# Rapport Bibliographique: "Les rouilles du blé: Puccinia striiformis f. Tritici, Puccinia triticina et Puccinia graminis f. sp. tritici"

Aymeric Vazeille, Jean-Stéphane Venisse

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Aymeric Vazeille, Jean-Stéphane Venisse. Rapport Bibliographique: "Les rouilles du blé: Puccinia striiformis f. Tritici, Puccinia triticina et Puccinia graminis f. sp. tritici". Clermont Université. 2025. hal-05016856

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Submitted on 2 Apr 2025

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MASTER II

Plant plasticity in changing environment

Course option: *Plant Plasticity in Changing Environments (PPCE) or Plant in Sustainable AgroEcosystems*

2024-2025

LITTERATURE REVIEW PRESENTED BY:

Aymeric Vazeille

SUBJECT:

*Caractérisation des haplotypes de rouille sur un panel de blé tendre et de blé dur représentatif de la diversité mondiale et estimation de leurs effets sur la résistance*

Tutor: Sophie Bouchet INRAE équipe DiGen
# Table des matières

<table><tr><td>Introduction</td><td>6</td></tr><tr><td>II. Différentes rouilles du blé</td><td>8</td></tr><tr><td>A. Puccinia striiformis f. Tritici</td><td>8</td></tr><tr><td>B. Puccinia triticina</td><td>10</td></tr><tr><td>C. Puccinia graminis f. sp. tritici</td><td>14</td></tr><tr><td>III. Défense de la plante contre les rouilles</td><td>17</td></tr><tr><td>A. ETI : Effector-Triggered-Immunity</td><td>19</td></tr><tr><td>B. PTI : PAMP-Triggered-Immunity</td><td>23</td></tr><tr><td>IV. Gènes de résistance</td><td>25</td></tr><tr><td>A. Les gènes APR</td><td>25</td></tr><tr><td>Slow rusting</td><td>26</td></tr><tr><td>B. Les gènes ASR</td><td>27</td></tr><tr><td>V. Nouvelles techniques pour l'immunité des plantes : Le pyramidage de gènes</td><td>30</td></tr><tr><td>VI. Genome wide association studies (GWAS)</td><td>32</td></tr><tr><td>VII. Stage de M2</td><td>33</td></tr><tr><td>Références</td><td>35</td></tr></table>
## Liste des Figures

<table><tr><td>Figure 1.</td><td>Infection de Puccinia striiformis f. sp. tritici au niveau mondial.</td><td>6</td></tr><tr><td>Figure 2.</td><td>Cycle de vie de Puccinia striiformis f. sp. tritici.</td><td>9</td></tr><tr><td>Figure 3.</td><td>Infection de Pst dans le blé.</td><td>10</td></tr><tr><td>Figure 4.</td><td>Symptômes du cycle de vie asexué Puccinia triticina sur le blé.</td><td>11</td></tr><tr><td>Figure 5.</td><td>Étude des VS chez Puccinia graminis f. sp. tritici... Error! Bookmark not defined.</td><td></td></tr><tr><td>Figure 6.</td><td>Évolution de l'immunité des plantes.</td><td>18</td></tr><tr><td>Figure 7.</td><td>Schéma simplifié de l'immunité déclenchée par les effecteurs</td><td>19</td></tr><tr><td>Figure 8.</td><td>Les différents mécanismes de l'immunité déclenchés par les effecteurs.</td><td>22</td></tr><tr><td>Figure 9.</td><td>Schéma des PTI dans les cellules végétales.</td><td>24</td></tr><tr><td>Figure 10.</td><td>Validation de Yr15 en temps que WTK1.</td><td>29</td></tr><tr><td>Figure 11.</td><td>Approche de sélection assistée par marqueurs.</td><td>30</td></tr><tr><td>Figure 12.</td><td>Effets des gènes de résistance simples et de leur combinaison.</td><td>31</td></tr></table>

## Liste des tableaux

<table><tr><td>Tableau 1.</td><td>Caractéristiques des 30 effecteurs putatifs présents chez Puccina triticina (Zhang et al. 2020).</td><td>13</td></tr><tr><td>Tableau 2.</td><td>Conditions de culture optimale pour la croissance de la rouille brune Puccinia triticina, intégrant l'humidité, la lumière, ainsi que les températures minimales, maximales et optimales (Naurin et al. 2021).</td><td>13</td></tr><tr><td>Tableau 3.</td><td>Groupe de races UG99 et leurs différences de virulence pour les gènes Sr31, Sr21, Sr24, Sr36 (Singh, Hodson, et al. 2011).</td><td>16</td></tr><tr><td>Tableau 4.</td><td>Liste de variétés résistantes à Ug99, le pays de dispersion et les gènes de résistance sr imliqués (Sharma et al. 2013).</td><td>16</td></tr></table>
## Liste des abréviations

* Pst : *Puccinia striiformis* f. sp. tritici

* QTL : Quantitative trait Locus

* APR : Adult plant resistance

* ASR : All stage resistance

* Sr : Résistance plantule

* GWAS : Genome-wide association scan

* PTI : Pamp-triggered immunity

* Pt : *Puccinia triticina* CSEPs : Protéines effectrices potentielles

* PCD : Mort cellulaire programmée

* Pgt : *Puccinia graminis*

* VS : Variants structuraux

* TE : Éléments transposables

* SNP : Single nucleotide polymorphism

* ETI : Effector-triggered immunity

* ETS : Effector-Triggered Susceptibility

* PAMPs : Motifs moléculaires aux pathogènes

* PRRs : Pattern recognition receptors

* MAMPs : Motifs moléculaires associés aux microbes

* DAMP : Damage-associated molecular patterns

* RKs : Récepteurs kinase

* RLPs : Récepteurs like protéines

* LTN : Extrémité des feuilles

* Avr : Gène d'avirulence

* HR : Réponse hypersensible

* CC-NB-LRR : Coiled-Coil, Nucleotide Binding site, Leucine Rich Repeat

* WTK1 : wheat tandem kinase 1

* TKP : Kinases-pseudokinases en tandem

* MAS : Sélection assistée par marqueurs moléculaires

* IT : Type d'infection LD : Déséquilibre de liaison
**Introduction**

Pendant la seconde moitié du XXème siècle, la production mondiale de blé a augmenté de 2.95% chaque année. Toutefois, depuis les années 90, le rendement en blé a considérablement baissé pour atteindre 0.85% par an (McDermott et al. 2007). Cette diminution de la production peut être expliquée par la conjonction de multiples facteurs, abiotiques comme le changement climatique et biotiques comme la rouille du blé. Chaque année, cette infection fongique du blé provoque d'importantes pertes économiques. A titre d'exemple, rien qu'aux Etats-Unis, les pertes estimées s'élèvent à 979 millions de dollars par an uniquement pour la rouille jaune causée par l'agent cryptogamique *Puccinia striiformis* f. sp. *tritici* (Pst) (Cuddy et al. 2015). Au cours des trois dernières décennies, l'impact de Pst sur le rendement mondial a considérablement augmenté (Fig 1) (Wellings 2011), devenant la cryptogamie qui provoque les pertes les plus significatives.

<figure><img src="image_2.png" /><figcaption>**Figure 1.** Infection de *Puccinia striiformis* f. sp. *tritici* au niveau mondial. a) de 1960 à 1999 et b) de 2000 à 2012, data (Wellings 2011), (Cuddy et al. 2015).</figcaption></figure>

Les rouilles sont causées par des parasites obligatoires sur une grande variété d'hôtes. Ils affectent couramment le blé, ainsi que d'autres espèces de graminées comme l'avoine et le seigle. Ce champignon réalise son cycle de vie sur deux hôtes différents. Le cycle de vie de *Puccinia* comporte cinq stades : le stade urédien, le stade télien, le stade basidien, le stade pycnidien, et le stade écidien. Les trois premiers stades se déroulent sur la plante de blé avant
d'affecter le berbéris, puis les deux derniers stades se produisent sur le berbéris et permettent
l'infection de la plante de blé, créant ainsi un cycle d'infection (Bouvet et al. 2022). Deux
méthodes sont actuellement utilisées pour combattre la rouille du blé : la méthode chimique et
la méthode génétique. Toutefois, l'application de fongicide est contestée. En effet, l'utilisation
massive de méthode chimique pour le traitement de la rouille entraine une résistance au
fongicide chez différentes souches, en plus d'être nocive pour l'environnement et l'agriculteur
(Choudhary et al. 2018). La méthode génétique est considérée plus économique par la plupart
des agriculteurs. Elle consiste à trouver des gènes de résistance chez le blé. Cette méthode
entraîne cependant une course évolutive avec le champignon, rendant essentielle la
découverte de nouveaux gènes de résistance et de tolérance.

Ces gènes de résistance sont divisés en deux catégories : APR (adult plant resistance) et ASR (all stage resistance). La résistance au stade adulte est un type de résistance qui est active lors des derniers stades de croissance de la céréale. Elle est généralement polygénique, considérée comme non spécifique de souches de pathogène, et confère un niveau de résistance modéré mais stable contre un ou plusieurs agents pathogènes (Ellis et al. 2014). Ces gènes sont particulièrement efficaces lorsque l'infection est modérée (Karelov et al. 2022). Ces gènes ont la capacité d'amplifier l'expression d'autres gènes de résistance, renforçant ainsi la défense globale de la plante (Aktar-Uz-Zaman et al. 2017).

La résistance à tous les stades, ou résistance plantule (Sr), est le type de résistance chez les
plantes le plus commun. Elle se manifeste dès le stade de plantule et persiste tout au long du
cycle de croissance de la plante. Les gènes ASR, contrairement aux gènes APR, sont
spécifiques à certaines souches de pathogènes, car leur activation est déclenchée par des
molécules effectrices propres. Les premiers gènes de résistance Lr de la rouille de blé ont été
découvert en 1926 (Mains et al. 1926). Depuis, plus de 80 gènes Lr ont été découverts (Aktar-
Uz-Zaman et al. 2017).

Récemment, le pyramidage génétique, technique qui consiste à compiler plusieurs gènes de résistance dans un même génome, a permis d'obtenir de très bons résultats de résistance à la rouille jaune, avec notamment les gènes Yr18, Yr28, et Yr36 (Wang et al. 2023). Cette nouvelle approche ouvre de nouvelles opportunités dans le champ de la sélection. De nombreux gènes de résistance ont malgré tout été contournés ; par ailleurs, une recrudescence de la rouille noire en France implique la découverte de nouveaux gènes.
À ce titre, une étude Genome-wide association scan (GWAS) a été opérée sur divers panels de blé avec des puces SNP : TABW410K (480 accessions européennes, 280 variétés élite, et 180 variétés françaises), 24K (1300 variétés élites européennes), et 35K (2200 descendants bi-parentaux). Avec des phénotypes de rouille jaune, brune, et noire dans des essais multi-environnementaux, couvrant des panels de diversité, élites, variétés françaises, et descendants bi-parentaux. Cette étude a pour objectif/dessein de déterminer le polymorphisme de chaque gène /QTL lié à la manifestation de rouille, prédire l'impact sur la protéine, mapper les données de reséquençage disponibles pour identifier des haplotypes supplémentaires, estimer par études d'association les effets des haplotypes sur le niveau de résistance et, enfin, définir des marqueurs moléculaires utilisables en sélection assistée par marqueur.

# I. Différentes rouilles du blé

## A. *Puccinia striiformis* f. *Tritici*

La rouille jaune est causée par le champignon biotrophe *Puccinia striiformis* f.sp. *tritici*. Elle cible principalement les feuilles du blé, détériorant la photosynthèse. Inévitablement, cette perte de fonction entraîne une diminution importante du rendement chez le blé (Cuddy et al. 2015). Pst est subdivisé en différentes souches/pathovars (« race » en anglais), et sont déterminées par leurs avirulence ou virulence sur certains génotypes de blé. Pst est présent dans plus de 60 pays, et rien qu'aux États-Unis, il existe plus de 100 souches différentes. Pst possède donc une variabilité génétique le rendant capable de contourner les différents gènes de résistance. De plus, avec le changement climatique et sa dispersion sur de longue distance, Pst est désormais un agent phytopathogène majeur dont l'occurrence est fortement surveillée pour garantir la sécurité alimentaire dans le monde.

Le cycle de vie de Pst comprend cinq étapes distinctes, et il nécessite deux espèces hôtes pour s'accomplir. Il se divise en deux phases principales : la phase parthénogénétique, qui se déroule sur le blé, l'hôte principal, puis enfin la phase sexuée, qui se produit sur des espèces de Berbéris (Rodriguez-Algaba et al. 2022), l'hôte alternatif. Les symptômes de la rouille jaune apparaissent sur le blé durant la phase asexuée du cycle de vie de Pst.

Cette maladie est causée par des cycles répétés d'urédiniospores dicaryotiques (ou urédospores), qui correspondent à des spores asexuées (Fig 3.). L'infection débute lorsque des urédiniospores atterrissent sur la surface des feuilles de blé. Sous des conditions favorables,
ces spores germent et forment des tubes germinatifs qui donnent naissance à des appressoria (Fig 3.1.). Ces structures spécialisées permettent la pénétration du parasite dans les tissus de l'hôte. Une fois à l'intérieur, des hyphes se développent, formant un réseau dense entre les cellules du mésophylle. Ce réseau permet au pathogène d'accéder aux nutriments de l'hôte. Dans ce réseau, le pathogène forme des haustoria (Fig 3.2.). Ces structures spécialisées envahissent les cellules de l'hôte. Ces haustoria transpercent et traversent les parois cellulaires pour établir une connexion étroite avec le système vasculaire de la plante, extrayant les nutriments nécessaires à sa croissance et sa reproduction. Ce contact entre les cellules de l'hôte et du pathogène permet aussi à Pst d'inhiber activement les défenses de la plante. En effet, le pathogène sécrète des effecteurs dans les cellules du blé, qui ciblent différents compartiments cellulaires, dont le cytoplasme, ou encore le noyau. Par exemple, PEC6, bloque des kinases afin de stopper la Pamp-triggered immunity (PTI) (Liu et al.), ou PstGSRE1 inhibe le facteur de transcription TaLOL2 responsable de l'accumulation de la molécule antiseptique et signal H2O2 dans la cellule de blé (Qi et al. 2019). Environ 12 à 14 jours après l'infection, le pathogène produit des urédiniospores jaunes à orange visibles sur les feuilles matures (Fig 3.3.). La gravité des symptômes dépend de la sensibilité de la variété de blé et de l'agressivité du pathogène engagé.

<figure><img src="image_3.png" /><figcaption>**Figure 2.** Cycle de vie de Puccinia striiformis f. sp. tritici (Blackwell (ed) 2005 Fungal biology)</figcaption></figure>
<figure><img src="image_4.png" /><figcaption>**Figure 3.** Infection de Pst dans le blé. 1) Après s'être fixé, l'urédinospore donne naissance à l'appressorium. 2) L'Haustorium se développe dans les cellules du mésophile, permettant le détournement des nutriments du blé. 3) Production des urédiniospores (M.K Chock 2020)</figcaption></figure>

## B. Puccinia triticina

Puccinia triticina, ou Pt, est un champignon pathogène responsable de la rouille brune des feuilles chez le blé. Il s'agit d'une des maladies les plus fréquentes dans les cultures de blé tendre ainsi que celle de blé dur. Ce champignon appartient à la classe des Basidiomycètes et du genre des Puccinia. P. triticina. Le champignon est originaire du croissant fertile tout comme son hôte primaire le blé et l'hôte secondaire Thalictrum speciocissimum favorisant ainsi la rencontre.

Comme Pst, Pt est un champignon macrocyclique et hétéroécique. Son cycle de vie se déroule en 5 étapes sur deux hôtes (Goyeau et al. 2007). Sur le blé, son hôte principal, il passe par une phase asexuée marquée par la production d'urédiniospores. Ces spores dikaryotiques germent
dans des conditions favorables, à savoir 20°C et 100 % d'humidité (Tab 2.). Ces spores forment un tube germinatif guidé par thigmotropisme (tropisme tactile) jusqu'à un stomate, où elles développent alors un appressorium. Cette structure permet la pénétration dans les tissus foliaires et la formation d'une vésicule sous-stomatique. À partir de cette vésicule, des hyphes infectieux colonisent les cellules mésophylliennes grâce aux haustories.

La phase sexuée débute en fin de saison avec la formation de télies contenant des téliospores. Ces spores subissent la méiose pour produire des basidiospores haploïdes, qui infectent un hôte secondaire comme certaines espèces de *Thalictrum*. Sur cet hôte, des structures pycniales apparaissent, permettant la fécondation entre gamètes d'accouplement opposé. Cela mène à la formation d'aéciospores qui, transportées par le vent, réinfectent le blé et bouclent le cycle. Les symptômes apparaissent 7 à 10 jours après l'infection, avec l'émergence de pustules orange-rouge (urédinies) (Fig 4a, b.) qui libèrent des urédiniospores.

<figure><img src="image_5.png" /><figcaption>**Figure 4.** Symptômes du cycle de vie asexué Puccinia triticina sur le blé. a) Urédinies sur feuille de blé. b) Croissance de Puccinia triticinaI dans des conditions favorables. (Naurin et al. 2021).</figcaption></figure>
Le mode d'action de Pt reste très mal documenté. Cependant, des études récentes ont permis d'explorer les mécanismes de virulence de *Puccinia triticina*, en se concentrant sur les protéines effectrices sécrétées. Ces protéines, essentielles pour surmonter les défenses de la plante hôte, ont été identifiées grâce à une combinaison d'approches bio-informatiques et transcriptomiques (Zhang et al. 2020).

Dans leur étude, Zhang et al ont utilisé les souches (KHTT, JHKT, et THSN) à différents stades de leur cycle de vie (spores dormantes, spores germées) sur la variété de blé sensible "Thatcher". Les données transcriptomiques obtenues ont permis de prédire 39 741 séquences initiales pour des protéines effectrices potentielles (CSEPs). Sur ces séquences, 635 protéines effectrices candidates ont été identifiées. Ces CSEPs présentent une riche composition en cystéine ainsi qu'une grande diversité de séquences. Plusieurs motifs conservés connus et trois nouveaux motifs ont également été détectés à l'aide du logiciel MEME (Zhang et al. 2020).

Parmi ces candidats, 30 protéines ont été fonctionnellement caractérisées (Tab 1.) sur *Nicotiana benthamiana* via une expression transitoire médiée par *Agrobacterium tumefaciens*, et toutes ont inhibé la mort cellulaire programmée (PCD) induite par un gène apoptotique (BAX), soulignant leur rôle potentiel dans la suppression des défenses de l'hôte. De plus, six de ces protéines ont déclenché une réponse hypersensible sur des lignées isogéniques de blé portant des gènes de résistance spécifiques (*Lr41*, *Lr42*, et *Lr47*).
<table><caption>**Tableau 1.** Caractéristiques des 30 effecteurs putatifs présents chez Puccina triticina (Zhang et al. 2020)</caption><thead><tr><th>Gene</th><th>Size (aa)</th><th>Cys</th><th>Best hit in NCBI database</th><th>E-value</th><th>Domain</th><th>Known motif</th></tr></thead><tbody><tr><td>PT7277</td><td>241</td><td>1</td><td>Hypothetical protein PTTG_12701</td><td>5.E-179</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT10853</td><td>129</td><td>4</td><td>Hypothetical protein PTTG_11646</td><td>6.E-67</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT12858</td><td>186</td><td>5</td><td>Copper/zinc superoxide dismutase [BBBD]</td><td>1.E-136</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT16481</td><td>147</td><td>0</td><td>Hypothetical protein PTTG_04158</td><td>1.E-90</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT5794</td><td>133</td><td>5</td><td>Hypothetical protein PTTG_12430</td><td>1.E-95</td><td>NO</td><td>FxC</td></tr><tr><td>PT494</td><td>115</td><td>3</td><td>Hypothetical protein PTTG_12223</td><td>2.E-50</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT3081</td><td>197</td><td>4</td><td>Hypothetical protein PTTG_05750</td><td>1.E-142</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT97002</td><td>124</td><td>10</td><td>Hypothetical protein PTTG_25643</td><td>2.E-64</td><td>NO</td><td>F/YxC</td></tr><tr><td>PT15387</td><td>219</td><td>5</td><td>Hypothetical protein PTTG_05844</td><td>1.E-133</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT34354</td><td>218</td><td>14</td><td>Hypothetical protein PTTG_26041</td><td>7.E-153</td><td>NO</td><td>YxC</td></tr><tr><td>PT88286</td><td>135</td><td>4</td><td>Hypothetical protein PTTG_04312</td><td>3.E-76</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT15525</td><td>229</td><td>6</td><td>Hypothetical protein PTTG_00114</td><td>2.E-157</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT8502</td><td>266</td><td>3</td><td>Hypothetical protein PTTG_01715</td><td>2.E-73</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT15546</td><td>245</td><td>6</td><td>Hypothetical protein PTTG_00528</td><td>0.E + 00</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT20779</td><td>125</td><td>10</td><td>Hypothetical protein PTTG_05518</td><td>3.E-87</td><td>NO</td><td>FxC</td></tr><tr><td>PT8638</td><td>201</td><td>6</td><td>Hypothetical protein PTTG_01578</td><td>9.E-136</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT77192</td><td>269</td><td>8</td><td>Hypothetical protein PTTG_06434</td><td>0.E + 00</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT1625</td><td>242</td><td>4</td><td>Hypothetical protein PTTG_12483</td><td>6.E-151</td><td>NO</td><td>FxC</td></tr><tr><td>PT23713</td><td>144</td><td>5</td><td>Hypothetical protein PTTG_25228</td><td>8.E-104</td><td>NO</td><td>FxC</td></tr><tr><td>PT36553</td><td>246</td><td>6</td><td>Hypothetical protein PTTG_03168</td><td>2.E-153</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT18222</td><td>194</td><td>6</td><td>Hypothetical protein PTTG_25283</td><td>3.E-121</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT36853</td><td>192</td><td>9</td><td>Hypothetical protein PTTG_11686</td><td>1.E-142</td><td>NO</td><td>YxC</td></tr><tr><td>PT2567</td><td>168</td><td>1</td><td>Hypothetical protein PTTG_28625</td><td>4.E-118</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT94682</td><td>217</td><td>6</td><td>Hypothetical protein PTTG_05290</td><td>3.E-147</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT29088</td><td>248</td><td>1</td><td>Hypothetical protein PTTG_02768</td><td>2.E-167</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT16552</td><td>201</td><td>6</td><td>Hypothetical protein PTTG_01578</td><td>9.E-136</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT16</td><td>127</td><td>5</td><td>Hypothetical protein PTTG_02728</td><td>7.E-23</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT17</td><td>113</td><td>5</td><td>Hypothetical protein PTTG_26540</td><td>2.E-34</td><td>NO</td><td>WxC</td></tr><tr><td>PT3372</td><td>139</td><td>0</td><td>Hypothetical protein PTTG_25108</td><td>7.E-86</td><td>NO</td><td>NO</td></tr><tr><td>PT14306</td><td>135</td><td>7</td><td>Hypothetical protein PTTG_12514</td><td>2.E-82</td><td>NO</td><td>NO</td></tr></tbody></table>

<table><caption>**Tableau 2.** Conditions de culture optimale pour la croissance de la rouille brune Puccinia triticina, intégrant l'humidité, la lumière, ainsi que les températures minimales, maximales et optimales (Naurin et al. 2021).</caption><thead><tr><th>Rust stage</th><th>Free moisture</th><th>Light</th><th>minimum</th><th>Temperature °C<br>maximum</th><th>Optimum</th></tr></thead><tbody><tr><td>Sporulation</td><td>None</td><td>High</td><td>10</td><td>25</td><td>35</td></tr><tr><td>Growth</td><td>None</td><td>High</td><td>2</td><td>25</td><td>35</td></tr><tr><td>Penetration</td><td>Essential</td><td>No effect</td><td>10</td><td>20</td><td>30</td></tr><tr><td>Appressorium</td><td>Essential</td><td>None</td><td>5</td><td>15-20</td><td>30</td></tr><tr><td>Germ ling</td><td>Essential</td><td>Low</td><td>5</td><td>15-20</td><td>30</td></tr><tr><td>Germination</td><td>Essential</td><td>Low</td><td>2</td><td>20</td><td>30</td></tr></tbody></table>
Les conditions climatiques favorables qui accélèrent l'épidémie impliquent des températures entre 15°C et 15°C avec une humidité élevée (Tab 2.), des conditions qui de surcroît, influent sur la plasticité génétique du champignon, contribuant ainsi à l'apparition de nouveaux pathovars. Ce cycle complexe permet à *P. triticina* de s'adapter rapidement, et de causer des pertes importantes dans les cultures de blé. Aux États-Unis, elle a entraîné des chues de production estimées à plus de 3 millions de tonnes de blé entre 2000 et 2004, soit des pertes supérieures à 350 millions de dollars (Plant Diseases | Department of Agriculture). En Australie, bien que la résistance variétale ait longtemps contenu la maladie, des épidémies sporadiques ont été signalées, avec des pertes potentielles évaluées à près de 200 millions AUD.

### C. *Puccinia graminis* f. sp. *tritici*

La rouille noire des tiges a longtemps été considérée une maladie sérieuse du blé. Le champignon responsable, *Puccinia graminis* (Pgt), est un biotrophe strict. Bien qu'il soit possible de cultiver ce champignon en milieu axénique, cette opération reste difficile. Pgt est un champignon de rouille hétéroïque (Szabo et al. 2014). Il présente cinq types de spores distinctes, produites *via* un cycle correspondant à deux phases reproductives : une reproduction asexuée qui se produit sur les hôtes graminées, et une reproduction sexuée qui commence avec les spores de repos et se termine sur un hôte alternatif, tel le berbéris (*Berberis spp.*).

Chez les espèces de *Berberis*, il existe peu de variabilité génétique en termes de résistance ou de sensibilité à la rouille. Cependant, chez le blé, des relations complexes de type "gène pour gène" impliquent des polymorphismes sophistiqués de résistance/sensibilité et de virulence/avirulence. Les symptômes causés par *Puccinia graminis* chez les céréales et graminées apparaissent principalement sur les tiges, donnant le nom usuel du pathogène « stem rust » en anglais.

Les premiers symptômes visibles sont généralement des petites taches qui apparaissent généralement les jours suivant l'infection. Environ 8 à 10 jours post-infection, des pustules de couleurs rouge apparaissent sur l'épiderme de la plante hôte, provoquées par la croissance d'une masse d'urédiniospores. Ces pustules urédiniennes peuvent atteindre jusqu'à 10 mm de longueur (Szabo et al. 2014).
Le génome de *Puccinia graminis* f. sp. tritici mesure environ 67 Mbp. Il est composé à 64% de séquences uniques, 30% de séquences répétées, et 4% de séquences repliées (Backlund and Szabo 1993). Le génome de Pgt est l'un des plus petits parmi les rouilles des céréales, avec 18 chromosomes haploïdes.

Les variants structuraux (VS) jouent un rôle clé dans l'évolution de la virulence de Pgt, remodelant son répertoire de gènes d'effecteurs (Fig 5B.). Ils sont généralement d'une taille inferieur à 5Kb (Fig 5A.) et sont situés dans des régions riches en éléments transposables (Fig 5C.), indiquant que les éléments transposable (TE) pourraient contribuer à l'évolution de la virulence du Pgt. Ces VS favorisent aussi l'évolution rapide de *Puccina graminis*. En effet, les gènes d'effecteurs modifiés ou perdus grâce aux VS permettent au pathogène de contourner les défenses de l'hôte en évitant la reconnaissance des gènes de résistance. Par exemple, des mutations single nucléotide polyphormism (SNP) ou des réarrangements dans ces gènes peuvent supprimer leur détection par la plante tout en conservant leur rôle pathogène. Ainsi, les VS augmentent la diversité génétique des populations de Pgt, rendant plus probable l'apparition de nouvelles combinaisons génétiques favorisant la virulence et l'adaptation à des hôtes ou environnements variés. Les VS contribuent ainsi à l'adaptation locale des souches de Pgt (Fig 5ED), augmentant sa diversité génétique et sa capacité à surmonter les résistances (Guo et al. 2022).

Pendant 30 ans, 80% des lignées de blé cultivées étaient protégés de *Puccinia graminis* par le gène *Sr31*. Cependant, dans les années 2000, la nouvelle race Ug-99 est apparue en Ouganda. Cette souche a complétement contourné le gène de résistance, dévastant de nombreuses cultures. Depuis, 7 races issues de Ug-99 se sont dispersées à travers de l'Afrique de l'Est ainsi qu'au Moyen Orient (Tab 3.) (Singh, Hodson, et al. 2011).
<table><caption>**Tableau 3.** Groupe de races UG99 et leurs différences de virulence pour les gènes Sr31, Sr21, Sr24, Sr36 (Singh, Hodson, et al. 2011).</caption><thead><tr><th rowspan="2">Race<sup>a</sup></th><th rowspan="2">Common alias</th><th colspan="4">Key virulence difference</th><th rowspan="2">Confirmed countries (year)</th></tr><tr><th>Sr31</th><th>Sr21</th><th>Sr24</th><th>Sr36</th></tr></thead><tbody><tr><td>TTKSK</td><td>Ug99</td><td>Vir</td><td>Vir</td><td>Avir</td><td>Avir</td><td>Uganda (1998), Kenya (2001), Ethiopia (2003), Sudan (2006), Yemen (2006), Iran (2007)</td></tr><tr><td>TTKSF</td><td></td><td>Avir</td><td>Vir</td><td>Avir</td><td>Avir</td><td>South Africa (2000), Zimbabwe (2009)</td></tr><tr><td>TTKST</td><td>Ug99+Sr24</td><td>Vir</td><td>Vir</td><td>Vir</td><td>Avir</td><td>Kenya (2006)</td></tr><tr><td>TTTSK</td><td>Ug99+Sr36</td><td>Vir</td><td>Vir</td><td>Avir</td><td>Vir</td><td>Kenya (2007)</td></tr><tr><td>TTKSP</td><td></td><td>Avir</td><td>Vir</td><td>Vir</td><td>Avir</td><td>South Africa (2007)</td></tr><tr><td>PTKSK</td><td></td><td>Vir</td><td>Avir</td><td>Avir</td><td>Avir</td><td>Kenya (2007), Ethiopia (2007)</td></tr><tr><td>PTKST</td><td></td><td>Vir</td><td>Avir</td><td>Vir</td><td>Avir</td><td>Kenya (2008), South Africa (2009)</td></tr></tbody></table>

Son expansion menace la sécurité alimentaire, en particulier en Asie du Sud où les conditions climatiques sont propices à une épidémie sur plus de 18 millions d'hectares (Sharma et al. 2013). En effet, de nombreux gènes *Sr* sont inefficaces contre Ug99, tels *Sr5*, *6*, *7a*, *7b*, *8a*, *8b*, *9a*, *9b*, *9c*, *9f*, *10*, *15*, *16*, *18*, *19*, *20*, *23*, *30*, *41*, *42*, *49*, *McN*, et *Wld-1* (Singh, Hodson, et al. 2011). Le problème principal pour Ug99 est qu'il suive le même chemin de migration emprunté par la race virulente *Yr9* de la rouille jaune. Par conséquent, une stratégie mise en place consiste de cultiver des variétés résistantes dans le chemin potentiel, comme le Moyen-Orient et l'Asie du Sud. À ce titre, un mélange variétal (Tab 4.) dans des régions identifiées pourrait aider à limiter la multiplication du champignon et éviter le recours au fongicide.

<table><caption>**Tableau 4.** Liste de variétés résistantes à Ug99, le pays de dispersion et les gènes de résistance *Sr* imliqués (Sharma et al. 2013)</caption><thead><tr><th>Variety</th><th>CIMMYT name/cross</th><th>Country</th><th>Sr Gene</th></tr></thead><tbody><tr><td>Koshan 09</td><td>Quaiu #1</td><td>Afghanistan</td><td>Sr2, SrTmp</td></tr><tr><td>Muqawim 09</td><td>Oasis/Skauz//4*BCN/3/2*Pastor</td><td>Afghanistan</td><td>Sr2, Sr25</td></tr><tr><td>Baghlan 09</td><td>Picaflor#1</td><td>Afghanistan</td><td>APR (Sr2+)</td></tr><tr><td>Chonte#1</td><td>Chonte#1</td><td>Afghanistan</td><td>APR (Sr2+)</td></tr><tr><td>BAW 1120</td><td>Frankolin #1</td><td>Bangladesh</td><td>APR (Sr2+)</td></tr><tr><td>Super 152</td><td>Pfau/Scri.1B//Amad/3/Waxwing</td><td>India</td><td>APR (Sr2+)</td></tr><tr><td>Super 172</td><td>Munal #1</td><td>India</td><td>APR (Sr2+)</td></tr><tr><td>Baz</td><td>Waxwing/4/Sni/Trap#1/3 /Kauz*2/Trap//Kauz</td><td>India</td><td>APR (Sr2+)</td></tr><tr><td>NL 1073</td><td>Frankolin#1</td><td>Nepal</td><td>APR (Sr2+)</td></tr><tr><td>NL 1064</td><td>Danphe#1</td><td>Nepal</td><td>APR (Sr2+)</td></tr><tr><td>NR356</td><td>Oasis/Skauz//4*BCN/3/2*Pastor</td><td>Pakistan</td><td>Sr2, Sr25</td></tr></tbody></table>
## II. Défense de la plante contre les rouilles

Le système immunitaire des plantes repose sur un mécanisme moléculaire combinant la détection et le déploiement de défenses contre de nombreux pathogènes. Les premières défenses végétales sont constituées par les barrières physiques et chimiques constitutives, comme la cuticule et les composés antimicrobiens. Si un pathogène parvient à pénétrer, la plante active son immunité grâce à des récepteurs situés dans différents compartiments cellulaires. Ces récepteurs sont dédiés à la reconnaissance de motifs moléculaires et spécifiques associés aux pathogènes, nommés *Pathogen-Associated Molecular Patterns* (ou PAMPs). Cette réponse, appelée PTI, limite généralement l'infection. Cependant, cette immunité est non spécifique, et élimine aussi les microbes non pathogènes (Vance et al. 2009). De plus, certains pathogènes sécrètent des effecteurs particuliers pour contourner cette immunité. En réponse, les plantes émettent des défenses plus spécifiques, activées par des récepteurs intracellulaires capables de reconnaître ces effecteurs (Fig 6.). Cette immunité, déclenchée par les effecteurs (*Effector-triggered immunity* ou ETI), est souvent associée à des réponses hypersensibles localisées, entraînant la mort programmée des cellules infectées pour contenir le pathogène. Ces mécanismes intégrés permettent aux plantes de répondre rapidement aux agressions tout en s'adaptant aux pressions évolutives exercées par leurs ennemis.
<figure><img src="image_6.png" /><figcaption>**Figure 5.** Évolution de l'immunité des plantes. a) Les récepteurs PRRs détectent les PAMPs, déclenchant l'immunité basale (PTI) qui limite les pathogènes adaptés et bloque les non-adaptés. b) Les pathogènes virulents produisent des effecteurs facilitant l'infection et inhibant la PTI (ETS). c) Les protéines R reconnaissent ces effecteurs et activent l'immunité renforcée (ETI), stoppant les pathogènes adaptés.</figcaption></figure>

L'Effector-Triggered Susceptibility (ETS) est un concept central dans l'évolution des interactions entre plantes et pathogènes, illustrant un cycle dynamique de résistance et de maladie. Ce cycle, qui alterne entre l'Effector-Triggered Immunity et l'ETS, est alimenté par des effecteurs pathogènes qui suppriment l'immunité basale des plantes, favorisant ainsi la maladie. Les plantes, à leur tour, développent des protéines de résistance qui reconnaissent ces effecteurs pour déclencher une réponse immunitaire.

Ce processus évolutif est influencé par des mécanismes tels que la perte ou la modification des gènes d'effecteurs par les pathogènes, ainsi que l'introduction de variations génétiques via des dynamiques de métapopulation. Ces interactions complexes entre la diversité des effecteurs chez les pathogènes et celle des récepteurs de résistance chez des plantes façonnent continuellement les réponses immunitaires, ainsi que la diversité génétique au sein des populations végétales et microbes.
A. ETI : Effector-Triggered-Immunity

L’immunité déclenchée par les effecteurs ou ETI est une stratégie de défense du système immunitaire inné. Elle se base sur la détection des molécules sécrétées par les pathogènes, nommés effecteurs.

Le terme effecteur désigne généralement des protéines bactériennes/fongiques sécrétées dans les cellules de la plante hôtes *via* des systèmes de sécrétion spécifiques. Les effecteurs sont le plus souvent sécrétés *via* le système endomembranaire de sécrétion (réticulum endoplasmique et Golgi). Ils doivent pour cela contenir un signal de sécrétion N-terminal, les rendant ainsi identifiables bio-informatiquement.

En général, les effecteurs ne sont exprimés qu'après contact avec la plante. De surcroît, leur profil d'expression concorde avec le stade de l'infection ainsi que le type de cellule et/ou l'organe infecté (Okmen and Doehlemann 2014). Bien que les effecteurs sécrétés soient des acteurs clés dans la suppression du PTI, ils peuvent également être reconnus par le système immunitaire de la plante, déclenchant l'ETI (Fig 8.)

<figure><img src="image_7.png" /><figcaption>**Figure 6.** Schéma simplifié de l'immunité déclenchée par les effecteurs (Remick et al. 2023)</figcaption></figure>
Au fil de l'évolution des interactions plante-pathogène, les plantes évoluent en sélectionnant les mécanismes ad hoc concourant à l'établissement des interactions incompatibles, tandis que les pathogènes évoluent pour établir des interactions compatibles avec leurs hôtes. Ce processus de co évolution antagoniste repose sur le modèle gène-pour-gène (Bourras et al. 2016). Selon ce modèle, les produits des gènes R de la plante hôte reconnaissent les effecteurs Avr produits par le pathogène, déclenchant une interaction incompatible. En revanche, l'absence de reconnaissance due à une variation allélique ou à l'absence d'au moins l'un des composants conduit à une interaction compatible, permettant au pathogène d'infecter l'hôte et ainsi de se multiplier.

Les pathogènes emploient une grande variété de stratégies pour manipuler leur hôte et établir une interaction compatible. Cependant, ce type de stratégie déclenche souvent des réponses immunitaires spécifiques.

Parmi ces stratégies, la modification directe des protéines de l'hôte est fréquente. Par exemple, des effecteurs pathogènes peuvent altérer des protéines clés comme les Rho GTPases. Ces protéines sont impliquées dans la synthèse du cytosquelette et des fonctions cellulaires (Xu et al. 2014). Une autre action possible consiste à provoquer la perte ou l'inactivation de protéines essentielles de l'hôte, souvent par des toxines ou des enzymes hydrolytiques qui perturbent des fonctions vitales (Xu et al. 2014).

Par ailleurs, de nombreux pathogènes induisent un stress cellulaire ou perturbent profondment l'homéostasie hydrique et/ou ionique interne, par exemple en modifiant la structure ou la fonction des organites comme le réticulum endoplasmique ou le réseau trans-Golgien, ou encore en perturbant le métabolisme cellulaire (Muñoz-Planillo et al. 2013).

Certaines toxines du pathogènes ciblent également la synthèse des protéines de l'hôte, bloquant ainsi la production de nouvelles protéines indispensables à la réponse immunitaire. Cette action peut paradoxalement entraîner une activation des voies immunitaires, comme celles dépendantes de NF-κB, pour compenser cette inhibition. Les pathogènes peuvent aussi provoquer une invasion du cytosol de la cellule hôte, où des composants bactériens ou viraux sont détectés comme des signaux d'alerte.

D'autres stratégies incluent la perturbation des flux ioniques ou de la perméabilité membranaire, notamment via des toxines formant des pores ou des protéines virales modifiant les gradients ioniques.
Enfin, les pathogènes manipulent souvent les voies de signalisation immunitaire de l'hôte, comme celles liées aux récepteurs TNF ou TLR, tout en déclenchant des réponses compensatoires telles que la apoptose ou la nécrose.

Ces actions menées par des pathogènes, bien qu'extrêmement diversifiées, convergent vers des perturbations détectables par l'hôte, qui active alors des mécanismes immunitaires spécifiques. Les mécanismes principaux par lesquels les pathogènes déclenchent une réponse immunitaire se répartissent en cinq catégories :

1) Le premier mécanisme repose sur la détection de modifications de protéines de l'hôte, dites "modifications de self", où un pathogène altère une protéine cible essentielle pour la cellule, déclenchant ainsi une alerte immunitaire (Fig 8a.).

Le deuxième mécanisme est la détection de la perte ou de la désactivation de protéines cibles par le pathogène, appelée "perte de self". Dans ce cas, la disparition d'une fonction essentielle de l'hôte est perçue comme une menace, ce qui déclenche une réponse (Fig 8b.).

Le troisième mécanisme est basé sur la détection de stress cellulaire ou de perturbations de l'homéostasie interne, causés par l'action du pathogène sur des structures ou des processus cellulaires, comme le cytosquelette ou les organites (Fig 8c.).

Le quatrième mécanisme est la reconnaissance directe des effecteurs du pathogènes. Bien que rare, cette détection se produit lorsque les molécules u pathogènes elles-mêmes sont perçues comme des ligands spécifiques par des récepteurs de l'hôte (Fig 8d.).

Enfin, le cinquième mécanisme repose sur l'utilisation de leurres (ou "dêcoys"), qui peuvent être intégrés dans des protéines ou exister de manière indépendante. Ces leurres imitent les cibles réelles des pathogènes, les piégeant pour permettre à l'hôte de détecter leur activité et d'activer une réponse immunitaire (Fig 8e.).

Au final, ces cinq stratégies reflètent la sophistication des mécanismes de surveillance de l'hôte pour contrer les attaques des pathogènes et ainsi préserver son intégrité.

L'immunité déclenchée par les effecteurs, grâce à des mécanismes sophistiqués de détection, peut répondre aux diverses perturbations induites par les pathogènes, qu'il s'agisse de modifications ou de pertes de fonctions cellulaires et de stress intracellulaire.
<figure><img src="image_8.png" /><figcaption>**Figure 7.** Les différents mécanismes de l'immunité déclenchés par les effecteurs, a) Un effecteur pathogène modifie une protéine cible (gardée). Un récepteur (garde) détecte cette modification et déclenche une réponse immunitaire, b) L'activité pathogène déstabilise ou élimine une protéine inhibitrice de l'immunité. Cette perte libère une réponse immunitaire, c) Un effecteur pathogène provoque un stress cellulaire, activant l'immunité, d) Un récepteur de l'hôte reconnaît directement un effecteur pathogène, e) Un leurre, imitant une protéine immunitaire, inhibe le récepteur. L'effecteur pathogène, visant la protéine immunitaire, perturbe aussi le leurre, libérant une réponse immunitaire. Le domaine leurre peut être intégré au récepteur. (Remick et al. 2023)</figcaption></figure>
## B. PTI : PAMP-Triggered-Immunity

Le premier niveau du système immunitaire des plantes repose sur la reconnaissance de motifs moléculaires aux pathogènes (PAMPs) par des récepteurs de reconnaissance des motifs ou des pathogènes (pattern recognition receptors, PRRs). Cependant, comme ces motifs peuvent également provenir de microbes non pathogènes, ils sont généralement appelés motifs moléculaires associés aux microbes (MAMPs). La détection des MAMPs par la plante déclenche une réponse immunitaire appelée immunité induite par les PAMPs/MAMPs. De plus la perception des DAMP (damage-associated molecular patterns) permet aux cellules végétales de surveiller indirectement un plus grand nombre de pathogènes.

Les PAMPs regroupent une liste de molécules microbiennes, tels les lipooligosaccharides des bactéries gram négatif, de la flagelline bactérienne, les glucanes et glycoprotéines des oomycètes, ou encore la chitine issue des parois cellulaires des champignons dans le cas de *Puccina*. Ces molécules jouent généralement un rôle crucial dans la survie des pathogènes, ce qui signifie que des mutations qui pourraient permettre d'échapper à la detection de la plante hôte peuvent nuire à la survie du pathogène.

Les PAMPs sont détectés par les plantes hôtes grâce à des PRRs, ce sont principalement des récepteurs kinases ou des protéines de type LRR-RLP localisées à la surface des cellules végétales et/ou intrinsèques des membranes plasmiques. Les PRRs se divisent en deux catégories : récepteurs kinase (RKs), ou récepteurs like protéines (RLPs) (Zipfel 2014). Les RK contiennent généralement un ectodomaine de liaison au ligand, un domaine transmembranaire à passage unique et un domaine de kinase intracellulaire, tandis que les RLP ne possèdent aucun domaine de signalisation intracellulaire connus. Les PRRs sont habituellement rassemblés en complexes multiprotéiques où ils interagissent avec des co-récepteurs, des partenaires de signalisation et des protéines régulatrices (appelées co-régulateur) qui modifie avec précision la voie de signalisation appropriée (Ranf 2018) (Fig 9a.). La liaison d'un MAMP ou DAMP à son PRR respectif est très spécifique.

Cependant, les autres composants du complexe de récepteur sont généralement mutualisés par plusieurs PRRs (Ranf 2018). Les voies de signalisation de ces récepteurs convergent vers des pôles (hub) de signalisation commune (Fig 9b.). Ces hubs déclenchent des réponses de
signalisation du PTI. Par exemple, la dépolarisation de la membrane plasmique, une augmentation de la concentration cytosolique du messager secondaire Ca²⁺, l'activation de différentes protéines kinases, la production de ROS (Reactive Oxygen species), l'expression de gènes liés à la résistance, les fortifications de la paroi cellulaire, et la production de métabolites secondaires liées à la résistance (Nürnberger and Kemmerling 2008) (Fig 9c.).

<figure><img src="image_9.png" /><figcaption>**Figure 8.** Schéma des PTI dans les cellules végétales. a) Les MAMP et les DAMP sont détectés par des PRR spécifiques de l'hôte localisés à la surface cellulaire. b) Les voies de signalisation convergent vers les HUB de signalisation. c) Les voies de signalisations déclenches les mécanismes de défense de la plante (Ranf 2018).</figcaption></figure>

Récemment, la proéine PRR AtEFR, provenant de *A. thaliana*, a été transférée avec succès chez le blé (Schoonbeek et al. 2015). L'expression transgénique stable de l'AtEFR a permis d'augmenter la résistance au pathogène *Pseudomonas sYringae* pv. *oryzae*. L'augmentation de la réponse à l'Elf18 indique qu'il existe suffisamment de composants de signalisation partagés entre les monocotyles et les dicotyles, permettant à l'AtEFR de s'intégrer dans la voie de l'immunité innée des plantes du blé. À mesure que davantage de paires PAMP/PRR sont identifiées, le transfert des réponses PTI entre les espèces dicotyles et monocotyles ouvre des perspectives ambitieuses pour le développement d'une résistance durable et à large spectre aux maladies des plantes dans les cultures.
### III. Gènes de résistance

Les plants de blé utilisent deux mécanismes génétiques pour résister à *graminis f. sp. tritici*.

Le premier, la résistance à tous les stades, est active tout au long du cycle de croissance. Elle est spécifique à certaines races du champignon et repose sur des gènes majeurs uniques. Bien qu'efficace, cette spécificité peut être contournée par des adaptations du pathogène.

Le second, la résistance à l'âge adulte, n'est pleinement fonctionnelle qu'à partir de la maturité de la plante. Elle est non spécifique aux races et mobilise plusieurs gènes mineurs qui agissent ensemble pour offrir une protection durable, moins vulnérable aux évolutions du champignon.

#### A. Les gènes APR

La résistance des plantes adultes est une forme de résistance génétique observée chez les céréales. Elle se manifeste aux stades avancés du développement et leur confère une protection partielle contre divers agents pathogènes responsables de maladies. Les connaissances actuelles sur le rôle des gènes associés à l'APR proviennent principalement des recherches approfondies menées sur *Puccinia* spp.. Du fait de ces résistances contre de multiple pathogènes, les gènes APR sont généralement privilégiés par les sélectionneurs. La nature partielle, c'est-à-dire permettre aux agents pathogènes de sporuler à un rythme réduit ou ralenti, confère aux APR une durabilité accrue. En effet, permettre au pathogène de se développer diminue la pression de sélection et ralentit ainsi l'apparition de nouvelle souche mutantes qui pourraient contourner les mécanismes de défense (Dinglasan et al. 2022). Cependant, certains gènes APR conférent une résistance ciblée à un pathogène spécifique (Sørensen et al. 2014). Les gènes individuels de résistance des plantes adultes n'offrent qu'une résistance partielle, mais leurs effets peuvent se cumuler lorsqu'ils sont combinés. L'efficacité de l'APR étant influencée par les conditions environnementales, il peut être difficile d'en évaluer précisément l'impact. C'est pourquoi les lignées de sélection sont
généralement testées dans différents environnements, comme cela est pratiqué dans le cadre du programme de sélection du Centre international d'amélioration du maïs et du blé (CIMMYT) (Singh, Huerta-Espino, et al. 2011). En regroupant dans une même variété plusieurs gènes APR aux effets cumulatifs, il est possible d'obtenir des niveaux élevés de résistance, stables à travers divers environnements (Singh, Huerta-Espino, et al. 2011). Récemment, les scientifiques ont signalé un total de 86 gènes de résistance à la rouille striée (Yr1-Yr86) répartis sur tous les chromosomes, à l'exception du chromosome 1A (Klymiuk et al., 2022).

<figure><img src="image_10.png" /></figure>

## Slow rusting

Le slow rusting, ou rouille lente, est une stratégie de résistance durable contre la rouille des feuilles du blé. Ce mécanisme se caractérise par un développement plus lent de la maladie, même si la plante présente une réaction de type sensible. Les gènes de slow rusting confèrent une résistance partielle qui se manifeste par une période de latence plus longue, une fréquence d'infection réduite, des urédies plus petites, et une production de spores moins importante et de plus courte durée.

L'intérêt principal du slow rusting est d'obtenir une résistance durable et de fournir une approche de contrôle de la maladie plus pérenne que la résistance verticale conférée par des gènes majeurs. Bien que plusieurs gènes de slow rusting aient été identifiés, les plus connus sont Lr34 et Lr46, souvent présents en combinaison avec d'autres gènes mineurs dans les lignées et cultivars développés par le CIMMYT. Ces gènes peuvent être combinés à l'aide de marqueurs moléculaires pour obtenir une résistance proche de l'immunité.

Dans le contexte de la résistance au blé à la rouille, le phénomène du « slow rusting » (rouille lente) est un mécanisme crucial pour obtenir une résistance durable. Plusieurs gènes de résistance ont été identifiés, dont Lr1, Lr9, Lr10, Lr13, Lr19, Lr23, Lr24, Lr25, Lr27, Lr28, Lr29, Lr31, Lr34, Lr35, Lr37 et Lr47, qui ont été cartographiés sur différents chromosomes à l'aide de marqueurs moléculaires.

L'utilisation de marqueurs PCR tels que les microsatellites et les AFLP a considérablement amélioré la caractérisation des gènes de résistance, permettant de mieux cibler ceux qui confèrent une protection durable sous forte pression de maladie. Les premiers efforts pour identifier des QTL associés à cette résistance durable ont été réalisés par Nelson et al. (1997),
tandis que Sivasamy et al. (2014) ont confirmé l'efficacité des gènes *Lr34+*, *Lr46+* et *Lr67+* en lien avec la nécrose de l'extrémité des feuilles (LTN) dans des souches de blé indien.

Ainsi, le slow rusting repose sur l'identification de plusieurs gènes de résistance mineurs dans une culture, ce qui requiert des approches de cartographie précises pour établir des associations solides entre les marqueurs moléculaires et les gènes de résistance, garantissant ainsi une protection durable contre la rouille des feuilles.

## B. Les gènes ASR

Les gènes ASR, ou All Stage Résistance, jouent un rôle crucial dans la défense des plantes contre les agents pathogènes. Ils fonctionnent selon le principe "gène pour gène" décrit par Flor, qui implique une interaction spécifique entre le gène R de la plante hôte et le gène d'avirulence (Avr) correspondant du pathogène. Lorsque le produit du gène ASR reconnaît celui du gène Avr, une cascade de réactions de défense est déclenchée, aboutissant souvent à une réponse hypersensible (HR) qui limite la propagation du pathogène.

Dans le cas des céréales, la plupart des gènes ASR appartiennent à la classe CC-NB-LRR (Coiled-Coil, Nucleotide Binding site, Leucine Rich Repeat). Cette structure complexe leur permet de reconnaître spécifiquement les effecteurs du pathogène, de passer d'un état inactif à un état actif, et de signaler la présence du pathogène pour activer les mécanismes de défense de la plante. La diversité structurelle des gènes ASR leur permet de reconnaître une large gamme d'effecteurs pathogènes, contribuant ainsi à la résistance à large spectre observée chez certaines variétés de plantes.

Récemment, une nouvelle classe de gènes NB-LRR fonctionnant par paires a été découverte. Ces paires de gènes sont étroitement liées et transcrites de manière divergente. Dans cette configuration, un membre de la paire porte souvent un domaine de détection des effecteurs pathogènes, tandis que l'autre agit comme transducteur de signal. Cette organisation en tandem permettrait une détection plus efficace des pathogènes et une activation plus rapide des défenses de la plante. L'efficacité des gènes ASR est cependant limitée par l'évolution rapide des pathogènes. En effet, les agents pathogènes peuvent muter leurs gènes Avr pour échapper à la reconnaissance par les gènes ASR correspondants. C'est pourquoi l'utilisation de gènes ASR uniques dans l'agriculture n'est généralement pas durable à long terme. Pour contrer ce phénomène, les stratégies modernes de sélection végétale visent à pyramider
plusieurs gènes ASR dans une même variété, offrant ainsi une protection plus durable contre les maladies.

La compréhension approfondie du fonctionnement des gènes ASR et de leur interaction avec les pathogènes est essentielle pour développer des stratégies de résistance plus efficaces et durables. Les recherches actuelles se concentrent sur l'identification de nouveaux gènes R, l'étude de leurs mécanismes d'action, et le développement de méthodes pour leur utilisation optimale dans les programmes de sélection végétale.

Yr15 est un gène ASR majeur de la lutte contre le champignon *Puccinia striiformis f. sp. tritici*, responsable de la rouille jaune du blé. Découvert dans les années 1980 dans une accession de blé sauvage, Yr15 confère une résistance à large spectre contre plus de 3000 isolats génétiquement divers du pathogène, y compris des races modernes comme 'Warrior (Klymiuk et al. 2018)'. Bien que certaines souches aient montré une virulence sur Yr15 dans les années 2000, aucune virulence n'a été rapportée depuis 2003, ce qui souligne l'efficacité durable de ce gène.

Le clonage de Yr15 a révélé qu'il code pour une protéine appelée WTK1 (wheat tandem kinase 1) (Klymiuk et al. 2018). Elle possède des domaines de kinase et pseudokinase en tandem. Cette structure unique le place dans une nouvelle famille de protéines végétales, les kinases-pseudokinases en tandem (TKP). Les recherches montrent que l'interaction entre les cellules hôtes et le pathogène entraîne une HR, limitant la croissance fongique dès les premiers stades d'infection. La pyramidage de Yr15 avec d'autres gènes de résistance, comme Yr64 (Qie et al. 2019), a également démontré une protection complète contre des isolats virulents, renforçant son potentiel en amélioration variétale pour la lutte contre la rouille jaune.

Des mutants EMS, créés par mutagenèse chimique, présentent des mutations spécifiques dans les domaines KinI ou KinII de WTK1, entraînant une perte totale de résistance à la rouille jaune (Fig 10.). Ces mutants, comme EMS4 (muté dans KinI) et EMS6 (muté dans KinII), ont été comparés à leurs lignées sœurs non mutées, qui possèdent des versions fonctionnelles de WTK1.

Contrairement aux mutants, ces lignées sœurs maintiennent une forte résistance (Fig 10.), démontrant une restriction efficace de la croissance du champignon dans les tissus infectés. Chez les mutants, l'absence de réponse hypersensible permet une prolifération rapide du pathogène, alors que chez les lignées résistantes, la HR entraîne une mort cellulaire
localisée, marquée par l'effondrement des cellules hôtes et l'agrégation des chloroplastes, limitant la progression du pathogène (Fig 10.).

Ces résultats confirment que les deux domaines KinI et KinII sont essentiels pour activer les défenses immunitaires de la plante, et mettent en évidence l'efficacité de WTK1 dans la restriction précoce de la biomasse fongique, validant ainsi son rôle clé dans l'efficacité durable de *Yr15* contre *Puccinia striiformis f. sp. tritici*.

<figure><img src="image_11.png" /><figcaption>**Figure 9.** Validation de *Yr15* en tant que *WTK1*. Perte de résistance à *Pst* chez les mutants du domaine de type kinase *WTK1*. *EMS4* et *EMS6* portent des mutations dans *KinI* et *KinII*, respectivement. Les lignées sœurs sont non mutantes. (Klymiuk et al. 2018)</figcaption></figure>
IV. Nouvelles techniques pour l'immunité des
plantes : Le pyramidage de gènes

Le gène *pyramiding* dans le blé est une stratégie avancée de sélection végétale. Elle vise à combiner plusieurs gènes d'intérêt dans une même variété pour renforcer sa résistance face aux maladies, telles que les rouilles (rouille jaune, rouille noire et rouille brune). Ce processus commence par l'identification de gènes spécifiques issus de variétés cultivées ou de parents sauvages, connus pour conférer des résistances complémentaires. Ensuite, des croisements sont effectués entre ces lignées, suivis de l'utilisation de techniques de sélection assistée par marqueurs moléculaires (MAS) (Fig 10.). Ces marqueurs permettent de vérifier rapidement et précisément la présence des gènes d'intérêt dans les générations hybrides, réduisant ainsi le recours à des tests phénotypiques longs et coûteux.

Une fois les gènes réunis, la stabilisation génétique (fixation) est réalisée pour obtenir des lignées homogènes, où tous les gènes résistants sont homozygotes. Ces nouvelles variétés sont ensuite testées sur le terrain pour valider leur résistance multiple et leur performance agronomique.

<figure><img src="image_12.png" /></figure>

**Figure 10.** Approche de sélection assistée par marqueurs pour l'insertion des gènes Yr18, Yr28 et Yr36 dans la lignée shumai 830 (Wang et al. 2023).
<figure><img src="image_13.png" /><figcaption>**Figure 11.** Effets des gènes de résistance simples et de leur combinaison sur les scores d'infection, illustrés par type d'infection (IT). a) scores d'infection au stade plantule et b) scores d'infection au stade plante adulte. Chaque barre représente la valeur moyenne de l'IT de la rouille jaune. Une analyse de variance à un facteur a été utilisée pour tester la signification entre chaque groupe. Les lettres minuscules indiquent la signification à P < 0,05 et les mêmes lettres indiquent l'absence de différence significative dans les comparaisons par paires. (Wang et al. 2023)</figcaption></figure>

Récemment, l'efficacité des combinaisons des gènes *Yr18*, *Yr28* et *Yr36* (Wang et al. 2023) a été testée afin d'améliorer la résistance du blé à la rouille jaune. Les résultats (Fig11.) montrent qu'au stade plantule, les lignées possédant un seul gène présentent une résistance limitée, avec des scores d'infection élevés *Yr18* et *Yr36* ou intermédiaires *Yr28*. En revanche, les combinaisons de deux gènes, notamment *Yr28 + Yr36*, renforcent significativement la résistance. La combinaison des trois gènes offre la meilleure protection (IT ≈ 3.3).

Au stade adulte, une résistance plus forte est observée dans toutes les lignées possédant plusieurs gènes de résistance. Les combinaisons de deux gènes, et celle des trois gènes (*Yr18* + *Yr28* + *Yr36*), permettent d'obtenir des niveaux de résistance élevés. Ces résultats mettent en évidence l'effet additif des gènes APR, et confirment que leur pyramidage peut assurer une résistance durable à tous les stades de croissance.
L'empilement génétique offre de nombreux avantages : il réduit le risque d'adaptation des pathogènes aux défenses de la plante en s'appuyant sur des résistances multigéniques, diminue l'utilisation de produits chimiques comme les fongicides, et protège les rendements, même dans des environnements soumis à des pressions élevées de maladies.

Cependant, cette technique présente certaines limites. Elle exige des investissements initiaux importants, notamment pour établir des laboratoires équipés et développer des marqueurs spécifiques. De plus, le processus s'avère être complexe, en raison des risques de "dragage génétique", où des traits indésirables liés aux gènes d'intérêt sont également transférés. Malgré ces défis, le gène pyramiding est considéré comme une solution prometteuse pour améliorer durablement la résilience du blé face aux maladies, tout en répondant aux besoins d'une agriculture plus durable et respectueuse de notre environnement.

# V. Genome wide association studies (GWAS)

Les études d'association pangénomique (GWAS) sont devenues un outil essentiel pour relier les variations génétiques aux traits phénotypiques dans des populations naturelles. En analysant l'association entre des marqueurs génétiques, comme les polymorphismes SNPs, et des traits mesurables, cette approche offre une résolution fine et permet d'explorer l'architecture génétique des caractères complexes.

Contrairement aux approches classiques de cartographie QTL, les GWAS utilisent la diversité génétique naturelle, ce qui permet de capturer une plus grande variété d'allèles et d'identifier des loci candidats impliqués dans des traits d'intérêt. Cependant, cette méthode présente des défis. La détection des variants rares ou de faible effet nécessite des populations de grande taille et bien caractérisées pour garantir une puissance statistique suffisante. De plus, la présence d'un déséquilibre de liaison (LD) dans les populations naturelles complique l'identification des variants causaux réels, car les SNPs voisins peuvent apparaître corrélés avec un trait sans en être directement responsables.

Les biais liés à la structure génétique de la population, notamment lorsque les individus étudiés présentent des origines géographiques ou écologiques variées, peuvent également produire des associations plurielles. L'utilisation de modèles statistiques mixtes aide à réduire ces biais en prenant en compte les effets de parenté et de structure, mais elle ne résout pas entièrement ces limitations.
Malgré ces contraintes, les GWAS sont particulièrement puissantes pour découvrir les bases génétiques des traits agronomiques complexes, comme la résistance aux maladies. Dans le cas de la rouille du blé, cette méthode permettrait d'identifier des loci associés à la résistance en exploitant la diversité génétique présente dans les populations naturelles de blé. Une fois ces loci identifiés, ils deviennent alors des leviers pertinents pour sélectionner des variétés résistantes *via* des programmes de sélection assistée par marqueurs, accélérant ainsi le développement de cultivars mieux adaptés et plus résilients face à cette maladie.

# VI. Stage de M2

Pendant ce stage, l'objectif principal sera de caractériser exhaustivement les haplotypes associés à la résistance aux différentes formes de rouille affectant le blé, à savoir la rouille jaune (*Puccinia striiformis*), la rouille brune (*Puccinia triticina*), et la rouille noire (*Puccinia graminis*). Pour ce faire, un panel représentatif de la diversité mondiale des blés tendre et dur sera étudié en combinant des données de séquençage de référence et de re-séquençage. Ce travail vise à développer des connaissances fondamentales sur les polymorphismes génétiques associés à la résistance, et à concevoir des outils moléculaires pratiques pour la sélection assistée par marqueurs.

Dans un premier temps, les données de séquençage de référence pour 12 landraces et 17 variétés élites de blé tendre, ainsi que pour des blés durs cultivés et sauvages, seront analysées pour identifier les polymorphismes au niveau des gènes et QTL associés aux rouilles. Ces analyses s'appuieront sur des technologies de séquençage longue portée (*long reads*) et courte portée (*short reads*) afin de caractériser précisément les variations génétiques. Les mutations détectées seront annotées pour prédire leur impact fonctionnel sur les protéines codées, qu'il s'agisse de mutations synonymes, non synonymes, ou entraînant un décalage du cadre de lecture de la traduction.

L'objectif est d'établir un inventaire détaillé des haplotypes présents dans ces populations de référence. Ensuite, les données de re-séquençage issues de panels élargis, comprenant plus de 480 accessions européennes, 280 variétés élites et 800 landraces, seront alignées pour identifier des haplotypes supplémentaires. Ces analyses permettront de cartographier la diversité génétique au sein de ces populations et d'identifier les haplotypes rares ou spécifiques qui pourraient jouer un rôle clé dans la résistance aux rouilles.
Ces données seront ensuite intégrées à des études d'association pangénomique pour établir des liens entre les variations génétiques et les niveaux de résistance observés. Les essais multi-environnementaux disponibles pour ces panels fourniront les données phénotypiques nécessaires à l'analyse, garantissant une évaluation robuste des effets des haplotypes identifiés. Enfin, le travail aboutira à la définition de marqueurs moléculaires spécifiques, utilisables pour la sélection assistée par marqueurs. Ces outils seront conçus pour être efficaces sur des variétés de blé tendre et de blé dur, facilitant ainsi l'identification rapide de lignées résistantes sans nécessiter de phénotypage ou d'inoculation directe.
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