# Évaluation du creux axillaire en 2024: point de vue du chirurgien et rôle du radiologue

Roshanack Movassaghi, Jean-Marc Classe, Marine Neveu, Isabelle

Doutriaux-Dumoulin

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Roshanack Movassaghi, Jean-Marc Classe, Marine Neveu, Isabelle Doutriaux-Dumoulin. Évaluation du creux axillaire en 2024: point de vue du chirurgien et rôle du radiologue. Imagerie de la Femme, 2024, 34, pp.103 - 107. 10.1016/j.femme.2024.03.007. hal-05111517

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COMMUNICATION CONGRÈS ANNUEL SIFEM

# Évaluation du creux axillaire en 2024 :
point de vue du chirurgien et rôle du
radiologue

<figure><img src="image_3.png" /></figure>

*Assessment of the axillary lymph node involvement: Surgeon's point of view and role of the radiologist*

Roshanack Movassaghi<sup>a,*</sup>, Jean-Marc Classe<sup>b,c</sup>,
Marine Neveu<sup>a</sup>, Isabelle Doutriaux-Dumoulin<sup>a</sup>

Received 26 March 2024; accepted 28 March 2024

Available online 3 mai 2024

## MOTS CLÉS

Cancer du sein;
Échographie axillaire;
Stadification
ganglionnaire
axillaire

**Résumé** Pour la prise en charge du cancer du sein, ces vingt dernières années ont été marquées par une désescalade des traitements chirurgicaux de l'aisselle avec un élargissement des indications de la surveillance du ganglion sentinelle et plus récemment le développement de l'exérèse ganglionnaire ciblée, sans impact sur la survie des patientes. L'échographie axillaire couplée à l'examen clinique permet de prédire la charge tumorale de l'aisselle. Le rôle du radiologue a parallèlement évolué, se devant de décrire le nombre de ganglions suspects qui conditionne la prise en charge chirurgicale, les patientes ayant moins de deux ganglions suspects étant éligibles à la surveillance du ganglion sentinelle. La preuve de l'atteinte ganglionnaire en situation préthérapeutique sera obtenue par cytoponction ou microbiopsie ganglionnaire. © 2024 Les Auteurs. Publié par Elsevier Masson SAS. Cet article est publié en Open Access sous licence CC BY (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/).

## KEYWORDS

Breast cancer;
Axillary ultrasound;
Axillary lymph node
staging

**Summary** For patients with breast cancer, de-escalation of armpit surgical treatments happened during the last twenty years to reduce the morbidity mainly induced by complete axillary lymph node dissection, with a broadening of sentinel lymph node biopsy indications and, more recently, the development of targeted lymph node excision, with no impact on patient survival. Axillary ultrasound combined with clinical examination can predict the tumour burden in the

<footnote><sup>a</sup> Service d'imagerie médicale, institut de cancérologie de l'Ouest, 44805 Saint-Herblain,
France</footnote>

<footnote><sup>b</sup> Service de chirurgie oncologique, institut de cancérologie de l'Ouest, 44805 Saint-Herblain,
France</footnote>

<footnote><sup>c</sup> Nantes université, 44000 Nantes, France</footnote>

<footnote>* Auteur correspondant.
E-mail address: roshanack movassaghi@ico.unicancer.fr (R. Movassaghi).</footnote>
axilla. At the same time, the radiologist's role has evolved, as they must describe the number of suspicious lymph nodes, which determines surgical management. Patients having fewer than two suspicious lymph nodes are eligible for sentinel lymph node biopsy. Ultrasound-guided fine-needle aspiration or core biopsy will provide proof of lymph node involvement.
© 2024 The Authors. Published by Elsevier Masson SAS. This is an open access article under the CC BY license (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/).

# Point de vue du chirurgien

## Techniques chirurgicales

Pour les patientes atteintes d'un cancer du sein, il existe globalement deux types de chirurgie axillaire : le curage axillaire et l'exérèse ganglionnaire ciblée (ganglion sentinelle, ganglion clippé).

Le principe du curage axillaire est basé sur les repères anatomiques du triangle axillaire entre la veine axillaire en haut, la paroi thoracique en dedans, le muscle grand dorsal en dehors et le muscle petit pectoral en avant. Ces repères ont été formalisés notamment par l'étude de Berg et al., qui définit les étages I (en dessous du muscle petit pectoral) et II (en arrière du petit pectoral) comme étant les zones d'intérêt de l'exérèse ganglionnaire axillaire [1]. Berg et al. ont eu le mérite de démontrer que l'envahissement ganglionnaire axillaire progressait par étapes depuis les ganglions de la région basse de l'aisselle jusqu'aux ganglions situés au niveau du bord supérieur du muscle petit pectoral (étage III de Berg). Cette progression de proche en proche a servi de base au concept de ganglion axillaire sentinelle.

La technique de la surveillance du ganglion sentinelle a été décrite par Giuliano et al. en 1995 [2]. Le ganglion sentinelle est le premier ganglion axillaire situé sur le parcours que suivraient les cellules cancéreuses. L'injection de produit de contraste (bleu patenté, technétium, vert d'indocyanine) permet de trouver ce ganglion au bloc opéra-toire. L'exérèse du ganglion axillaire sentinelle nécessite une plus petite cicatrice et une dissection plus limitée de l'aisselle qu'un curage axillaire, ce qui explique le fait qu'elle induit une morbidité axillaire à court et à long terme significativement moins importante que le curage. Pour pouvoir proposer la technique de surveillance du ganglion sentinelle, il faut que l'aisselle soit a priori indemne de ganglion suspect, à la fois à l'examen clinique qu'à l'exploration échographique, aussi bien en situation de chirurgie première qu'après les cures de chimiothérapie néoadjuvante.

Lorsque le bilan initial met en évidence des ganglions suspects, il est admis de réaliser une cytoponction ou une biopsie d'un de ces ganglions, afin de prouver son envahissement qui conditionne la stratégie chirurgicale. Lorsqu'il est démontré qu'un ganglion suspect est métastatique, il est proposé de le repérer (avec un clip inerte, un clip radioac-tif, un clip électromagnétique ou du noir de charbon) afin de pouvoir en faire secondairement l'exérèse ciblée.

L'association de la technique de surveillance du ganglion sentinelle et de l'exérèse du ganglion clippé correspond à la targeted axillary dissection (TAD) des Anglo-saxons. Une méta-analyse récente a montré l'intérêt de cette approche pour optimiser à la fois le taux de détection mais aussi le taux de faux négatif qui passe de 10 % avec la surveillance

du ganglion sentinelle seul à 5 % en y ajoutant l'exérèse du ganglion clippé [3].

## Désescalade chirurgicale

La validation de l'équivalence entre le curage axillaire et la technique de surveillance du ganglion sentinelle par l'essai NSAPB B32 a permis d'éviter un curage axillaire aux patientes dont le ganglion axillaire sentinelle était retiré et indemne de métastase à l'analyse d'ultrastadification par l'anatomopathologiste [4]. Les résultats de l'essai Z0011 de l'American College of Surgeons Oncology Group (ACOSOG), publiés en 2011 et mis à jour récemment avec 10 ans de recul, ont démontré qu'il était inutile, en termes de survie, de réaliser un curage complémentaire chez les patientes prises en charge par chirurgie conservatrice avec un ou deux ganglions axillaires sentinelles métastatique(s) [5,6]. Plus récemment l'essai prospectif randomisé italien SOUND a montré que, chez des patientes traitées pour un cancer infiltrant du sein de stade T1 ou T2, et N0 axillaire à la fois clinique et échographique, il n'y avait aucun bénéfice en termes de survie à réaliser une détection du ganglion sentinelle [7]. Il s'agissait de la première étude à comparer la surveillance du ganglion sentinelle avec la simple observation de l'aisselle. Une autre étude de grande ampleur, l'essai INSEMA, est en cours en Europe sur le même schéma.

En cas de chimiothérapie néoadjuvante pour les patientes chez qui il n'y a pas de preuve d'atteinte ganglionnaire initiale ou avec un envahissement ganglionnaire initial mais avec une normalisation clinique et échographique de l'aisselle après les cures de chimiothérapie, il est recommandé de réaliser une détection du ganglion axillaire sentinelle après le traitement. S'il y avait initialement un ganglion métastatique qui a été clippé, il peut être réalisé une exérèse ganglionnaire ciblée après la chimiothérapie néoadjuvante. Si cette chirurgie ciblée met en évidence des ganglions métastatiques, il est recommandé de réaliser un traitement complémentaire de l'aisselle, soit par curage soit par irradiation axillaire. Si les ganglions axillaires ont eu le traitement néoadjuvant et que l'exérèse ganglionnaire ciblée ne met pas en évidence d'atteinte ganglionnaire résiduelle, alors il n'y a pas d'indication de traitement complémentaire de l'aisselle, ni curage ni irradiation axillaire [8].

Enfin, la prochaine étape de désescalade chirurgicale se basera, non plus sur la diffusion de proche en proche de l'envahissement ganglionnaire axillaire, mais sur le sous-type anatomopathologique de cancer du sein et sa chimiosensibilité, permettant d'aboutir à l'hypothèse d'une réponse pathologique complète. Cette hypothèse est notamment étudiée sur les deux sous-types les plus chimiosensibles : le cancer du sein triple négatif et le cancer
<figure><img src="image_4.png" /><figcaption>**Figure 1.** Échographie axillaire : a : ganglion de morphologie normale conservant une forme oblongue, un hile graisseux bien visible et un cortex fin (D1 : 2,04 mm) ; b : ganglion suspect avec un épaississement cortical de plus de 3 mm (D1 : 8,55 mm) ; c : ganglion suspect, avec perte du hile graisseux.</figcaption></figure>

du sein surexprimant les récepteurs du facteur de croissance épidermique (HER2). Le résultat de ces études modifiera encore la stratégie de chirurgie axillaire des patientes atteintes d'un cancer du sein.

## Impact sur l'évaluation clinique et radiologique du creux axillaire

La désescalade progressive de la chirurgie axillaire ces vingt dernières années, passant du curage axillaire à la surveillance du ganglion sentinelle, à l'élargissement de la technique de surveillance du ganglion sentinelle et l'arrivée de l'exérèse ganglionnaire ciblée, jusqu'à l'observation seule de l'aisselle dans un futur proche, montre que le geste chirurgical n'a plus de vertu curative. Cependant, la stadification ganglionnaire a toujours sa place dans le bilan initial du cancer du sein. Il conserve une valeur pronostique et permet dans certaines situations histopronostiques de poser l'indication de chimiothérapie néoadjuvante. L'évaluation ganglionnaire associe examen clinique et échographie axillaire [9].

Les études récentes ont toujours comme référence la classification TNM, mais où le N clinique sous-entend actuellement l'examen clinique mais également l'échographie axillaire. L'échographie axillaire lorsqu'elle est associée au prélèvement échoguidé (cytoponction et/ou microbiopsie) est la modalité d'imagerie la plus performante pour l'évaluation ganglionnaire du creux axillaire [10]. C'est un examen accessible, peu couteux, non invasif et reproductible, réalisé dans le même temps que l'échographie mammaire.

## Critères de suspicion échographiques

Un ganglion normal possède une forme ovale, un hile graisseux hyperéchogène bien visible, un cortex fin et une vascularisation hilaire (Fig. 1a).

Un ganglion est suspect lorsqu'il apparaît asymétrique en comparaison aux ganglions controlatéraux et/ou lorsqu'il possède un ou plusieurs critères morphologiques de suspicion définis par la classification de Mainiero [11] :

* un épaississement cortical de plus de 3 mm, focal ou global (Fig. 1b) ;

* un ganglion rond hypoéchogène avec perte de son hile graisseux (Fig. 1c) ;

* un ganglion aux contours irréguliers, voire spiculés, traduisant un envahissement de la graisse périphérique (rupture corticale).

La vascularisation périphérique au Doppler couleur augmente la spécificité.

## Prélèvements échoguidés

Lorsqu'un ou plusieurs ganglions sont suspects à l'échographie, un prélèvement du ganglion le plus suspect permettra d'obtenir la preuve de l'atteinte ganglionnaire. Le prélèvement peut être effectué soit par cytoponction à l'aiguille fine (examen rapide, peu coûteux et peu invasif), soit par microbiopsie échoguidée. La cytoponction nécessite un radiologue et un cytopathologiste expérimentés. À noter que l'Institut national du cancer (INCa) recommande de réaliser le prélèvement ganglionnaire dans le même temps que la tumeur mammaire, pour éviter les faux positifs de l'échographie axillaire potentiellement liés à une origine inflammatoire ou infectieuse après la biopsie du sein [12].

Les anatomopathologistes décrivent l'envahissement ganglionnaire axillaire en quatre groupes selon la classification de l'American Joint Committee on Cancer (AJCC, 2018) :

* N0 (i−) : pas d'envahissement ganglionnaire régional histologique ;

* N0 (i+) : présence de cellules tumorales isolées d'au plus 0,2 mm ;

* N1mi : micrométastases de plus de 0,2 mm et inférieures ou égales à 2 mm ;

* N1 et plus en cas de macrométastases (de plus de 2 mm).

En cas de cytoponction négative avec une suspicion d'atteinte axillaire échographique et/ou sur la tomographie par émission de positons, il convient de discuter de l'intérêt de nouveaux prélèvements par microbiopsie.

## Technique de l'échographie axillaire

Le but de l'évaluation par échographie axillaire est de prédire le degré d'envahissement ganglionnaire en suivant le principe du ganglion sentinelle. En effet, le risque d'atteinte ganglionnaire est plus élevé à la partie basse de l'aisselle avec une dissémination de proche en proche. L'échographie axillaire doit être comparative, réalisée en décubitus dorsal avec le bras au-dessus de la tête, à l'aide d'une sonde linéaire à haute fréquence. Le mode harmonique et le Doppler couleur peuvent aider à détecter les ganglions que l'exploration commence sur la ligne axillaire
<figure><img src="image_5.png" /><figcaption>**Figure 2.** Algorithme de prise de prise en charge chirurgicale en fonction du stade clinique et échographique des patientes en situation de chirurgie première pour un cancer du sein T1-T2, N0-1, M0 (critères de l'essai Z0011 de l'American College of Surgeons Oncology Group). GAS : ganglion axillaire sentinelle ; CNA : chimiothérapie néoadjuvante. *Recommandations de l'Institut national du cancer pour les cancers du sein infiltrants non métastatiques [12].</figcaption></figure>

en démarrant en bas de l'aisselle à hauteur du mamelon, puis en remontant progressivement le long de la veine mammaire externe. Lorsque des ganglions suspects sont visualisés à l'étage I de Berg (en bas et en dehors du muscle petit pectoral), l'exploration est poursuivie le bras le long du corps pour chercher des ganglions suspects plus haut à l'étage II de Berg (aire rétrovectorale) puis à l'étage III de Berg (aire sous-claviculaire) [9]. Le drainage direct des cellules tumorales vers les étages II et III de Berg (skip métastase) est rare. L'atteinte sus-claviculaire est considérée comme métastatique ; elle est de mauvais pronostic et est toujours précédée d'une atteinte axillaire avec ou sans atteinte mammaire interne.

## Quelle stadification ganglionnaire en 2024?

Le but de la stadification échographique initiale n'est plus seulement de savoir s'il y a un envahissement ganglionnaire ou non, mais de prédire la charge tumorale finale, qui est basée sur le nombre de ganglions atteints sur la pièce opéra-toire après l'analyse histologique :

* charge tumorale faible : un ou deux ganglions atteints ;

* charge tumorale élevée : plus de deux ganglions atteints [13,14].

Le nombre de ganglions suspects en échographie est proportionnel au nombre de ganglions atteints sur la pièce opératoire définitive. Dans leur étude rétrospective, Del Riego et al. ont montré que dans les critères de l'ACOSOG Z0011 (pT1cN0, chirurgie conservatrice, radiothérapie externe), à partir de deux ganglions suspects à l'échographie avec cytoponction positive, plus de la moitié des patientes avaient un risque d'avoir une charge tumorale élevée, soit plus de deux ganglions atteints sur la pièce opératoire.

A contrario, 95 % des patientes avec un seul ganglion suspect à l'échographie et cytoponction positive, avaient finalement une charge tumorale faible, ce qui correspond dans les critères cliniques de l'ACOSOG à l'absence de

bénéfice d'un curage complémentaire après une surveillance du ganglion sentinelle avec une ou deux métastases [15]. C'est dans cette population que se pose le problème d'un possible surtraitement avec le risque d'orienter les patientes avec un seul ganglion suspect à l'échographie (et cytologie positive) vers un curage inutile.

Classiquement, dès lors que la cytoponction est positive, peu importe le nombre de ganglions suspects à l'échographie, le curage est indiqué. Cependant, depuis novembre 2022, l'INCa propose en option de réaliser une surveillance du ganglion sentinelle chez les patientes avec un ganglion unique N+ prouvé par cytoponction, si les critères de l'ACOSOG sont réunis [12]. Le rôle du radiologue est donc de décrire précisément dans son compte-rendu d'échographie le nombre de ganglions suspects afin de trier les patientes éligibles à une surveillance du ganglion sentinelle, des indications de curage axillaire d'emblée ou de chimiothérapie néoadjuvante (Fig. 2). Ainsi, trois situation sont distinguées :

* aucun ganglion suspect à l'échographie : indication de surveillance du ganglion sentinelle ;

* un seul ganglion suspect à l'échographie avec cytoponction positive : curage axillaire, ou surveillance du ganglion sentinelle en option si les critères de l'ACOSOG sont réunis (recommandations de l'INCa 2022) ;

* au moins deux ganglions suspects à l'échographie avec cytoponction positive : curage axillaire ou chimiothérapie néoadjuvante en fonction des caractéristiques cliniques et pronostiques.

Dans le cas d'une chimiothérapie néoadjuvante, l'échographie préopératoire de restadification permettra d'orienter la patiente en fonction de la charge tumorale résiduelle après la chimiothérapie [16] :

* vers une exérèse ciblée par surveillance du ganglion sentinelle (ou exérèse ganglionnaire ciblée si le ganglion atteint a été clippé) en cas de normalisation de l'examen clinique et de l'échographie ;
* vers un curage axillaire en cas d'anomalie persistante à l'examen clinique et/ou à l'échographie.

Conclusion

La désescalade de la chirurgie axillaire, sans préjudice
sur la survie des patientes, a permis de prouver que le
geste opératoire n'était pas curatif mais un élément pronos-
tique décisionnel des traitements. La stadification clinique
et échographique initiale permet lorsqu'elle est en faveur
d'une charge tumorale faible (aucun ou un seul ganglion sus-
pect), de valider l'indication de surveillance du ganglion
sentinelle. La présence d'au moins deux ganglions sus-
pects avec cytologie ou biopsie positive, valide l'indication
de curage axillaire d'emblée ou de chimiothérapie néoad-
juvante en fonction des données histopronostiques. Tout
compte-rendu d'échographie axillaire doit mentionner le
nombre de ganglions suspects. Les essais cliniques les plus
récents en comparant les résultats de la surveillance du
ganglion sentinelle et ceux de la simple observation de
l'aisselle, prédisent la poursuite de la désescalade chirur-
gicale.

Déclaration de liens d’intérêts

Les auteurs n'ont pas précisé leurs éventuels rela-
tions/activités/intérêts.

References

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