# Compréhension et valorisation des interactions entre plantes et microorganismes telluriques : des enjeux majeurs en agroécologie

Philippe P. Lemanceau, Sylvie Mazurier, Barbara Pivato, Laure Avoscan

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Philippe P. Lemanceau, Sylvie Mazurier, Barbara Pivato, Laure Avoscan. Compréhension et valorisation des interactions entre plantes et microorganismes telluriques : des enjeux majeurs en agroécologie. Les sols et la vie souterraine : des enjeux majeurs en agroécologie, Chapitre 10, QUAE, 328 p., 2017, 978-2-7592-2651-1. hal-01607980

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# Les sols et la vie souterraine
Des enjeux majeurs en agroécologie

Jean-François Briat & Dominique Job, coordinateurs

Editions Quae – Collection Synthèses

Soumis le 5 décembre 2016
# Table des matières

Dédicace .................................................................................................................... x

Remerciements .................................................................................................................... x

Préface .................................................................................................................... x
Gérard Tendron

Introduction .................................................................................................................... x
Philippe Lemanceau, Dominique Job, Jean-François Briat

Chapitre 1. Le sol habitat : environnement physicochimique et conditions de développement des différents organismes .................... x
présents dans le sol

Ary Bruand, Daniel Tessier

Résumé

Introduction

Le sol, genèse et évolution, création d'un habitat

Implications au plan physicochimique

La structure du sol, habitat pour les êtres vivants

Conclusion

Références bibliographiques

Chapitre 2. Localisation des matières organiques et des activités microbiennes : conséquences pour le fonctionnement du sol .................... x

Claire Chenu, Naoise Nunan, Laure Vieublé, Patricia Garnier, Valérie Pot, Sylvie Recous

Résumé

Introduction

Biodégradation des matières organiques : de multiples facteurs

Un contrôle de la biodégradation à l'échelle de l'habitat microbien

Les processus à l'échelle microscopique affectent les flux
à une échelle macroscopique, voire globale

Conclusion

Références bibliographiques

Chapitre 3. Couplages et contrôles des cycles du carbone et de l'azote par les communautés microbiennes dans les sols cultivés ............ x

Sylvie Recous, Gwenaëlle Lashermes, Isabelle Bertrand

Résumé

Introduction

Les mécanismes mis en jeu

Quelles options envisager pour l'évolution des systèmes cultivés ?

Conclusion
## Références bibliographiques

## Chapitre 4. La richesse des communautés microbiennes des sols, un trésor inestimable ...

Jean Charles Munch, Jacques Berthelin

### Résumé

- Les sols, réacteurs bio-physicochimiques

- Les sols, réservoirs de microorganismes aux activités multiples

- Les microorganismes des sols, clés des recyclages biogéochimiques, agents de fonctions essentielles des sols

- Les sols abritent des systèmes biologiques hautement régulés

- Les sols, habitats de biosystèmes adaptés

- Pourquoi nos connaissances des communautés microbiennes et des conditions de leur activité sont-elles encore si réduites ?

- Les connaissances à développer pour mieux valoriser les organismes du sol et leur potentiel génétique

### Conclusion

## Références bibliographiques

## Chapitre 5. Modélisation de la croissance des cultures considérant l'hétérogénéité physique et spatiale du sol ...

Eckart Priesack, Xiahong Duan, Jean Charles Munch

### Résumé

### Introduction

- Expérimentations au champ

- Modélisation couplant sols-végétation-atmosphère

### Conclusion

## Références bibliographiques

## Chapitre 6. Impact des invertébrés sur les fonctions des sols et leurs applications dans les systèmes sol-plante ...

Mickael Hedde, Eric Blanchart, Manuel Blouin, Sophie Boulanger-Joimel, Yvan Capowiez, Thibaud Decaëns, Pascal Jouquet, Guénola Pérès, Marine Zwicke

### Résumé

- Les sols, milieux vivants

- Implications de la faune du sol pour la production primaire

- Piloter la biodiversité des sols ?

## Références bibliographiques

## Chapitre 7. Les relations trophiques microfaune - bactéries rhizosphériques - mycorhizes : quel rôle dans le recyclage des nutriments (N et P) ? ...

Claude Plassard, Jean Trap, Patricia Ranoarisoa, Usman Irshad, Cécile Villenave, Alain Brauman

### Résumé

### Introduction

- La plante et son environnement biologique dans le sol
* Le cycle de l'azote et effet des composants biologiques sur la nutrition azotée des plantes

* Le cycle du phosphore et effet des composants biologiques sur la nutrition phosphatée des plantes

* Conclusion

* Références bibliographiques

## Chapitre 8. Impacts d'effets de surface sur le sol : Réponse de la rhizosphère d'arbres forestiers à une exposition élevée d'ozone troposphérique

Rainer Matyssek, Reinhard Agerer, Karin Pritsch, Jean Charles Munch

* Résumé

* Introduction

* Effets de l'O₃ dans le sol

* Interactions O₃/sécheresse

* Modèle expliquant les effets sols de l'O₃

* Nouvelles connaissances sur la réaction de l'arbre adulte à l'O₃

* Signification écologique et conclusions

* Références bibliographiques

## Chapitre 9. Mise en place d'outils et bio-indicateurs pertinents de qualité des sols

Antonio Bispo, Clady Jolivet, Lionel Ranjard, Daniel Cluzeau, Mickael Hedde, Guénola Pérès

* Résumé

* Introduction

* Un intérêt croissant pour les sols et sa composante biologique

* Des outils classiques complétés par de nouvelles approches pour la caractérisation de la biologie des sols

* Construction de référentiels d'interprétation

* De l'indicateur à la fonction et aux services écosystémiques potentiels

* Acceptabilité et compréhension des bioindicateurs

* Sélection d'indicateurs pertinents pour évaluer la qualité des sols

* Conclusion

* Remerciements

* Références bibliographiques

## Chapitre 10. Compréhension et valorisation des interactions entre Plantes et microorganismes telluriques : des enjeux majeurs en agroécologie

Philippe Lemanceau, Sylvie Mazurier, Barbara Pivato, Laure Avoscan

* Résumé

* Introduction

* Des progrès majeurs dans les stratégies et méthodes d'analyses de la biodiversité tellurique et des interactions plantes-microorganismes

* Recrutement du microbiote rhizosphérique par la plante-hôte

* Des interactions à bénéfices réciproques

* Les interactions plantes-microorganismes dans les agroécosystèmes
Conclusions et perspectives

Références bibliographiques

## Chapitre 11. Les associations mycorhiziennes dans les sols, pour une meilleure maîtrise de la production végétale ....................................................x

Robin Duponnois, Sanâa Wahbi, Hervé Sanguin, Lahcen Ouahmane, Mohamed Hafidi, Yves Prin

Résumé

Introduction

La symbiose mycorhizienne

La valorisation de la symbiose mycorhizienne en agriculture

Conclusion

Références bibliographiques

## Chapitre 12. Mécanismes cellulaires et moléculaires et ingénierie écologique des mycorhizes à arbuscules ............................................x

Alice Drain, Carole Pfister, Jérémie Zerbib, Nathalie Leborgne-Castel, Sébastien Roy, Pierre-Emmanuel Courty, Daniel Wipf

Résumé

Introduction : mycorhizes à arbuscules et services écosystémiques

Mécanismes sous-jacents aux échanges de nutriments dans la mycorhize à arbuscules

Régulation des protéines de transport impliquées dans les échanges trophiques de la mycorhize à arbuscules

Réseaux mycéliens communs

Ingénierie écologique des mycorhizes à arbuscules

Conclusion

Références bibliographiques

## Chapitre 13. Orienter les communautés et populations microbiennes telluriques via l'utilisation de plantes à exsudation modifiée ....................x

Yves Dessaux

Résumé

Introduction

La rhizosphère, lieu privilégié d'échanges entre micro-organismes et végétaux

Orienter les populations et communautés microbiennes de la rhizosphère

Vers une nouvelle vision des interactions entre plantes et micro-organismes associés

Références bibliographiques

## Chapitre 14. Orienter les communautés et populations microbiennes telluriques via l'utilisation de biostimulants perturbant la communication moléculaire bactérienne ....................................................x

Xavier Latour, Denis Faure

Résumé

La lutte biologique utilisant les microorganismes du sol
- De l'intérêt d'être à l'écoute des communications microbiennes

- Comment perturber la communication des bactéries pathogènes ?

- Biostimulation de la dégradation des signaux de quorum sensing

- Un agent bactérien capable d'une dégradation efficiente des signaux de quorum sensing

- Transfert d'échelle et application en sols

- Perspectives

- Références bibliographiques

## Chapitre 15. Défis et perspectives pour l'utilisation de la fixation biologique de l'azote en agriculture .................................................... x

Benoît Alunni, Peter Mergaert

- Résumé

- L'addiction de l'agriculture à l'azote

- La fixation symbiotique de l'azote, pierre angulaire d'une future agriculture durable

- Utilisation d'endophytes diazotrophes comme bioinoculant

- La production de la nitrogénase dans des organites végétaux : les « nitroplastes »

- L'organogenèse de nodosités chez des plantes de grande culture

- Conclusions

- Remerciements

- Références bibliographiques

## Chapitre 16. Communication entre les partenaires dans la symbiose mycorhizienne à arbuscules .................................................... x

Guillaume Bécard, Virginie Puech-Pagès

- Résumé

- Introduction

- Les strigolactones : des molécules de signalisation aux multiples fonctions

- Emission de strigolactones et de Myc-LCOs : monologues ou dialogue ?

- Conclusions et perspectives

- Remerciement

- Références bibliographiques

## Liste des contributeurs .................................................................................................... x
Dédicace

Suzanne Mériaux, directrice de recherche honoraire à l'INRA, membre de l'Académie d'agriculture de France, nous a quittés récemment (septembre 2016). Spécialiste reconnue en géologie, ses premiers travaux furent consacrés à la structure physique des sols et aux échanges d'eau.
## Remerciements

Nous tenons à adresser nos plus vifs remerciements à l'Académie d'agriculture de France pour son soutien constant lors de l'organisation, en 2015, de deux colloques sur les sols et leur biologie associée. Ces deux colloques ont été à la base de cet ouvrage. Que soient particulièrement remerciés ici Gérard Tendron, Secrétaire perpétuel, Patrick Olivier, Trésorier perpétuel et Daniel Tessier, Secrétaire de la section « Interactions Milieux-Etres vivants » de l'Académie.

Il nous est agréable également de remercier les membres du Comité éditorial, Jacques Berthelin, Philippe Lemanceau et Jean Charles Munch pour leur aide au démarrage de ce projet.

Ce projet aurait été impossible sans le soutien financier de plusieurs organismes (les départements de recherche Biologie et Amélioration des Plantes (BAP), Environnement Agronomie (EA), Ecologie des Forêts Prairies et Milieux Aquatiques (EFPA) de l'Institut National de la Recherche Agronomique (INRA) ; le Laboratoire des Symbioses Tropicales et Méditerranéennes (LSTM, Unité mixte de recherche IRD, CIRAD, INRA, Montpellier SupAgro, Université Montpellier) et de généreux donateurs anonymes.

Nous adressons nos remerciements les plus chaleureux aux intervenants des colloques de 2015 sur les sols et leur biologie associée organisés par l'Académie. Nous sommes particulièrement reconnaissants envers Pierre Pagesse, Agriculteur et Président du GNIS, pour la force de ses conclusions lors de ces manifestations et son soutien sans faille à la recherche scientifique concourant au développement et au succès de l'agroécologie.

Enfin, nous exprimons notre gratitude aux auteurs des différents chapitres de ce livre qui permettent de consolider les bases scientifiques de l'agroécologie et de témoigner du dynamisme de la communauté scientifique dans ce domaine.

Jean-François Briat

Dominique Job

Académie d'agriculture de France Académie d'agriculture de France
# Préface

Gérard Tendron*

Académie d'agriculture de France – F-75007 Paris, France

* Correspondance – Gérard Tendron (secretaire-perpetuel@academie-agriculture.fr)

Les sols sont les milieux naturels qui hébergent la plus grande densité et la plus grande diversité microbienne connues et une faune d'une grande richesse. Ils renferment ainsi une quantité gigantesque de microorganismes, de l'ordre d'un milliard par gramme de sol. Compte-tenu de l'importance des sols en agriculture, l'Académie d'agriculture de France a inscrit cette problématique dans son programme de travail 2015 et a organisé ou soutenu plusieurs actions sur ce thème qui se sont inscrites dans le cadre de l'année internationale des sols. Parmi ces actions, un premier colloque, intitulé *Utilisation du potentiel biologique des sols, un atout pour la production agricole*, s'est déroulé au ministère de l'Agriculture le 24 juin 2015, portant sur les propriétés physicochimiques des sols, en lien avec la culture des plantes. Un deuxième colloque, qui s'est déroulé le 5 novembre 2015 à l'Académie, a porté sur des aspects biologiques et plus précisément sur les *Interactions plantes-organismes telluriques au service de l'agroécologie*.

Ces colloques, proposés par les sections « Interactions milieux-êtres vivants » et « Sciences de la vie » de l'Académie, ont eu pour ambition de présenter et de discuter les avancées récentes dans les connaissances des sols et des interactions entre plantes et organismes telluriques s'y établissant. Elles concernent par exemple la caractérisation globale des microorganismes des sols à l'échelle de la France par des approches de métagénomique permettant la mise en évidence des populations microbiennes en fonction des conditions environnementales ou des types de cultures. Elles concernent également des travaux de génétique moléculaire montrant que des exsudats racinaires sont capables de sculpter le microbiote racinaire, inhibant ou activant la croissance de populations microbiennes spécifiques. Elles concernent enfin les travaux de caractérisation physico-chimique des sols, permettant de comprendre comment certaines parties du sol servent d'habitat privilégié pour la vie souterraine et, en corollaire, comment cette vie souterraine crée de nouveaux espaces qui seront colonisés par les organismes telluriques. De telles avancées scientifiques ouvrent de nouvelles voies pour orienter les interactions plantes-microorganismes afin de promouvoir les effets bénéfiques du microbiote de la rhizosphère sur la plante dans des systèmes de culture plus durables et plus économes en intrants de synthèse, engrais et pesticides notamment.

Ces deux colloques ont donné lieu à une vingtaine de conférences, où sont intervenus des microbiologistes, biologistes, chimistes, physiciens et modélisateurs, qui ont insisté sur l'impérieuse nécessité de développer une véritable interdisciplinarité et pluridisciplinarité dans le domaine des sols et de leur biologie. Ils ont rencontré un vif succès, suscitant de
# Les sols et la vie souterraine - Des enjeux majeurs en agroécologie

nombreux échanges avec le public, et ont permis de discuter le potentiel des recherches actuelles pour le développement de l'agroécologie.

L'agroécologie peut apparaître à certains comme un type d'agriculture replié sur le passé, en réaction ou en opposition avec les problèmes engendrés par l'agriculture intensive pratiquée aujourd'hui. Il nous est apparu crucial de montrer lors de ces journées que l'agroécologie est une discipline scientifique émergente et prometteuse dont les enseignements permettront, sur des bases nouvelles, l'amélioration des plantes et des pratiques culturales dans le cadre d'une agriculture durable, au bénéfice des agriculteurs et dans le respect de l'environnement et de la qualité alimentaire des produits végétaux.

Il avait été convenu qu'un livre réunissant les communications faites lors des colloques des 24 juin et 5 novembre 2015 serait publié avec l'aval de l'Académie d'agriculture de France. Le présent ouvrage, intitulé *Les sols et la vie souterraine – Des enjeux majeurs en agroécologie*, est le résultat de ces efforts.

Je remercie les auteurs de ces communications et je félicite les coordonnateurs de cet ouvrage, Jean-François Briat et Dominique Job, pour avoir mené à bien ce projet, qui devrait intéresser de nombreux lecteurs.

Gérard Tendron

Secrétaire perpétuel de l'Académie d'agriculture de France
## Introduction

Philippe Lemanceau¹,²*, Dominique Job³,², Jean-François Briat⁴,²

1. Agroécologie, AgroSup Dijon, INRA, Université Bourgogne Franche-Comté - F-21000 Dijon, France

2. Académie d'agriculture de France – F-75007 Paris, France

3. Laboratoire mixte CNRS - Université Claude Bernard Lyon 1 – INSA - Bayer CropScience (UMR5240) – F-69009, Lyon, France ; Académie d'agriculture de France – F-75007 Paris, France

4. Unité de Biochimie et Physiologie Moléculaire des Plantes, Université de Montpellier - CNRS - INRA - Montpellier SupAgro – F-34060 Montpellier, France ; Académie d'agriculture de France – F-75007 Paris, France

Les sols représentent une des trois composantes de notre environnement avec l'air et l'eau qui constituent un continuum, la qualité de l'une impactant l'autre. Les sols sont essentiels pour l'Humanité car ils fournissent une série de services écosystémiques au rang desquels la production primaire (service d'approvisionnement) dont la production agricole et sylvicole mais également des services de régulation (régulation du climat, des régimes hydriques) et des services de soutien aux conditions favorables à la vie sur Terre (habitat, biodiversité). Ces services reposent sur le fonctionnement biologique des sols assuré par la myriade d'organismes, microbiens, végétaux, animaux, qui les habitent et représentent un réservoir unique de biodiversité. Les sols sont en particulier au cœur de la production agricole. Cependant, les surfaces, qui lui sont consacrées, diminuent régulièrement alors que dans le même temps la population mondiale continue de croître, de telle sorte que la surface agricole par habitant est passée de 0,38 ha en 1970 à 0,23 ha en 2000 et qu'une projection prévoit une surface de 0,15 ha par habitant en 2050 (FAO & ITPS, 2015). Les sols sont en effet soumis à des pressions (urbanisation, désertification, érosion) associées en grande partie aux activités humaines. Outre les sols, les ressources utilisées en agriculture intensive soit diminuent (énergie fossile, phosphates d'origine minière), soit suivent des régimes très irréguliers du fait du changement global (eau). L'agriculture est effectivement soumise au changement global, climatique en particulier, conduisant à une irrégularité des rendements avec en illustration les réductions dramatiques des rendements de blé en France en 2016. Au regard de ce bilan, la gestion actuelle des sols n'apparaît pas durable. Ce constat a d'ailleurs conduit la Commission Européenne à développer une stratégie de gestion durable des sols (http://ec.europa.eu/environment/soil/three_en.htm) et la FAO à récemment publier un rapport sur l'état des sols (FAO & ITPS, 2015).

La gestion durable des sols vise à préserver ce patrimoine essentiel pour l'Humanité qui n'est pas renouvelable à notre échelle de temps. Cette gestion est au cœur des systèmes

<footnote>* Auteur pour la correspondance – Philippe Lemanceau (philippe.lemanceau@inra.fr)</footnote>
agroécologiques qui visent à mieux valoriser la biodiversité et les interactions biotiques afin de réduire l'utilisation d'intrants de synthèse et de préserver les ressources (eau, sol, biodiversité). De ce point de vue, il est intéressant de remarquer qu'un même groupe de travail est dédié à la fois à l'agroécologie et aux sols au sein de l'Alliance Nationale de Recherche pour l'Environnement (AllEnvi) (http://www.allenvi.fr/thematiques/agroecologie-et-sol/enjeux), et de constater que le premier des « 30 projets pour une agriculture compétitive & respectueuse de l'environnement » proposés par Bournigal et al. (2015) s'intitule « Développer les recherches sur la biologie des sols » et est positionné au sein du thème « Agroécologie ». Les recherches correspondantes visent à développer des indicateurs biologiques permettant d'établir un diagnostic de l'état des sols soumis à différents types de gestion (Lemanceau et al., 2015b). Ces recherches bénéficient des progrès majeurs enregistrés dans l'analyse de la biodiversité tellurique, en particulier microbienne, à l'aide d'outils moléculaires basés sur l'extraction d'ADN du sol et l'analyse de son polymorphisme (Orgiazzi et al., 2016). Au-delà du diagnostic, ces recherches visent à identifier les pratiques agricoles qui permettent d'orienter la biodiversité et le fonctionnement biologique afin d'atteindre la triple performance sociale, économique et écologique de l'agriculture inscrite dans la loi d'Avenir pour l'agriculture, l'alimentation et la forêt (www.gouvernement.fr/.../la-loi-d-avenir-pour-l-agriculture-l-alimentation-et-la-foret).

La vie des sols est intimement associée aux propriétés physicochimiques des sols dans lesquels les microorganismes, végétaux et animaux évoluent. Ainsi les études de biogéographie s'accordent toutes à montrer que ces propriétés représentent les principaux filtres de la biodiversité ; le mode d'usage des sols (en particulier le couvert végétal) venant en deuxième rang et s'exprimant lorsque l'on considère un même sol (Thomson et al., 2015). Ce constat est peu surprenant si l'on considère la longue co évolution des organismes vivants et leur environnement tellurique qu'ils ont façonné, en interaction avec les plantes, le faisant passer de l'état de rocs à celui de sol favorable à leur développement.

Une meilleure connaissance des propriétés biotiques et abiotiques des sols et de leurs interactions est essentielle pour le développement de pratiques agroécologiques qui ont pour vocation à la fois de délivrer des produits agricoles de qualité en quantité suffisante et des services environnementaux. Ainsi la biodiversité et les activités telluriques sont centrales dans le déroulement des cycles géochimiques, en particulier carbone, azote et eau, et conditionnent le fonctionnement des écosystèmes. Une part majeure du carbone organique de la biosphère est stockée dans les sols au niveau mondial (de l'ordre de 1 500 milliards de tonnes, soit environ deux fois plus que dans l'atmosphère, et trois fois plus que dans la végétation terrestre ; Arrouays et al., 2003). C'est dans ce contexte que l'initiative 4p1000 lancée par le Ministère de l'Agriculture, largement reprise au niveau européen, se fixe pour objectif d'augmenter de 4p1000 la teneur en matière organique des sols avec pour ambition de stopper l'élévation de la teneur en CO2 de l'atmosphère (http://agriculture.gouv.fr/sites/minagri/files/4pour1000_fr_nov2015.pdf). Selon le fonctionnement biologique des sols, l'équilibre entre stockage de matières organiques,
provenant de la végétation, et minéralisation impacte respectivement le niveau d'émission de dioxyde de carbone (CO2), gaz à effet de serre, et la libération d'éléments minéraux, en particulier azote, nécessaires à la nutrition de la plante. L'enjeu en agroécologie est de trouver le bon compromis entre stockage et minéralisation de la matière organique afin que les émissions de CO2, qui en résultent, soient contrebalancées par la valorisation des éléments nutritifs libérés pour la nutrition de la plante. Ceci requiert une bonne adéquation entre minéralisation et développement de la plante afin d'éviter que les éléments nutritifs, azote en particulier, ne soient perdus et conduisent à l'émission de gaz à effet de serre comme le protoxyde d'azote (N2O) ainsi qu'au lessivage de nitrates vers la nappe phréatique. Selon leurs propriétés et leur fonctionnement biologique, les sols peuvent en effet représenter une source ou un puits du puissant gaz à effet de serre qu'est le N2O (Jones et al., 2015). Au total, les cycles du carbone et de l'azote sont étroitement couplés et contrôlés par les activités biologiques des sols qui elles-mêmes sont directement influencées par les propriétés des sols et les pratiques agricoles. De même, la régulation des régimes hydriques (sécheresse/inondation), qui représente un enjeu majeur en agriculture, est étroitement liée à la structure des sols, elle-même influencée par les organismes telluriques et ses ingénieurs tels les vers de terre. La qualité de cette eau est de plus impactée par l'efficacité du sol comme filtre qui dépend de la vitesse de percolation, associée aux propriétés physico-chimiques, et des activités biologiques conduisant à la dégradation de composés xénobiotiques. Les systèmes agroécologiques visent à proposer des pratiques (travail du sol, couvert du sol, date de semis, ...) qui intègrent à fois les cycles de végétation et le fonctionnement biologique des sols afin de gérer au mieux les antagonismes possibles entre services écosystémiques. Il s'agit d'un changement de paradigme qui requiert une approche systémique et intègre à la fois des enjeux agronomiques et environnementaux.

Les organismes associés aux sols ont non seulement évolué avec leur environnement abiotique mais également avec les plantes. Cette longue co évolution remonte à 400 millions d'années avec les premières preuves fossiles d'association entre plantes et champignons (Redecker et al., 2000). Les microorganismes ont contribué à la colonisation du milieu terrestre par les premiers végétaux et depuis contribuent à leur adaptation à des conditions peu fertiles en promouvant leur nutrition et leur santé. L'importance des symbioses bactériennes fixatrices d'azote atmosphérique chez les légumineuses et des symbioses mycorhiziennes sont bien connues pour leur rôle dans la nutrition en azote et en phosphore. Mais, on ne réalise que depuis peu le rôle central du microbiote associé aux racines qui, à l'image de celui associé au tube digestif de l'Homme, est considéré comme vital (Mendes & Raaijmakers, 2015). L'association entre la plante et ce microbiote qui parait être spécifique de l'hôte est même maintenant considérée comme un superorganisme appelé holobionte (Vandenkoornhuyse et al., 2015) ; les fonctions essentielles pour cet holobionte étant codés soit par des gènes végétaux soit par des gènes microbiens. On comprend alors mieux l'enjeu que représente en agriculture la
meilleure connaissance des fonctions microbiennes favorables ainsi que celle des traits végétaux et microbiens impliqués dans cette association bénéfique.

L'Organisation des Nations Unies a souhaité rappeler l'importance des sols pour l'Humanité en déclarant 2015 année mondiale des sols (http://www.fao.org/soils-2015/fr/) avec comme leitmotiv « des sols sains pour une vie saine ». A cette occasion, l'Académie d'agriculture de France a organisé deux colloques sur les sols à l'initiative respectivement des sections 5 « Interactions milieux-êtres vivants » et 6 « Sciences de la vie » : « Utilisation du potentiel biologique des sols, un atout pour la production agricole » (Tessier et al., 2015) et « Interactions plantes-microorganismes telluriques au service de l'agroécologie » (Lemanceau et al., 2015a). Le présent ouvrage vise à garder mémoire de la richesse des informations fournies au cours de ces deux colloques en proposant des chapitres concernant le sol habitat (chapitre 1), le rôle et le fonctionnement des communautés microbiennes (chapitres 2, 3, 4, 10) et des invertébrés (chapitre 6) dans les systèmes sol-plante, l'impact du sol sur la croissance des végétaux (chapitres 5 et 8), le rôle des relations multitrophiques, microfaune - bactéries rhizosphériques – mycorhizes, dans le recyclage des nutriments (chapitre 7), les bioindicateurs de la qualité des sols (chapitre 9), l'importance des associations mycorhiziennes pour la production végétale et leur potentiel en ingénierie écologique (chapitres 11, 12, 16), l'orientation du microbiote rhizosphérique via l'utilisation de plantes à exsudation modifiée (chapitre 13) et de biostimulants perturbant la communication moléculaire bactérienne (chapitre 14), les défis et perspectives pour l'utilisation de la fixation biologique de l'azote en agriculture (chapitre 15).

La qualité et la diversité des présentations faites lors de ces deux colloques retranscrites pour la plupart dans les chapitres de cet ouvrage sont à la fois porteuses d'espoir pour des innovations à venir dans les domaines de la biologie des sols et des interactions plantes-microorganismes, à terme utiles pour la conception de systèmes agroécologiques économes en intrants de synthèse. Elles démontrent également la richesse et l'intérêt d'appréhender des approches multidisciplinaires comme facteurs de progrès dans la compréhension de ces interactions biotiques complexes et de leur application. Mais il est important de souligner, comme cela a été indiqué lors de la conclusion de ces colloques, que les applications de ces innovations à l'agroécologie devront nécessairement être co-construites avec les acteurs qui les mettront en œuvre, les agriculteurs, et de façon plus générale ceux de l'ensemble de la filière.

Références bibliographiques

Arrouays D., Feller C., Jolivet C., Saby N., Andreux F., Bernoux M., Cerri C., 2003. Estimation des stocks de carbone organique des sols à différentes échelles d'espace et de temps. *Étude et Gestion des Sols*, 10(4), 347-355.

Bournigal J.-M., Houllier F., Lecouvey P., Pringuet P., 2015. 30 projets pour une agriculture compétitive & respectueuse de l'environnement. agriculture.gouv.fr/sites/minagri/files/rapport-agriculture-innovation2025.pdf.
FAO, ITPS., 2015. Status of the World's Soil Resources (SWSR) – Main Report. Food and Agriculture Organization of the United Nations and Intergovernmental Technical Panel on Soils, Rome, Italy.

Jones C., Spor A., Brennan F., Breuil M.-C., Bru D., Lemanceau P., Griffiths B., Hallin S., Philippot L., 2014. Recently identified microbial guild mediates soil N₂O sink capacity. *Nature Climate Change*, 4(9), 801–805.

Lemanceau P., Job D., Briat J.F., 2015a. Interactions plantes-microorganismes telluriques au service de l'agroécologie. Colloque de l'Académie d'agriculture de France, 5 novembre 2015, http://www.academie-agriculture.fr/colloques/interactions-plantes-microorganismes-telluriques-au-service-de-lagroecologie.

Lemanceau P., Maron P.-A., Mazurier S., Mougel C., Pivato B., Plassart P., Ranjard L., Revellin C., Tardy V., Wipf D., 2015b. Understanding and managing soil biodiversity: A major challenge in agroecology. *Agronomy for Sustainable Development*, 35(1), 67-81.

Mendes R., Raaijmakers J.M., 2015. Cross-kingdom similarities in microbiome functions. *The ISME Journal*, 9(9), 1905-1907.

Orgiazzi A., Bonnet Dunbar M., Panagos P., Arjen de Groot G., Lemanceau P., 2015. Soil biodiversity and DNA barcodes: Opportunities and challenges. *Soil Biology and Biochemistry*, 80, 244-250.

Redecker, D., Kodner, R., & Graham, L.E., 2000. Glomalean fungi from the Ordovician. *Science*, 289(5486), 1920-1921.

Tessier D., Berthelin J., Lemaire G., Munch J.C., Ranger J., 2015. Utilisation du potentiel biologique des sols, un atout pour la production agricole. Colloque de l'Académie d'agriculture de France, 24 juin 2015, http://www.academie-agriculture.fr/colloques/utilisation-du-potentiel-biologique-des-sols-un-atout-pour-la-production-agricole.

Thomson B.C., Tisserant E., Plassart P., Uroz S., Griffiths R.I., Hannula S.E., Buée M., Mougel C., Ranjard L., Van Veen J.A., Martin F., Bailey M., Lemanceau P., 2015. Soil conditions and land use intensification effects on soil microbial communities across a range of European field sites. *Soil Biology and Biochemistry*, 80, 403-413.

Vandenkoornhuyse P., Quaiser A., Duhamel M., Le Van A., Dufresne A., 2015. The importance of the microbiome of the plant holobiont. *New Phytologist*, 206(4), 1196-1206.
# Chapitre 1

## Le sol habitat : environnement physicochimique et conditions de développement des différents organismes présents dans le sol

Ary Bruand<fnref n="1" />, Daniel Tessier<fnref n="2" />,*

### Résumé

Ce chapitre est consacré à l'étude des propriétés physicochimiques des sols en relation avec leur organisation afin d'en préciser le rôle au regard de la présence d'habitats pour les êtres vivants. Sont passés en revue les grands types de facteurs influençant ou orientant le développement d'habitats, depuis l'échelle nanométrique jusqu'aux échelles occupées par la faune et la rhizosphère. Si l'environnement physicochimique conditionne la présence et la biodisponibilité des éléments indispensables aux plantes, il oriente la stabilité physique des assemblages de constituants à différentes échelles. Un aspect important concerne la pérennité de structures héritées de l'activité biologique en relation avec les contraintes physiques s'exerçant sur l'eau et les pressions mécaniques. Il faut considérer le sol comme un milieu réactif au sein duquel les différentes phases interagissent et orientent la présence, la stabilité et la pérennité des habitats sièges de la biodiversité.

### 1. Introduction

Le sol est un composant essentiel de la biosphère. Il est issu d'une évolution à long terme d'un matériau originel au sein duquel l'activité biologique sous ses nombreuses formes en est le moteur principal. De ce fait le sol contient des constituants minéraux auxquels s'ajoutent des constituants organiques vivants ou provenant de leur décomposition partielle. Si la composition du sol est importante pour en déterminer les propriétés, c'est aussi et principalement le mode d'assemblage de l'ensemble de ses constituants, c'est-à-dire sa structure et la géométrie de ses pores, qui détermine la présence des différents habitats pour les êtres vivants et leurs conditions de vie. En réalité cette organisation spécifique du sol résulte d'interactions complexes entre les constituants du sol (minéraux et organiques) et les êtres vivants, en particulier les phases liquides et gazeuses qui occupent l'espace poral ou porosité du sol.

### 2. Le sol, genèse et évolution, création d'un habitat

<footnote n="1">¹ Institut des Sciences de la Terre d'Orléans (UMR 7327), CNRS/Université d'Orléans/BRGM - 1A, rue de la Férollerie - F-45071 Orléans Cedex 2, France</footnote>

<footnote n="2">² Académie d'Agriculture de France - 18, rue de Bellechasse - F-75007 Paris, France</footnote>

<footnote>* Auteur pour la correspondance – Daniel Tessier (daniel.tessier@wanadoo.fr)</footnote>
Pour se former et évoluer dans le temps, différents processus sont mis en jeu parmi lesquels l'action de l'eau et le développement de l'activité biologique sont prédominants. Il faut rappeler que les minéraux des roches profondes à partir desquelles les sols se développent le plus souvent se sont formés dans des conditions très spécifiques caractérisées par une pression géostatique (pression exercée par le poids des roches sus-jacentes) élevée, souvent > 50 MPa, une température inférieure à 100°C pour les roches sédimentaires, une déshydratation et une densification progressive et un milieu réducteur. A contrario, les conditions superficielles sont caractérisées par la présence d'oxygène, une très faible pression géostatique, des phases de dessiccation-humectation et de gel.

Les minéraux des sols étant en déséquilibre thermodynamique par rapport aux conditions initiales de formation de la roche, un nouvel équilibre tend à se créer en fonction des conditions superficielles et de la présence de la vie. Du point de vue physique, il en résulte avec le temps un changement de granulométrie marqué par une proportion de plus en plus grande de particules fines, en particulier des argiles. Les sols peuvent se former sur une roche en place ou se développer sur des matériaux transportés à grande distance, par exemple par le vent pour les dépôts lœssiques ou encore par les eaux comme c'est le cas des dépôts alluvionnaires. Des transferts de particules se font aussi à l'échelle du bassin versant et au sein du sol : pour les argiles on parle alors de lessivage. Il en résulte au départ des matériaux plus ou moins denses, donc plus ou moins poreux en fonction de leur origine et de leurs conditions de mise en place. Quel que soit le sol, à partir de matériaux à composition purement minérale au départ et sous différentes actions, un milieu poreux se crée ou se différencie progressivement. Un indice important du processus de formation du sol est le changement de masse volumique. A partir de l'exemple extrême d'une roche très compacte dont la masse volumique est proche de 2,50 g/cm³, donc presque sans porosité, on passe à un matériau progressivement plus poreux. La masse volumique atteint généralement 1,3 g/cm³ environ dans les sols cultivés, soit environ 50% du volume occupé par des vides (pores) remplis en proportions variables d'air et d'eau.

Ce changement de masse volumique et les aspects géochimiques de l'évolution des sols impliquent de profonds changements dans la nature et la disposition mutuelle des constituants solides. Une première conséquence concerne la formation d'une sorte de liant argileux très fin entre les autres particules plus grossières.

Au cours de cette évolution des éléments indispensables sont libérés du fait de la genèse de nouveaux minéraux ou de leur transformation plus restreinte (Robert & Varet, 1994). Sous forêt, par exemple, le développement de la vie dépend partiellement de l'évolution des minéraux présents, et plus directement de la minéralisation des matières organiques. Pour les sols cultivés et dans nos forêts gérées par l'Homme, le statut organique des sols est largement influencé par l'activité humaine au sens large, en particulier les pratiques culturales associées comme la fertilisation récente ou ancienne qui modifie les stocks d'éléments présents. Quoiqu'il en soit, des évolutions subtiles et rapides (une décennie)
en fonction des pratiques de fertilisation et de la conduite des cultures sont aussi observées. Dans ce cas de figure, elles peuvent être largement irréversibles (e.g., dissolution totale ou partielle des argiles, phénomènes induits de toxicité) (Limousin & Tessier, 2006).

### 3. Implications au plan physicochimique

Le sol a ceci de singulier qu'il est composé de particules de différentes tailles, organiques et minérales, de quelques nanomètres pour les minéraux et les matières organiques les plus fines jusqu'à quelques centimètres pour les cailloux. Si les particules grossières visibles à l'œil constituent une sorte d'armature (sables, graviers), une des caractéristiques principales des particules les plus fines est de développer une surface parfois considérable exposée aux fluides et aux êtres vivants, d'autant plus grande que leur taille est plus petite. Cela concerne aussi bien les constituants minéraux que les constituants organiques. On peut atteindre par exemple des surfaces développées de l'ordre de 800 m²/g pour les argiles les plus fines (smectites), alors que pour les sables par exemple il ne s'agit que de quelques dizaines de cm²/g (Musy & Sutter, 1991).

Une propriété essentielle des constituants minéraux et organiques des sols est de posséder une charge électrique superficielle, liée à des interactions entre l'interface des divers solides et la solution du sol (eau chargée d'ions qui circule dans les espaces libres ou pores du sol). Il en résulte principalement une charge électrique négative à la surface des constituants organiques et minéraux. Dans les charges électriques superficielles négatives, il faut distinguer :

(i) les charges électriques permanentes globalement indépendantes du contexte de la solution (pH, concentration en solutés). Ces charges électriques superficielles sont dites permanentes car liées à la structure cristallographique des argiles qui, à l'échelle nanométrique, présentent des feuillets composés d'une couche d'atomes d'aluminium, avec la présence de fer et de magnésium entourée de deux couches silicatées. Ces charges électriques sont communes aux illites (dont seulement une partie des feuillets, 5 à 10%, est accessible à l'eau et aux cations échangeables) et aux smectites (type d'argile possédant des propriétés très gonflantes car l'eau peut pénétrer entre la majeure partie de ses feuillets), pour lesquelles la somme des charges peut varier de 10 méq/100g à environ 100 méq/100g, avec toutes les valeurs intermédiaires au niveau des argiles interstratifiées (espèces intermédiaires pour lesquelles les feuillets séparés par de l'eau sont en proportions variables) ;

(ii) les charges superficielles négatives variables liées aux interactions entre les hydroxyles de surface des minéraux et les groupes fonctionnels des matières organiques et dont la valeur de la charge électrique est principalement liée à des phénomènes de déprotonation. Pour les matières organiques, les charges négatives peuvent dépasser 250 méq/100g (ou cmole⁺.kg⁻¹) alors que pour la kaolinite (argile caractéristique de nombreux sols tropicaux et utilisée par ailleurs pour la fabrication de porcelaines) ou les oxydes de fer on descend à moins de 10 méq/100g (ou cmole⁺.kg⁻¹). On mesure ainsi l'importance du statut organique sur
les propriétés physicochimiques des sols. Ce mécanisme se développe au fur et à mesure que le pH s'élève et plus particulièrement au voisinage de pH=7,0. A contrario, aux pHs voisins de 5,5 on considère généralement que l'essentiel des sites restent protonés de sorte que ce type de charge électrique superficielle tend à s'annuler. Cette notion selon laquelle le sol est un milieu susceptible de développer une charge variable en fonction du pH est aujourd'hui pleinement admise et a fait récemment l'objet d'une synthèse publiée par Julien (2016) et vulgarisée par le Comifер (2010) (Comité Français d'Etude et de Développement de la Fertilisation Raisonnée ; http://www.comifer.asso.fr/index.php/fr/) pour mieux gérer les pratiques du chaulage (technique de traitement des sols avec des amendements basiques [carbonates, chaux, scories sidérurgiques]). Dans les sols développés sur lœss comme ceux du nord de la France on estime que les charges variables négatives représentent environ 50% de la charge électrique totale.

Globalement ces charges superficielles négatives (permanentes et variables) sont toutes susceptibles de retenir (adsorber) les cations (Ca, Mg, K, en particulier). Les cations sont alors dits échangeables, c'est-à-dire qu'ils peuvent être aisément substitués les uns par les autres. Ils sont de ce fait aisément biodisponibles, en particulier pour les plantes. Ces cations constituent une grande partie du réservoir chimique du sol auxquels s'ajoutent les ions dans la solution du sol (en proportion beaucoup plus faible). On exprime généralement la valeur globale de la charge électrique par le terme « capacité d'échange en cations, CEC ». Comme cette charge électrique varie fortement, en particulier dans une gamme de pH allant de 5,5 à 7,0 (Figure1-1), la capacité du sol à retenir les cations alcalins et alcalino-terreux (Ca, Mg, K, notamment) est d'autant plus élevée que le pH se rapproche de la neutralité (pH~7,0), et inversement. [Il faut souligner que les anions, en particulier l'ion nitrate (NO₃) n'est en aucune manière retenu (adsorbé) même s'il est présent dans la solution du sol].

Au plan pratique l'utilisateur du sol a donc la possibilité de gérer la dimension de ce réservoir chimique en contrôlant le statut acido-basique du sol, par exemple en chaulant ou par des amendements organiques. A contrario, toute baisse du pH du sol conduit à la mise en solution des éléments originellement adsorbés. Ce mécanisme de mise en solution concerne aussi la biodisponibilité des éléments trace métalliques, indispensables ou toxiques. Il est particulièrement actif au niveau des racines, siège de rejet local de protons et qui est à l'origine, au moins en partie, de la mise en solution des éléments indispensables aux plantes. Quand le pH du sol devient inférieur à environ 5,5, la dissolution des minéraux argileux se produit conduisant à l'apparition de phénomènes de toxicité (aluminique principalement) (Debuyser-Pernes et al., 2003, Limousin & Tessier, 2006). Un effet comparable peut aussi être mis en évidence en conditions réductrices (phénomène d'anoxie).

Notons enfin que la variation de la charge électrique superficielle jusqu'à son annulation est à l'origine de propriétés hydrophobes, notamment aux bas pHs, pour les matières organiques utilisées par exemple dans les substrats horticoles (Michel, 2009). Ce
comportement est aussi observé pour les sols riches en oxydes de fer. Il en résulte que le sol n'a plus autant d'affinité pour l'eau entraînant des problèmes d'infiltration et de rétention de l'eau.

# 4. La structure du sol, habitat pour les êtres vivants

## 4.1. Des états physiques très variables

Une des caractéristiques essentielles du sol concerne son organisation, « sa structure », c'est-à-dire l'arrangement des constituants dans l'espace. Le sol est un lieu d'accueil pour les êtres vivants pour plusieurs raisons. C'est d'abord un milieu comportant au sein d'une matrice solide des espaces disponibles allant de quelques nm à plusieurs cm. C'est aussi un milieu à géométrie variable. Des fissures se forment progressivement au cours du dessèchement et à différentes échelles : les plus macroscopiques sont visibles à l'œil alors que les plus fines nécessitent l'utilisation des microscopies optique et électronique à balayage (Chenu & Tessier, 1995).

Le sol peut être plus ou moins cohérent, avec des structures plus ou moins stables et résistantes aux sollicitations externes, notamment lorsqu'il est soumis à des pressions mécaniques. La stabilité et l'état physique de ces structures sont fonction de divers facteurs. Le sol réagit fortement avec l'eau et acquiert un comportement plastique à forte teneur en eau, alors qu'il peut passer à l'état d'un solide rigide lors du dessèchement. Il sert donc d'ancrage plus ou moins efficace aux végétaux. A l'état humide il se déforme sous l'action mécanique des racines (allongement, croissance radiale). Lorsqu'il est suffisamment humide, il est friable de sorte qu'il peut être travaillé par les animaux fouisseurs. Des galeries peuvent être creusées avec une certaine pérennité dans le temps dépendant en particulier de la cohésion du sol liée à sa constitution (teneur en argile et matières organiques), à l'histoire hydrique qui suit (excès d'eau par exemple qui peut provoquer l'effondrement du matériau) et à l'environnement physicochimique (bas pHs, sols salés et sodiques).

Sous l'influence de l'énergie mécanique des gouttes d'eau de la pluie les particules fines des sols peuvent passer en suspension dans l'eau. Il en résulte divers phénomènes comme par exemple l'encroûtement de surface et sa conséquence, l'érosion superficielle. En outre, ces particules véhiculent nombre d'êtres vivants aussi bien que diverses substances, utiles ou potentiellement toxiques. Les particules fines peuvent aussi migrer à l'intérieur du sol, engendrant des phénomènes d'accumulation de substances de tous ordres, provoquant l'engorgement pour l'eau marquée par une anoxie temporaire en fin d'hiver ou qui devient permanente dans les zones humides. Enfin, quand le sol ne contient plus son agent principal de cohésion (l'eau), l'érosion sous l'action du vent se produit, à l'origine de phénomènes dunaires par exemple ou de dépôts lœssiques...

## 4.2. De l'organisation microscopique aux habitats

La structure des sols, c'est-à-dire son arrangement spatial détermine la capacité du sol à faire circuler les phases liquide et gazeuse, ainsi que l'accessibilité de sites pouvant accueillir les êtres vivants et les conditions physicochimiques au contact desquelles ils ont accès aux constituants organiques, ressource pour l'activité des divers microorganismes.
En considérant l'organisation verticale du sol, chaque horizon (couche repérable, distincte, homogène et globalement parallèle à la surface) apparaît généralement dans son organisation interne sous la forme de structures emboitées à trois niveaux.

(i) Un premier niveau est directement lié à l'assemblage des constituants élémentaires notamment les plus fins entre eux (argiles, matières organiques, oxydes) (Figure1-2). C'est aussi à ce niveau que se trouve l'eau adsorbée sur les surfaces électriquement chargées et autour des ions échangeables, notamment le calcium. Ce compartiment gouverne la cohésion et donc la stabilité physique du sol, ainsi que le gonflement-retrait macroscopique. Il joue un rôle essentiel dans la rétention de l'eau aux bas potentiels de l'eau (forts dessèchements) et notamment pour les valeurs de potentiels de l'eau < -0,1 MPa. Potentiellement, dans les sols des régions tempérées, plus le pH du sol est élevé (basique), et la saturation cationique calcique en proportion importante, plus ce compartiment, et en conséquence le sol, est physiquement stable. A contrario, l'abaissement du pH du sol joue le rôle inverse. En outre la présence du cation Mg²+ et surtout de Na+, ions « dispersants », est à l'origine de l'instabilité physique des sols sodiques et de l'effondrement de leur structure en conditions humides (Pernes-Debuyser & Tessier, 2004). Ces derniers facteurs conduisent à des structures massives où les niveaux d'organisation du sol macroscopiques tendent à disparaître, laissant peu de place à l'activité biologique sous toutes ses formes. L'absence de discontinuités macroscopiques constitue alors un frein à la circulation des fluides (eau et air), et est à l'origine de conditions anoxiques engendrant par exemple des dégâts sur les cultures en fin d'hiver.

(ii) Un deuxième niveau d'organisation, souvent désigné comme assemblage textural (Fiès, 1990), est lui lié à l'assemblage des constituants élémentaires de grande taille comme les sables ou limons d'une part, avec, d'autre part le remplissage variable d'interstices de quelques micromètres par les constituants très fins précédents : argiles, oxyhydroxydes métalliques et macromolécules organiques (Figure1-3). Ces vides de quelques micromètres sont associés à l'insuffisance de fraction fine pour occuper l'espace lié à l'assemblage des grains de la fraction/phase grossière (teneur en argile <~30%). Ils apparaissent comme des lacunes de remplissage dont l'importance volumique ainsi que la connectivité sont liées aux proportions relatives de phases « grossières » et « fines » et constituent le réservoir qui contient l'eau disponible pour l'activité biologique, en particulier l'alimentation en eau des plantes. C'est à ce niveau d'assemblage qu'est principalement liée la réserve en « eau utile » du sol. Ainsi, lorsque la granulométrie du sol est « équilibrée » comme par exemple dans les sols développés sur des lœss, ces derniers possèdent à la fois une stabilité physique satisfaisante due à l'argile (si >~20%) et disposent d'espaces suffisamment grands pour permettre la rétention de l'eau facilement utilisable et rendre accessible les éléments nutritifs pour les plantes et la microflore. A ce niveau d'organisation du sol les transferts d'eau sont relativement rapides et l'aération est possible dès les potentiels de l'eau
< 1 MPa environ. Pourvu que ces espaces existent (jusqu'à environ 30% d'argile) et qu'ils soient accessibles (i.e., avec une continuité de la porosité entre eux), les hyphes des champignons peuvent y pénétrer, des bactéries peuvent se développer ou y être piégées, sans oublier le stockage des matières organiques, récentes ou anciennes. Ces dernières peuvent être au moins partiellement physiquement protégées du fait qu'elles sont peu accessibles aux agents de dégradation.

(iii) Enfin, un troisième niveau d'organisation, généralement désigné sous le terme de structure du sol et observable macroscopiquement, résulte de l'action d'acteurs internes au sol comme les galeries de la macrofaune du sol (vertébrés, lombriciens, insectes, etc.) et les conduits racinaires après la décomposition des racines (Figure1-4). On considère notamment que la faune se comporte comme un véritable « ingénieur du sol » (Lavel et al., 2016). A ceci s'ajoutent les agents plus spécifiquement liés au climat (cycles d'humectation – dessiccation, gel) ou à l'action humaine (travail du sol, choix du type de végétation, etc.). Ce sont ces structures héritées de différents processus qui jouent un rôle déterminant en tant qu'habitat pour les êtres vivants (Baize et al., 2013). Les vides qui résultent de l'action de la macrofaune, de l'action des racines, du travail du sol par l'Homme (en particulier dans les premiers décimètres lorsque le sol est cultivé) ou encore de l'action du climat, permettent d'assurer le transfert rapide de la solution du sol, ainsi que des gaz, dès lors qu'ils ne sont plus occupés par la phase liquide. Ces vides, dont les caractéristiques déterminent en grande partie la « structure » macroscopique du sol, observables à l'œil, sont fréquemment nommés « vides ou pores structuraux ». C'est ce niveau d'organisation du sol qui est essentiel pour l'infiltration de l'eau et pour limiter par exemple le ruissellement et de ce fait les conditions érosives. Ce niveau d'organisation est critique pour l'apport d'oxygène en profondeur dans le sol ainsi que l'élimination des gaz produits par le métabolisme des êtres vivant, le CO2 en particulier mais aussi des gaz résultant du cycle de l'azote comme N2O.

Les structures macroscopiques liées au climat comme la fissuration ne se forment que lorsque le sol est suffisamment apte à se déformer sous l'action de dessiccations-humectations (Bruand & Prost, 1987) ou du gel comme c'est le cas des sols contenant suffisamment d'argile qui peuvent régénérer leur structure sous l'action des agents du climat. Pour les autres sols, le processus de régénération passe notamment par le travail du sol ou par l'action de la faune et de la rhizosphère.

Un des points importants concerne la pérennité de ces structures macroscopiques qui sont particulièrement sensibles à des sollicitations externes comme les pressions mécaniques. Lorsque le sol se tasse, il perd une partie de sa porosité disponible pour les êtres vivants, à commencer par les pores du sol les plus « utiles » pour la biodiversité (Figure1-5). En surface, la pression générée par le sol lui-même est faible (pression pédostatique). En revanche, ce n'est plus le cas en profondeur. Cependant l'ordre de grandeur des contraintes dues aux passages des engins est de tout autre importance (souvent supérieures à 0,1 MPa, 1 bar). Comme l'ont montré de nombreux travaux, pour
une même pression mécanique ces déformations apparaissent à des seuils d'humidité variables dépendant de la nature du sol et elles sont souvent irréversibles. En résumé, le tassement des sols mérite une attention particulière quant au fonctionnement biologique du sol. Comment peut-on optimiser une certaine pérennité des structures biologiques pour remplacer, au moins partiellement, la pratique de travail du labour et assurer un fonctionnement biologique correct du sol ?

## 5. Conclusion

Cette approche du sol en tant qu'habitat pour l'activité biologique, aussi pertinente soit-elle, a ses limites. En premier lieu, elle ne rend pas compte du caractère éminemment dynamique des niveaux d'assemblages décrits et de la dynamique de l'eau (phénomène d'hystérésis : teneur, localisation et accessibilité de l'eau aux êtres vivants différente en humectation et en dessiccation), ou encore d'évènements exceptionnels comme une sécheresse particulière qui induisent des comportements partiellement réversibles (Bruand & Tessier, 2000). Au demeurant, les caractéristiques des différents vides liés à la structure macroscopique du sol sont étroitement liées à l'usage du sol, en se référant plus précisément aux pratiques telles que le travail/non travail du sol, les rotations, les restitutions notamment des résidus végétaux, et en considérant l'impact des pressions exercées par les engins, sans oublier le contexte climatique. Appréhender et optimiser le fonctionnement du sol nécessite donc de prendre en compte le milieu dans toutes ses dimensions et en considérant chaque facteur dans une perspective dynamique et sur le moyen terme pour optimiser le potentiel biologique des sols et la production agricole. Le développement d'indicateurs (Da Silva et al., 2014) basés sur une connaissance précise des diverses interactions intervenant dans les sols peut conduire à une approche opérationnelle rendant de mieux en mieux compte du fonctionnement réel des sols et en particulier des conditions de développement des êtres vivants tant au plan physicochimique que pour ce qui est des habitats.

## Références bibliographiques

- Baize D., Duval O., Richard G., 2013. *Les sols et leurs Structures : Observations à Différentes Echelles*, Editions Quae, Collection Synthèses, 264 p.

- Bruand A., Prost R., 1987. Effect of water content on the fabric of a soil material: an experimental approach. *European Journal of Soil Science*, 38(3), 461-472.

- Bruand A., Tessier D., 2000. Water retention properties of the clay in soils developed on clayey sediments: significance of parent material and soil history. *European Journal of Soil Science*, 51(4), 679-688.

- Chenu C., Tessier D., 1995. Low temperature scanning electron microscopy of clay and organic constituents and their relevance to soil microstructures. *Scanning Microscopy, 9*(4), 989-1010.

- Comifer., 2012. *Le Chaulage, des Bases pour le Raisonner* - Groupe Chaulage du Comité Français d'Etude et de Développement de la Fertilisation Raisonnée, Editions Comifer, 112 p.
Da Silva A.P., Bruand A., Tormena C.A., Da Silva E.M., Santos G.G., Giarola N.F.B. Guimaraes R.M.L., Marchao R.L., Klain V.A., 2014. Indicators of soil physical quality: From simplicity to complexity. In: *Application of Soil Physics in Environmental Analyses* (V.G. Teixera, M.B. Ceddia, M.V. Ottoni, G. Kangussa Dunnagema, eds.), Progress in Soil Sciences, Springer International Publishing Switzerland, 201-221.

Fies J.-C., 1990. Analysis of soil textural porosity relative to skeleton particle size, using mercury porosimetry. *Soil Science Society of America Journal*, **56**(4), 1062-1067.

Julien J.-L., 2016. Histoire de la représentation de l'acidité des sols en France et rôle majeur de l'Académie d'Agriculture de France dans l'évolution de cette représentation. *Comptes rendus de l'Académie d'Agriculture de France*, 100, sous presse.

Lavel P., Spain A., Blouin M., 2016. Ecosystem engineers in a self-organized soil: a review of concepts and future research questions. *Soil Science*, 181(3-4), sous presse.

Limousin G., Tessier D., 2006. Effects of no-tillage on chemical gradients and topsoil acidification. *Soil and Tillage Research*, 92(1-2), 167-174.

Michel J.Ch., 2009. Influence of clay addition on physical properties and wettability of peat-growing media. *HortScience*, **44**(6), 1694-1697.

Musy A., Soutter M., 1991. *Physique du Sol*, Volume 6 de la Collection Gérer l'environnement, PPUR presses polytechniques, 335 p.

Pernes-Debuyser A., Pernes M., Velde B., Tessier D., 2003. Soil mineralogy evolution in the 42 plots experiment (Versailles, France). *Clays and Clay Minerals*, 51(5), 578-585.

Pernes-Debuyser A., Tessier D., 2004. Soil physical properties affected by long-term fertilization. *European Journal of Soil Science*, **55**(3), 505-512.

Robert M., Varet J., 1996. *Le sol : Interface pour l'Environnement - Ressource pour le Développement*, Editions Masson, Collection Sciences de l'environnement, 244 p.

## Légendes des Figures

**Figure1-1.** Représentation schématique de la capacité d'échange en cations (CEC) d'un sol développé sur lœss en fonction du pH. Si les charges électriques permanentes des argiles sont indépendantes du pH, les charges variables sont essentiellement liées aux matières organiques et aux oxydes de fer présents dans le sol. Dans de nombreux sols de France développés sur lœss la CEC du sol double de pH= 5,5 à pH 7,0. Repris de Pernes-Debuyser et al. (2003) à partir des résultats sur le site de longue durée des 42 parcelles de Versailles.

**Figure1-2.** Variation de la disposition et de la distance des particules d'argile de la masse argileuse (kaolinite) dans un sol à l'état hydraté (photo du haut) et à l'état sec (photo du bas). La variation relative du volume apparent, donnée par le changement de hauteur de la photo, indique la capacité de l'argile à structurer le sol. Observation au microscope électronique à balayage réalisée à basse température selon le protocole décrit par Chenu & Tessier (1998).

**Figure 1-3.** Observation en microscopie optique d'un échantillon de sol induré avec une résine fluorescente aux rayons ultraviolets et provenant d'un sol sableux de Côte d'Ivoire.
Les grains de sables apparaissent en noir, l'argile remplissant les espaces entre les grains de sable en gris. Sur un agrandissement de la photo en a et b il est possible de distinguer les pores résiduels remplis par la résine en gris plus clair. On pourra se procurer la photo couleur auprès des auteurs.

**Figure 1-4.** Représentation schématique d'un horizon de sol « non remanié » ayant conservé sa structure *in situ*, faisant apparaître des fissures quasi rectilignes (en noir) délimitant des agrégats liés au gonflement retrait du sol. Ces agrégats contiennent et sont traversés par des structures biologiques qui apparaissent plus ou moins sphériques en noir (galeries de la macrofaune, empreintes racinaires après minéralisation des matières organiques). Schéma réalisé à partir d'une photo d'une lame mince de sol observée en microscopie optique par A. Bruand sur un échantillon d'horizon B de sol (Bruand & Prost, 1987).

**Figure 1-5.** Courbes de compression mécanique unidimensionnelle d'échantillons de sols provenant de la couche de sol 0-20 cm d'un essai de longue durée sous rotation de blé-maïs après vingt ans de semis direct (non labour) sur le site d'Arvalis à Boigneville (Limousin & Tessier, 2000). Cylindres de sol préparés à un potentiel de l'eau de -0,3 kPa. A l'état initial (pression mécanique de 1 kPa) le volume apparent et donc la porosité sont beaucoup plus importants près de la surface (courbes du haut) qu'en profondeur (courbes du bas). Sous une pression mécanique inférieure à environ 20 kPa le volume apparent (cm³/g) reste constant : le tassement du sol est quasi nul. Au voisinage de 50 kPa, le volume apparent chute de sorte que la porosité développée par la macrofaune et la rhizosphère disparaît quasi complètement. A noter que le tassement se poursuit pour des pressions plus élevées et affecte gravement le sol au niveau de l'assemblage argiles-matières organiques et fractions minérales plus grossières.
# Chapitre 2

## Localisation des matières organiques et des activités microbiennes : conséquences pour le fonctionnement du sol

Claire Chenu<fnref n="1" />*, Naoise Nunan<fnref n="2" />, Laure Vieublé<fnref n="1" />, Patricia Garnier<fnref n="1" />, Valérie Pot<fnref n="1" />, Sylvie Recous<fnref n="3" />

### Résumé

Les matières organiques ont des fonctions essentielles dans les sols, qui dépendent souvent de leur biodégradation. La vision des matières organiques et de leur biodégradation a fortement évolué ces quinze dernières années, montrant l'importance de leur interaction avec la matrice solide du sol. Leur adsorption induit une protection physicochimique contre la biodégradation et leur localisation dans la structure du sol est responsable d'une protection que l'on qualifie de physique. Les microorganismes, principaux acteurs des biotransformations des matières organiques vivent en effet dans un réseau tridimensionnel complexe de pores, plus ou moins saturés définis par l'arrangement des particules solides du sol. L'accessibilité des matières organiques aux microorganismes peut être limitante. Les progrès des méthodes de visualisation des constituants des sols, à l'échelle même des microorganismes permettent maintenant de décrire leurs habitats et alimentent de nouvelles approches de modélisation de la dynamique des composés organiques dans les sols et des travaux interdisciplinaires. L'hétérogénéité des sols à micro-échelle pourrait ainsi expliquer une grande partie de la variabilité des flux observés à des échelles plus macroscopiques.

## 1. Introduction

Les matières organiques assurent de nombreuses fonctions dans les sols : source

<footnote n="1">¹ AgroParisTech, UMR Ecosys (Ecologie Fonctionnelle et Ecotoxicologie des Agroécosystèmes) INRA-AgroParisTech, Campus AgroParisTech Grignon - Bât. EGER - avenue Lucien Brétignières - F-78850 Thiverval Grignon, France</footnote>

<footnote n="2">² Institut d'écologie et des sciences de l'environnement de Paris (iEES Paris), Equipe Biogéographie et diversité des interactions du sol (BioDIS), Campus AgroParisTech - Bât. EGER - avenue Lucien Brétignières - F-78850 Thiverval Grignon, France</footnote>

<footnote n="3">³ UMR FARE (Fractionnement des AgroRessources et Environnement) - Reims, Centre de recherches en environnement et agronomie - 2, esplanade Roland Garros - F-51100 Reims, France</footnote>

<footnote>* Auteure pour la correspondance – Claire Chenu (claire.chenu@inra.fr ou chenu@agroparistech.fr)</footnote>
d'éléments et d'énergie pour les organismes vivants du sol, elles sont un facteur essentiel de la présence de végétaux, d'animaux et de microorganismes nombreux et divers. Elles contribuent à la biodiversité des sols ainsi qu'à leur fertilité physique, chimique comme biologique (organismes auxiliaires). En étant biodégradées et minéralisées par les organismes vivants, les matières organiques fournissent des nutriments minéraux ; leurs capacités d'adsorption leur permettent également d'en retenir temporairement : elles contribuent donc à la fertilité chimique des sols. Elles agrègent les particules de sol en agrégats et permettent une meilleure infiltration de l'eau et circulation de l'air entre ces agrégats, ainsi qu'une bonne résistance des sols à la dégradation physique : battance, érosion, tassement. Leur grande capacité à retenir l'eau leur permet de contribuer significativement à la réserve utile des sols. Elles jouent un rôle de premier plan dans la dynamique des contaminants dans les sols, qu'elles retiennent, tout en étant à l'origine, par leur minéralisation, de composés qui affectent la qualité de l'eau lorsqu'en excès (nitrates et phosphates). Enfin leurs transformations affectent les bilans de gaz à effet de serre : si leur minéralisation produit CO₂, N₂O ou méthane, elles représentent un stock de carbone important de notre planète, trois fois plus important que le carbone contenu dans l'atmosphère, et peuvent donc contribuer à limiter l'effet de serre. Véritable plaque tournante du cycle des éléments à la surface de notre planète, les matières organiques sont précieuses, à la fois par leur présence et par leur biodégradation. Elles rendent de nombreux services écosystémiques. Les interactions entre matières organiques et biodiversité sont étroites : l'abondance et la diversité des organismes vivants dépendent de l'abondance et de la nature de leur nourriture, les matières organiques présentes ; en retour ces organismes biodégradent et minéralisent les matières organiques, leur abondance et diversité affectent donc la nature et la vitesse des biotransformations. L'agroécologie remet les sols au centre des pratiques agricoles et les matières organiques sont le carburant de la vie du sol. Comprendre les mécanismes et facteurs de la biodégradation des matières organiques est donc essentiel.

## 2. Biodégradation des matières organiques : de multiples facteurs

Le rôle des microorganismes dans la biodégradation des matières organiques du sol est établi depuis les travaux de Sergueï Nikolaïevitch Winogradski (un microbiologiste russe considéré comme l'un des fondateurs de l'écologie microbienne ; voir chapitre 4 de cet ouvrage) et a fait l'objet de nombreuses recherches et écrits. La faune et les microorganismes hétérotrophes concourent à la biodégradation des matières organiques, mais les microorganismes sont responsables de l'essentiel des flux de C minéralisé (Lavelle & Spain, 2001). La biodégradation dépend de la nature des matières organiques, de l'abondance et diversité des microorganismes, de la satisfaction de leurs autres besoins nutritionnels (N, P, S..) et des conditions de leur environnement comme cela est expliqué dans le chapitre 3 de cet ouvrage. Les travaux de ces deux dernières décennies montrent que si la nature biochimique des matières organiques explique largement leur devenir à court terme (semaines, mois ; ainsi du glucose disparaît en quelques heures alors qu'une aiguille de pin mettra quelques années à se décomposer), la nature
biochimique ne semble pas jouer un rôle de premier plan à long terme (décennies, siècles), hormis le cas de carbonisats (charbons) (Schmidt et al., 2011). La diversité microbienne est considérable dans les sols et la plupart des travaux montrent une absence de relation entre la diversité microbienne dans les sols et la vitesse de minéralisation des matières organiques (Griffiths et al., 2000 ; Wertz et al., 2006 ; Juarez et al., 2013), ce que l'on explique par la grande redondance fonctionnelle des microorganismes. Les principaux facteurs environnementaux affectant l'activité des microorganismes décomposeurs des matières organiques sont la température, la disponibilité de l'eau et de l'air, le pH, lesquels dépendent non seulement du climat à l'échelle régionale, mais également du type de sol, du mode d'occupation et des pratiques culturales (Lavelle & Spain, 2001 ; Calvet et al., 2011). A l'échelle pluriannuelle, outre ces facteurs environnementaux, c'est l'interaction des matières organiques avec les surfaces minérales sur lesquelles elles s'adsorbent et la limitation de l'accessibilité des matières organiques aux microorganismes à l'échelle très locale qui expliquent la persistance des matières organiques. A ces échelles temporelles, les protections physicochimiques et physiques apparaissent plus importantes que la récalcitrance intrinsèque des molécules organiques (Figure 2-1), ce qui est un véritable changement de paradigme (Balesdent et al., 2000 ; Schmidt et al., 2011). C'est à une échelle spatiale microscopique que ces contrôles et processus agissent.

### 3. Un contrôle de la biodégradation à l'échelle de l'habitat microbien

En effet, à l'échelle même de leur habitat, pour que la biodégradation ait lieu un contact est nécessaire entre les microorganismes ou leurs enzymes extracellulaires et les substrats organiques. La biodégradation dépend donc de la localisation respective des microorganismes et des matières organiques, et des possibilités de transferts entre ces sites des substrats, des produits de la réaction, des microorganismes ou de leurs enzymes (Figure 2-2). L'importance de la structure a été mise en évidence de manière empirique : en effet, la destruction de la structure du sol par des expérimentations de broyage a pour effet général de stimuler la minéralisation des matières organiques, les conditions locales de l'habitat ou l'accessibilité limitant la biodégradation (Balesdent et al., 2000).

Le sol est un milieu hétérogène, complexe et structuré. La distribution spatiale des matières organiques y est très hétérogène, depuis des échelles métriques à micrométriques, comme le montrent de nombreux travaux basés sur la séparation d'agrégats de sol, selon leur taille ou leur stabilité [voir par ex. Puget et al. (1995) et Six et al. (1998)], la séparation de zones externes ou internes des agrégats du sol (Smucker et al., 1998 ; Chenu et al., 2001), ou encore par observation en microscopie électronique (Villemin et al., 1995 ; Chenu & Plante, 2006 ; Chenu et al., 2015). Il en est de même pour les microorganismes, qui occupent moins de 1% du volume poral des sols (Chenu & Stotzky, 2002). Ils sont donc très nombreux (de l'ordre du milliard par gramme de sol), mais ne sont pas répartis de manière homogène et ne sont donc pas partout à une échelle micrométrique. Différentes approches ont permis de montrer l'hétérogénéité de cette distribution spatiale, laquelle reste encore largement méconnue (Dechesne et al., 2007 ;
Nunan et al., 2007). Il a été montré que l'hétérogénéité spatiale de distribution des microorganismes capables de minéraliser un herbicide, le 2,4-D (acide 2,4-dichlorophénoxyacétique), était plus importante à l'échelle millimétrique (agrégats séparés, pris comme petits volumes élémentaires du sol) qu'à l'échelle décimétrique ou métrique (Vieublé Gonod et al., 2003, 2006). Des approches de séparation physique ont permis de montrer une localisation préférentielle des microorganismes dans les fractions de particules correspondant à des débris végétaux en cours de décomposition et aux argiles granulométriques [voir p. ex. Kandeler et al. (1999)], et leur distribution par rapport à des agrégats de différente taille et stabilité (Six et al., 2004) ou par rapport à la surface ou à l'intérieur d'agrégats (Hattori, 1988). Des méthodes de visualisation, comme l'observation de lames minces de sol en microscopie à fluorescence après marquage des microorganismes (Figure 2-3), ont montré que la distribution des bactéries n'était pas aléatoire, mais structurée et agrégée (Nunan et al., 2002, 2003), dépendante de la proximité de macropores et de débris végétaux (Nunan et al., 2003 ; Bruneau et al., 2005). Analysant 744 images issues de l'observation de lames minces de sol, Raynaud & Nunan (2014) ont trouvé que la distance moyenne entre deux cellules bactériennes était de 12,46 µm, quantifiant ainsi la dispersion des bactéries dans le sol (n'oublions pas que les bactéries ont une taille inférieure au micromètre). Des pores de taille différente (0,3-3 µm, 1-100 µm et 10-300 µm) hébergent des microorganismes différents, qui minéralisent un substrat apporté, le fructose, à des vitesses différentes (Ruamps et al., 2011) : non seulement les microorganismes sont répartis de manière hétérogène, mais leur activité est également spatialement hétérogène. A ces hétérogénéités de distribution des molécules organiques et des microorganismes s'ajoutent celles des conditions de l'environnement : pH, disponibilité de l'eau, aération (Chenu & Stotzky, 2002). La taille, la forme, l'interconnexion entre les pores du sol et le degré de saturation de la porosité réguleront la vitesse des transferts, en particulier par diffusion (Moyano et al., 2012).

Des expérimentations en conditions contrôlées ont permis de quantifier l'effet de la distribution spatiale respective des substrats et microorganismes sur les vitesses de minéralisation. Ainsi, Pinheiro et al. (2015) ont montré que la co-localisation de l'herbicide 2,4-D et de microorganismes dégradants à l'échelle millimétrique augmentait fortement la vitesse et la proportion du 2,4-D minéralisé lors d'incubations en laboratoire (Figure 2-4), en réduisant la distance microorganisme-substrat. A une échelle spatiale plus fine, il apparaît que la vitesse de minéralisation d'un substrat apporté (ici le fructose) ou des matières organiques du sol dépend de la taille des pores considérés : des pores de diamètres différents correspondraient à des habitats différents, hébergeant des microorganismes contrastés, et caractérisés par des conditions physiques différentes (Ruamps et al., 2011, 2013). Les bactéries, qui sont des organismes aquatiques, sont beaucoup plus sensibles que les champignons à leur environnement local et à l'inaccessibilité des substrats organiques. En effet, les champignons, grâce à leur forme filamenteuse ont la capacité à accéder à des ressources trophiques distantes et à « traverser » des pores non saturés (Harris, 1981 ; Otten et al. 1999). Ces
expérimentations ne prennent cependant pas en compte un autre processus qui pourrait
être également très dépendant des constituants présents localement et des conditions
physicochimiques : de nombreux substrats ne peuvent être assimilés et minéralisés par
les microorganismes lorsqu'ils sont adsorbés (ce que l'on nomme la protection
physicochimique, cf. Figure 2-1) [voir revues dans Chenu & Stotzky (2002) et Barré et al.
(2014)]. Les composés organiques doivent donc être accessibles (protection physique) et
biodisponibles (protection physicochimique) pour être biodégradés.

La complexité des processus à l'œuvre, physiques, chimiques et biologiques rend
précieuse une approche par modélisation assez fine. Cependant les modèles actuels de la
dynamique du carbone et de l'azote considèrent le sol comme un milieu homogène
localement. Une nouvelle génération de modèles se démarque fortement de cette
approche en représentant, de manière explicite et exhaustive la complexité de la structure
du sol et des processus mis en jeu à l'échelle même de l'habitat microbien. Ces modèles
s'appuient sur une représentation de la structure du sol à des échelles centimétriques à
micrométriques, en utilisant la visualisation de la phase solide et de la porosité du sol en
3-D permise par la microtomographie aux rayons X. L'espace est représenté en 3-D, soit
avec des approches de type primitive géométrique (en modélisation, formes géométriques
de base) (Monga et al., 2008, 2014) (Figure 2-5), soit en utilisant directement les voxels
(pixels en 3D) de l'image 3D (Pajor et al., 2010 ; Vogel et al., 2015). Dans ces modèles,
les pores y sont saturés d'eau ou non, selon les conditions hydriques choisies. Les
bactéries, champignons et matières organiques sont placés dans cet espace. A l'avenir,
leur placement pourra se faire en se basant sur des observations telles que décrites au
paragraphe précédent. Dans chaque unité spatiale (primitive géométrique ou voxel), un
modèle simple permet de prédire la minéralisation du substrat, en tenant compte de
l'abondance des microorganismes, de leur physiologie et mortalité. Le transfert des
substrats entre ces unités spatiales a lieu en simulant leur diffusion (Figure 2-5). Les
équations de transfert sont soit résolues par les techniques classiques de résolution
d'équations aux dérivées partielles (Monga et al., 2014) ou par des approches de type
méthode Boltzmann sur Réseau (Lattice-Boltzmann method ; méthode de dynamique
des fluides permettant de reproduire le comportement de fluides complexes) comme décrit
dans Vogel et al. (2015). Ces approches de modélisation, couplées aux possibilités
récentes et en plein développement de visualisation de la structure du sol et de ses
constituants, ouvrent des perspectives qui permettront de prendre en compte la
complexité des processus à l'œuvre et interagissant dans les sols à l'échelle spatiale
même des microorganismes.

4. Les processus à l'échelle microscopique affectent les flux à une échelle macroscopique, voire globale

La variabilité incomplètement comprise de plusieurs processus serait en fait expliquée par
les processus mis en jeu à l'échelle locale et par l'hétérogénéité des sols. Ainsi, même
dans des sols bien aérés il existe des microsites anaérobies, dans des pores de petite
taille, au centre de mottes ou agrégats ou encore à proximité de débris végétaux en cours
de décomposition. Ceux-ci expliquent pourquoi de tels sols peuvent émettre du N₂O,
puissant gaz à effet de serre résultat de transformations microbiennes de l'azote en
conditions anaérobies [voir par ex. Parkin (1987) et Parry et al. (2000)].

La grande variabilité de la minéralisation des pesticides dans les sols pourrait également être en partie expliquée par ces processus. Ainsi, Vieublé Gonod et al. (2006) ont mesuré la capacité d'agrégats d'un sol cultivé à minéraliser le 2,4-D et calculé que si l'herbicide appliqué entrait en contact avec les 10% d'agrégats présentant la plus faible capacité de minéralisation, alors 12,3% du 2,4-D apporté serait minéralisé en cinq jours, alors que s'il entrait en contact avec le décile minéralisant le plus, 62% du 2,4-D serait minéralisé. L'hétérogénéité de répartition des microorganismes capables de dégrader le 2,4-D à une échelle millimétrique peut donc avoir des effets très importants à une échelle macroscopique. Une application de ces phénomènes se retrouve dans les techniques de biorémédiation des sols contaminés : que l'on soit in situ ou ex-situ, un travail du sol fréquent et intensif vise à favoriser le contact microorganismes-contaminants, ainsi que l'aération du milieu.

La persistance de matières organiques, pourtant décomposables dans les sols pendant des décennies à des siècles, voire plus, s'expliquerait en grande partie par les interactions entre matières organiques, microorganismes et matrice solide du sol : protection par adsorption, protection par accessibilité réduite. Quel est l'effet des modes de gestion des sols sur ces processus ? L'absence de labour s'accompagne, dans certaines situations, d'un stockage additionnel de carbone dans les sols cultivés (Angers et al. 2008 ; Virto et al. 2012). La protection physique des matières organiques a été avancée pour expliquer ce stockage (Balesdent et al., 2000 ; Six et al., 2000). En effet, en l'absence de travail du sol, la structure du sol étant moins fréquemment perturbée et les agrégats souvent plus stables vis-à-vis de l'action destructrice de l'eau, les matières organiques peu accessibles aux microorganismes le restent. Cependant divers processus, aux effets parfois opposés, affectent la dynamique des matières organiques en non labour. Ainsi, pour que les matières organiques soient protégées de la biodégradation dans la structure du sol, comme nous l'avons décrit ici, il faut qu'elles soient incorporées au sol. Or, on peut s'attendre à une moindre incorporation des résidus de culture en non labour par rapport au labour, même si les vers de terre anéciques (qui font des galeries verticales dans le sol), plus abondants en non labour, y contribuent. Les résidus de culture, non incorporés, forment un paillis (encore appelé *mulch* en anglais) à la surface du sol. Leur décomposition est pilotée par les cycles d'humectation-dessiccation liés aux conditions climatiques (pluies et évaporation) et peut alors être limitée par la colonisation microbienne, et la disponibilité de l'azote minéral qui doit diffuser du sol vers le mulch pour que les microorganismes l'assimilent (Coppens et al., 2007), favorisant alors le stockage de carbone. La température du sol est généralement plus basse et le sol plus humide en non labour, ce qui tend à réduire les vitesses de minéralisation, donc là aussi à favoriser le stockage de matières organiques. Cependant les conditions climatiques, hydriques en particulier, ont un fort impact sur la vitesse de décomposition des mulchs (Iqbal et al.,
2015). Ces multiples processus et facteurs intervenant dans le profil de sol et à l'interface entre le sol et le mulch pourraient contribuer à la grande variabilité des taux de stockage de carbone dans les sols en non labour, variabilité encore inexpliquée.

**5. Conclusion**

Les matières organiques sont une ressource essentielle en agriculture. Elles sont « le carburant de l'agroécologie » (I. Feix, communication personnelle), dont il faut prévoir et gérer l'abondance, la nature, la localisation et la dynamique. Leur devenir et leur mobilisation par les organismes vivants du sol, microorganismes dont il a été question ici mais aussi la faune du sol, dépendent largement d'interactions bio-organo-minérales à l'échelle microscopique. C'est l'échelle des microorganismes eux-mêmes et souvent celle de leur habitat qui est en jeu. La compréhension des processus et de ces interactions requiert des approches interdisciplinaires (pédologie, microbiologie, biogéochimie, physique, physicochimie...) et mobilise des outils performants pour décrire l'hétérogénéité de constitution et d'organisation des sols à des échelles spatiales très fines. Ces thématiques ont connu des développements importants ces dernières années et devraient à l'avenir intégrer d'autres organismes vivants (faune du sol, racines...), d'autres processus (adsorption...), donc potentiellement d'autres échelles spatiales.

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## Légendes des Figures

**Figure 2-1.** Processus expliquant la persistance de matières organiques dans les sols pour des durées de plusieurs décennies ou siècles, traduit de Chenu *et al.* (2009).
**Figure 2-2.** La biodégradation microbienne de matières organiques dépend dans le sol de la nature des matières organiques, de la présence de microorganismes compétents, et des conditions de l'environnement, facteurs qui agissent également à une échelle locale (source : C. Chenu, non publié). MO, matière organique ; µ, microorganisme.

**Figure 2-3.** Visualisation de la localisation des microorganismes dans la structure du sol. a) Visualisation de bactéries (colorées en clair) en microscopie à fluorescence dans une lame mince de sol et b) binarisation de l'image pour faire apparaître la porosité, les bactéries étant alors de couleur blanche (Nunan et al., 2003) ; c) visualisation de bactéries en microscopie à fluorescence après fixation d'un chromophore fluorescent par hybridation (Card-Fish), (Eickhorst & Tipptoker, 2007) ; d) bactérie entourée d'une gangue d'argile, observée en microscopie électronique à transmission (Chenu & Plante, 2006).

**Figure 2-4.** Minéralisation d'un herbicide, le 2,4-D, dans des massifs d'agrégats de sol, lorsque substrat (apporté) et microorganismes dégradants (inoculés) sont co-localisés ou non (Pinheiro et al., 2015). Symboles : carrés, distribution non localisée ; losanges, distribution localisée ; triangles, distribution homogène.

**Figure 2-5.** Des modèles prenant en compte explicitement la structure du sol et la répartition spatiale des composés organiques, des microorganismes, de l'eau et de l'air permettent d'étudier le fonctionnement microbien dans les sols. Approche développée dans le projet MEPSOM (Modélisation multiéchelle et propriétés émergentes de la dégradation microbienne des matières organiques ; http://www.agroparistech.fr/-Projet-MEPSOM-.html), combinant expérimentation et modélisation [données : Monga et al. (2014)].
# Chapitre 3

## Couplages et contrôles des cycles du carbone et de l'azote par les communautés microbiennes dans les sols cultivés

Sylvie Recous<fnref n="1" />*, Gwenaëlle Lashermes<fnref n="1" />, Isabelle Bertrand<fnref n="2" />

### Résumé

Le couplage des cycles du carbone et de l'azote dans les sols est sous le contrôle des communautés microbiennes hétérotrophes, pour lesquelles les matières organiques entrantes (litières végétales aériennes et souterraines, effluents et produits organiques) sont les ressources trophiques. Ce chapitre aborde comment la diversité et l'activité de ces communautés, ainsi que les proportions des éléments majeurs (carbone, azote, soufre, phosphore) des matières organiques vivantes et mortes, déterminent la partition entre le carbone qui est minéralisé, assimilé par les microorganismes, stocké dans les sols, et les flux de nutriments associés. En retour, la nature des couverts végétaux des agrosystèmes, leurs mélanges éventuels, et les ressources en nutriments disponibles, notamment la richesse en azote du sol, structurent les communautés microbiennes du sol et influencent leurs activités. Sur la base de ces connaissances récentes, est illustré comment l'objectif de réduire l'utilisation des fertilisants de synthèse et de limiter les excédents d'azote minéral dans les agrosystèmes, peut être envisagé en favorisant le couplage des cycles biogéochimiques dans les sols grâce à des systèmes de culture basés sur l'utilisation d'espèces cultivées plus diversifiées.

## 1. Introduction

Les transformations du carbone et de l'azote des matières organiques dans les sols sont essentiellement (micro) biologiques, car ces matières organiques sont les ressources trophiques des organismes hétérotrophes des sols (Paterson et al., 2009). Les matières organiques se trouvent au centre de nombreux services écosystémiques rendus par les sols (Dominati et al., 2010). Leur dégradation par les organismes du sol permet le recyclage des nutriments (essentiellement azote, phosphore et soufre) indispensable à la croissance des plantes et à la vie des écosystèmes (fonction d'approvisionnement). Les matières organiques stockées dans les sols jouent un rôle dans le maintien de la structure

<footnote n="1">¹ INRA, UMR614 Fractionnement des AgroRessources et Environnement (FARE) – 2, esplanade Roland Garros - F-51000, Reims, France</footnote>

<footnote n="2">² INRA, UMR1222 Ecologie Fonctionnelle et Biogéochimie des Sols et Agrosystèmes (Eco&Sols) – 2, place Pierre Viala - F-34000, Montpellier, France</footnote>

<footnote>* Auteure pour la correspondance – Sylvie Recous (sylvie.recous@inra.fr)</footnote>
et de la fertilité des sols (fonction de support). Le stockage des matières organiques dans les sols permet aussi de réguler les émissions de gaz à effets de serre pouvant entraîner un bouleversement de l'équilibre climatique et de limiter les fuites de nitrates dans l'environnement, responsables des pollutions des eaux (service de régulation). C'est pourquoi leur gestion est questionnée et mobilisée dans l'évolution des systèmes de culture, dans la réduction des impacts environnementaux liés à l'azote, et dans le potentiel de séquestration du carbone par les sols (Six et al. 2006 ; Schimel & Schaeffer, 2012). De très nombreuses recherches actuelles portent sur les communautés microbiennes impliquées dans les cycles du carbone et de l'azote, leurs activités, les relations entre la diversité des microorganismes et l'identification de leurs fonctions, les relations entre les couverts végétaux et les communautés du sol et les effets de ces différentes composantes sur le stockage du carbone à long terme (Arcand et al., 2016). Nombre de ces travaux et les connaissances et concepts qui en sont issus proviennent d'études menées dans les écosystèmes peu anthropisés, mais les résultats sont en grande partie transposables et ont donc vocation à « irriguer » les réflexions et approches en milieu cultivés. En effet, l'agriculture évolue vers des systèmes de culture moins anthropisés (réduction des intrants chimiques, diversification des cultures, réduction ou abandon du labour), et basés davantage sur les ressources organiques et leur recyclage (résidus de culture, déchets verts, effluents industriels, urbains et d'élevage). Inventer ou concevoir de nouveaux systèmes agricoles peut s'appuyer sur une diversité végétale accrue (nous verrons quel en est l'intérêt). Ce paradigme est au cœur de l'agroécologie, dont la démarche vise à valoriser les processus écologiques pour concilier, au sein des systèmes agricoles, performance économique et performance environnementale.

Dans ce chapitre nous aborderons à travers des exemples tirés des travaux scientifiques récents les questions suivantes :

- Comment les cycles biogéochimiques des éléments majeurs (principalement le carbone et l'azote) interagissent dans les sols et de quelle manière ils sont couplés ; quel est le rôle de la biomasse microbienne dans ce couplage ?

- En quoi la composition taxonomique (qui est là ?) et fonctionnelle (qui fait quoi ?) des communautés microbiennes hétérotrophes des sols influence les processus de transformation de C et N ?

- Comment la végétation impacte les communautés microbiennes du sol et les flux d'éléments ?

- Quelles sont les perspectives de gestion des matières organiques pour développer une agriculture valorisant les processus écologiques ?

Si ce chapitre, à travers les exemples choisis, concerne le carbone et l'azote, les concepts liés aux transformations des matières organiques des sols sont pour la plupart extrapolables aux formes organiques du phosphore et du soufre.

## 2. Les mécanismes mis en jeu

### 2.1. Couplage des cycles à l'échelle du système sol-plante

Le schéma présenté Figure 3-1 permet de rappeler, de manière simplifiée, les processus
impliqués dans le couplage des cycles biogéochimiques du carbone (C) et de l'azote (N) au cours des transformations des matières organiques des sols.

- Le C et N atmosphériques entrent initialement dans le système sol-plante grâce aux processus biologiques que sont la photosynthèse réalisée à partir du CO₂ par les plantes autotrophes et les organismes autotrophes (tels les cyanobactéries) et la fixation de N₂ par des cyanobactéries et des bactéries symbiotiques fixatrices d'azote, ainsi que par la synthèse chimique d'ammoniaque selon le procédé Haber-Bosch, qui permet la production des engrais minéraux de synthèse (Haber, 1920).

- Les « entrées » de matières organiques dans les sols sont réalisées par la restitution de biomasses végétales (résidus de culture, organes sénescents, racines et rhizodépôts) et par les apports d'effluents d'élevage et de produits résiduaires organiques lorsqu'ils sont épandus sur les sols.

- Les microorganismes hétérotrophes des sols, aussi appelés « biomasse microbienne », tirent leur énergie et les éléments nécessaires à leur croissance de la décomposition de ces matières organiques. Cela se traduit par la minéralisation d'une partie du carbone sous forme ultime de CO₂ émise vers l'atmosphère (le métabolisme oxydatif produit de l'ATP en consommant de l'O₂ et libérant du CO₂), l'autre partie est assimilée dans les corps microbiens. La partition entre assimilation et minéralisation se reproduit au cours du recyclage microbien, conduisant *in fine* à ce qu'une grande partie du carbone apporté à un sol soit minéralisé. Les microorganismes morts sont à leur tour consommés par les microorganismes vivants au cours du « recyclage microbien ». Une faible fraction des matières organiques apportées au sol (résidus végétaux, animaux, fumier etc...) est directement humifiée ou transformée en matières organiques inaccessibles à la biodégradation. Les produits du recyclage microbien peuvent aussi être inclus dans les agrégats et/ou adsorbés sur les surfaces minérales et contribuer à l'humification. La partition du carbone entrant dans les sols ou minéralisée varie donc en fonction du pas de temps considéré (court terme ou long terme), ce qui a des implications différentes selon les fonctions considérées (par exemple à court terme : effets sur la vie biologique du sol, à long terme : bilan sur le stockage du C).

- L'activité des organismes hétérotrophes agit directement sur les cycles des nutriments, dont, quantitativement, le principal élément est l'azote. L'importance des flux d'azote et des autres éléments majeurs (P et S) associés à la dégradation du carbone, dépend de la richesse relative de ces éléments dans les matières organiques entrant dans les sols et dans les organismes, cet aspect sera détaillé dans la section 2.2.1.

Les communautés microbiennes hétérotrophes du sol sont donc au cœur du couplage entre les cycles du carbone et les autres nutriments, notamment l'azote. De la nature de la ressource, et de leurs activités, dépend l'intensité des processus qui consomment ou au contraire alimentent les formes minérales et organiques, minéralisation, nitrification, assimilation microbienne (organisation). Ces flux sont eux-mêmes « source » des autres
flux tels que la volatilisation, la lixiviation, la dénitrification qui impactent la qualité des eaux (par exemple la teneur en nitrate) et de l'atmosphère (émissions d'ammoniac et de protoxyde d'azote).

## 2.2. Rôle des communautés microbiennes hétérotrophes

L'importance quantitative et qualitative des communautés bactériennes et fongiques des sols est connue et mentionnée ailleurs dans cet ouvrage (voir chapitres 4 et 10). Les méthodes, notamment en biologie moléculaire, ont énormément progressé au cours des 20 dernières années, rendant possible l'étude à grande échelle des communautés, en particulier en comparant des situations culturales, mais aussi l'étude de la dynamique fine d'évolution de ces communautés après des changements de facteurs environnementaux ou anthropiques. L'abondance microbienne est appréhendée par la mesure de la quantité d'ADN microbien extrait par gramme de sol (biomasse moléculaire microbienne) et a permis d'établir des référentiels pour des modes d'occupation des sols et des pratiques culturales (Dequiedt et al., 2011). La mesure de la densité des bactéries et des champignons (nombre d'individus) basée sur le dénombrement des gènes ribosomiques spécifiques de ces communautés (ADNr-16S et ADNr-18S respectivement), et la caractérisation de la diversité des communautés de bactéries et de champignons appréhendée par pyroséquençage de ces gènes ribosomiques permettent de réaliser des inventaires taxonomiques des organismes présents (Bouchez et al., 2016). La diversité, appréhendée par des indices de diversité, permet d'estimer le nombre d'espèces (richesse), et l'équilibre entre les espèces microbiennes (équitabilité) (Leinster & Cobbold, 2012). Enfin, les phospholipides, composants essentiels des membranes de toutes les cellules vivantes, extraits d'échantillons de sol sous forme d'acides gras (PLFA : acides gras phospholipidiques), apportent des connaissances quantitatives et qualitatives relatives à la biomasse microbienne active du sol. Les PLFA peuvent également permettre une différentiation fonctionnelle à l'intérieur de communautés microbiennes complexes (Fanin & Bertrand, 2016). L'ensemble des organismes hétérotrophes des sols dégrade les substrats en produisant des enzymes extracellulaires. Ces enzymes, acteurs de la dégradation, sont utilisées comme des indicateurs fonctionnels des besoins en nutriments de la biomasse microbienne hétérotrophe (Amin et al., 2014 ; Lashermes et al., 2016).

Ces diverses méthodes utilisées en écologie microbienne des sols ont été mobilisées dans la plupart des travaux récents présentés dans ce chapitre. Néanmoins de nombreuses connaissances ont été acquises aussi par des méthodes plus simples, comme, par exemple, la mesure du carbone de la biomasse microbienne hétérotrophe totale, proposée initialement par Jenkinson & Powlson (1976) et qui a fait l'objet de très nombreux travaux. Cette méthodologie a l'intérêt de pouvoir être quantitativement comparée à des compartiments spécifiques du carbone séparés chimiquement ou physiquement (par exemple le carbone total des sols, le carbone de fractions granulométriques ou d'agrégats des sols, etc.). Cette mesure de la quantité de C microbien total est bien corrélée aux quantités de matières organiques des sols. Ceci a été montré depuis assez longtemps (Chaussod et al., 1986) et se trouve confirmé dans une
grande diversité de situations. Bien que le carbone microbien représente une faible part du C total des sols (0-3 à 3% du C total du sol) (Fierer et al., 2009), la biomasse microbienne hétérotrophe est le compartiment biologique clé de toutes les transformations du carbone et des nutriments (Paterson et al., 2009) et de la formation des matières organiques des sols (Miltner et al., 2012). Sous l'influence de changements d'occupation des sols (par exemple la substitution de prairies temporaires par une rotation de cultures annuelles et vice versa), Attard et al. (2016) ont montré l'étroite corrélation dans les évolutions du carbone organique du sol et du carbone de la biomasse microbienne totale, à l'échelle de quelques mois à trois ans.

### 2.2.1. Processus impliqués dans le couplage des cycles

Quantitativement, les cycles C et N sont couplés par les transformations des matières organiques (mais c'est le cas aussi pour P et S), à travers les proportions de ces éléments dans les différents compartiments concernés, c'est-à-dire les matières organiques jeunes ou humifiées, les produits organiques (substrats des microorganismes hétérotrophes) et les corps microbiens (Figure 3-2). Ces rapports, appelés rapports stœchiométriques (C : N ; C : P ; C : S ; N : P, etc.), et les différences entre les différents compartiments, leur stabilité ou leur flexibilité éventuelle régissent l'intensité des flux entre compartiments (Mooshammer et al., 2014).

Selon la teneur en azote des substrats en décomposition (rapport C : N), le rendement d'assimilation du carbone par les microorganismes, encore appelé efficience d'utilisation du carbone (ou CUE pour « Carbon Use Efficiency » en anglais), et le rapport C : N des microorganismes décomposeurs, l'azote disponible pour les décomposeurs au cours de la dégradation d'un substrat ne sera pas suffisant pour couvrir leurs besoins (N limitant) ou au contraire permettra de les couvrir. Pour un substrat ayant un rapport C : N élevé, l'azote sera prélevé par les microorganismes dans le stock d'azote minéral du sol (on observe alors une diminution de l'azote minéral du sol, il se produit une organisation d'azote). Si l'azote minéral n'est pas disponible en quantité suffisante, la croissance microbienne et donc la dégradation pourront être ralenties. L'exemple donné (Figure 3-2a) montre que la décomposition d'une paille de céréales avec un rapport C : N de 100, va provoquer une organisation d'azote minéral du sol si celui-ci est disponible (Nicolardot et al., 1997). Dans le cas d'un substrat à faible rapport C : N (par exemple l'humus ou un résidu d'une culture riche en N) (Figure 3-2b), la quantité d'azote disponible au cours de la dégradation du substrat sera suffisante, voire en excès des besoins en azote des microorganismes décomposeurs, et l'excès d'azote pourra s'accumuler dans le sol. On constate alors une augmentation de la teneur en azote minéral du sol, qui représente une minéralisation nette d'azote. L'effet net sur les flux d'azote dans le sol (bilan des processus opposés d'assimilation de l'azote minéral et de minéralisation de l'azote organique) dépend donc de la concentration en azote des différents compartiments. Cet équilibre va dépendre aussi des valeurs prises par les autres paramètres, c'est-à-dire le rendement d'assimilation (Y) et le rapport C : N de la biomasse qui peut varier. Notamment les caractéristiques chimiques et physiques des substrats déterminent leur plus ou moins grande récalcitrance
intrinsèque à la dégradation, en modifiant l'accessibilité des nutriments contenus dans les substrats aux décomposeurs et à leurs enzymes. Cette accessibilité plus ou moins facile des nutriments du substrat va, elle aussi, modifier les rendements d'assimilation et les vitesses de dégradation (Amin et al., 2014 ; Geyer et al., 2016 ; Lashermes et al., 2016). Ces principes, déjà anciens, forment la base théorique de nombreux modèles numériques décrivant les transformations des matières organiques des sols, et ne sont pas remis en cause actuellement (Manzoni & Porporato, 2009). Néanmoins on s'intéresse davantage que par le passé à la diversité taxonomique et fonctionnelle des populations microbiennes des sols, et à décrire plus finement le fonctionnement microbien afin de mieux anticiper leur adaptation possible aux changements (climatiques, des modes d'occupation des sols, des pratiques culturales). La question est notamment posée de savoir dans quelle mesure une population microbienne peut modifier, ou non, son efficience d'utilisation du carbone et ses besoins en azote (donc son rapport C : N), et être remplacée par une population avec des besoins différents (Strickland et al., 2009 ; Schimel & Schaeffer, 2012).

## 2.2.2. Facteurs de contrôle

Plusieurs facteurs importants contrôlent ces processus dans les sols et l'on commence à bien en comprendre le déterminisme. Cependant leur importance relative dépend de l'échelle de temps et d'espace à laquelle on se situe.

Le premier facteur important est la qualité du substrat à décomposer, déjà évoquée, et qui modifie très fortement la dégradation des matières organiques à court terme (jours à année). Ce facteur fait l'objet d'une quantité considérable de travaux depuis de nombreuses années, notamment en raison de ses effets déterminants sur les flux de minéralisation/organisation de l'azote (Figure 3-2). La très grande diversité des ressources végétales et produits résiduaires organiques recyclés dans les sols cultivés, et la variation de leur composition en fonction des conditions culturales (plante) ou des conditions de production (produits organiques) rendent difficile l'obtention de lois d'action simples et génériques pour une large gamme de situations. Le seul rapport C : N des litières végétales ne permet pas de prédire leur décomposition (Sall et al., 2007). L'importance de la composition chimique des tissus végétaux, représentée par la teneur en composés solubles et la proportion et composition des parois des cellules végétales (cellulose, hémicellulose, lignine), pour la dégradation est connue depuis assez longtemps (Heal et al., 1997 ; Bertrand et al., 2006 ; Machinet et al., 2011 ; Talbot & Treseder, 2012). Ces indicateurs de la biodégradabilité du substrat ont également été transposés aux produits résiduaires organiques bien que les matières organiques les constituant aient subi des transformations biologiques (compostage, digestion) et ne contiennent plus les tissus végétaux intacts. Ils sont utilisés pour prédire des classes de comportements de minéralisation de ces produits (Parnaureau et al., 2004 ; Lashermes et al., 2010).

Il reste pourtant très difficile de prédire la croissance microbienne et les flux de minéralisation de C et N avec précision en fonction de la composition chimique initiale des substrats car la composition chimique globale ne reflète que très indirectement l'accessibilité du carbone aux microorganismes et leurs enzymes (Amin et al., 2014). Les
recherches plus récentes cherchent à caractériser des typologies de réponse, basées sur :

- la maturité des plantes : une même espèce modifie considérablement la composition de ses parois cellulaires (parois primaires puis parois secondaires) et l'organisation tissulaire en cours de maturation (Bertrand et al., 2009) ;

- la famille botanique : par exemple, les céréales (famille des Poaceae) et les légumineuses (famille des Fabaceae) présentent des caractéristiques anatomiques et biochimiques différentes de leurs tiges et racines, qui impactent significativement leur dégradation et minéralisation potentielles (Roumet et al., 2008 ; Redin et al., 2014) ;

- le type d'organes (tiges, feuilles, racines), dont les fonctions déterminent des organisations tissulaires spécifiques, relativement stables par grands types d'espèces et qui produisent une typologie de réponse au cours de la décomposition dans les sols. C'est le concept d'« after-life effect » (Freschet et al., 2012). Les racines des cultures ont fait l'objet de nombreux travaux au cours des dernières années, pour connaître leur composition chimique et estimer leur contribution à la stabilisation du carbone dans les sols. Leur structure chimique les rend moins rapidement dégradables que les tiges et feuilles à court terme (Rasse et al., 2005 ; Bertrand et al., 2006) mais les conditions environnementales de leur décomposition in situ favorisent leur contribution au carbone du sol à long terme (Rasse et al., 2005 ; Tahir et al., 2016).

Un autre facteur important est la structure des communautés microbiennes des sols, en relation avec l'historique d'usage des sols. La question posée est celle de savoir si un substrat organique (résidu végétal, litière d'arbre etc..) se dégradant dans un sol ayant déjà reçu le même type de substrat organique subit une dégradation accélérée comparé à des substrats nouveaux pour ce sol, et si oui, par quels mécanismes (Austin et al., 2014). L'hypothèse d'une dégradation accélérée est appelée « home-field advantage » (HFA), ce qui peut se traduire, par analogie au sport, par l'avantage donné quand on « joue à domicile », et ceci grâce à l'adaptation des communautés dégradantes du sol et/ou de leurs enzymes, à ce substrat. Veen et al. (2015) analysant 125 jeux de données chiffrent l'accroissement moyen à +7.5% C minéralisé par processus HFA, avec néanmoins une forte variabilité entre situations. Un avantage pourrait aussi être donné aux communautés microbiennes dégradant habituellement des composés plutôt récalcitrants (exemple en sol forestier) lorsqu'elles sont confrontées à des substrats plus labiles. Ces communautés auraient alors acquis une amplitude fonctionnelle plus importante, leur donnant un avantage quel que soit le substrat (functional breadth) (Strickland et al., 2009 ; Fanin et al. 2016). D'une manière générale, les travaux récents montrent que les différences générées par les interactions locales entre substrat et communautés microbiennes des sols sur la minéralisation de ce substrat sont quantitativement faibles quoique significatives, et très inférieures à celles engendrées par des différences de composition initiale des substrats (Veen et al., 2015 ; Fanin et al., 2016).

Actuellement, de nombreux travaux s'attachent à comprendre comment les usages des
sols, et en particulier les conditions trophiques et environnementales des microorganismes du sol, modulent leur diversité taxonomique et diversité fonctionnelle, et comment, en retour, cela impacte les fonctions microbiennes. Ceci concerne d'une part l'adaptation des communautés microbiennes à la qualité des substrats entrants (les litières végétales) et, d'autre part, à la richesse en azote du sol. Les résultats s'accordent pour montrer des réponses rapides des communautés microbiennes aux apports de substrats (Pascault et al., 2010 ; Marschner et al., 2011). Pascault et al. (2010) par exemple observent une différenciation marquée des familles de bactéries présentes dans les sols au cours de la décomposition de résidus végétaux de composition variée (résidus de blé, colza et luzerne) et une dynamique de différentiation spécifique à chaque résidu en relation avec sa dynamique de dégradation. De nombreux travaux portent aussi sur les effets de la richesse en azote du milieu, résultant soit d'une fertilisation organique ou minérale (sols agricoles) ou de dépôts atmosphériques (milieux naturels) (Fierer et al., 2012 ; Ramirez et al., 2012). Fierer et al. (2012) par exemple ont étudié la structure et les caractéristiques fonctionnelles des communautés microbiennes du sol de parcelles soumises à des fertilisations azotées contrastées sur le long terme. Ces auteurs n'ont révélé aucun effet significatif de la fertilisation azotée sur la diversité bactérienne, mais des effets significatifs sur la composition des communautés sur les différents sites. Les taxons de type copiotrophes (organismes vivant dans des milieux riches en nutriments, ayant une croissance rapide, opportuniste), ont généralement augmenté en abondance relative dans les parcelles riches en azote, alors que l'abondance des taxons de types oligotrophes (organismes vivant dans des milieux pauvres en nutriments, ayant une croissance lente, une activité faible et généralement une densité de population faible) ont présenté la tendance inverse. Dans l'ensemble, les résultats suggèrent que la fertilisation azotée peut, directement ou indirectement, provoquer un changement dans les stratégies microbiennes d'acquisition de nutriments, favorisant une communauté plus active (aussi appelée en écologie, communauté d'espèces de stratégie type *r*), quand *N* est élevé en remplacement d'espèces de stratégie type *K*.

Quels effets ces différences de composition des communautés induisent-elles sur des fonctions liées aux cycles du carbone et de l'azote dans les sols ? La littérature n'est pas unanime sur l'effet de la composition de la communauté microbienne du sol sur la dégradation du carbone, avec des résultats montrant une redondance fonctionnelle importante (Griffiths et al., 2001 ; Fanin et al., 2016) alors que d'autres résultats suggèrent une relation entre diversité microbienne et dynamique du carbone (e.g., Louis et al., 2016). D'autre part, pour l'azote, dont on connaît les gènes impliqués dans certaines transformations, les travaux mettent en évidence l'altération significative d'une fonction comme la nitrification ou la dénitrification lors de la perte de diversité microbienne dans le sol (Philippot et al., 2013). Schimel et al. (2005) ont proposé de distinguer la réponse des processus agrégés (c'est le cas notamment de la respiration ou de la minéralisation de l'azote) qui vont rarement répondre au changement de composition des communautés microbiennes, et celles des processus spécifiques, c'est-à-dire réalisés par un nombre
plus restreint d'espèces, par exemple la nitrification ou la dénitrification. Pour la dégradation de la matière organique, la manifestation de différences fonctionnelles des microorganismes sur le cycle du carbone ou de l'azote, liées à leur diversité, implique aussi que le facteur biologique soit le facteur limitant de la transformation (Schimel & Schaeffer, 2012). Cela pourrait être le cas pour la dégradation des litières végétales fraîchement restituées au sol (en mélange ou en paillis à la surface d'un sol) pour lesquelles la dégradation est liée à la production des enzymes extracellulaires dégradant les lignocelluloses. Mais la diversité taxonomique des communautés bactériennes et fongiques entre sols semble peu affecter la dégradation des litières. Les communautés, bien que différentes, semblent converger, d'un point de vue fonctionnel, vers une stratégie enzymatique (intensités des activités enzymatiques et efficiences enzymatiques) plutôt dictée par la stratégie d'utilisation des ressources par les organismes du sol, que par la structure de leur communauté et donc la nature des sols (Fanin et al., 2016). Le développement des décomposeurs, la succession des populations et leurs activités enzymatiques dépendent donc très fortement de la quantité de substrat disponible et de la composition de ce substrat, et non de la structure initiale de la communauté du sol. En ce qui concerne les matières organiques humifiées, la protection physique de la matière organique est considérée actuellement comme le principal facteur de contrôle de la dynamique des microorganismes et de leurs fonctions de dégradation (Dungait et al., 2012). Ce contrôle s'exerce notamment à travers la distribution spatiale des matières organiques et leur accessibilité au sein de la structure du sol par les microorganismes et leurs enzymes (voir chapitre 2 de cet ouvrage ; Schimel & Schaeffer, 2012).

Les autres facteurs importants sont climatiques, la température et l'humidité, et les types de réponses sont bien connus même si les paramètres utilisés pour décrire ces réponses varient pour différents écosystèmes et climats (Kirschbaum, 1995 ; Moyano et al., 2013).

## 2.3. Interactions entre cycles du carbone et de l'azote - Rétrocontrôles du cycle de C par N et « priming effect »

Un premier rétrocontrôle entre les cycles du carbone et de l'azote s'exerce lors des interactions entre disponibilité de l'azote minéral du sol et dégradation des matières organiques. Depuis longtemps il a été observé que les matières organiques pauvres en azote et relativement riches en carbone hydrolysable (exemple des pailles de céréales à maturité) sont dégradées plus rapidement en présence d'azote minéral dans le sol (rendu disponible par un apport de fertilisant minéral ou organique, favorisé par l'incorporation dans le sol, ou par l'apport conjoint d'un autre substrat fournisseur d'azote). Il a été montré que ce ralentissement de la dégradation, lié à la non-satisfaction des besoins en azote des décomposeurs, est transitoire et s'estompe avec la dégradation du substrat qui correspond à la disparition des formes les plus hydrolysables du C. Ce ralentissement est accompagné d'un moindre besoin en azote des microorganismes décomposeurs par unité de carbone décomposé (Recous et al., 1995), qui est attribué à l'adaptation de la composition de la communauté microbienne dégradante à la pauvreté en azote, ou à sa flexibilité stœchiométrique, ou encore à sa stratégie enzymatique vis-à-vis du substrat,
sans que l'importance relative de chacune de ces trois hypothèses soit, à ce jour, établie.
L'effet de la disponibilité de l'azote sur la dégradation du carbone est inversé pour la
matière organique humifiée. Il a été observé en effet que la pauvreté en azote d'un sol
favorise la dégradation de la matière organique humifiée en développant les
communautés fongiques (stratégie oligotrophe d'acquisition des nutriments ou stratège K)
équipées d'enzymes oxydatives spécifiques (laccases, peroxydases) leur permettant
de récupérer l'azote des matières organiques humifiées des sols pour satisfaire leurs
besoins (Allison et al., 2009 ; Rinkes et al., 2016).

Un processus important - et qui fait l'objet de très nombreux travaux scientifiques depuis
une décennie environ est le « priming effect », processus qui correspond à une sur-
minéralisation de la matière organique humifiée des sols, qui se produit lors de la
dégradation de matière organique nouvellement apportée (Blagodatskaya & Kuzyakov,
2008). Ce processus est mis en évidence, la plupart du temps, au laboratoire. Plusieurs
phénomènes sont au cœur de ce processus, qui ne peut être mis en évidence qu'avec
l'utilisation de l'isotope stable du carbone (le carbone 13) (Fontaine et al., 2007 ; Guenet
et al., 2012). Une des hypothèses est que la dégradation de la matière organique qualifiée
de stable des sols, serait due à un manque d'énergie disponible pour les décomposeurs,
énergie alors fournie, temporairement, à ceux-ci par l'apport d'un substrat plus labile à
décomposer. Néanmoins ce processus ne correspond qu'à quelques pourcents du
carbone minéralisé (Fanin et al., 2016). Fontaine et al. (2007) ont montré que le C-CO2
supplémentaire émis était un carbone plus ancien que le C minéralisé par le sol sans
apport de substrat, indiquant indirectement que ce compartiment « ancien » du carbone
organique était stocké non pas en raison de sa nature chimique récalcitrante à la
dégradation, mais en raison de l'absence d'énergie pour la croissance et l'activité des
décomposeurs. D'autres auteurs suggèrent plutôt une récalcitrance physicochimique ou
une inaccessibilité physique (voir chapitre 2 de cet ouvrage), mais finalement ces
différentes visions ne se contredisent pas forcément puisque l'inaccessibilité physique,
physicochimique ou chimique peut être en partie surmontée en présence d'énergie
disponible pour les microorganismes. Cette question n'est pas que théorique, puisque les
causes du stockage des matières organiques dans les sols sont posées de manière
récurrente (Kemmitt et al., 2008 ; Schmidt et al., 2011).

Finalement il est possible de relier les scénarios de limitation par le carbone ou par l'azote disponibles, le rôle des communautés et les effets sur les équilibres minéralisation-humification (du carbone mais aussi de l'azote) (Fontaine et al., 2011 ; Keiluweit et al., 2015). Une situation de faible disponibilité en azote minéral du sol peut être rencontrée pour différentes raisons : forte absorption de l'azote minéral par le couvert végétal, faible recyclage de l'azote en raison de la quantité ou de la nature des litières végétales recyclées, faible teneur en matière organique du sol considéré. Cette situation va favoriser les communautés du sol ayant les enzymes adaptées à la dégradation de la matière organique plus récalcitrante, par exemple les champignons qui, en dégradant le C organique des sols, vont exploiter la matière organique du sol riche en azote (on parle de
« **mining** » ou déstockage) (Figure 3-3a). C'est la situation évoquée auparavant avec le **priming effect**. En situation de plus forte disponibilité en azote (due au recyclage de couverts végétaux riches en azote, à la fertilisation, à une teneur en matière organique du sol plus élevée), et en présence de C à décomposer, les microorganismes vont assimiler l'azote disponible (organisation de l'azote minéral) au cours de la décomposition et vont contribuer au stockage de matière organique par l'humification (Figure 3-3b).

Cette approche conceptuelle a le mérite de relier les stratégies de développement des couverts et d'absorption et d'accumulation de l'azote (via leur vitesse de croissance, leurs besoins en azote, et le type de litières en fin de vie), l'adaptation des communautés des sols, et les flux d'azote et de carbone dans le sol. Dans ces deux scénarios, les disponibilités relatives de l'azote et du carbone peuvent donc conduire à stocker ou déstocker la matière organique du sol et donc influencer aussi le **priming effect**. Le sol est considéré alors comme une sorte de banque pour l'azote, affectée par les modes d'occupation et de gestion des sols.

Cette démarche peut être transposée à une plus large échelle des interactions entre peuplements végétaux et leurs caractéristiques (encore appelés traits fonctionnels en écologie) et les communautés des sols. De Deyn et al. (2008) ont aussi proposé une relation entre typologie de croissance des plantes et stratégies d'acquisition des nutriments : les espèces de type exploitative présentent des vitesses de croissance élevées (plutôt les cultures annuelles, en particulier les graminées) alors que les espèces de type conservative ont des vitesses faibles (plutôt les espèces pérennes à semi-pérennes et les légumineuses) (Figure 3-4). A cette typologie d'espèces correspondent des types de litières (feuilles sénescentes, tiges, racines) ayant aussi des traits différents (composition chimique, teneur en azote, diamètre et densité des organes), et, au niveau racinaire, les espèces incluent, ou non, des interactions racinaires (symbioses) (voir chapitres 12, 15 et 16 de cet ouvrage). L'approche propose une cohérence entre le type de couverts végétaux, les communautés microbiennes fonctionnelles des sols, et les flux de matières (nutriments et matières organiques). Les céréales et, d'une manière plus générale, la plupart des espèces annuelles cultivées au champ (à vitesse de croissance et absorption d'azote rapides) orientent le système sol-plante vers un fonctionnement saprophyte. Les systèmes naturels ou cultivés incluant des espèces pérennes ou semi-pérennes dont des légumineuses vont orienter le système sol-plante vers un fonctionnement plutôt de type symbiose, un recyclage de litières plus récalcitrantes à la décomposition, et une stabilité du C entrant dans les sols plus grande. Ainsi, il est possible de mieux comprendre et donc d'orienter, à l'échelle des agroécosystèmes et sur la durée de successions culturales, les interactions entre mode d'occupation des sols, communautés microbiennes des sols et stockage du carbone et des nutriments dans les sols.
# 3. Quelles options envisager pour l'évolution des systèmes cultivés ?

## 3.1. Gestion des ressources et couplage-découplage des cycles

Nombre des connaissances et approches conceptuelles présentées ici ont été obtenues à partir de travaux sur des écosystèmes peu anthropisés ou des agrosystèmes plus pérennes (comme les prairies), car dans ces systèmes, le couplage étroit entre végétation et ressources n'est pas ou peu perturbé par la fertilisation et il s'établit sur des durées pluriannuelles qui mettent en exergue les processus. La nécessaire évolution des systèmes de culture vers davantage d'autonomie, pour réduire les intrants chimiques, économiser les ressources et réduire les impacts environnementaux, rapproche ces systèmes cultivés des écosystèmes peu anthropisés. Quelles sont finalement les options possibles pour une gestion globale optimisant les recyclages et limitant au maximum les pertes vers l'environnement (on parle de « bouclage » des cycles biogéochimiques), tout en préservant les capacités de production des milieux cultivés ? L'approche proposée par Drinkwater et collaborateurs aux Etats Unis (Drinkwater & Snapp, 2007 ; Hufnagl-Eichiner et al., 2011), met en regard des options techniques de management pour l'agriculture, leurs effets sur la rétention de l'azote dans les systèmes, et la mobilisation (ou non) des couplages des cycles de C et N (Figure 3-5). Ce schéma présente l'intérêt de positionner concrètement les options techniques face aux connaissances acquises et classe ces options en trois grands types de mesures :

- la correction des pollutions ;

- les mesures que les auteurs qualifient d'éco-efficientes, améliorant la valorisation des apports minéraux et organiques par exemple ;

- les mesures impliquant une re-conception des systèmes de culture.

Lorsque l'on passe horizontalement d'une mesure à l'autre, on mobilise plus ou moins le couplage des cycles du carbone et de l'azote. Lorsque l'on passe verticalement de l'une à l'autre, la rétention de l'azote dans le système sol-plante est accrue ou diminuée. Les cultures pérennes et les rotations incluant des légumineuses fixatrices d'azote mobilisent un couplage fort du cycle du carbone et de l'azote : le couplage le plus étroit est par essence celui de la fixation symbiotique d'azote et de fixation du carbone au cours de la croissance de légumineuses. L'amélioration des pratiques de fertilisation raisonnée, visant à augmenter l'efficacité de l'azote apporté (nouvelles formes d'engrais à relargage lent, localisation et dates d'apport, incorporation des effluents à l'épandage par exemple), contribuent à l'efficience des systèmes (options éco-efficientes) mais ne mobilisent pas le couplage des cycles du carbone et de l'azote, excepté à travers les effets de la fertilisation sur la production végétale. Enfin certaines options sont seulement correctives et ne mobilisent pas du tout le couplage.

La démarche d'optimisation des pratiques est certes indispensable pour améliorer le bouclage des cycles biogéochimiques et limiter les nuisances vers l'environnement.
Néanmoins le couplage des cycles du carbone et des nutriments, valorisant les interactions entre cultures, communautés des sols et matières organiques, doit conduire à intensifier les travaux vers la re-conception de systèmes de culture performants basés sur la connaissance et la valorisation des interactions biologiques dans les sols et la diversification des espèces végétales (Duru et al., 2015). C'est tout le sens de l'agroécologie.

## 3.2. Diversification et mélange des espèces

Les divers couverts végétaux procurent aux interactions sol-plante des fonctions différentes qui dépendent des caractéristiques des parties aériennes (biomasse produite, morphologie, composition, etc.) et souterraines (densité racinaire, profondeur d'enracinement, longueur et diamètre des racines) et des cinétiques de croissance et d'accumulation des nutriments (McDaniel et al., 2014). La quantité et la dynamique des besoins en élément nutritifs ne sont pas les mêmes pour différentes espèces, ainsi que la capacité de ces différentes espèces à intercepter les ressources (lumière, eau, nutriments). Il a été montré que les litières ou résidus de culture ont des caractéristiques bien différentes qui régulent les communautés des sols et leurs fonctions (respiration, stockage de C, flux de minéralisation/organisation, production enzymatique, etc.) (Freschet et al., 2012). Les recherches sur la mise au point de nouveaux systèmes de culture, valorisant les interactions sol-plante et les bouclages des cycles biogéochimiques, sont basées sur une valorisation accrue des ressources et une diversification des cultures (Gaba et al., 2015). Quelques exemples des recherches récentes sont présentés ici :

- Le principe de mélanges des cultures repose sur la complémentarité de niches, par exemple avec deux espèces n'utilisant pas les mêmes ressources (par exemple le nitrate et le N₂ atmosphérique), et n'ayant pas les mêmes caractéristiques fonctionnelles au cours de la croissance (feuilles, racines) et dans la phase de recyclage (caractéristiques des litières et résidus de récolte). C'est ce principe qui a été utilisé pour explorer le potentiel de mélanges d'espèces (légumineuses et graminées) en cultures intermédiaires (Hinsinger et al., 2011). Tribouillois et al. (2016) ont étudié 25 mélanges de deux cultures ayant des caractéristiques différentes (une graminée et une légumineuse) et susceptibles d'être cultivées pendant les phases d'interculture. L'une, la graminée, contribuerait davantage à la capture efficace de l'azote minéral, et l'autre, la légumineuse, valoriserait mieux le service « d'engrais vert » au moment de la destruction du couvert. Le mélange peut, grâce à cette complémentarité, répondre à deux fonctions écosystémiques des cultures intermédiaires.

- Un autre exemple est celui de l'utilisation accrue (ou la réintroduction) des cultures de légumineuses dans les systèmes de culture (Magrini et al., 2016), qui permet de supprimer les engrais minéraux de synthèse sur certaines phases de la rotation. Une étude comparée des systèmes de culture en agriculture conventionnelle et en agriculture biologique (système sans aucun intrant chimique) a montré en région Ile de France que le changement majeur est l'allongement des rotations (dans l'exemple
pris, la rotation typique blé-orge-colza sur 3 ou 4 ans, passe à une rotation de 8 à 14
ans selon les cas avec plusieurs années de légumineuses) et une diversification des
cultures (Anglade et al., 2015). Certes, la possibilité de le faire à grande échelle tout
en assurant la production agricole nécessaire est sujette à de nombreuses
controverses, mais il est intéressant de retenir que les solutions passent par une
 évolution de la longueur et composition des rotations culturales et pas seulement des
pratiques appliquées aux systèmes de culture actuels.

-L'association des arbres aux cultures annuelles, dans le cadre de l'agroforesterie, apparaît aussi comme un agroécosystème prometteur qui structure dans le temps et l'espace les interactions biotiques et abiotiques dont il est le siège. Ainsi, les systèmes agroforestiers pourraient conduire à une résilience fonctionnelle accrue face aux changements climatiques (Malézieux et al., 2009). Ils sont aussi décrits comme pouvant favoriser une large gamme de services écosystémiques, y compris ceux associés aux interactions biotiques souterraines comme la séquestration du C, le maintien de la qualité/fertilité du sol, la protection contre l'érosion des sols et la réduction des pertes de N par lixiviation (Lorenz & Lal, 2014).

4. Conclusion

La décomposition de la matière organique par les microorganismes hétérotrophes des
sols constitue le fondement de la chaîne trophique, pilote globalement les cycles du
carbone et des nutriments, et impacte la production végétale (en régulant la disponibilité
des nutriments) et la composition atmosphérique (émission de GES). En retour, les
couverts végétaux modifient le fonctionnement biotique des sols par des interactions
racinaires (effets rhizosphériques) ou par la nature des litières qui retournent au sol. Les
relations stœchiométriques entre le carbone, l'azote et les autres éléments majeurs
régissent les flux de carbone et des nutriments entre les divers compartiments des
matières organiques vivantes et mortes. La densité et les diversités taxonomique et
fonctionnelle des microorganismes des sols sont modifiées par le type de couverts
végétaux, à travers la quantité et la qualité de leurs substrats (les litières végétales, les
exsudats racinaires), la richesse en azote du sol (fertilisation, minéralisation des matières
organiques du sol et recyclées, besoins de la plante) et la présence ou non d'organismes
symbiotiques. Les caractéristiques de ces communautés, leur limitation relative en
carbone assimilable et en nutriments, peuvent modifier l'équilibre entre minéralisation et
stabilisation du carbone et de l'azote.

Gérer des matières organiques, afin de réduire les intrants minéraux et limiter les pertes vers l'environnement, c'est gérer un compromis entre la minéralisation et la stabilisation des matières organiques, toutes deux indispensables au fonctionnement du système sol-plante. Ceci est potentiellement facilité par l'usage simultané, dans l'espace et/ou dans le temps, de combinaison d'espèces, ayant des caractéristiques fonctionnelles (traits) différents : modes de croissance, allocation de biomasse, caractéristiques chimiques, exploration racinaire, etc.
Les pertes vers l'environnement, notamment d'azote, sont liées à l'accumulation temporaire d'azote minéral dans le sol, soit par défaut de synchronisation entre la production (minéralisation de la matière organique humifiée, décomposition de produits ou résidus végétaux) et l'absorption par la culture, soit par apport excessif notamment dans le cadre de la fertilisation. Ces pertes peuvent être réduites, voire supprimées, par la recherche d'un couplage étroit des cycles C & N. Le couplage idéal est celui offert par les plantes fixatrices d'azote pendant leur croissance, et leur réintroduction accrue dans les systèmes de grande culture, soit en culture principale ou en culture intermédiaire, est une option importante de ce point de vue. Tous les mécanismes évoqués sollicitent les composantes taxonomiques et fonctionnelles des microorganismes hétérotrophes dans les sols.

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## Légendes des Figures

**Figure 3-1.** Schéma simplifié des principaux processus du carbone et de l'azote dans un sol cultivé.

**Figure 3-2.** Relations entre la richesse en azote des substrats à décomposer, et la minéralisation-organisation de l'azote dans les sols. A : la décomposition d'une paille pauvre en azote provoque l'organisation d'azote minéral du sol pour assurer les besoins en azote de la biomasse hétérotrophe. B : la dégradation de l'humus riche en azote conduit à la minéralisation nette d'azote minéral dans les sols. Y est le rendement d'assimilation des microorganismes ; adapté de Nicolardot *et al.* (1997).

**Figure 3-3.** Relations entre stratégies de croissance des plantes, richesse en azote du milieu, stratégies microbiennes de champignons cellulolytiques, et stockage et déstockage du carbone et de l'azote contenus dans l'humus des sols. A : situation de faible disponibilité en azote du sol provoquant la minéralisation de la matière organique des sols (mining ou déstockage) ; B : situation de forte disponibilité de l'azote dans le sol provoquant l'organisation microbienne de l'azote et son accumulation ultérieure dans les sols ; adapté de Fontaine *et al.* (2011).

**Figure 3-4.** Relations fonctionnelles entre stratégies de croissance des couverts végétaux,
recyclages des litières aériennes et racinaires, communautés microbiennes des sols et cycles du carbone et des nutriments. En fin de vie, les racines constituent un apport de C dégradé par les bactéries et champignons saprophytes ; adapté de De Deyn et al. (2008).

**Figure 3-5.** Pratiques culturales et gestion des cycles biogéochimiques. Relations entre options techniques, intensité de la mobilisation du couplage des cycles du carbone et de l'azote, et pertes d'azote dans les systèmes de culture ; adapté de Hufnagl-Eichiner et al. (2011).
# Chapitre 4

## La richesse des communautés microbiennes des sols, un trésor inestimable

Jean Charles Munch<sup>1,2,*</sup>, Jacques Berthelin<sup>2,3,*</sup>

### Résumé

Les organismes vivants des sols et en particulier les microorganismes présentent une richesse et une ressource biologique et biochimique fantastiques. Tous les groupes de microorganismes sont présents (bactéries, archées, champignons, algues, protozoaires). Ils interagissent entre eux par synergie, commensalisme, symbiose, compétition, prédation, mais aussi avec les autres organismes (faune, racines des végétaux) et avec les constituants minéraux et organiques des sols qui sont organisés en systèmes poreux agrégés favorables à la vie.

Les microorganismes sont les clés des cycles biogéochimiques et des acteurs de la qualité des eaux, de l'air, de la production végétale. Cette richesse microbienne des sols est un atout à mieux connaître et maîtriser pour améliorer la gestion des sols et des productions végétales. L'utilisation et la valorisation de cette diversité biologique et biochimique des sols nécessitent des approches inter et pluridisciplinaires, nécessaires à une meilleure connaissance et à une modélisation pour des applications robustes et pertinentes. Le développement de ces approches pourrait sans doute aider à améliorer les productions agricoles, probablement plus rapidement dans les pays à faible pouvoir d'achat.

### 1. Les sols, réacteurs bio-physicochimiques

Les sols sont des entités ayant leurs caractéristiques constitutives spécifiques ; ils possèdent des propriétés qui les distinguent des sols d'autres planètes telluriques (e.g., Mars) car ils hébergent des organismes vivants d'une grande diversité et présentent des organisations liées à l'activité de ces organismes. La vie, qui a colonisé les Océans voilà environ 3,8 milliards d'années, s'est établie sur les continents sous forme microbienne procaryotique (bactéries et cyanobactéries) lorsque l'atmosphère est devenue oxydante au protérozoïque (2,3 milliards d'années). Les premiers sols devaient sans doute se présenter

<footnote n="1">¹ Soil Microbiology, Technische Universität München, D- 85354 Freising-Weihenstephan, Germany</footnote>

<footnote n="2">² Académie d'Agriculture de France, F-75007, Paris, France</footnote>

<footnote n="3">³ 32, avenue de Brabois, F-54600 Villers les Nancy, France</footnote>

<footnote>* Auteurs pour la correspondance – Jean Charles Munch (munch@tum.de) ; Jacques Berthelin (jacques.berthelin@hotmail.com)</footnote>
comme des croutes, semblables à celle des déserts chauds ou froids actuels. Les organismes eucaryotiques (algues, champignons) apparaissent il y a un milliard 200 millions d'années, et enfin les plantes se diversifièrent (au Silurien) voilà environ 400 millions d'années. Après l'ère microbienne, les premiers végétaux vasculaires ont alors contribué à former les premiers environnements pédoclimatiques de l'ère primaire avec des ensembles plantes - microorganismes. Les microorganismes, de l'origine de la vie terrestre au développement de la vie végétale, se caractérisaient déjà par des stratégies énergétiques et nutritionnelles très diversifiées (Bada, 2004), participant au contrôle du fonctionnement des cycles biogéochimiques (Berthelin, 1988, 2007). Les microorganismes s'associèrent aux plantes par des relations allant de simples interactions à des associations symbiotiques spécifiques (essentiellement racinaires comme celles assurant la fixation d'azote atmosphérique). Les microorganismes sont reconnus comme des acteurs clés des recyclages biogéochimiques (Berthelin, 2007) et du fonctionnement des systèmes sol-plante (voir chapitres 1, 3, 9 et 11 de cet ouvrage ; Lambers et al., 2009 ; Roosevelt et al., 2016), les plantes en retour influençant le microbiote des racines et de la solution du sol (voir chapitre 10 de cet ouvrage). Il y a en effet, en complément des associations spécifiques (e.g., symbioses microorganismes-racines), de véritables effets rhizosphériques qualitatifs et quantitatifs sur les communautés microbiennes et les solutions du sol (e.g., Gobat et al., 2010). Ces effets rhizosphériques entraînent aussi des modifications chimiques et physiques du milieu comme par exemple les teneurs en éléments minéraux disponibles pour la nutrition végétale (phosphore, potassium, calcium, magnésium...), la nature et les teneurs des matières organiques, la structure en agrégats... (Leyval & Berthelin, 1991 ; Hinsinger et al., 2009 ; Lambers et al., 2009 ; Gobat et al., 2010 ; voir chapitres 1, 7 et 10 de cet ouvrage).

Par leurs propriétés et leurs organisations favorables à la vie et les interactions physiques, physicochimiques, chimiques, biochimiques qui s'y manifestent, les sols peuvent être considérés comme des réacteurs biogéochimiques complexes, interactifs, réservoirs de microorganismes et compartiments majeurs d'écosystèmes terrestres plus ou moins anthropisés (Totsche et al., 2010 ; Berthelin et al., 2011). Ce sont des systèmes ouverts, interactifs, quadridimensionnels (espace - temps) à cinq types de constituants principaux : matières organiques, matières minérales, eau (solutions), gaz (atmosphère du sol), organismes vivants (microorganismes, faune, plantes) où les microorganismes jouent un rôle essentiel (Berthelin et al., 2011) (Figure 4-1). Ces organisations des sols avec leurs communautés microbiennes au service de la nutrition végétale furent déjà envisagées par les travaux de Winogradsky (1949) (Figure 4-2).

La dynamique et l'activité des populations et communautés microbiennes sont sous la dépendance des paramètres du milieu d'origine naturelle ou anthropique (conditions énergétiques et nutritionnelles, humidité, température, modes d'occupation des sols) et de la structure et de l'organisation du « réacteur sol » qui les hébergent (chapitres 1 et 2 de cet ouvrage). Les organismes du sol, en interaction entre eux et avec le milieu, façonnent aussi leurs habitats, et développent ou maintiennent des conditions favorables à leur activité et
leur survie (e.g., Dommergues & Mangenot, 1970; Hattori, 1973; Gobat et al., 2010; Marx et al., 2010). Ce chapitre se focalisera plus particulièrement sur la connaissance des organismes et de ces interactions « microorganismes-milieux » qui apparaît essentielle pour mieux définir, modéliser et gérer les systèmes sol-plante.

## 2. Les sols, réservoirs de microorganismes aux activités multiples

Deux types de questionnement présidèrent au XIXᵉ siècle à la naissance de la microbiologie des sols : la recherche des processus de croissance et de nutrition des plantes avec l'origine des nitrates d'une part, et la découverte des microorganismes avec les travaux de Pasteur d'autre part. La fin du XIXᵉ siècle fut une période faste pour la microbiologie des sols avec en particulier les travaux de Winogradsky et de Beijerinck (Berthelin et al., 2006; Madigan et al., 2009). Parmi leurs découvertes, il faut citer pour Winogradsky (1856-1953) : la nitrification, la fixation anaérobie et aérobie libre de l'azote, la dégradation de la cellulose et des matières organiques, les bactéries du cycle du soufre et du cycle du fer, l'autotrophie bactérienne, la mise au point de milieux spécifiques, la création de la microbiologie écologique (ou microbiologie dynamique). Pour Beijerinck (1851-1931), ses découvertes concernent la fixation symbiotique de l'azote, le développement de milieux sélectifs, la fixation aérobie libre de l'azote, les bactéries oxydantes et réductrices du soufre, les bactéries lactiques, les bases de la virologie (mosaïque du tabac). A la fin du XIXᵉ siècle et début du XXᵉ Pfeffer (1887) et Frank (1885) découvrirent les associations champignons-racines qu'ils appelleront mycorhizes et Hiltner en 1904 définit la rhizosphère, site d'échange et d'activité intense au niveau des systèmes racinaires (cités par Berthelin et al., 2006; Hartmann et al., 2008).

Depuis cette période, parallèlement aux travaux poursuivis par Winogradsky et Beijerinck, s'ajoutent de nouvelles découvertes, de nouveaux domaines et de nouvelles applications qui conduisirent à l'écologie microbienne actuelle (e.g., Dommergues & Mangenot, 1970; Alexander, 1977; Davet, 1996; Gobat et al., 2010). Il y eut des événements remarquables comme l'attribution du prix Nobel de physiologie et médecine à Waksman en 1952 pour sa découverte de nouveaux antibiotiques (actinomycine, streptomycine), qu'il mena à bien à partir d'études d'antagonismes entre populations microbiennes du sol (cité par Berthelin et al., 2006). Actuellement, l'Homme n'a pas fini de découvrir de nouveaux organismes vivants dans les sols qui renferment 25% de la biodiversité globale (e.g., van Elsas et al., 2006; Decaëns, 2010). Tous les grands groupes de microorganismes sont présents dans les sols : bactéries, archées, champignons, algues, protozoaires (Davet, 1996; van Elsas et al., 2006; Gobat et al., 2010). Ils contiennent aussi des virus et des enzymes d'origine végétale et microbienne (enzymes secrétées par ces organismes dans le milieu extérieur) qui participent significativement à la biodiversité et au fonctionnement des sols (Burns & Dick, 2002; Caldwell, 2005; van Elsas et al., 2006). Les communautés bactériennes incluant les archéobactéries, sont les plus nombreuses et les plus diversifiées. Leur nombre peut atteindre 10 millions à 10 milliards par g de sol sec et leur biomasse peut être d'environ 1500 kg ha⁻¹ pour les 20 premiers cm de sol, dans des milieux fertiles (e.g., Gobat et al., 2010; chapitre 10). Les champignons développent des filaments mycéliens qui, selon les
sols et les saisons, s'étendent sur 100 à 10000 km pour un mètre carré (m²). Des
biomasses moyennes de champignons, d'algues, de protozoaires sont évaluées
respectivement et pour les vingt premiers cm de sol à 3500, 10 à 1000, 250 kg par ha (e.g.,
Gobat et al., 2010). La faune, selon les groupes considérés, aurait des biomasses de 1 à
5000 kg par ha (Gobat et al., 2010). Les sols disposent de sources d'énergie de nature
minérale provenant des constituants minéraux (e.g., sulfures), mais surtout de sources de
nature organique apportées essentiellement par les plantes et qui favorisent des activités
biochimiques d'une variété fantastique. Ces activités de biodégradation, biotransformation,
et de biosynthèse s'appliquent à l'ensemble des constituants d'origine végétale et animale,
mais aussi à des composés xénobiotiques (e.g., Dommergues & Mangenot, 1970 ; Madigan
et al., 2009 ; Bertrand et al., 2011 ; Li et al., 2016). Ce sont essentiellement les
microorganismes du sol qui assurent la minéralisation des matières organiques que
reçoivent les surfaces continentales. Ils contribuent pour la plus grande part au flux
d'environ 60 gigatonnes (Gt) de carbone (CO₂) par an des surfaces continentales vers
l'atmosphère, soit 10 fois plus que les activités humaines (e.g., Huc et al., 2007). En raison
de cette richesse en matière organique des sols, les microorganismes sont pour l'essentiel
hétérotrophes, mais plusieurs groupes bactériens sont chimio-autotrophes, comme les
bactéries nitrifiantes et les bactéries oxydantes du fer et du soufre qui jouent un rôle
fondamental dans le fonctionnement des cycles biogéochimiques de ces éléments. Les
microorganismes ont ainsi la capacité d'assurer la transformation de plusieurs éléments de
l'état le plus oxydé à l'état le plus réduit et vice versa : à titre d'exemple pour le carbone, du
CO₂ à CH₄ et du CH₄ au CO₂ ; pour l'azote, de NO₃ à N₂ et de N₂ à NO₃ ; pour le soufre, des
sulfures aux sulfates et des sulfates aux sulfures et, dans tous ces cycles, en ayant les
matières organiques comme phase intermédiaire (Berthelin, 2007 ; Madigan et al., 2009 ;
Gobat et al., 2010).

Les communautés d'organismes telluriques diffèrent selon les types, les usages et les
modes d'occupation des sols. Elles présentent des hétérogénéités de structure, des
variabilités temporelles, spatiales et fonctionnelles liées aux conditions environnementales
(e.g., Gobat et al., 2010 ; Ranjard et al., 2013). Certaines zones des sols, comme la
rhizosphère, la spermosphère (environnement des graines et de leurs radicelles), les
litières, les turricules des vers de terre, les tubes digestifs de la faune du sol ... constituent
des lieux d'échanges et d'activités biochimiques intenses (hot spots) (e.g., Davet, 1996 ;
Lavelle & Spain, 2001 ; van Elsas et al., 2006 ; Gobat et al., 2010). D'autres zones
sont « endormies » et confinées car sans échange d'eau, de gaz ou de nutriments. Les
microorganismes y sont à l'état de dormance, mais constituent des inocula potentiellement
actifs si les conditions deviennent favorables à leur activité. La Figure 4-3, qui montre des
bactéries sur un agrégat de sol et des bactéries dans un agrégat de sol où elles sont
entourées par des feuillets d'argiles, suggère bien que l'accessibilité aux nutriments sera
dans un cas facilitée et dans l'autre ralentie.

3. Les microorganismes des sols, clés des recyclages biogéochimiques, agents de fonctions essentielles des sols
La diversité des microorganismes des sols leur permet d'occuper l'ensemble des milieux, même extrêmes. Les microorganismes sont présents dans les sols les plus acides, les sols basiques, les milieux désertiques (croûtes microbiennes des déserts chauds et froids), les sols salins, en manifestant des activités impliquées dans les processus chimiques, biogéochimiques et écologiques essentiels à la vie terrestre et aux activités humaines (cycles du carbone, de l'azote, du soufre, du fer...). Les domaines d'observation des activités microbiennes s'élargissent et, par exemple, la nitrification qui était considérée se manifester uniquement dans les sols à pH neutre ou voisin de la neutralité est aujourd'hui reconnue se développer dans les sols acides. A ce sujet, les travaux de Prosser & Graeme (2012) soulignent le besoin de chercher les facteurs environnementaux clés qui déterminent la spécialisation et la différenciation des micro-habitats de ces communautés bactériennes. Ces processus microbiens et leurs différents types d'association sont relativement bien identifiés (e.g., Berthelin, 2007 ; Madigan et al., 2009 ; Gobat et al., 2010). Sans les microorganismes du sol, la biodégradation et minéralisation des matières organiques et la production de nutriments pour les plantes seraient impossibles. Ils sont de plus des acteurs majeurs de la production, mais aussi de l'élimination, des gaz à effet de serre (CO₂, CH₄, N₂O). Ce sont les agents de la production des formes assimilables de l'azote, du phosphore, du soufre, du fer... et de la libération d'éléments nutritifs majeurs (K, Ca, Mg) et en traces (Cu, Zn, Co, Mn, etc.) qu'utilisent les plantes et les organismes du sol. Ils altèrent et transforment les minéraux, et solubilisent, déposent, concentrent des métaux et oligoéléments non métalliques (Fe, Mn, U, Hg, Cr, Se, As, etc.) (Berthelin, 1988 ; Uroz et al., 2015). Ils forment des associations (bénéfiques, antagonistes ou parasitaires) avec les plantes et la faune du sol : associations rhizosphériques symbiotiques (e.g., mycorhizes, nodules avec bactéries fixatrices d'azote) ou non symbiotiques (fixation d'azote, production de substances de type hormonal, etc.) améliorant la nutrition et la croissance végétale ; associations synergiques avec divers animaux du sol : lombrics, termites, collemboles favorisant la minéralisation et l'humification des matières organiques, la structure du sol... (chapitre 6 de cet ouvrage ; Lavelle & Spain, 2001) ; associations pour la stimulation ou l'inhibition de la croissance, de la dynamique et de l'installation de communautés végétales ; développement ou inhibition de pathologies végétales (PGPR ou Plant Growth Promoting Rhizobacteria) (chapitre 10 de cet ouvrage). Ils sont acteurs de la qualité des eaux, « épurateurs et agents de remédiation » de sols et sites pollués, de déchets, agents d'extraction de métaux. Certains de ces processus, comme la nitrification, sont connus depuis le début de la microbiologie des sols (e.g., Winogradsky, 1980). D'autres furent découverts au fil du siècle dernier (e.g., Davet, 1966 ; Dommergues & Mangenot, 1970 ; Alexander 1977). Enfin, plus récemment, d'autres fenêtres se sont ouvertes avec le développement d'outils biologiques, biochimiques, physiques, chimiques tant pour caractériser les organismes et la biodiversité que pour définir leurs habitats et leurs propriétés (e.g., Prosser, 2002 ; van Elsas et al., 2006 ; Madigan et al., 2009 ; Gobat et al., 2010 ; Totsche et al., 2010 ; Bertrand et al., 2011).

4. Les sols abritent des systèmes biologiques hautement régulés
Les sols abritent des systèmes biologiques holistiques de très haute organisation. Leurs
propriétés structurales sont favorables à la rétention et circulation d'eau et d'air, à la fixation
et l'échange de nutriments, à l'installation de racines et d'organismes vivants qui par ailleurs
y sont protégés. Ces propriétés structurales sont élaborées par les organismes telluriques
(Lavelle & Spain, 2001 ; Gobat et al., 2010). Ainsi, les organismes du sol participent à
l'élaboration de structures (agrégats, pores, etc.) qui leur sont favorables. La formation des
sols, c'est-à-dire la transformation d'un système minéral légèrement aqueux très compact
en un système organisé présentant 50% d'espaces libres (structures en agrégats à
architecture complexe et réseaux de pores), est un processus essentiellement biologique
(voir chapitres 1 et 2 de cet ouvrage). Le système sol est fondé sur le fait que la matière
organique primaire synthétisée par des organismes pionniers (e.g., cyanobactéries, lichens)
puis par la végétation, est transformée par les microorganismes, pas seulement pour leurs
besoins énergétiques, mais pour partie en divers types de structures relativement stables
(e.g., Balesdent, 2011 ; chapitre 2 de cet ouvrage), la matière humique ou matière
organique des sols. Celle-ci cimente les produits de transformation et de dégradation des
minéraux en structures poreuses hétérogènes stables qui assurent un fort pouvoir tampon
chimique et par leur porosité la circulation des solutés et des gaz (Geistlinger et al., 2014 ;
voir chapitres 1 et 2 de cet ouvrage). Les organismes des sols élaborent et façonnent donc
eux-mêmes leur milieu de vie, le stabilisent, et l'entretiennent par la transformation continue
des matières organiques en utilisant les résidus de la végétation (litières foliaires et
racinaires...) ou des apports externes (fumures organiques) sur les sols agricoles et
horticoles.

Ce milieu de vie très hétérogène et très complexe constitue un assemblage de micro-
habitats et microsites biochimiquement spécialisés, peuplés de communautés complexes
d'organismes qui assurent de multiples fonctions comme par exemple celles nécessitant
l'utilisation successive d'accepteurs d'électrons (oxygène, nitrates, manganèse, fer, sulfates,
molécules organiques, dioxyde de carbone), dans des sites où les conditions passent
d'aérobies à aéro-anaérobies et à anaérobies (e.g., Dommergues & Mangenot, 1970 ;
Gobat et al., 2010) ou bien encore avec l'intervention simultanée dans les cycles du
carbone et de l'azote (voir chapitre 3 de cet ouvrage). Comme nous l'avons vu, la
biodiversité des sols est actuellement considérée comme une des plus vastes et des plus
riches des écosystèmes naturels, avec celle des océans (Gobat et al., 2010 ; voir chapitre
10 de cet ouvrage).

Cette hétérogénéité d'habitats et cette diversité biologique, et donc en ressources
génétiques, sont une richesse dont, paradoxalement, la régulation se fait dans des
systèmes déficitaires en énergie mais protecteurs et adaptés ou adaptables pour assurer le
maintien, la dynamique et la fonctionnalité de l'ensemble des organismes telluriques
(Baveye et al., 2016). Ces organisations en biosystèmes hétérogènes sont indispensables
pour assurer la survie des organismes en attente de conditions favorables à leur activité très
variables non seulement à l'échelle spatiale mais aussi à l'échelle temporelle en fonction
des flux de matières et d'énergie qui se manifesteront.
## 5. Les sols, habitats de biosystèmes adaptés

Les sols sont des bioréacteurs à paramètres variables sous la dépendance des conditions environnementales. Ils subissent les variations saisonnières, avec des périodes de croissance végétale accompagnées de consommation voire d'épuisement de l'eau et des nutriments, des entrées discontinues de composés organiques énergétiques, et des phases de production et d'utilisation des nutriments sous la dépendance des conditions pédoclimatiques. Ils subissent les variations météorologiques sur des périodes courtes qui provoquent par exemple des saturations rapides en eaux, des gelées et sécheresses et donc des conditions de vie brusquement modifiées. De fait, des conditions qui deviennent anoxiques ou qui bloquent les échanges de nutriments peuvent s'établir. Les sols subissent des modes d'occupation avec des pratiques culturales variées, tout en maintenant leurs divers modes de fonctionnement. Ceci est dû à l'hétérogénéité des habitats poreux et des surfaces des constituants des sols, ainsi qu'à l'organisation en agrégats, ce qui promeut l'établissement, le développement et le maintien de communautés microbiennes variées et denses (e.g., Hattori, 1973 ; Stotsky, 1986).

Comment le sol peut-il nourrir tous ces organismes qui, comme nous venons de le voir ci-dessus, sont particulièrement nombreux ? Les conditions environnementales « éliminent de la vie active » les microorganismes dont l'activité instantanée ne peut se mettre en place ou être activée et qui de fait n'est pas sollicitée. Ces microorganismes se mettent en dormance, par des mécanismes pas ou mal établis, mais ils peuvent être réactivés très rapidement quand les conditions énergétiques, nutritionnelles, d'humidité, de température deviennent favorables et provoquent ou activent leurs voies métaboliques. Le sol est bien un système holistique avec ses capacités d'utilisation optimale de l'énergie et du potentiel génétique qu'il génère et exprime sous des conditions pédoclimatiques variables. Il apparaît donc que l'étude des microorganismes des sols et de leurs modes de fonctionnement ne peut se faire avec des souches isolées ou par la simple caractérisation des gènes considérés séparément, mais bien par celle de communautés, de populations, via des approches de métagénomique visant à caractériser le microbiote des sols dans leurs conditions de milieu, où elles forment des unités actives (Baveye et al., 2016 ; chapitre 10 de cet ouvrage).

## 6. Pourquoi nos connaissances des communautés microbiennes et des conditions de leur activité sont-elles encore si réduites ?

L'approche classique de la microbiologie est l'étude de souches isolées, voire d'une association observée en culture expérimentale. Cette approche apporte des résultats sur les processus, la nature des mécanismes et les interactions dans des systèmes modèles. A titre d'exemple, des domaines d'activité de la fixation d'azote, de la dissolution des phosphates insolubles, de la biodégradation de matières organiques, etc. ont déjà été observés et même depuis longtemps, en fonction de teneurs en azote, en phosphore disponible, mais dans des conditions expérimentales contrôlées qu'il faut élargir et valider aux champs.

Certaines applications agronomiques des microorganismes telluriques sont aujourd'hui relativement bien maitrisées, dans des conditions simples et bien définies, comme l'effet bénéfique de la mycorhization sur la reprise de plants en pépinières ou la biodégradation de
polluants organiques dans certaines plantations. Il convient d'observer que diverses applications peuvent avoir, selon les objectifs visés, des effets délétères ou des impacts bénéfiques. A titre d'exemple, la nitrification produit une forme assimilable de l'azote nécessaire à la croissance de végétaux, mais elle peut aussi être à l'origine de phénomènes d'acidification des sols, et même de toxicité aluminique en milieu acide « peu tamponné » (Boudot et al., 1994). Si ces approches contribuent au progrès de la connaissance des processus impliqués dans les systèmes sol-plante, elles ne permettent cependant pas de définir de manière intégrative les grands modes de fonctionnement des sols, la hiérarchisation des paramètres de contrôle des activités microbiennes, ou la mise en place de modèles pertinents et robustes, pour les principales raisons suivantes (Baveye et al., 2016) :

- le milieu de vie dans les pores des sols est très peu connu en termes de qualité et distribution des substrats énergétiques, humidité, conditions redox, etc., et reste difficile à reproduire en laboratoire ;

- in situ, la durée de génération moyenne et de croissance des cellules est souvent très longue, s'étalant sur des journées, des semaines, des mois et non pas des minutes comme c'est le cas en fermenteurs industriels ou dans les études pathologiques ;

- les microorganismes des sols vivent en communautés complexes qui réalisent ensemble une fonction, une communauté pouvant être considérée comme un ensemble opérationnel ; ces communautés ne sont connues que dans de rares exemples et la caractérisation de leur système de communication chimique est pour l'instant au stade de la découverte ;

- les études de biodiversité permettent de découvrir des populations nouvelles, mais ne sont pas encore reliées ou insuffisamment reliées, aux modes de fonctionnement et à leurs facteurs de contrôle.

Les méthodes développées depuis quelques décennies (biochimie et biologie moléculaire) (van Elsas et al. 2006 ; Bertrand et al., 2011) permettent une définition plus complète des microbiotes des sols, actuellement surtout descriptive. Le couplage avec l'analyse des caractéristiques des sols doit s'y ajouter pour une compréhension et une modélisation plus proches de la réalité. Ce type d'approche est aujourd'hui possible, à toutes les échelles, du moléculaire et micrométrique à celles du champ et du paysage (Baveye et al., 2016). Tout comme les outils de biochimie et de biologie moléculaire, les méthodes chimiques et physiques d'analyse des constituants des sols et de leur organisation ainsi que les méthodes de traitement des données et de modélisation ont considérablement progressées (voir chapitres 1, 2, 5 et 8 de cet ouvrage). Ces caractérisations se font au niveau du microhabitat, du profil de sol, mais aussi de la parcelle, c'est-à-dire du niveau réactionnel (moléculaire et microsites) au niveau de l'intégration des processus, c'est-à-dire de la parcelle et du paysage (Sommer et al., 2008 ; Totsche et al., 2010 ; Roosevelt et al., 2016).

Les progrès de la physique, de la chimie et de la modélisation durant les dernières décennies permettent maintenant de caractériser à diverses échelles, de celle de l'agrégat à celle d'un ensemble de parcelles cultivées, des paramètres fonctionnels des systèmes
sol-plante (Sommer et al., 2008 ; Totsche et al., 2010 ; Naveed et al., 2013 ; Rabot et al., 2014 ; Roosevelt et al., 2016 ; chapitres 1, 2 de cet ouvrage). Des méthodes d'étude comme l'imagerie par résonance magnétique (IRM) (*magnetic resonance imaging*) ou bien encore la tomographie aux rayons X assistée par ordinateur (*X Ray computed tomography*) permettent d'observer très précisément le développement racinaire dans des sols, de définir les interactions des organismes telluriques avec le sol, et d'établir des relations avec la chimie et la biochimie de la rhizosphère pour mieux comprendre les processus permettant ensuite d'établir des modèles rhizosphériques (e.g., Roosevelt et al., 2016). La Figure 4-4 montre des observations et mesures de certains de ces paramètres au niveau des microsites avec un aperçu de la structure d'un agrégat de 2 à 3 cm de diamètre, de sa porosité et de son état hydrique (Totsche et al., 2010). Ce type d'analyse permet de caractériser les paramètres qui contrôlent l'activité des communautés microbiennes à l'échelle de micro-compartiments fonctionnels des sols. A l'échelle des parcelles ou d'un ensemble de parcelles cultivées, des méthodes d'analyse des plantes et des sols (indice de surface foliaire, état du système poreux, pH, niveau de fertilisation, communautés microbiennes, ...) pourront aider à construire des modèles ou à mettre au point des indicateurs pour mieux utiliser le potentiel microbien des sols (Sommer et al., 2008 ; Roosevelt et al., 2016).

## 7. Les connaissances à développer pour mieux valoriser les organismes du sol et leur potentiel génétique

Les principaux processus microbiens des sols sont relativement bien connus mais de nombreux microorganismes des sols ne sont pas cultivables et sont encore à découvrir (Gobat et al., 2010 ; Baveye et al., 2016 ; chapitre 10 cet ouvrage). Les animaux de la micro- et de la mésofaune qui leur sont associés ne sont pas tous connus (chapitre 6 de cet ouvrage), de même que certaines des relations plantes-microorganismes-sols comme celles impliquées dans la mobilisation des nutriments (N, P, K, Ca, ...) (chapitres 7 et 11 de cet ouvrage). La génétique et la compréhension des mécanismes de reconnaissance des symbioses racinaires bactériennes fixatrices d'azote et des symbioses mycorhiziennes ont progressé considérablement, mais le fonctionnement de la rhizosphère reste encore mystérieux, car de nombreuses études sont essentiellement orientées vers les relations racines des plantes-microorganismes sans intégrer les paramètres environnementaux. Les méthodes d'analyse moléculaire des acides nucléiques, des protéines, des métabolites, c'est-à-dire les méthodes d'analyses génomiques (ADN), transcriptomiques (ARN), protéomiques (protéines), métabolomiques (substrats, flux, produits) ont permis et permettent encore des avancées fondamentales majeures comme par exemple pour ce qui concerne l'altération des minéraux et la disponibilité des éléments (Uroz et al., 2015) ou la nitrification (Prosser & Graeme, 2012) et, de fait, ouvrent de nouvelles pistes de recherche (van Elsas et al., 2006 ; Bertrand et al., 2011). Ce sont ainsi de larges « portes qui s'ouvrent » (Gobat et al., 2010 ; chapitre 10 de cet ouvrage). La connaissance de la géométrie de la rhizosphère et de son évolution a aussi progressé (Roose et al., 2016). Pour mieux avancer dans la connaissance et la gestion des systèmes sol-plante, ces
approches doivent être associées à la définition des paramètres du milieu qui déterminent la dynamique et l'activité des communautés et des populations impliquées (Baveye et al., 2016).

La connaissance physique du milieu de vie des organismes (tomographie à nombreuses échelles, sondes radar, Résonnance Magnétique Nucléaire, etc.) (Totsche et al., 2010 ; Roosevelt et al., 2016), permet aujourd'hui, en interactions avec les analyses moléculaires, un regard très précis sur le monde des microorganismes, de la faune des sols et des systèmes racinaires, en particulier leur diversité d'activités biochimiques et biophysiques, en relation avec les propriétés des milieu (voir chapitre 2 de cet ouvrage). Les valeurs seuils des paramètres qui orientent et déterminent les activités microbiennes comme la disponibilité des substrats énergétiques et des nutriments majeurs et oligoéléments, les caractéristiques physiques, physicochimiques des milieux (état hydrique, conditions d'oxydo-réduction et acido-basiques) sont à mieux prendre en compte pour déterminer les modes et conditions de fonctionnement des sols et pour développer des modèles plus robustes et pertinents (Fuss et al., 2011). Pour avancer dans leur connaissance, leur gestion et les applications, les zones ou habitats d'activité forte des organismes (hot spots) comme la rhizosphère, les litières et les horizons humifères, les agrégats, les habitats d'animaux (drilosphère et termitosphère respectivement pour les vers de terre et les termites) peuvent être mieux caractérisés. Les interactions entre organismes, les relations racines-microorganismes-sol, les relations prédateurs proies (e.g., nématodes-bactéries) et entre organismes et constituants solides des sols doivent être aussi mieux comprises (Hattori, 1973 ; Stotzky, 1986 ; Chenu & Stotzky, 2002 ; Totsche et al., 2010 ; Berthelin et al., 2011).

Une interdisciplinarité renforcée doit être soutenue pour conduire à l'intégration des paramètres biotiques et abiotiques à différentes échelles d'espace et de temps pour l'acquisition de connaissances fondamentales nouvelles, qui aideraient au développement d'une ingénierie écologique ou d'une agroécologie pertinente, et/ou de biotechnologies environnementales de qualité (Berthelin & Munch, 2015 ; Baveye et al., 2016).

Avec les connaissances actuelles et leur amélioration concernant les modes de régulation, les forces « directives » des fonctions et des facteurs déterminant la dynamique des populations et communautés, le potentiel microbien des sols devrait être utilisé pour soutenir et contrôler de nombreuses fonctions, dont :

- la disponibilité d'éléments nutritifs pour les cultures,

- la stabilité (physique - chimique) des sols,

- le contrôle de souches phytopathogènes

- la dégradation de contaminants organiques.

Les résultats devraient conduire à la réduction des apports de fertilisants synthétiques et de produits phytosanitaires qui peuvent présenter de nombreux effets secondaires (exemple : émergences de Clostridium botulinum dans les sols traités au glyphosate et danger de botulisme chez des agriculteurs ainsi que chez le bétail) (Rodloff & Krüger, 2012), et à la conservation des sols par une meilleure maîtrise de la dynamique de la matière organique. Les applications pourraient porter en particulier sur la possibilité d'améliorer les rendements
et la qualité des productions dans des pays à pouvoir d'achat faible par le développement
de ces outils et donc l'utilisation du potentiel biologique des sols.

**8. Conclusion**

La microbiologie des sols qui devint écologie microbienne des sols émergea et se
développa considérablement, d'abord à des fins agronomiques (e.g., Winogradsky, 1890),
et sans être nécessairement en relation avec la pédologie et les sciences du sol. Elle eut un
rôle majeur pour l'émergence de la biogéochimie, le développement de la phytopathologie,
des biotechnologies et de l'ingénierie environnementale (traitement des eaux, des matières
premières minérales et organiques, des déchets) ou la définition de paramètres de contrôle
de la qualité de l'eau, de l'air.... Comme souligné précédemment (Berthelin, 2007), les
microorganismes sont les clefs du fonctionnement et du contrôle des cycles
biogéochimiques terrestres. La connaissance de leurs communautés, de leurs activités et
les applications à en attendre sont fondamentales pour une meilleure compréhension des
modes de fonctionnement des sols et une bonne gestion de leurs usages.

La possibilité d'utilisation des sols, fondée sur une meilleure connaissance de leurs ressources biologiques et des conditions de leurs activités, devrait se développer pour les préserver et réduire les intrants, car des moyens analytiques sont devenus disponibles pour progresser. Les modes de gestion récente et encore actuelle des sols agricoles, soupçonnés d'être à l'origine de dégradation de ce patrimoine, s'orienteraient alors vers une utilisation s'appuyant mieux sur ses ressources biologiques. La base de ce développement repose sur une analyse écosystémique intégrant des approches physiques, chimiques, biologiques, microbiologiques des modes de fonctionnement des sols, et par l'utilisation de modélisations mathématiques qui vérifient les hypothèses et permettent des extrapolations spatiales et temporelles.

**Références bibliographiques**

Alexander M., 1977. *Introduction to Soil Microbiology*, 2^nd^ edition, John Wiley and Sons Inc.,
New York, 467 p.

Bada J-L., 2004. How life began on earth: A status report. *Earth and Planetary Science Letters*, 226(1-2), 1-15.

Baveye Ph.C., Berthelin J., Munch J.C., 2016. Too much or not enough: Reflection on two contrasting perspectives on soil biodiversity. *Soil Biology and Biochemistry*, 103, 320-326.

Balesdent J., 2011. Stockage et recyclage du carbone. *In : Sols et Environnement - Cours, Exercices Corrigés et Etudes de Cas* (M.-C. Girard, C. Walter, J.-C. Rémy, J. Berthelin, J.L. Morel, eds.), Dunod, Collection Sciences Sup, 2^ème^ édition, 108-132.

Berthelin J., 1988. Microbial weathering processes in natural environments, *In: Physical and Chemical Weathering in Geochemical Cycles* (A. Lerman, M. Meybeck, eds), Kluwer Academic Press, London, 33-59.

Berthelin J., 2007. Les microorganismes, clé des recyclages biogéochimiques. *In : Cycles Biogéochimiques et Ecosystèmes Continentaux*, Rapport sur la science et la technologie, Académie des sciences (G. Pédro, animateur), chapitre 7, EDP Sciences, Collection