, y su multiplicación también es más alta en esta especie (Vega y Mercadier, 1998). Las estimaciones de pérdidas ocasionadas por la broca se han basado principalmente en el porcentaje de frutos perforados y granos dañados (Reid y Mansingh, 1985).

En lo que se refiere al control de esta plaga, existen varios insecticidas químicos, entre los que destaca el endosulfan. Sin embargo, el uso continuo de este producto organoclorado está siendo seriamente cuestionado debido a sus efectos colaterales y a otros efectos indeseables (EPA, 2002; Barrera, 2005). En este contexto, el Manejo Integrado de la Broca (MIB) se presenta como una herramienta que une de manera estratégica varios métodos de monitoreo y control, incluyendo al trampeo como parte de estos métodos, y que privilegian además el control biológico para reducir los impactos económicos asociados con infestaciones de esta plaga.

## La broca en la región cafetalera central veracruzana

**Comparación de tipos de trampas.** Para el caso de la broca del café en la región central de Veracruz, en junio de 2011 se inició una serie de actividades en fincas cafetaleras de la región de Coatepec, Ver., con la finalidad de estudiar la dinámica de esta plaga en la región. Con el apoyo de personal técnico de campo del Comité Estatal de Sanidad Vegetal del Estado de Veracruz (CESVVER), se identificaron y seleccionaron tres fincas con cultivos de café arábica, con niveles de altitud diferente y con sistemas de manejo en campo similares. Las fincas seleccionadas fueron: Arcos (624 m de altitud), Vegas (768 m de altitud) y Costa Rica (901 m de altitud). Estas fincas fueron sujetas a un estudio para comparar la eficiencia de dos tipos de trampa: Etotrap y Ecoiapar, cuya función está fundamentada sobre una base etológica para la captura de adultos de broca del café. Tanto la trampa Etotrap como el atrayente usado en ambos diseños, están indicados por la norma NOM-037-FITO1995 y son empleados en la Campaña Nacional contra la broca del café. Por otro lado, la trampa Ecoiapar, ha sido desarrollada y probada por investigadores de El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR) en las regiones cafetaleras de Chiapas y Guatemala (Campos, 2007; Barrera et al., 2008). El diseño de estas trampas está basado en la reutilización de envases plásticos de refrescos, con capacidades de 2 y 2.5 L, habilitadas con un gotero plástico y/o vial de vidrio conteniendo un atrayente, el cual consiste en una mezcla de etanol-metanol en la proporción 3:1. Cada una de las trampas
fue acondicionada con un lecho de agua, donde fueron capturados los insectos atraídos por el cebo. Para llevar a cabo el estudio, inicialmente se seleccionó una planta café robusta por cada finca. En estas plantas se colocaron en pares las trampas (una trampa Etotrap y una Ecoiapar) (Figura 14.8). Cada trampa fue colocada sobre la planta a una altura aproximada de 1.30 m sobre el suelo. Posteriormente y bajo el mismo esquema de colocación de las trampas en pares (una trampa Etotrap y una Ecoiapar por mata), se realizó un experimento con cuatro repeticiones por cada una de las tres fincas mencionadas, en matas de café arábica bajo sombra.

<figure><img src="image_10.png" /><figcaption>Figura 14.8. Trampas Etotrap y Ecoiapar utilizadas en la evaluación para la captura de broca del café en fincas de la región de Coatepec, Veracruz.</figcaption></figure>

**Comparación de tipos de atrayentes.** De igual forma y tomando en cuenta que el empleo de diferentes atrayentes tiene implicaciones en términos de disponibilidad, costos y para el caso de los alcoholes, la pronta volatilización de los mismos al ser empleados como cebos, se realizó un estudio para evaluar diferentes atrayentes basados en aceites esenciales en combinación con alcoholes. Estas actividades se realizaron en la finca Vegas, una de las fincas antes descritas, perteneciente a la región de Tuzamapan en el municipio de Coatepec, Veracruz, donde se tenía referencia de la presencia de la broca. El estudio se basó en un ensayo realizado en campo en el cual se evaluaron los siguientes siete tratamientos con seis repeticiones cada uno: (i) mezcla de
metanol-etanol 3:1, (ii) alcohol de caña, (iii) mezcla de metanol + sándalo, (iv) mezcla de metanol + esencia de romero, (v) mezcla de metanol + esencia de naranja, (vi) mezcla de metanol + esencia de clavo, (vii) testigo (agua purificada). Cada uno de los cebos fue acondicionado en viales de vidrio de 15 mL de capacidad, con una tapa de hule perforada y usada como difusor del atrayente. Las trampas empleadas fueron del tipo Ecoiapar. En campo se colocaron dos trampas con diferentes tratamientos y seleccionadas aleatoriamente sobre ramas a 1.30 m de altura sobre el suelo en plantas de café arábiga. La recolección de muestras y de datos se realizó mediante visitas a las fincas cada 15 días. Posteriormente, y con las muestras recuperadas de las 42 trampas, se realizó la identificación y conteo de brocas capturadas en laboratorio.

**Infestación de frutos.** Por otro lado, y a partir de un estudio para determinar el porcentaje de infestación por broca en granos de café (100 granos por muestra) procedentes de 51 sitios de la región central veracruzana (Huatusco, Córdoba, Misantla, Coatepec, Atzalan y Zongolica), se seleccionaron tres fincas, en las cuales se obtuvo el mayor porcentaje de infestación por broca. Estas fincas correspondieron a las regiones de Huatusco (Localidad El Mirador: 1,053 m de altitud); Córdoba (Cañada Blanca, mpio. de Amatlán: 868 m de altitud) y Misantla (Localidad La Victoria, mpio. de Yecuatla: 320 m de altitud). Posteriormente, las fincas fueron ubicadas geográficamente y sujetas a una visita mensual entre marzo y septiembre de 2012, para llevar a cabo un recorrido por cada una de ellas e identificar sitios para posteriores muestreos de granos en plantas de café. En cada visita mensual realizada, además de realizar una colecta de frutos, se tomaron datos de temperatura e intensidad luminosa como covariables en el proceso de infestación de broca.

## Resultados de estudios de la broca del café

**Comparación de tipos de trampas.** Los resultados de los estudios sobre la evaluación de los dos tipos de trampa mostraron que, en las tres fincas de la región de Coatepec, el mes de abril fue en el que se presentó mayor captura de broca, en un período de muestreo que duró de febrero a junio de 2012. Esto se debió a que, durante esta época del ciclo, denominada de intercosecha, se presentó el fenómeno de "emergencia masiva" (Ramírez del Ángel et al., 2007), en el cual las hembras abandonaron los frutos viejos para salir en busca de nuevos frutos. De igual forma, la trampa Ecoiapar (1 ventana), capturó el mayor
número de broca en las tres fincas evaluadas; en el caso de la finca Vegas, la trampa Ecoiapar capturó aproximadamente 40% más brocas que la trampa Etotrap.

**Comparación de tipos de atrayentes.** En lo que se refiere al estudio para evaluar atrayentes basados en aceites esenciales y alcoholes, se observaron diferencias significativas entre los diferentes tratamientos. El tratamiento compuesto por la mezcla de metanol-etanol 3:1 fue el que más atrajo broca de café en relación a los otros, seguido del tratamiento conteniendo únicamente alcohol de caña de azúcar. El tratamiento testigo (agua purificada) fue el que atrajo menos broca. Asimismo, los tratamientos correspondientes a las mezclas de metanol + los aceites esenciales de sándalo, romero y naranja, tuvieron una respuesta intermedia, mientras que el tratamiento de aceite de clavo fue intermedio entre el control y el alcohol de caña.

**Infestación de frutos.** Finalmente, y con relación a los estudios para determinar los niveles de infestación en tres fincas de café en las regiones de Huatusco, Córdoba y Misantla, los datos obtenidos señalan que los meses de marzo, mayo, julio y septiembre son aquellos donde se presenta el mayor porcentaje de infestación. De igual forma, las muestras obtenidas de la finca de la región de Córdoba en el mes de mayo, fueron las que presentaron mayor porcentaje de infestación de broca en frutos (98% en el mes de mayo).

## Complejidad en el control de la broca del cafeto

La plaga de la broca del café se encuentra presente en las principales regiones cafetaleras del centro del estado de Veracruz. No obstante, su biología, las especies de café sembradas y la altitud a la que se encuentran las fincas, intervienen como factores que influyen en su reproducción dentro de los granos de café. De acuerdo a los estudios para evaluar los tipos de trampa para el monitoreo y control de la broca del café en fincas cafetaleras veracruzanas, la trampa Ecoiapar resultó tener una mayor eficiencia en el trampeo, comparada con la trampa Etotrap. Por lo tanto, se recomienda una evaluación de este diseño de trampa a escala regional dado su eficiencia en estudios realizados en Chiapas, y ahora en Veracruz.
Por otro lado, y para el caso de los atrayentes probados bajo condiciones de campo, la mezcla de etanol-metanol 3:1 fue el atrayente más efectivo para *H. hampei* en comparación con los cebos con aceites esenciales. Sin embargo, el atrayente con base en alcohol de caña tuvo un buen desempeño, y por su bajo costo debería ser considerado como una posible alternativa al uso del metanol, el cual es tóxico por ingestión.

Finalmente, el manejo de la broca del café es un asunto complicado. Por ser una plaga críptica que vive prácticamente toda su vida dentro del grano de café, no está disponible al ataque de la mayoría de los enemigos naturales. En este sentido, las hormigas del género *Azteca*, los parasitoides exóticos importados de países africanos, y los hongos entomopatógenos como *B. bassiana* han generado el mayor grado de interés entre los investigadores en el campo del control biológico. No obstante, a pesar de los esfuerzos para optimizar el uso de estos tipos de enemigos naturales, parece que el principal factor que determina los niveles de infestación de la broca en las fincas, es el precio del café en el mercado. Cuando los precios son altos, el caficultor maximiza la cosecha y muy pocos frutos infestados quedan en la planta de café o en el suelo. En cambio, cuando el precio del café es bajo, la cosecha es menos rigurosa o no se realiza y las poblaciones de la plaga pueden reproducirse y crecer de manera muy importante. Típicamente esta situación se mantiene durante varios años hasta que los mercados internacionales empiezan a favorecer los precios de café, con la consecuente movilización de la actividad caficultora en el país. En realidad, existe una serie de factores biológicos, ambientales, económicos y sociales que determinan la importancia de esta plaga, los cuales han sido revisados en gran detalle (Barrera, 2005). No cabe duda de que la caficultura en la región requiere de un enfoque holístico para atender sus demandas y promover esta actividad de gran importancia regional de manera sostenible y socialmente responsable.

## Agradecimientos

Al CONACYT por el apoyo al proyecto: Consolidación de una red agroecológica intersectorial de innovación para lograr una caficultura sustentable en el centro del estado de Veracruz y al Dr. Robert Manson, responsable de este proyecto.
A los propietarios y al personal de campo de las fincas Arcos, Vegas y Costa Rica de la región de Coatepec, Ver., y a los Sres. David Cabrera, Jorge Müller y Alberto Fernández, propietarios de las fincas cafetaleras de Cañada Blanca, municipio de Amatlán de los Reyes, El Mirador, municipio de Huatusco y La Victoria, municipio de Yecuatla, Ver., respectivamente, por las facilidades brindadas durante las actividades de campo.

## Literatura citada

Alarcón, R. y G. Carrión. 1994. Uso de *Verticillium lecanii* en cafetales como control biológico de la roya del cafeto. Fitopatología 29(1):82-85.

Anónimos, 1987. Los nematodos en cafetales del centro de Veracruz. Boletín Técnico de Café No. 4. Instituto Mexicano del café. Veracruz, Ver., México. 4 p.

Avelino, J., A. Romero-Gurdían, H. F. Cruz-Cuellar and F. A. J. Declerck. 2012. Landscape context and scale differentially impact coffee leaf rust, coffee berry borer and coffee root-knot nematodes. Ecological Applications 22(2):584-596.

Barrera, J. F. 2005. Investigación sobre la broca del café en México: logros, retos y perspectivas. p. 1-13. *In:* Barrera, J. F. (ed.). Simposio sobre Situación Actual y Perspectivas de la Investigación y Manejo de la Broca del Café en Costa Rica, Cuba, Guatemala y México. Sociedad Mexicana de Entomología. Colegio de la Frontera Sur. Tapachula, Chis., México.

Barrera, J. F., J. Herrera, M. Chiu, J. Gómez y J. Valle M. 2008. La trampa de una ventana (ECOIAPAR) captura más broca del café *Hypothenemus hampei* que la trampa de tres ventanas (ETOTRAP). Entomología Mexicana 7:619-624.

Becker, S. 1979. Estudios sobre la propagación de las uredosporas de *Hemileia vastatrix* Berk & Br., agente causal de la roya en Kenia. Sociedad Alemana de Cooperación Técnica. Eschborn, Hessen, Alemania. 70 p.

Becker, S. 1984. Epidemiology and spreads of *Hemileia vastatrix*. p. 35-40. *In:* Fulton, R. H. (ed.). Coffee Rust in Americas. American Phytopathological Society. Saint Paul, MN, USA.

Bertrand, B., C. Nuñez and J. L. Sarah. 2000. Disease complex in coffee involving *Meloidogyne arabicida* and *Fusarium oxysporum*. Plant Pathology 49:383-388.

Blouin, M., Y. Zuily-Fodil, A. T. Pham-Thi, D. Laffray, G. Reversat, A. Pando *et al*. 2005. Belowground organism activities affect plant aboveground phenotype, inducing plant tolerance to parasites. Ecology Letters 8(2):202-208.

Boller, E. F., J. Avila, J. P. Gendrier, E. Jörg and C. Malavolta. 1998. Integrated plan protection in the context of a sustainable agriculture. IOBC-WPRS Bulletin 21(1):13-17.

Brussaard, L., P. Caron, B. Campbell, L. Lipper, S. Mainka, R. Rabbinge *et al*. 2010. Reconciling biodiversity conservation and food security: Scientific challenges for a new agriculture. Current Opinion in Environmental Sustainability 2(1-2):34-42.

Cabral, P. G. C., E. M. Zambolim, L. Zambolim, T. P. Lelis, A. S. Capucho and E. T. Caixeta. 2009. Identification of a new race of *Hemileia vastatrix* in Brazil. Australasian Plant Disease Notes 4:129-130.

Cadavid-Florez, L. 2011. Evaluación del efecto de hongos entomopatógenos para el control de *Atta mexicana* (Hymenoptera: Formicidae). Tesis de Maestría. Instituto de Ecología A.C. Xalapa, Ver., México. 117 p.

Campos, O. 2007. 35 Años de experiencias sobre la Broca del café en Guatemala. p. 7-16. *In:* Barrera, J. F., A. García, V. Domínguez y C. Luna (eds.). La Broca del Café en América Tropical. Hallazgos y Enfoques. Sociedad Mexicana de Entomología. Colegio de la Frontera Sur. Tapachula, Chis., México.
Campos, V. P. and L. Villain. 2005. Nematode parasite of coffee and cocoa. p. 529-579. *In:* Luc, M., R. A. Sikora and J. Bridge. Plant Parasitic Nematodes in Subtropical and Tropical Agriculture. 2a ed. CABI Publishing. London, UK.

Carneiro, R. M. D. G. and E. T. Cofcewicz. 2008. Taxonomy of coffee-parasitic root-knot nematodes, *Meloidogyne* spp. p. 87-122. *In:* Souza, R. M. (ed.). Plant-Parasitic Nematodes of Coffee. Springer. Netherlands.

Carrión, G. 2006. La naturaleza de las interacciones entre la roya del cafeto y sus hiperparásitos. Tesis de Doctorado. Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Ciencias. México, D.F. México. 119 p.

Carrión, G., L. Quiroz y J. Valenzuela. 1996. Hongos entomopatógenos de las hormigas arrieras *Atta mexicana* en México. Revista Mexicana de Micología 12:41-48.

Carrión, G. and V. Rico-Gray. 2002. Mycoparasites on the coffee rust in México. Fungal Diversity 11:49-60.

Carvalho, C. R., R. C. Fernandes, G. M. Almeida Carvalho, R. W. Barreto and H. C. Evans. 2011. Cryptosexuality and the genetic diversity paradox in coffee rust, *Hemileia vastatrix*. PloS One 6(11):e1-7.

Cherrett, J. M. 1986. History of the leaf-cutting ant problem. p. 10-17. *In:* Lofgren, C. S. and R. K. Vander-Meer (eds.). Fire Ants and Leaf-Cutting Ants. Westview Press. Boulder, Colorado, USA.

Coutinho, T. A., F. H. J. Rijkenberg and M. A. J. Van Asch. 1995. Teliospores of *Hemileia vastatrix*. Mycological Research 99(8):932-934.

Cruz, H. L. 2013. Identificación del nematodo agallador de la raíz del cafeto en la región centro de Veracruz. Trabajo de Experiencia Recepcional. Universidad Veracruzana. Facultad de Ciencias Agrícolas. Xalapa, Ver., México. 39 p.

Cumming, G. S. and B. J. Spiesman. 2006. Regional problems need integrated solutions: Pest management and conservation biology in agroecosystems. Biological Conservation 131(4):533-543.

Currie, C. R. 2001. A community of ants, fungi and bacteria: A multilateral approach to studying symbiosis. Annual Review of Microbiology 55(1):357-380.

Currie, C. R., J. A. Scott, R. C. Summerbell and D. Malloch. 1999. Fungus-growing ants use antibiotic-producing bacteria to control garden parasites. Nature 398(14):701-704.

Davis, A. P., R. Govaerts, D. M. Bridson and P. Stoffelen. 2006. An annotated taxonomic conspectus of the genus *Coffea* (Rubiaceae). Botanical Journal of the Linnean Society 152(4):465-512.

Doré, T., D. Makowski, E. Malézieux, N. Munier-Jolain, M. Tchamitchian and P. Tittonell. 2011. Facing up to the paradigm of ecological intensification in agronomy: Revisiting methods, concepts and knowledge. European Journal of Agronomy 34(4):197-210.

EPA (Environmental Protection Agency). 2002. Endosulfan RED facts. www.epa.gov/oppsrrd1/REDs/factsheets/endosulfan_fs.htm [consultado el 14 julio de 2013].

Férnandez, F. (ed). 2003. Introducción a las hormigas de la región Neotropical. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá, Colombia. 398.p.

Ferraz, L. C. C. B. 2008. Brazil. p. 225-248. *In:* Souza, R. M. (ed.). Plant-Parasitic Nematodes of Coffee. Springer. Netherlands.

Fowler, H. G., L. C. Forti, V. Pereira-da-Silva and N. B. Saes. 1986. Economics of grass-cutting ants. p. 18-35. *In:* Lofgren, C. S. and R. K. Vander-Meer (eds.). Fire Ants and Leaf-Cutting Ants. Westview Press. Boulder, Colorado, USA.

Hernández-Martínez, G. 2008. Clasificación agroecológica. p. 15-34. *In:* Manson, R. H., V. Hernández-Ortiz, S. Gallina y K. Mehltreter (eds.). Agroecosistemas Cafetaleros de Veracruz: Biodiversidad, Manejo y Conservación. Instituto de Ecología. Instituto Nacional de Ecología. México, D. F.

Hernández, V. E. E., G. Castillo P. y V. Cid del Prado I. 1991. Estudio fitonematológico en cafetales del municipio de Tlaltetela, Ver. p. 127. *In:* Resúmenes del XVIII Congreso Nacional de Fitopatología. Puebla, Pue., México.
Holway, D., L. Lach, A. V. Suarez, N. D. Tsuitsui and T. J. Case. 2002. The causes and consequences of ant invasions. Annual Review of Ecology and Systematics 33:181-233.

Hugot, J. P., P. Baujard and S. Morand. 2001. Biodiversity in helminths and nematodes as a field of study: An overview. *Nematology* 3(3):199-208.

Jaramillo, J., A. Chabi-Olaye, C. Kamonjo, A. Jaramillo, F. E. Vega, H. M. Poehling et al. 2009. Thermal tolerance of the coffee berry borer *Hypothenemus hampei*: Predictions of climate change impact on a tropical insect pest. *PLoS One* 4(8):e1-11.

Jaramillo, J., E. Muchugu, F. E. Vega, A. Davis, C. Borgemeister and A. Chabi-Olaye. 2011. Some like it hot: The influence and implications of climate change on coffee berry borer (*Hypothenemus hampei*) and coffee production in East Africa. *PLoS One* 6(9):e1-14.

Javed, Z. U. R. 1984. Leaf rust in Africa and what it means to american programs. *In:* Fulton, R. H. (ed.). Coffee Rust in Americas. American Phytopathological Society. Saint Paul, MN, USA. 120 p.

Le Pelley, R. H. 1973. Las plagas del café. Agricultura tropical. Ed Labor. Barcelona, España. 227 p.

López, E., M. Romero, A. Ortiz y S. Orduz. 1999. Primer registro de *Metarhizium anisopliae* infectando reinas de *Atta cephalotes* (Hymenoptera: Formicidae) en Colombia. *Revista Colombiana de Entomología* 25:49-56.

López, E. and S. Orduz. 2003. *Metarhizium anisopliae* and *Trichoderma viridae* for control of nests of the fungus-growing ant, *Atta cephalotes*. *Biological Control* 27:194-200.

Mcain, J. W. and J. F. Hennen. 1984. Development of the uredinial thallus and soros in the orange rust fungus *Hemileia vastatrix*. *Phytopathology* 74(6):714-721.

Posada, F. J. 1997. Infección natural causada por el hongo *Metarhizium anisopliae* en la hormiga arriera. *CENICAFE (Colombia)* 48(3):204-208.

Quinn, J. E. 2012. Sharing a vision for biodiversity conservation and agriculture. Renewable Agriculture and Food Systems 28(01):93-96.

Quiroz-Robledo, L. 1999. Hymenoptera, Formicidae. p. 99-105. *In:* Deloya-López, A. y J. Valenzuela-González (eds.). *Catálogo de Insectos y Ácaros Plaga de Cultivos Agrícolas en México. Sociedad Mexicana de Entomología. México.*

Ramírez del Ángel, M., M. González C., A. Bello R. y S. Romero B. 2007. Campaña nacional contra la broca del café en México: operación y perspectivas. p. 73-81. *In:* Barrera, J. F., A. García, V. Domínguez y C. Luna (eds.). La Boca del Café en América Tropical: Hallazgos y Enfoques. Sociedad Mexicana de Entomología. El Colegio de la Frontera Sur. México, D. F.

Ratnadass, A., P. Fernandes, R. Habib and J. Avelino. 2012. Plant species diversity for sustainable management of crop pests and diseases in agroecosystems: A review. *Agronomy for Sustainable Development* 32(1):273-303.

Reid, J. C. and A. Mansingh. 1985. Economic losses due to *Hypothenemus hampei* Ferr. during processing of coffee berries in Jamaica. *Tropical Pest Management* 31(1):55-59.

Rodrigues, A., A. Silva, M. Bacci Jr, L. C. Forti and F. C. Pagnocca. 2009. Filamentous fungi found on foundress queens of leaf cutting ants (Hymenoptera: Formicidae). *Journal of Applied Entomology* 134(4):342-345.

Santos, A. V., B. L. de Oliveira and R. I. Samuels. 2007. Selection of entomopathogenic fungi for use in combination with sub-lethal doses of imidacloprid: Perspectives for the control of the leaf-cutting ant *Atta sexdens rubropilosa* Forel (Hymenoptera: Formicidae). *Mycopathologia* 163(4):233-240.

Schieber, E. and G. A. Zentmyer. 1984. Distribution and spreads of coffee rust in Latin America. p. 1-14. *In:* Fulton, R. H. (ed.). Coffee Rust in the Americas? American Phytopathological Society. Saint Paul, MN, USA.

SENASICA (Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria). 2007. Campaña contra la broca del café. http://senasicaw.senasica.sagarpa.gob.mx/campañas nacionales.html [consultado el 18 de junio de 2013].

Teliz, O. D., G. Castillo-Ponce y D. Nieto-Angel. 1993. La corchosis del cafeto en México. *Revista Mexicana de Fitopatología* 11:5-12.

Téliz, O. D., D. Nieto A. y G. Castillo P. 1991. La Corchosis del café: síntomas e histopatología. *Revista Mexicana de Fitopatología* 11:6-12.
Valenzuela-González, J. E., L. Quiroz-Robledo y D. L. Martínez-Tlapa. 2008. Hormigas (insecta: Hymenoptera: Formicidae). p. 107-121. *In:* Manson, R. H., V. Hernández-Ortiz, S. Gallina y K. Mehltreter (eds.). Agroecosistemas Cafetaleros de Veracuz: Bodiversidad, Manejo y Conservación. Instituto de Ecología. México, D. F.

Varón-Devia, E. H. V. 2006. Distribution and foraging by the leaf-cutting ant, *Atta cephalotes* L. in coffee plantations with different types of management and landscape context, and alternative to insecticides for its control. Tesis de Doctorado. University of Idaho. College of Graduate Students.Idaho, ID. USA. 130 p.

Vázquez, J. T. 1963. Relaciones suelo-nemátodos. p. 201-203. *In:* Memoria del 1er Congreso Nacional de Ciencia del Suelo. Sociedad Mexicana de Ciencia del Suelo. México, D. F.

Vega, F. E. and G. Mercadier. 1998. Insects, coffee and ochra-toxin A. Florida Entomologist 81(4):543-544.

Villain, L., A. Hernández and F. Anzueto. 2008. Central America. p. 261-275. *In:* Souza R. M. (eds.). Plant-Parasitic Nematodes of Coffee. Springer Netherlands.

Villain, L., P. Baujard, F. Anzueto, A. Hernandez and J. L. Sarah. 2002. Integrated protection of coffee plantings in Central America against nematodes. Plantations recherche développement. Recherche et Caféiculture (special issue):118-133.

Welman, F. L. 1972. Tropical American plant disease (neotropical phytopathology problems). The Scarecrow Press Inc. Metuchen, NJ, USA. 989 p.

Wilson, E. O. 1986. The defining traits of fire ants and leaf-cutting ants. p. 1-3. *In:* Lofgren, C. S. and R. K. Vander-Meer (eds.). Fire Ants and Leaf-Cutting Ants. Westview Press. Boulder, Colorado, USA.

Zadock, J. C. and R. D. Schein. 1979. Epidemiology and plant disease management. Oxford University Press. New York, NY, USA. 427 p.

Zhang, W., T. H. Ricketts, C. Kremen, K. Carney and S. M. Swinton. 2007. Ecosystem services and dis-services to agriculture. *Ecological Economics* 64(2):253-260.