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## Légendes des Figures

**Figure 4-1.** Les sols réacteurs bio-physicochimiques, multiphasiques, interactifs, réservoirs de microorganismes, d'après Berthelin (2011).

**Figure 4-2.** Représentation schématique de bactéries dans les sols par Winogradsky (1949), avec l'autorisation des Éditions Masson et Cie.

**Figure 4-3.** Bactéries sur et dans un agrégat de sol. Photographies d'un agrégat fixé sur lame enfouie dans un sol et observé en microscopie photonique après coloration fluorescente et de la coupe d'un agrégat recueilli dans un sol forestier et observé en microscopie électronique à transmission (TEM). Photographies respectivement de J. Berthelin et de F. Toutain.

**Figure 4-4.** Exemple d'observation en micro-tomographie d'agrégat de sol non perturbé, de sa porosité et de son état hydrique. Les pores remplis d'air apparaissent en gris clair et les pores remplis d'eau en gris plus foncé (flèches). La photographie en couleurs est disponible auprès des auteurs. D'après Totsche et al. (2010).
# Chapitre 5

## Modélisation de la croissance des cultures considérant l'hétérogénéité physique et spatiale du sol

Eckart Priesack<fnref n="1" />*, Xiahong Duan<fnref n="1" />,<fnref n="2" />, Jean Charles Munch<fnref n="3" />

Auteur pour la correspondance - Jean Charles Munch (munch@tum.de)

### Résumé

Les processus biologiques **dans** les sols sont régis par les conditions physiques et chimiques qui y règnent. Sur la base de ces connaissances il est possible de simuler ces processus par la modélisation mathématique, ce qui permettra non seulement d'évaluer un site quant à ces conditions, mais en plus d'extrapoler à d'autres sites dont les données physicochimiques sont disponibles. Toutefois, la modélisation est généralement basée sur les données généralisées d'une unité comme un champ, alors que le sol d'un champ n'est souvent pas uniforme, mais formé d'hétérogénéités spatiales. Un exemple décrit la possibilité de modélisation de l'enracinement de sols à sous-sols variés par le blé d'hiver et donc le gain d'information sur les volumes de sols exploitables par la plante et les ressources eaux et nutriments d'un champ très hétérogène. Cette modélisation serait extrapolable à d'autres processus biologiques, par exemple ceux qui gouvernent la disponibilité de nutriments pour les plantes.

### 1. Introduction

Les sols (Jamagne, 1967) sont des habitats pour de nombreux organismes se développant dans l'espace poreux (la porosité est le volume des "vides" du sol, les pores, par lesquels circulent l'eau et les gaz dans le sol et est retenue l'eau). Cette vie tellurique est hautement diversifiée et englobe tous les règnes : animaux, plantes, champignons, protistes, eubactéries, archées. La composition de ces populations, en partie concentrées sur des volumes étroits, varie selon le type de sol, le site, et l'écosystème considérés. Seule une faible part du volume poreux est habitée, représentant de l'ordre de 1%, car en effet une très large majorité (99%) des pores ont une taille <1 µm, ce qui les rend inaccessibles même aux organismes les plus petits. Ceci montre que les paramètres physiques, chimiques et hydrauliques du sol sont déterminants pour l'établissement d'une activité biologique dans les sols. Les plantes, qui avec leurs racines pénètrent le sol, et

<footnote n="1">¹ Institute of Biochemical Plant Pathology, Helmholtz Zentrum München, German Research Center for Environmental Health, 85764 Neuherberg, Germany</footnote>

<footnote n="2">² Institute of Agricultural Science in the Tropics, University of Hohenheim, 70593 Stuttgart, Germany</footnote>

<footnote n="3">³ Institute of Soil Ecology, Helmholtz Zentrum München, German Research Center for Environmental Health, 85764 Neuherberg, Germany</footnote>
créent activement du volume poreux, sont également dépendantes des conditions physiques du sol, lesquelles peuvent empêcher ou limiter l'enracinement et donc influencer la communauté des plantes et leur croissance.

Les conditions physiques des sols sont pour la plupart facilement déterminables, souvent par la connaissance de paramètres de base que sont le profil (horizons des sols ; un horizon est une couche du sol, homogène et parallèle à la surface et l'ensemble des horizons constituent le profil de sol), la densité, la texture et le contenu de carbone organique. Ainsi ces descripteurs permettent d'expliquer les différences observées dans la capacité adaptative des plantes à des sols différents, par exemple en termes de biomasse ou de rendement en grains. Dans ce chapitre nous décrirons sur la base d'un exemple concret comment un modèle de simulation numérique prenant en compte de tels processus dans le sol permet de décrire l'enracinement et la croissance d'un blé d'hiver.

## 2. Expérimentations au champ

Dans notre exemple, le blé d'hiver est intégré dans une rotation constituée d'une culture de blé d'hiver suivie de cultures de maïs, blé d'hiver puis de pommes de terre. Le champ considéré, noté A15, a une superficie de 4,5 ha et il est situé dans un paysage vallonné du tertiaire, à environ 40 km au Nord de Munich en Allemagne (48.30°N, 11.27°E ; Sommer et al., 2003). Le climat y est caractérisé par une précipitation moyenne sur 30 années de 803 mm et par une température moyenne sur 30 années de 7,4°C (Schröder et al., 2002 ; Sommer et al., 2003). Le champ montre une grande hétérogénéité dans la composition du sous-sol formé au tertiaire et au quaternaire, et donc des sols. Les sédiments du tertiaire, qui sont les matériaux de base du sol, sont composés de sables contenant des taux variables de graviers. Des lentilles d'argile s'y trouvent. Des couches de loess formées au quaternaire (dépôt sédimentaire détritique meuble, de la taille des limons [2 à 50 µm], carbonaté, d'origine éolienne) allant jusqu'à 3 m de profondeur sont présentes sur les faibles pentes inclinées vers l'Est, alors que le loess est plus rare sur les pentes plus fortes orientées à l'Ouest, probablement suite à des épisodes d'érosion. Il est établi qu'une grande variabilité dans les propriétés de sols résulte des divers matériaux originels, du relief et des modes d'usage (Tessier et al., 1996 ; Sinowski & Auerswald, 1999 ; Sommer et al., 2003). Ainsi Sommer et al. (2003) ont identifié huit types de sols différents dans ce champ A15 (Figure 5-1). De plus, ces auteurs ont émis l'hypothèse que la disponibilité en eau est le principal facteur influençant la croissance des plantes dans ce champ. Cette étude montre également que l'hétérogénéité de la croissance végétale observée résulte d'une disponibilité impropre de l'eau entraînant un stress hydrique dans certaines zones et une déficience en oxygène dans d'autres. Puisque lors de ces expérimentations une fertilisation d'azote fut apportée, il s'ensuit que seule la connaissance de l'hétérogénéité des propriétés hydrauliques des sols est suffisante pour expliquer les différences observées dans la croissance des cultures (Sommer et al., 2003 ; Figure 5-2). Nous avons testé plus avant cette hypothèse en calculant les bilans en eau du sol pour trois sites typiques du champ A15, en utilisant les propriétés de base des sols et en appliquant le modèle agroécosystémique Expert-N.
3. Modélisation couplant sols-végétation-atmosphère

Le modèle Expert-N est un système de développement permettant de simuler le cycle de l'azote en agriculture (https://soil-modeling.org/models/model-descriptions/expert-n). Il intègre plusieurs sous-modèles modulaires pour les transports d'eau, de solutés et de chaleur, les transformations de matière organique et pour la croissance des cultures (Stenger et al., 1999 ; Priesack, 2006 ; Priesack et al., 2006 ; Biernath et al., 2011). Les sous-modèles utilisés actuellement dans Expert-N sont issus de modèles publiés tels LEACHN (Leaching Estimation and Chemistry Model)-3,0 (Hutson & Wagenet, 1992 ; http://ecobas.org/www-server/rem/mdb/leachm.html), SoilN (Johnsson et al., 1987 ; https://www.apsim.info/Documentation/Model,CropandSoil/SoilModulesDocumentation/SoilN.aspx), HYDRUS (Šimůnek et al., 2005 ; https://www.pc-progress.com/en/Default.aspx?h3d-description), CERES (Crop Environment REsource Synthesis)-Wheat 2.0 (Ritchie et al., 1988 ; http://nowlin.css.msu.edu/wheat_book/) et GECROS (Genotype-by-Environment interaction on CROp growth Simulator) (Yin & Laar, 2005) ou développés par l'équipe implémentant Expert-N [e.g., le modèle de croissance végétale SPASS (Soil-Plant-Atmosphere System and its Simulation ; Wang, 1997 ; Gayler et al., 2002)].

Les sous-modèles utilisés pour notre étude comprennent des modules pour simuler les transports d'eau, de chaleur et d'azote au travers des sols différents. Les flux d'eau sont modélisés par l'équation de Richards modifiée selon Šimůnek et al. (2005) et le modèle d'Hutson & Cass (1966) est utilisé pour paramétrer les fonctions hydrauliques des sols. Dans toutes les simulations nous considérons trois zones de sols caractérisées par des gammes de profondeur allant de 0 à 0,32 m, 0,32 à 0,48 m et de 0,48 m à 0,90 m. Le transfert de chaleur et le transport d'azote sont calculés en utilisant LEACHN, alors que les transformations de carbone et d'azote sont simulées avec le modèle SoilN. Dans tous les cas, l'évaporation potentielle est calculée par l'équation de Penman-Monteith avec les paramètres du blé d'hiver (Allen, 2000). Cette équation incorpore de nombreux paramètres, qui sont mesurables ou bien calculables à partir de données météorologiques et agronomiques. Les données météorologiques utilisées comportent par exemple les variations de température, d'humidité et de pression atmosphérique, la latitude, l'altitude, la durée d'ensoleillement et la force du vent. Les paramètres agronomiques comportent l'albédo (pouvoir réfléchissant d'une surface) et la conductivité stomatique des plantes, la hauteur des plantes, le type de sol, etc. La consommation d'eau par les plantes et la transpiration sont simulées par le logiciel CERES basé sur des calculs de photosynthèse, de formation de biomasse, de développement des surfaces foliaires, de distribution racinaire et de sénescence en lien avec des facteurs environnementaux tels que la température, la radiation ou la disponibilité d'eau et d'azote.

Sur la base de la mesure des distributions de longueur des racines dans les différents sols (Figure 5-3) nous avons développé un nouveau modèle de croissance racinaire qui considère l'interaction entre la croissance racinaire et les propriétés des sols influençant le blé (Duan, 2011). Le nouveau modèle racinaire est ainsi une combinaison du modèle racinaire proposé par Jones et al. (1991) et du modèle de croissance racinaire SPASS
développé par l'équipe Expert-N (Wang, 1997 ; Priesack, 2006). De plus un index de stress a été introduit afin d'estimer les propriétés relatives à la simulation de chaque zone de profondeur pour la croissance racinaire. Le nouveau modèle racinaire est ainsi validé pour les conditions de stress dans le sol qui, potentiellement, peuvent réduire la profondeur de pénétration racinaire, conduire à moins d'allocation de carbone dans les racines, augmenter leur degré de sénescence et réduire le rapport entre leur longueur et la biomasse racinaire.

La simulation couplant le sous-modèle de croissance végétale CERES avec notre nouveau modèle de croissance racinaire (CERES+) permet une description assez fidèle de la distribution des longueurs de racines à maturité (Figure 5-4). En particulier nous notons que les différences de distribution verticales sont bien représentées par le nouveau modèle, les racines du site S1 préférant la croissance plutôt dans le sous-sol et les racines du site S2 préférant une croissance dans le sol superficiel, alors que le modèle CERES originel ne montre pas de différences dans la distribution verticale des racines entre les sites.

## 4. Conclusion

Notre nouveau modèle de croissance racinaire du blé basé sur le modèle de Jones et al. (1991) permet de décrire les interactions directes entre la croissance végétale et les propriétés du sol qui limitent la croissance racinaire. En particulier, nous observons des conditions favorables à la croissance des racines dans la couche de loess du quaternaire où se trouve la densité la plus forte de longueurs de racines et de biomasse racinaire, en contraste avec les conditions sableuses ou argileuse du sous-sol. De fait, le nouveau modèle de croissance racinaire offre une meilleure simulation de la croissance de la plante et des rendements (Figure 5-5), et il permet de plus de comprendre la variabilité de biomasses et de rendements dans le champ A15 spatialement hétérogène considéré. De surcroît, le modèle est utilisable pour des conditions de paysages formés sur des sédiments limno-fluviatiles. Ces sédiments peu stables comportent des graviers, sables, limons et argiles du tertiaire (les sédiments limniques et fluviatiles déposés dans des environs très proches pendant plusieurs cycles au cours de l'ère tertiaire) et sont partiellement couverts de loess ou de matériaux colluviaux (sédiments du quaternaire). La cartographie précise leurs limites entre les ères tertiaire et quaternaire (Sinowski & Auerswald, 1999). Ainsi ce modèle pourra être utilisé en agriculture de précision pour prendre en compte l'hétérogénéité des sols.

Enfin, cet exemple peut être adapté et extrapolé à d'autres processus biologiques, dont des activités microbiennes qui sont également régies par les propriétés chimiques et physiques de leurs habitats. Les habitats microbiens sont des micro-habitats, établis dans un volume global de sol formant un ensemble (voir chapitre 4 de cet ouvrage). Néanmoins, les conditions physiques des micro-habitats sont caractérisables de nos jours en raison des récents développements analytiques dans ce domaine (voir chapitre 2 de cet ouvrage). La compréhension des processus mis en jeu est possible à cette micro-échelle grâce à une modélisation appropriée utilisant un paramétrage adéquat.
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## Légendes des Figures

**Figure 5-1.** Carte des sols du champ A15 (4,5 ha) selon l'analyse de Sommer et al. (2003).

**Figure 5-2.** Hétérogénéité de la croissance des plantes sur la base de l'index de surface foliaire (Leaf Area Index; LAI) déduit de données hyper spectrales (selon Sommer et al., 2003).

**Figure 5-3.** Densités de longueurs racinaires de blé d'hiver mesurées à différents sites (S1, S2, S3) du champ A15.

**Figure 5-4.** Densités de longueurs racinaires de blé d'hiver aux différents sites du champ A15 mesurées (ronds noirs) et simulées avec le modèle CERES (ronds blancs) ou avec le modèle développé dans le texte (ronds gris). Définition des sites S1, S2, S3 (cf. Figure 5-3).

**Figure 5-5.** Comparaison de rendements simulés versus mesurés avec le modèle CERES de croissance végétale (a) et le nouveau modèle racinaire (b) développé dans cette étude.
## Chapitre 6

# Impact des invertébrés sur les fonctions des sols et leurs applications dans les systèmes sol-plante

Mickael Hedde¹*, Eric Blanchart², Manuel Blouin³, Sophie Boulanger-Joimel¹, Yvan Capowiez⁴, Thibaud Decaëns⁵, Pascal Jouquet⁶,⁷, Guénola Pérès⁸, Marine Zwicke¹,⁹

¹ INRA, AgroParisTech, UMR 1402 Ecosys (Ecologie fonctionnelle et écotoxicologie des agroécosystèmes) - Route de Saint-Cyr, RD 10 - F-78026 Versailles cedex, France

² IRD, UMR 210 Eco&Sols (Ecologie fonctionnelle et biogéochimie des sols et des agro-écosystèmes) - 2, place Pierre Viala, F-34060 Montpellier cedex 2, France

³ AgroSup Dijon, UMR Agroécologie, CNRS/INRA/Université de Bourgogne Franche-Comté - 17, rue Sully, BP 8651 - F-21000 Dijon, France

⁴ INRA, UR 1115 PSH (Plantes et Systèmes de Culture Horticoles) - INRA Domaine Saint-Paul - Site Agroparc - 228, route de l'Aérodrome CS40509 - F-84914 Avignon cedex 9, France

⁵ UMR 5175 CEFE (Centre d'Ecologie Fonctionnelle et Evolutive), CNRS/Université de Montpellier/Université Paul-Valéry Montpellier/EPHE - 1919, route de Mende - F-34293 Montpellier cedex 5, France

⁶ IRD, UMR iEES Paris (Institut d'écologie et des sciences de l'environnement de Paris) - Centre IRD France-Nord - 32, avenue Henri Varagnat - F-93143 Bondy CEDEX, France

⁷ IISc, Civil Engineering Department, Indo-French Cell for Water Science (LMI CEFIRSE/IFCWS), Indian Institute of Science, 560012 Bangalore, India

⁸ INRA, UMR1069 SAS (Sol Agro et hydrosystème Spatialisation) - INRA-Agrocampus Rennes - 65, rue de Saint-Brieuc - F-35042 Rennes CEDEX, France

⁹ AgroParisTech, UMR Agronomie - Avenue Lucien Brétignières - F-78850 Thiverval Grignon, France

## Résumé

De par leur structure tridimensionnelle, leur large gamme de porosité, la diversité de leurs caractéristiques physicochimiques et des conditions microclimatiques, les sols abritent un nombre considérable, parfois inestimable d'organismes. Au sein des agroécosystèmes, les enjeux sont de comprendre les relations entre la plante cultivée et son environnement biophysique incluant les interactions biologiques et les effets de la biodiversité des organismes des sols. L'impact de la faune du sol sur la production primaire peut être vu au travers de leur effet sur les fonctions de (i) recyclage des nutriments, (ii) entretien de la

<footnote>* Auteur pour la correspondance – Mickael Hedde (mickael.hedde@versailles.inra.fr)</footnote>
stabilité/structure du sol, (iii) contrôle des bioagresseurs et (iv) support de biodiversité. Ces fonctions écosystémiques sont respectivement associées du point de vue des plantes à (i) leur nutrition, (ii) le milieu physique dans lequel les plantes se développent, (iii) leur santé et (iv) les interactions entre plantes. L'effet de la faune du sol sur chaque fonction peut être expliqué par de nombreux processus et mécanismes qui impliquent l'ensemble des organismes des sols. Ces différents processus sont détaillés dans ce chapitre.

# 1. Les sols, milieux vivants

## 1.1. Une immense diversité

Au même titre que les fonds abyssaux et la canopée des forêts tropicales, les sols partagent les caractéristiques des frontières biotiques (André et al., 1994). De par leur structure tridimensionnelle, leur large gamme de porosité, la diversité de leurs caractéristiques physicochimiques et des conditions microclimatiques, les sols abritent un nombre considérable, parfois inestimable d'organismes. Ainsi, on estime que les sols hébergent environ un quart des espèces animales (vertébrés et invertébrés) décrites (Decaëns et al., 2006). Cette faune du sol s'observe couvrant plusieurs échelles de taille, depuis les organismes microscopiques (amibes) jusqu'à des animaux de plusieurs dizaines de centimètres (vers de terre, rongeurs). Elle regroupe une multitude de taxons exprimant une diversité de formes, de stades de développement, de modes de vie et régimes alimentaires qui impacte le fonctionnement physicochimique du sol à toutes les échelles, depuis l'arrangement des particules élémentaires (échelle texturale) jusqu'à l'arrangement macroscopique des agrégats, des macropores et des horizons de sol (échelle structurale). Tous ces organismes, liés par leur position intégrés dans les réseaux trophiques, participent au flux d'énergie dans les écosystèmes. On considère généralement de façon séparée les organismes des sols aussi vivant dans les compartiments épigés (pour les animaux vivant à la surface du sol) et endogés (pour les animaux vivants dans les sols).

Pour simplifier cette diversité d'organismes, une pratique courante en écologie est de grouper les espèces selon leur taille (Lavelle & Spain, 2001) (Figure 6-1). Les animaux dont la taille excède 2 mm sont considérés dans la macrofaune, ceux dont la taille est comprise entre 100 µm et 2 mm appartiennent à la mésofaune, et les animaux dont la taille est inférieure à 100 µm sont regroupés dans la microfaune. La macrofaune comprend les cloportes, les mille-pattes, les mollusques, les vers de terre et beaucoup d'arachnides et d'insectes. La mésofaune regroupe les collemboles, les acariens ou encore les enchytrées et la microfaune est composée de protistes et de nématodes. Selon les auteurs, la faune du sol peut aussi être regroupée en type d'organismes (Suigihara et al., 1997), en groupes fonctionnels (Faber, 1991), selon leurs activités (Lavelle et al., 1997) ou encore en niveaux ou guildes trophiques (Tsiafouli et al., 2015). Cette approche est basée sur le postulat que ces espèces ainsi groupées impactent de façon identique certaines fonctions écologiques, telles que la bioturbation (phénomène de transfert de particules par des êtres vivants au sein d'un compartiment d'un écosystème ou entre différents compartiments) ou le biocontrôle (ensemble de méthodes de protection des
végétaux par l'utilisation de mécanismes naturels). Ce regroupement est utile car il
satisfait un besoin de simplification mais ne permet pas de prendre en compte la variabilité
des réponses/effets des espèces, le turn-over des espèces ni les interactions entre
espèces, à l'intérieur de chaque groupe.

1.2. Des espèces aux réseaux d'interaction

Les travaux sur les réseaux trophiques des sols ont mobilisé plusieurs approches complémentaires. L'isotopie permet de marquer les producteurs primaires puis tracer les consommateurs (Coleman et al., 2002). Les acides gras phospholipidiques (PLFA) sont des indicateurs de la structure et de la composition des communautés microbiennes et de nématodes (Niwa et al., 2008). Les groupes trophiques sont le plus souvent définis à partir d'informations collectées sur l'habitat et les ressources consommées par les espèces étudiées sans étudier les interactions entre eux (Yeates et al., 1993; Ingham & Thies, 1996). Ces interactions peuvent alors être confirmées en testant des relations deux à deux (Kuperman et al., 1998). Une autre méthodologie consiste à modéliser les flux d'énergie (exprimés en flux de C) entre groupes trophiques pour construire un réseau d'interactions quantitatif (Hunt et al., 1987; de Ruiter et al., 1995). Cette méthodologie a été utilisée pour démontrer l'impact de l'intensification de l'usage des terres sur les réseaux trophiques des sols (Tsiafouli et al., 2015) et sur le lien entre réseau et fonction des sols (de Vries et al., 2013). Toutefois, les réseaux écologiques des sols n'ont pas qu'une composante proie-prédateur. On peut citer les réseaux mycorhiziens (Tylianakis et al., 2008; Kiers et al., 2011) et l'ingénierie écologique qui est un type d'interaction indirecte, très rarement intégrée dans les réseaux écologiques (Kéfi et al., 2012). La modélisation théorique montre que les interactions non-trophiques qui modifient les interactions trophiques peuvent profondément influencer les propriétés des écosystèmes telles la biomasse et la production végétales (Arditi et al., 2005; Goudard & Loreau, 2008). On peut donc fortement supposer que cela interagit avec d'autres fonctions telles la dynamique des matières organiques des sols (voir chapitre 2 de cet ouvrage) ou le biocontrôle des ravageurs de culture.

1.3. Des espèces aux fonctions

Récemment en écologie théorique, les questions classiques liées aux patrons de richesse en espèces ont été revisitées au travers d'approches basées sur les traits (Lavorel & Garnier, 2002 ; Violle et al., 2007). L'écologie fonctionnelle assume que certains traits sont fonctionnels, au sens où ils lient l'environnement et les variations de performance et de fitness (valeur adaptative) des individus (Violle et al., 2007). Une autre hypothèse forte de l'écologie fonctionnelle est que les traits des individus peuvent être utilisés pour prédire les performances individuelles et permet les changements d'échelle pour expliquer l'assemblage des communautés ou le fonctionnement des écosystèmes, le 'Holy Grail' (Lavorel & Garnier, 2002). Ainsi, plutôt que sur la richesse en espèces, le focus est mis sur les traits fonctionnels et la diversité de leurs valeurs (Petchey, 2004 ; Mason et al., 2005). Depuis les vingt dernières années, les travaux décrivant la relation BEF (Biodiversity – Ecosystem Functioning) se focalisent principalement sur l'implication de la diversité des
espèces au sein d'un même niveau trophique (Tilman et al., 2014). Toutefois, une seule fonction est généralement étudiée. Il est donc nécessaire d'envisager comment différents types d'organismes affectent les flux et stocks de matière/énergie dans les écosystèmes à travers un/des réseaux d'interactions. Pour cela, Brose & Hillebrand (2016) proposent une approche multi-trophique dans l'évaluation du BEF en considérant une large échelle spatio-temporelle. Les expérimentations sur le BEF ont majoritairement manipulé les plantes ou les organismes des faibles niveaux trophiques (Balvanera et al., 2006). Cependant, dans les écosystèmes 'réels', la distinction claire entre diversité des consommateurs et celle des proies est floutée par la structure complexe des réseaux trophiques (Digel et al., 2014). Ainsi, les autotrophes sont bien délimités par leur ressource minérale, alors que les consommateurs des niveaux trophiques supérieurs distribuent leurs interactions trophiques au travers de plusieurs niveaux trophiques (Finke & Denno, 2004). Par exemple, la perte de diversité des prédateurs peut avoir des conséquences positives, négatives ou neutres sur les niveaux trophiques inférieurs en fonction de la position des espèces perdues dans le réseau (Schneider & Brose, 2013).

La théorie 'mass-ratio' stipule que le fonctionnement des écosystèmes est porté par les espèces dominantes (Grime 1998; Garnier et al., 2004). Toutefois, les communautés d'organismes des sols sont caractérisées par un grand nombre d'espèces parfois considérées comme rares. Cette rareté peut avoir plusieurs origines. Certaines espèces présentent de faibles populations, d'autres sont territoriales (diminuant ainsi la probabilité d'occurrence dans un échantillon), certaines sont morphologiquement proches d'espèces congénériques (et donc difficiles à identifier). Parfois les techniques ou l'intensité d'échantillonnage ne sont pas à même de détecter certaines populations. Cette rareté a plusieurs conséquences sur les indices des réseaux étudiés et sur la compréhension du lien BEF. En effet, les espèces contactées une seule fois (singletons) sont de facto considérées comme spécialistes. Les raisons de cette rareté doivent être élucidées pour comprendre les patrons des réseaux d'interactions. D'autre part, les espèces rares sont couramment évincées des jeux de données car elles sont considérées comme ayant un poids négligeable dans le fonctionnement des écosystèmes. Toutefois, les individus caractérisés par des traits ou valeurs de traits rares ('hidden players') peuvent jouer un rôle important en étant porteurs d'interactions spécifiques (Thompson et al., 2001). Leur disparition peut alors engendrer des variations de flux d'énergie (Barnes et al., 2014). Ainsi, l'importance fonctionnelle de ces espèces rares est reconnue depuis une décennie (Lyons et al., 2005), mais reste relativement peu étudiée. Si les traits fonctionnels des espèces rares sont similaires à ceux des espèces dominantes, la redondance fonctionnelle maintient la réalisation d'une fonction donnée en cas de gain ou de perte d'espèce, dans le cas contraire, la perte (ou le gain) d'espèces rares portant des traits fonctionnels particuliers peut rendre vulnérable (améliorer) certaines fonctions écologiques (Mouillot et al., 2013). Soliveres et al. (2016) ont mis en évidence que les espèces rares contribuent à de hauts niveaux de multifonctionnalité alors que les espèces communes participent à maintenir des niveaux de multifonctionnalité moyens.
## 1.4. Ecologie fonctionnelle des sols agricoles

Au sein des agroécosystèmes, les enjeux sont de comprendre les relations entre la plante cultivée et son environnement biophysique incluant les interactions biologiques et les effets de la biodiversité. Si le service final attendu est la production agricole, certains services intermédiaires (ensemble de fonctions qui ont un effet sur le service final) peuvent être mobilisés. De très nombreuses études ont relayé l'importance des organismes des sols dans la réalisation de grandes fonctions écologiques des sols agricoles telles la production primaire, la dynamique du carbone et le recyclage des nutriments, la maintenance de la structure des sols, la dynamique de l'eau et la régulation des bioagresseurs (Kibblewhite et al., 2008). Cependant les sols hébergent aussi des organismes néfastes pour les cultures ou qui peuvent indirectement affecter la production primaire via des boucles de rétroaction. Par exemple, Bradford et al. (2002) ou Wurst et al. (2008) concluent que les effets positifs et négatifs des communautés des sols s'annulent et que la résultante sur la productivité des plantes reste inchangée. D'un autre côté, Wolters (2001) pointe que le bilan net de l'effet de la biodiversité des sols sur le fonctionnement des écosystèmes dépend du nombre de fonctions étudiées. C'est pourquoi il est important de considérer la multifonctionnalité des organismes des sols pour mieux appréhender le rôle de la diversité biologique des sols sur la production agricole.

# 2. Implications de la faune du sol pour la production primaire

## 2.1. Service attendu : production primaire

Dans une méta-analyse récente, van Groenigen et al. (2014a) démontrent que la présence de vers de terre augmente significativement le rendement (+25%) et la biomasse (totale, aérienne et souterraine ~+20%) des plantes cultivées. Cet effet globalement positif dépend du type et du taux de fertilisation azotée, de la présence de résidus de culture et de la densité lombricienne. Les effets les plus importants sont notés dans les sols argileux alors que dans les sols sableux (peu propices aux vers) les effets seraient nuls. De même, les plantes poussant sur des sols à pH élevé (> 7,0) bénéficient peu ou pas de l'effet des lombrics. Enfin, le climat (tempéré/continental vs (sub)tropical), la teneur en C organique du sol et le C/N du sol n'influenceraient pas cet effet. Ces animaux modifient la croissance des plantes mais aussi l'allocation des ressources dans la plante, il est courant de trouver qu'ils altèrent le rapport entre biomasse aérienne et biomasse racinaire (Scheu, 2003 ; Laossi et al., 2010). Les collemboles sont aussi responsables de modifications de la biomasse des plantes. Eisenhauer et al. (2011) montrent que l'identité des espèces, la composition en espèces et en groupes fonctionnels sont des facteurs modulant la croissance des plantes, avec toutefois des différences selon les groupes fonctionnels de plantes.

Pour expliquer l'effet de la faune du sol sur la production primaire, Brown et al. (2004) proposent cinq processus d'effet des détritivores du sol sur la croissance des plantes : (i) l'augmentation de la disponibilité des nutriments, (ii) les modifications de la structure des sols, (iii) le biocontrôle des ravageurs et des maladies, (iv) la stimulation des microsymbiontes et (v) la production de substances régulant la croissance des plantes. Si
les premiers processus (i-ii) sont connus depuis longtemps (Brown et al., 2004), les derniers (iii-v) n'ont été que plus récemment étudiés. A ceux-ci, on peut ajouter la modulation des interactions entre les plantes (facilitation, compétition) par la faune du sol. Nous proposons de revoir cette classification car, par exemple, la stimulation des microsymbiontes et l'augmentation de la disponibilité des nutriments nous apparaissent être deux mécanismes de la fonction liée à la nutrition des plantes. L'impact de la faune du sol sur la production primaire peut être vu au travers de leur effet sur les fonctions de (i) recyclage des nutriments, (ii) entretien de la stabilité/structure du sol, (iii) contrôle des bioagresseurs et (iv) support de biodiversité. Ces fonctions écosystémiques sont respectivement associées du point de vue des plantes à (i) leur nutrition, (ii) le milieu physique dans lequel les plantes se développent, (iii) leur santé et (iv) les interactions entre plantes. L'effet de la faune du sol sur chaque fonction peut être expliqué par de nombreux processus et mécanismes qui impliquent l'ensemble des organismes des sols. Ces différents processus sont détaillés dans les paragraphes suivants.

## 2.2. Fonction 1 : recyclage des nutriments pour la nutrition des plantes

### 2.2.1. Disponibilité de l'azote

#### 2.2.1.1. Effet des lombriciens

D'après une méta-analyse récente, van Groenigen et al. (2014b) affirment que la modification de la disponibilité de l'azote est la voie principale de l'effet des vers de terre sur la croissance des plantes. Pour cela, ils s'appuient sur le fait que l'effet des vers diminue jusqu'à être nul quand la fertilisation azotée dépasse 30 kg N ha⁻¹ an⁻¹. L'effet des vers de terre sur la croissance des plantes varie d'une espèce à une autre. Par exemple, il tend à disparaître en présence de légumineuses, car ces plantes sont capables de fixer l'azote atmosphérique grâce à une symbiose racinaire avec une bactérie Rhizobium sp. Si quelques études montrent que les vers bénéficient à la nutrition azotée des légumineuses, on peut supposer que cela intervient dans les stades précoces de la plante, avant le développement des symbioses. La densité des vers de terre a aussi un rôle important sur la croissance des plantes et il est estimé qu'un effet significatif est observable au-delà de 400 individus m⁻² (> +30%) alors qu'en dessous l'effet positif est de l'ordre de +10% à +20% (Karsten & Drake 1997 ; Drake & Horn, 2006). On peut noter cependant que des densités de 400 individus m⁻² ou plus sont peu courantes dans les agrosystèmes cultivés. Plusieurs mécanismes permettent d'expliquer l'effet positif des vers de terre sur la disponibilité de l'azote. Tout d'abord, les turricules (rejet des vers de terre présents à la surface du sol) fraîchement produits sont riches en ammonium (NH₄⁺) issu de la minéralisation de la matière organique ingérée. Ce NH₄⁺ est progressivement nitrifié, on observe alors une bascule entre ammonium et nitrate (NO₃⁻) à mesure que les turricules vieillissent (Syers et al., 1979 ; Decaëns et al., 1999, ; Chaoui et al., 2003). Des teneurs dans les turricules de 27 à 290 µg NO₃⁻ g⁻¹ sont observées (Parkin & Berry, 1994 ; Curry et al., 1995 ; Chaoui et al., 2003). Selon les quantités en NO₃⁻ et l'humidité des turricules, ceux-ci sont aussi un siège de la dénitrification (Elliott et al., 1990). D'après Parkin & Berry (1994) les taux de dénitrification, de l'ordre de 0.2 pg de NO₃⁻ dénitrifié par g de turricule et
par jour, sont faibles comparés aux concentrations en NO₃⁻ dans les turricules (80 – 100 NO₃⁻ µg g⁻¹). Mais, à partir d'échantillons collectés au champ, Elliott et al. (1990, 1991) estiment que la contribution potentielle des turricules à la dénitrification est de 10% de 29,3 kg ha⁻¹ an⁻¹ (parcelle drainée et non fertilisée) et de 22% de 82,5 kg ha⁻¹ an⁻¹ (parcelle non drainée et fertilisée). La dénitrification dans les turricules serait d'abord déterminée par la quantité de NO₃⁻ puis par l'humidité des turricules (Elliott et al., 1991). La dénitrification dans les turricules peut également varier d'une espèce de vers de terre à une autre. Par exemple, Rizhiya et al. (2007) mesurent des émissions de N₂O, après 90 jours d'incubation avec une litière de graminée (35 g N kg⁻¹) déposée à la surface du sol, de 789 et de 227 µg de N₂O kg sol⁻¹en présence de *Lumbricus rubellus* et *Aporrectodea longa* (vers de terre anéciques vivant dans le profil de sol et se nourrissant à la surface) respectivement. Si cette litière est mixée avec le sol, alors les différences entre espèces disparaissent et la nitrification augmente fortement (1064 µg de N₂O kg sol⁻¹après 50 jours d'incubation). Ces résultats mettent en lumière l'effet fondamental de la bioturbation sur la minéralisation de l'azote. Enfin, la dénitrification intervient aussi dans le corps des vers eux-mêmes (Karsten & Drake, 1997 ; Drake & Horn, 2006).

De manière similaire aux turricules, les parois de galeries, tapissées de mucus ou déjections, sont enrichies en NO₃⁻, NH₄⁺ et ont des populations de bactéries nitrifiantes et dénitrifiantes plus importantes que le sol (Parkin & Berry, 1999). Cela a pour effet potentiel de faciliter le transport vertical du NO₃⁻ vers les couches plus profondes du sol où les conditions sont moins favorables à la nitrification. Les transformations et le lessivage de l'azote à partir des biostructures est sous la dépendance de nombreux facteurs. McInerney & Bolger (2000) montrent que ces facteurs (cycle d'humectation/déshydratation, température, texture) interagissent et peuvent expliquer des pertes d'azote par lessivage vers les horizons plus profonds (Subler & Kirsch, 1998). Enfin, les mucus et les tissus en décomposition des animaux sont aussi des voies d'entrée d'azote dans le système sol-plante (Hopp & Slater, 1948 ; Whalen et al., 1999). En effet, les vers excrètent via leur mucus entre 2,9 et 3,6 g de N m⁻² an⁻¹ (Curry et al., 1995).

Il existe dans la littérature des estimations des sols impactés par la faune du sol. Par exemple dans la savane tropicale de Lamto (Côte d'Ivoire), les populations de vers produisent entre 30 et 50 kg ha⁻¹ an⁻¹ d'azote minéral (Lavelle et al., 2004b). Par une approche de modélisation, Bouché et al. (1997) ont estimé que chaque année, 1 kg de vers de terre anéciques ingère 1,75 kg d'N, en défèque 1,15 kg et en métabolise 0,6 kg (assimilation + excrétion). A l'aide de marquage isotopique, Hameed et al. (1994) ont observé que sur une période de 48 jours, 80% de l'azote du corps des vers de terre anéciques est excrété dans le sol et 24% de cet azote est retrouvé dans la végétation. Etant donné les densités de vers dans les sols, cela pourrait représenter quelques centaines de kg d'N ha⁻¹ an⁻¹. Ainsi les vers de terre pourraient contribuer à hauteur de 10-30% de l'azote assimilé par les plantes (soit 10 à 74 kg N ha⁻¹ an⁻¹dans un agrosystème fertilisé avec de l'azote inorganique) selon les conditions climatiques (Whalen et al., 2000 ; Whalen & Parmelee, 2000). Cette contribution des vers de terre à la nutrition azotée des
plantes varie selon la végétation considérée (10-12% des besoins azotés des plantes en prairie ; 38% des besoins en N d'un plant de sorgho) (James, 1991 ; Parmelee & Crossley, 1988).

## 2.2.1.2. Effets de la micro- et de la mésofaune

Mis à part les lombriciens, d'autres groupes d'animaux des sols participent à la disponibilité de l'azote pour les plantes. Les nitrates (NO₃⁻) issus de l'ammonium (NH₄⁺) excrété par les protozoaires sont suspectés d'influencer l'architecture racinaire, avec une prolifération des racines latérales dans les micro-zones plus riches en nitrates (Forde, 2002). De plus, le broutage des microorganismes par la microfaune (nématodes) augmente le couplage entre la mise à disposition des nutriments et les prélèvements par la plante (Bonkowski et al., 2000b ; Irshad et al., 2011). Les collemboles sont également reconnus pour leur contribution à la dynamique de l'azote, par leur activité de broutage des microorganismes, principalement les champignons. Kaneda & Kaneko (2011) ont montré que la biomasse et le quotient métabolique des collemboles expliquent en partie leurs effets sur la minéralisation de l'azote.

En outre, les interactions entre invertébrés de différents niveaux trophiques complexifient grandement les processus (Bardgett & Chan, 1999 ; Scheu et al., 1999). D'après Kaneda & Kaneko (2008) les collemboles peuvent modifier la minéralisation de l'azote de façon indirecte, sans affecter la biomasse microbienne. En fonction de leur densité, les collemboles changent les rapports de biomasse entre microfaune et microorganismes, et donc la régulation de la boucle microbienne sur la dynamique de l'azote. L'étude de l'effet des régulations multiples au travers des réseaux trophiques est un prérequis pour une meilleure compréhension des mécanismes de la dynamique de l'azote dans les sols.

## 2.2.2. Disponibilité du phosphore

Il y a un intérêt croissant à étudier la dynamique du phosphore (P) dans les sols, principalement dû à trois aspects : (i) la raréfaction des ressources en phosphore d'origine fossile dont les stocks seraient épuisés d'ici 100 à 300 ans (Van Enk & van der Vee, 2011), (ii) le phosphore est le second facteur limitant de la croissance des plantes, le premier en milieu tropical et (iii) le phosphore est peu soluble dans l'eau et donc peu mobile et disponible pour les plantes (Hinsinger, 2001). D'autre part, la dynamique du phosphore dans les sols (son ruissèlement et son transfert potentiel) est un facteur concourant à l'eutrophisation des eaux continentales (rivières, lacs, ...). Tout comme dans la rhizosphère, les conditions physicochimiques dans la sphère d'influence des invertébrés des sols (principalement des lombriciens) diffèrent profondément de celle du sol, ce qui peut impacter la nutrition en phosphore des plantes. Par exemple, les turricules et les galeries des vers de terre contiennent des quantités de phosphore disponible pour les plantes plus fortes que celles du sol (Chaoui et al., 2003 ; Kuczak et al., 2006 ; Vos et al., 2014) et équivalentes à 50% des besoins annuels des plantes (James, 1991). Les modifications de la dynamique du phosphore ont lieu soit pendant le passage dans le tube digestif soit dans les biostructures créées. Dans une revue de la littérature, Le Bayon & Milleret (2009) rapportent au moins trois voies par lesquelles le passage dans le tube
digestif des lombrics du sol peut modifier la dynamique du phosphore : (i) une modification de pH, (ii) l'émission forte de mucus qui modifie la sorption du phosphore et augmente sa disponibilité, et (iii) l'augmentation de l'activité microbienne pendant le processus de digestion. Cette activité renforcée de sorption/désorption sous l'effet des vers de terre a été montrée par Chapuis-Lardy et al. (1998) pour des sols ferralitiques très fixateurs vis-à-vis du P.

De nombreux travaux mettent en avant une augmentation de l'activité enzymatique et de l'activité microbienne dans les turricules de vers de terre (Lopez-Hernandez et al., 1993 ; Le Bayon & Binet, 2006). Toutefois, Zhang et al. (2000) et Devliegher & Verstraete (1996) concluent à une augmentation du phosphore inorganique dans les sols en présence de vers, malgré une diminution des activités enzymatiques phosphatases (acides et alcalines) dans les turricules, suggérant une prévalence des processus se déroulant dans le tube digestif. Globalement, la plus forte disponibilité du phosphore en présence de vers de terre serait due au turn-over rapide d'une quantité de phosphore organique augmentée (Chapuis-Lardy et al., 2011). Cependant, en fonction des espèces présentes/dominantes, l'activité lombricienne peut aussi aboutir à une protection du phosphore organique dans des macroagrégats stables et une augmentation de la sorption de phosphore inorganique sur des hydroxydes de Fe ou Al (Scheu & Parkinson, 1994). Enfin, une autre voie par laquelle les invertébrés du sol peuvent modifier l'assimilation du phosphore par les plantes est l'interaction avec les microsymbiontes racinaires, qui est décrite dans la partie suivante.

### 2.2.3. Effets sur les mycorhizes

Les interactions entre les invertébrés des sols et les champignons mycorhiziens ont des impacts indirects mais importants sur la dynamique des populations/communautés de plantes et fonctions écosystémiques. Des études ont établi que les microarthropodes (en particulier les collemboles) influencent négativement la distribution et la densité des champignons mycorhiziens par le broutage. La faune du sol est aussi un agent de la distribution des champignons mycorhiziens. Certains macro-arthropodes détritivores, principalement les termites (Isopoda) et les mille-pattes (Diplopoda), ingèrent et dispersent l'inoculum mycorhizien (Rabatin & Stinner, 1988). Des coléoptères carabiques et scarabéides ont aussi été retrouvés avec des spores dans leur système digestif. Les vers accumulent et dispersent les spores *via* leurs turricules (Reddell & Spain, 1991 ; Gange, 1993), probablement en consommant les racines mycorhizées sénescentes. Zaller *et al.* (2011b) montrent que les vers de terre altèrent la colonisation des racines par les mycorhizes. Zaller *et al.* (2013b) suggèrent que les turricules de sub-surface produisent des microsites à partir desquels la colonisation des racines par les champignons mycorhiziens commence. Tuffen *et al.* (2002) notent une augmentation du transport de ³²P des champignons mycorhiziens vers les plantes en présence de vers de terre (*Aporrectodea caliginosa*). Ces auteurs proposent plusieurs facteurs pour expliquer leurs résultats dont la rupture des hyphes qui promouvrait la croissance mycelienne et l'amélioration de la colonisation par les spores. L'intensité du broutage des hyphes dépend
des espèces mycorhiziennes, la faune du sol ayant des préférences dans leur diète. Klironomos & Kendrick (1996) montrent que les collemboles et les acariens préfèrent brouter des champignons saprophages, et qu'en présence de champignons mycorhiziens, ils consomment les extrémités les plus distantes des racines. Un résultat semblable a été trouvé par Currie et al. (2006) qui identifient que la rhizophagie due aux larves du moustique *Tipula paludosa* augmente la colonisation de la graminée *Agrostis capillaris* par les champignons mycorhiziens du genre Glomus.

L'usage de pesticides est susceptible de profondément modifier les interactions entre faune du sol et symbiose mycorhizienne. Zaller et al. (2014) ont montré que l'usage de glyphosate a un faible effet à court terme sur les vers de terre mais important sur les champignons mycorhiziens et sur l'interaction entre champignons et lombrics. Un déclin des champignons mycorhiziens implique une fertilisation plus forte avec des coûts écologique et économique conséquents.

## 2.3. Fonction 2 : dynamique de la structure des sols et régulation hydrique

### 2.3.1. Généralités

Ce processus est la résultante de plusieurs mécanismes dont la bioturbation et la stabilité des agrégats. La bioturbation est la formation de biostructures et biopores dont les propriétés sont différentes de celles du sol environnant du fait (i) de la translocation de sol pouvant venir d'horizons profonds (cas de termites qui rapportent du sol en surface qui provient des horizons profonds du sol, possiblement plusieurs dizaines de mètres de profondeur), (ii) de la modification texturale des sols du fait de la sélection d'éléments fins (on observera d'autant plus un enrichissement en éléments fins que les sols sont riches en sables), et (iii) d'une modification de l'organisation des agrégats du fait du passage du sol au travers du tube digestif des organismes humivores ou de son remaniement dans les pièces buccales des termites, par exemple. En conséquence, les effets de la bioturbation se répercutent sur plusieurs échelles, de la particule d'argile au profil de sol, voire à l'échelle du paysage dans certaines situations (Bottinelli et al., 2015). Si on accorde une place importante aux organismes de grande taille (macrofaune) dans ce processus, il n'en demeure pas moins que les microorganismes agissent aussi de manière importante, notamment sur la stabilisation de la structure des agrégats de sol.

### 2.3.2. Activité fouisseuse

Chaque être vivant ayant naturellement tendance à essayer de vivre dans les meilleures conditions, il crée l'habitat le plus favorable possible pour lui. Aussi la faune agit-elle mécaniquement sur les sols en y aménageant des galeries et des tunnels. Gobat et al. (2003) distinguent (i) les organismes fouisseurs (taupe, campagnol, scarabée) qui creusent essentiellement avec leurs pattes modifiées ou non, (ii) les mineurs qui creusent leur chemin avec leur mandibules ou leur dents transportant la terre à l'extérieur (fourmis, termites) ou la repoussant derrière eux (larves de hannetons), et (iii) les tunneliers forant des galeries soit en forçant le passage et en profitant d'une porosité déjà existante (mille-pattes type diplopode, vers de terre) soit en consommant la terre et en la rejetant sous forme de déjection (vers de terre). En milieu tempéré, parmi la macrofaune du sol, les vers
de terre sont reconnus comme ayant un impact majeur (Gobat et al., 2003). Leur activité fouisseuse va aboutir à la création de macropores sous la forme de galeries et de logettes d'estivation (porosité créée lors de leur phase léthargique) qui peuvent représenter 5% du volume du sol dans certains cas. En fonction de la végétation, du climat et des pratiques culturales, le nombre de galeries varie entre 45 et 1 400 par m² (Zehe & Flühler, 2001 ; Lamandé et al., 2011). En prairie tempérée, la longueur totale des galeries peut atteindre 890 m par m² de sol (Kretzschmar, 1982). Les galeries sont majoritairement concentrées dans les 40 à 60 premiers centimètres sous la surface du sol, mais sont observables jusqu'à 3 m de profondeur (Lavelle & Spain, 2001) ; elles sont ainsi susceptibles de rejoindre les drains mis en place dans des champs cultivés (Nuutinen & Butt, 2003). Les caractéristiques des réseaux de galeries sont très fortement variables selon la catégorie écologique des vers de terre (Bouché, 1977) : (i) les épigés, espèces de petite taille (1-5 cm) vivant en surface du sol ne créent pas ou très peu de galeries, (ii) les anéciques, espèces de moyenne à grande taille (10-110 cm) construisent des galeries verticales à sub-verticales, permanentes car entretenues, relativement peu ramifiées et ouvertes en surface, et (iii) les endogés, espèces de petite à moyenne taille (1-20 cm) construisent des galeries horizontales à sub-horizontales, temporaires, très ramifiées et discontinues car rebouchées partiellement par les déjections. Cela étant, il existe aussi une forte variabilité entre espèces de la même catégorie comme cela est montré pour les endogés (Le Couteulx et al., 2015) et les anéciques (Jégou et al., 2000). Par ailleurs, l'activité fouisseuse des vers va aussi être conditionnée par les caractéristiques environnementales, notamment la teneur en matière organique des sols et l'accès à la ressource trophique (Martin, 1982 ; Pérès et al., 1998), la compaction du sol (Jégou et al., 2002), les interactions entre espèces (Jégou et al., 2001), l'usage des sols (Capowiez et al., 2009 ; Pérès et al., 2010) et la saison (Kretzschmar, 1982) ; ce qui complexifie la possibilité de lier le nombre de galeries aux communautés lombriciennes (Pérès et al., 2010).

Ces galeries ont un rôle très important dans le fonctionnement hydrique des sols car elles vont constituer des voies d'écoulement préférentiel pour l'eau et ses solutés. Ainsi, dès les années 70, les travaux de Ehlers (1975) portant sur l'effet de l'introduction de vers de terre montraient qu'en 10 ans le taux d'infiltration avait augmenté de presque 50% (15 à 27 mm par heure). Les effets sont d'autant plus importants en présence de vers de terre anéciques, leur galerie pouvant avoir un diamètre de plus de 1 cm et atteindre plus de 2 m de profondeur comme c'est le cas pour *Lumbricus terrestris* (ver de terre commun) (Edwards & Bohlen, 1996), et ce malgré la présence de turricules réduisant le diamètre d'ouverture de la galerie à la surface et malgré la présence des vers dans la galerie (Shipitalo & Butt, 1999). En milieu tropical, la présence d'espèces endogées compactantes (*Reginaldia omodei* et *Dichogaster terraenigrae*) améliore peu l'infiltration (+22 à 27%), alors que la présence seule d'espèces décompactantes (*Hyperiodrilus africanus*) augmente de 77% ce taux d'infiltration (Guéi et al., 2012). L'effet des galeries sur l'infiltration est très fortement conditionné par les caractéristiques des réseaux de
galeries ; ainsi le diamètre des galeries, la tortuosité et l'interconnexion augmentent l'infiltration et la conductivité (Shipitalo & Butt, 1999 ; Bastardie et al., 2002) alors que le taux de branchement les réduisent (Pérès, 2003). L'augmentation de l'infiltration, liée aux galeries, a aussi un effet sur l'érosion et les travaux menés sur le terrain par Shuster et al. (2002) montrent ainsi une diminution de 50% de l'érosion. Cependant, l'intensité de cet effet va fortement varier selon la pente, la présence d'un couvert végétal, l'intensité de la pluie, le type de sol et les espèces lombriciennes présentes. Ainsi, en milieu tropical, les espèces décompactantes peuvent améliorer l'infiltration. En effet, ces espèces en générant des petits agrégats très labiles vont favoriser l'imperméabilisation de surface et de ce fait l'érosion (Blanchart et al., 1999). Une autre contrainte majeure à notre appréciation du rôle de ces galeries dans le fonctionnement hydrodynamique des sols est notre faible connaissance de leurs durées de vie.

### 2.3.3. **Production d'agrégats**

Les organismes du sol vont participer à la production d'agrégats lors de l'ingestion de sol combinée ou non à l'ingestion de la matière organique prélevée à la surface du sol. Ces fractions minérales et organiques ingérées sont mixées lors du transit dans le tube digestif des organismes et excrétées sous la forme de déjections, soit dans le sol soit à la surface du sol. Les propriétés (quantité, qualité) de ces déjections dépendent des groupes biologiques, de la localisation de la ressource trophique et des conditions pédoclimatiques et de la densité du sol (Binet & Le Bayon, 1999 ; Le Couteulx et al., 2015). L'estimation de la quantité de sol ingérée est toujours difficile à réaliser ; cependant Tomlin et al. (1995) suggèrent qu'en milieu tempéré cette quantité ingérée annuellement est en général inférieure à 100 t par hectare. Se basant sur plusieurs études menées en climat tempéré en Europe, Feller et al. (2003) rapportent que la quantité annuelle de déjections de surface produite est environ de 40 t par hectare, contribuant ainsi à constituer annuellement 0,4 cm de l'horizon de surface (couche du sol, homogène et parallèle à la surface) ; par ailleurs, les travaux de Bouché & Al-Addan (1997) font état de 240 t de déjections (endogées et de surface) produites annuellement par hectare pour une densité de 1 tonne de vers de terre, ce qui est très courant en prairie. Des valeurs encore plus importantes sont mesurées en milieu tropical où les vers de terre endogés peuvent ingérer quotidiennement 5 à 30 fois leur poids (Lavelle, 1988) conduisant ainsi à une production annuelle de déjections à hauteur de 1200 t par hectare (Lavelle et al., 1989). Les déjections déposées dans le sol vont impacter directement la compaction des sols. Ainsi, des expériences au terrain montrent que l'absence de vers de terre conduit à une hausse de la densité apparente (Clements et al., 1991). Cela étant cet effet positif des vers de terre sur la structure du sol n'est pas toujours observé. En effet, en milieu tropical, il est démontré que les vers de terre agissent tant sur la décompaction que sur la compaction des sols. Ainsi, les travaux de Alegre et al. (1996) et de Blanchart et al. (1997) montrent que les espèces telles que *Reginaldia omodeoi* ou *Pontoscolex corethrurus*, qui sont considérées comme des espèces compactantes, augmentent la densité apparente du sol (respectivement de 1,24 à 1,31 g cm⁻³ et de 1,12 à 1,23 g cm⁻³) en réduisant la porosité
(respectivement de 3% et de 10%), alors que les petits vers de type Eudrilidae, qui sont
des vers décompactants, peuvent augmenter la porosité de 21% (Blanchart et al., 1997).
Ceci s'explique par le fait que les vers décompactants détruisent les macroagrégats
produits par les vers compactants, alors que ces derniers compactent les déjections des
vers décompactants. Cette succession de processus conduit à la dynamique et à la
régulation de la structure du sol. Cela étant, ces études soulignent le fait que les vers
compactants, en augmentant la proportion de macroagrégats (> 2 mm) peuvent aboutir à
une augmentation de la densité du sol de 15% (Gilot-Villenave et al., 1996; Blanchart et
al., 1997). Il convient donc de prendre en compte ces effets négatifs pouvant être induits
par les vers.

La production de ces agrégats, soit de surface (turricules) soit souterrains, va agir aussi
sur la régulation hydrique, tant sur le ruissellement que sur la rétention en eau. Ainsi,
concernant le ruissellement, les travaux menés au printemps sur un sol limoneux du
bassin renais démontrent que sur une parcelle présentant une faible pente (4,5%), la
présence de turricules réduit de plus de trois fois la vitesse de ruissellement et la quantité
de sol érodée (Le Bayon & Binet, 2001). Concernant la capacité de rétention en eau, en
climat tempéré, l'introduction de vers de terre permet, au bout de 10 ans, d'améliorer de
25% la capacité de rétention en eau du sol (Ehlers, 1975), et donc la réserve en eau
utilisable par les plantes. Cependant, en milieu tropical, la présence d'espèces
compactantes diminue de 7% la capacité de rétention, ce qui peut être préjudiciable pour
le développement des plantes lors d'une période de déficit hydrique (Blouin et al., 2007).

2.3.4. Stabilité structurale des agrégats

Il est reconnu que la stabilité structurale des agrégats du sol est fortement liée aux
propriétés du sol, notamment la texture (Chenu et al., 2011), la minéralogie des argiles
(Denef & Six, 2005), la teneur en cations et en oxydes d'aluminium et de fer, ou encore la
teneur en matière organique (Abiven et al., 2009, et citations inclues). Parmi tous ces
agents, la matière organique apparaît être le facteur majeur impactant la stabilité
structurale des agrégats en agissant comme un lien entre particules minérales et
organiques, en protégeant la surface des agrégats et en agissant sur les propriétés
d'hydrophobicité de ces agrégats (Le Bissonnais et al., 2007). Cela étant, les organismes
du sol contribuent aussi au maintien de cette structure. L'action des microorganismes est
de plusieurs ordres comme précisé par Chenu & Cosentino (2011) : les champignons
agissent majoritairement par un processus physique en créant un maillage autour des
particules, les bactéries et dans une moindre mesure les champignons agissent par un
processus chimique en produisant des exopolysaccharides qui constituent une colle entre
les agrégats, cimentant ainsi la structure et agissant aussi sur l'hydrophobicité des
agrégats. En complément des microorganismes, les invertébrés agissent aussi sur la
stabilité des agrégats. A titre d'exemple, les lombriciens en stimulant l'activité microbienne
et en enrichissant en carbone organique leur déjection, augmentent la taille des agrégats,
la quantité d'agrégats stables et leur distribution (Scullion & Malik 2000 ; Fonte et al.,
2007). Mais cette action est très variable dans le temps : ainsi les déjections récemment
produites sont peu stables (Milleret et al., 2009), alors qu'elles sont plus stables que le sol environnant lorsqu'elles sont plus âgées (Shipitalo & Protz, 1989). Par ailleurs les lombriciens pourraient aussi agir négativement sur la stabilisation des agrégats en fractionnant les hyphes mycéliens (Milleret et al., 2009). De plus, l'influence des lombriciens sur l'agrégation est aussi conditionnée par les espèces et de leurs interactions (Bossuyt et al., 2006). En contexte agricole, il est aussi nécessaire de prendre en compte l'effet spécifique des plantes (Pérès et al., 2013). En effet, ces dernières agissent directement sur la stabilisation des agrégats *via* leur système racinaire (effet positif de la biomasse des radicelles) mais aussi indirectement en augmentant ou non la teneur en carbone organique des sols, les activités microbiennes et lombriciennes ; ainsi les travaux de Pérès et al. (2013) ont souligné l'effet positif de la présence des graminées vs celle des légumineuses sur la stabilité des agrégats.

## 2.4. Fonction 3 : contrôle des bioagresseurs

### 2.4.1. Généralités

La faune du sol par ses activités trophiques et ingénieriques modifient les relations entre les plantes et leurs bioagresseurs souterrains et aériens (Wurst et al., 2003 ; Blouin et al., 2005). Lorsque ces effets sont bénéfiques à l'agriculture, les animaux prédateurs sont considérés comme des auxiliaires des cultures. Toutefois, dans certains cas l'effet des animaux du sol peut ne pas être bénéfique. Les effets connus sur la régulation des adventices, des ravageurs et des pathogènes sont détaillés dans les trois sous-parties ci-après.

### 2.4.2. Régulation des adventices

#### 2.4.2.1. Principes généraux

La faune du sol participe à la régulation des adventices par de nombreuses manières. Certains animaux consomment les graines (en phase pré- ou post-dispersion), participent à la distribution spatiale et temporelle des graines ou encore influencent la croissance des plantules. Il existe de nombreuses observations de la consommation de graines sur la plante avant la dispersion, notamment par les coléoptères carabiques (Burmeister, 1939 ; Aubrook, 1949). Après dispersion, beaucoup d'invertébrés se nourrissent de graines comme les carabiques, les cloportes, les vers de terre ou les limaces (Honek et al., 2003 ; Eisenhauer et al., 2010a ; Clause et al., 2015). Par exemple, un taux de prédation moyen des graines par les carabiques a été déterminé au laboratoire (0,33 mg graine mg carabique⁻¹ j⁻¹) et extrapolé, grâce à des observations au champ, à plus de 1000 graines m⁻² j⁻¹ (Honek et al., 2003). La consommation ne se fait pas au hasard, et les animaux ont des préférences pour certaines graines. Toutefois, les mécanismes de sélection alimentaire sont encore peu étudiés.

#### 2.4.2.2. Régulation trophique : le cas des carabiques

Les carabiques sont des coléoptères primitivement prédateurs. Les adaptations morphologiques qui facilitent la consommation des graines par les carabiques sont maintenant bien connues (Forsythe, 1983). Toutefois, ce n'est que récemment que les bases physiologiques de cette adaptation ont été comprises. Les prédateurs se
nourrissent sur des proies à haute valeur énergétique. Bien que les graines soient
généralement de bonne valeur énergétique, elles sont structurellement et
nutritionnellement différentes selon les espèces végétales. Pour pallier cette différence,
les carabiques omnivores-granivores ont établi des symbioses digestives avec des
bactéries (Lehman et al., 2009 ; Lundgren & Lehman, 2010). Ces bactéries sont des
symbiontes facultatifs (aucune n'est ubiquiste), elles correspondent à des bactéries
couramment retrouvées dans le tube digestif d'autres espèces d'invertébrés herbivores et
ne sont donc pas des bactéries du sol 'accidentellement' retrouvées dans le tube digestif
des carabes. Ces communautés de symbiontes sont très peu diversifiées ; Lundgren &
Lehman (2010) identifient 25 OTU (operational taxonomic unit) bactériens (dominés par
des Gammaproteobacteria et des Alphaproteobacteria) dans le tube digestif de 75
carabiques. Grâce à des traitements antibiotiques, ces auteurs identifient que des
populations d'une même espèce de carabiques avec des communautés symbiotiques
différentes peuvent cohabiter et avoir des performances sur la consommation des graines
très variées. Cela permettrait d'expliquer en partie la forte variabilité phénotypique qui est
souvent observée lors d'études en laboratoire. Dans une étude portant sur la prédation de
graines par trois espèces d'insectes (deux carabiques et un grillon), Lundgren &
Rosentrater (2007) montrent que les carabiques détruisent plus de graines petites et
denses, avec des enveloppes plus dures. De façon plus générale, ces auteurs démontrent
ainsi que la prédation des graines est dépendante des traits fonctionnels de celles-ci, et
que les carabiques sont capables de distinguer la taille mais aussi la densité et la
résistance des graines. Une approche basée sur les traits fonctionnels des graines et des
prédateurs pourrait très probablement identifier les mécanismes de la consommation et
permettre une généralisation des résultats. Les travaux récents montrent que la prédation
des graines est plus sous la dépendance de facteurs liés à la composition du paysage que
sous l'influence des pratiques locales (Trichard et al., 2013). En effet, les invertébrés
agents de cette prédation appréhendent leur habitat à l'échelle du paysage (Menalled et
al., 2000). Il est couramment trouvé que les paysages hétérogènes favorisent la régulation
des graines en hébergeant une plus grande diversité de carabiques, toutefois le contraire
(fortes régulation et diversité dans des paysages homogènes) a aussi été montré
(Jonason et al., 2013).

2.4.2.3. Régulation trophique et ingénierique : le cas des vers de terre

Plusieurs études ont démontré les préférences des lombriciens en fonction de la taille des graines, de leur forme, de leur ornementation ou de le contenu lipidique (Shumway & Koide, 1994 ; Milcu et al., 2006 ; Aira & Pearce, 2009 ; Clause et al., 2011). Les vers de terre ont une action directe sur la distribution verticale et horizontale (Willems & Huijsmans, 1994 ; Decaëns et al., 2003 ; Eisenhauer et al., 2008 ; Donath & Eckstein, 2012) et temporelle (Smith et al., 2005) des graines, avec des quantités dans les turricules plus importantes que dans le sol adjacent. Ces effets ont été décrits in extenso dans une revue récente sur les interactions entre graines et vers de terre (Forey et al., 2011). La banque de graines viables dans les turricules n'a pas la même composition que celle du
sol adjacent, probablement à cause de la digestion préférentielle de certaines (Decaëns et al., 2003). Ces auteurs obtiennent des taux de germination des plantes diminués de 70% à 97% après passage dans le tube digestif des vers. Cela est très certainement dû à la destruction physique par contraction du gésier et à des attaques par des enzymes dans le tube digestif. De plus, il a été démontré que le mucus des lombriciens a des effets qui peuvent être à la fois négatifs (forte concentration en $NH_4^+$ qui peut induire une dormance des graines ou un retard de germination) et positifs (présence de molécules rhizogéniques) sur la germination des graines (Eisenhauer et al., 2009b). Cet effet contrasté du mucus dépend de surcroît des traits des plantes, et notamment des caractéristiques de l'enveloppe de la graine. Forey et al. (2011) estiment que le mucus réduirait la germination des graines peu protégées et faciliterait celle des graines à enveloppe épaisse. Dans le cas de *L. terrestris*, Eisenhauer & Scheu (2008) proposent que les vers de terre pourraient consommer les graines qui ont des traits fonctionnels adéquats (taille, contenu énergétique) et 'cultiver' d'autres graines dans leurs galeries ou leurs turricules. Cela leur permettrait (i) de consommer les graines après une décomposition partielle par les microorganismes, (ii) de profiter des processus rhizosphériques lors de la germination, voire (iii) de consommer les plantules comme montré par Shumway & Koide (1994). Bien que dépendantes des espèces lombriciennes (Eisenhauer et al., 2009a), les préférences des vers pour les petites graines et l'enfouissement des grosses graines dans le sol ont des répercussions sur l'assemblage des communautés de plantes (Milcu et al., 2006). Les grosses graines sont moins consommées, sont aussi celles qui ont souvent moins d'exigences quant aux conditions de germination et germent plus facilement dans le sol qu'à la surface du sol. D'un autre côté, les petites graines (plus consommées par les vers) ont des besoins précis en termes d'amplitude de lumière ou d'humidité et germeront moins bien ou pas en profondeur. Zaller & Saxler (2007) trouvent que les vers *L. terrestris* généralement préfèrent les graines de plantes non-légumineuses (pissenlit, sanguisorbe) et de légumineuses herbacées (trèfle) aux graines de graminées. Par le biais de la sélection de plantes appartenant à certains groupes fonctionnels, les lombriciens agissent indirectement sur les processus écosystémiques et sur la compétition entre plantes (Laossi et al., 2009 ; Forey et al., 2011).

### 2.4.3. Mitigation de l'effet des ravageurs

Dans une revue récente, van Geem et al. (2013) montrent l'amplitude de l'importance des relations épigé-endogé sur les traits de défense des plantes, et sur leur variation génétique. Ces auteurs estiment que les travaux actuels sous-estiment le potentiel des ennemis naturels des herbivores à arbitrer les compromis entre tolérance des ravageurs (croissance) et défense de la plante. Il devient donc nécessaire d'appréhender la réponse de la plante aux bioagresseurs dans un réseau d'interactions faisant intervenir plusieurs niveaux trophiques à la fois édaphiques et aériens. Il existe très peu d'études prenant en compte toutes ces interactions. Les principaux mécanismes sont détaillés dans les parties suivantes.
2.4.3.1. Régulation directe : prédation des herbivores épigés

Des nombreux herbivores, ravageurs des cultures passent par un stade de développement inféodé au sol (par exemple larve, nymphe, pupes) ou transitent par la surface du sol par exemple lors d'une chute. On peut citer certains coléoptères (par exemple pucerons, altises, charançons, méligèthes), diptères (par exemple cécidomyies et autres mouches), les chenilles de lépidoptères (par exemple pyrales, tordeuses), les hémiptères (par exemple pucerons, cicadelles, cochenilles) ou les gastéropodes (limaces). Les prédateurs en surface du sol (carabes, araignées, staphylins, perce-oreilles, larves d'insectes) sont des auxiliaires dans la lutte contre ces ravageurs. Le sujet étant vaste de par la diversité des ravageurs et des mécanismes de régulation, nous proposons ici un regard centré uniquement sur la régulation des populations de pucerons, comme exemple de la complexité des mécanismes mis en jeu, impliquant des facteurs infra-individuels (détoxication), individuels (demande nutritionnelle, reconnaissance olfactive), communautaires (compétition intra-guilde), écologique (connexion des réseaux 'bruns' et 'verts') et écosystémiques (organisation du paysage).

La régulation biologique des pucerons est sous la dépendance d'aphidiphages spécialistes (par exemple coccinelles, syrphes, chrysopes) et d'aphidiphages généralistes (par exemple carabes, araignées, staphylins) (Toft, 2005). Les deux groupes de prédateurs jouent des rôles différents dans le contrôle des pucerons. Les généralistes peuvent être vus comme une force préventive, présente avant le début de l'infection. Les spécialistes sont efficaces lorsque les populations de pucerons sont installées, plus tard dans la saison. Les animaux du sol font partie des aphidiphages généralistes.

La qualité nutritionnelle des pucerons pour les prédateurs du sol est faible, et ces derniers en consomment moins que leur demande nutritionnelle (comparée à une consommation de larves de drosophile). Cela peut être dû à une satiation ou à un rejet. Toft (1997) démontre que les juvéniles de l'araignée *Pardosa prativaga* acceptent les pucerons des céréales initialement puis les rejettent ensuite. Cela indique le développement d'une aversion apprise après avoir capturé et consommé les pucerons. La vitesse d'apprentissage dépend des espèces consommées, le rejet intervenant après avoir consommé en moyenne 2,6 (*Rhopalosiphum padi*), 3,0 (*Sitobion avenae*) et 3,5 (*Metopolophium dirhodum*). Le principal mécanisme de cette aversion est la présence de molécules toxiques chez les pucerons (Bilde & Toft, 2001). Cette toxicité des pucerons est espèce-dépendante tout comme la capacité de détoxication (via les glutathion-S-transférases) par les prédateurs (Nielsen et al., 2000 ; Nielsen & Toft, 2000).

En dépit de cette toxicité, les carabiques sont reconnus et très étudiés pour leur rôle sur la
prédation des pucerons (Kromp, 1999). Depuis plus de 40 ans Sunderland (1975),
l'importance relative des différences espèces de carabiques sur la prédation de pucerons
est évaluée au travers de techniques variées au laboratoire (préférences alimentaires), en
conditions semi-contrôlées (cage d'exclusion) ou en conditions de terrain (suivis ELISA,
marquage ¹⁵N, vidéo-surveillance) (Kromp, 1999). Par exemple, dans une étude en
laboratoire, Chiverton (1988) estime que la consommation moyenne journalière de
pucerons par *Metallina lampros* est au maximum de 16 nymphes et neuf adultes de *R. padi*, alors que *Poecilus cupreus* est beaucoup plus vorace, consommant 125 adultes par jour. Une fois au sol, les pucerons peuvent être localisés par les carabiques soit par une prospection aléatoire, soit par apprentissage, soit grâce à des composés organiques volatils (COV). Ainsi Chiverton (1988) montre que le comportement de *P. cupreus* diffère de celui de *M. lampros* en ce qu'il est capable de grimper sur la plante à la base de laquelle il a trouvé des pucerons pour aller les consommer sur les tiges/feuilles, et de surcroît provoquer plus de chutes de pucerons au sol. D'autre part, Kielty et al. (1996) identifient que les carabiques sont olfactivement attirés par un sesquiterpène, le (E)-β-farnésène, une phéromone d'alarme émise par les pucerons. Les populations de carabiques aphidiphages et de pucerons sont fortement corrélées spatialement pendant la première phase d'expansion des populations de pucerons mais pas avant ni après (Winder et al., 2005). La majeure partie des études ont été réalisées sur des pucerons des céréales et ces résultats sont à confirmer pour d'autres cultures.

La régulation des populations de pucerons est sous la dépendance d'interactions entre les différents groupes de prédateurs, généralistes-généralistes ou généralistes-spécialistes, qui aboutissent à deux principaux scénarii (Lucas, 2005), régulatif (neutre ou synergique) ou disruptif (antagoniste). Dans une étude au champ, Lang (2003) apporte les preuves d'une interférence intragulde (interaction biologique à mi-chemin entre compétition et prédation) entre généralistes (carabiques et araignées) et des effets en cascade sur les traits des plantes en lien avec leur qualité agronomique. Les généralistes et les spécialistes peuvent interagir de manière synergique (Losey & Denno, 1998) ou antagoniste (Snyder & Ives, 2001 ; Traugott et al., 2012). Ainsi, Losey & Denno (1998) montrent l'existence d'une interaction doublement bénéfique entre une coccinelle se nourrissant sur la plante et un carabique prospectant les pucerons au sol. D'un autre côté, les prédateurs généralistes peuvent avoir un effet négatif sur la régulation par parasitisme des pucerons. S'ils diminuent les populations de pucerons en début de saison, ils ont un effet suppresseur sur la régulation par parasitisme plus tard dans la saison (i) en prédatant les adultes des parasitoïdes, (ii) en réduisant les hot-spots de pucerons qui favorisent la détection par les parasitoïdes et (iii) en grimpant dans la végétation pour consommer les momies (nymphes infectées), ce qui *in fine* diminue les populations de parasitoïdes (Snyder & Ives, 2001 ; Traugott et al., 2012).

Les réseaux trophiques « bruns » (= détritique) basés sur la consommation de matière organique morte du sol et les réseaux « verts » basés sur la consommation de la biomasse vivante aérienne sont traditionnellement appréhendés séparément, par des communautés d'écologues disjointes. Toutefois, leur articulation est de plus en plus étudiée (cf. partie suivante) et elle est d'importance pour la compréhension du maintien d'une forte abondance/diversité de prédateurs généralistes en début de saison, avant l'arrivée des prédateurs spécialistes. Le maintien d'un réseau détritique avec de fortes densités de microbivores-détritivores (comme les collemboles) permet à des carabes et des araignées de prédater les pucerons (Wise et al., 2006 ; Bell et al., 2008). Toutefois, les
résultats de la littérature montrent des effets contexte-dépendant et Harwood & Obrycki (2005) proposent trois voies de relations entre détritores et auxiliaires. Premièrement, en présence d'une faible densité de proies alternatives, les populations de prédateurs généralistes sont faibles et le taux d'émigration élevé, ce qui aboutit à peu de consommation des pucerons. Dans le cas de la présence de fortes densités de proies alternatives, les populations de prédateurs généralistes augmentent par reproduction et immigration et deux voies sont possibles. Les prédateurs consomment les pucerons et cela augmente le biocontrôle ou les prédateurs préfèrent les proies alternatives aux pucerons (de plus faible qualité nutritionnelle) et le biocontrôle est faible.

Les pratiques agricoles influencent la régulation biologique des pucerons par les prédateurs généralistes à la surface du sol. Östman et al. (2001) montrent que les ennemis naturels ont un plus fort impact sur l'établissement de *R. padi* dans les systèmes en agriculture biologique (AB) que dans les parcelles menées avec des pratiques conventionnelles. Toutefois, il n'y a plus de différence entre AB et agriculture conventionnelle sur le taux de croissance de *R. padi*. La dichotomie entre AB et agriculture conventionnelle fait sens du point de vue des moyens de phytoprotection utilisés et de leur impact sur la régulation biologique, les produits utilisés en agriculture conventionnelle altérant profondément la relation entre prédateurs et pucerons. Toutefois, cette dichotomie cache aussi l'effet d'autres pratiques agricoles (Puech et al., 2014). Par exemple, il est reconnu que le travail du sol impacte fortement les populations de la faune du sol (Holland & Reynolds, 2003), dont les prédateurs généralistes qui sont en tête des réseaux trophiques, et la relation potentielle entre prédateur et pucerons (Heimbach & Garbe, 1996; Andersen, 2003; Hajek et al., 2007).

Enfin, la régulation des pucerons par les prédateurs de la surface des sols est contrainte par les caractéristiques du paysage entourant la parcelle cultivée (Östman et al., 2001; Caballero-López et al., 2012). Östman et al. (2001) mettent en avant l'importance de la structure du paysage et de l'abondance des cultures pérennes, Collins et al. (2002) celle de bandes enherbées, et Zhao et al. (2013a) celle des habitats adjacents. La dynamique des paysages entre aussi en jeu (Tscharntke et al., 2012). Par exemple, dans le cas d'une augmentation de la proportion de culture de céréale (blé) d'une année sur l'autre, Zhao et al. (2013b) montrent un effet de dilution pour certains organismes (par augmentation de la surface d'habitat favorable) et au contraire un effet de regroupement pour d'autres (**crowding effect**, dû à la plus faible surface d'habitat favorable), et cela conduit à une altération des réseaux composés de pucerons, prédateur spécialistes, prédateurs généralistes, parasitoïdes et hyperparasitoïdes.

### 2.4.3.2. Effets indirects des rhizophages sur les herbivores épigés

Dans une revue récente, Soler et al. (2012) dressent un état des lieux des mécanismes expliquant les effets positifs ou négatifs des organismes rhizophages sur la survie, la fécondité, la croissance des herbivores épigés. Les insectes et les nématodes sont les deux plus importants groupes d'organismes rhizophages présents dans les sols. De façon synthétique, deux grands ensembles de mécanismes relient les rhizophages et les
herbivores épigés, les changements nutritionnels induits sur la plante et l'induction de composés de défense. En détails, les rhizophages influencent les herbivores épigés par plusieurs mécanismes comme la facilitation (mise en stress des plantes), le commensalisme (antagonisme entre signalisation des défenses des plantes, modification des signaux attracteurs des parasitoïdes), la compétition (pour une même ressource *via* le phloème), l'amensalisme (diminution de la « fitness » des herbivores) ou encore l'induction de défenses similaires.

Concernant la réponse à la rhizophagie par les insectes, un premier mécanisme est appelé '*stress response hypothesis*' (Masters et al., 1993). Il s'agit d'un mécanisme de facilitation par lequel la rhizophagie a un effet positif sur la consommation des organes aériens par les pucerons. La consommation des racines contraint l'acquisition d'eau et de nutriments et aboutit à l'accumulation de C et N soluble dans les feuilles, ce qui facilite le développement des herbivores. Toutefois, cette hypothèse est peu corroborée par les résultats de méta-analyses récentes (Koricheva et al., 1998). D'autre part, les relations négatives entre rhizophages et herbivores épigés peuvent être expliquées par la '*defense induction hypothesis*' (Bezemer et al., 2003). Cette hypothèse propose que les herbivores épigés et souterrains s'influencent mutuellement par des modifications des teneurs en composés secondaires des plantes. Les herbivores se nourrissant sur le phloème seraient moins exposés car les phytotoxines sont plus généralement stockées dans les cellules. Cela expliquerait que les piqueurs (pucerons) ne sont pas ou peu affectés par la rhizophagie contrairement aux brouteurs (chenilles). D'autre part, plusieurs phytohormones sont impliquées dans la signalisation des attaques d'herbivores, comme les jasmonates dont l'acide jasmonique (JA) et l'acide salicylique (SA) et ces phytohormones peuvent agir de façon antagoniste. La rhizophagie implique l'émission et le transport dans toute la plante de JA alors que les consommateurs de phloème induisent l'émission de SA. L'antagonisme entre JA et SA pourrait expliquer le mécanisme de facilitation apparente entre rhizophages et piqueurs. Toutefois, chez le maïs, ni le JA ni le SA ne sont exprimés après consommation des racines alors que des niveaux d'acide abscissique élevés ont été enregistrés (Erb et al., 2011). L'exploration de cette autre voie de signalisation reste à entreprendre.

Soler et al. (2012) rapportent que, contrairement aux insectes rhizophages, les nématodes phytophages induisent systématiquement des effets négatifs sur les performances des pucerons. Le mécanisme principal serait l'induction d'un même gène de défense envers les nématodes, aleurodes et pucerons, nommé *Mi-1*, mais avec des voies de signalisation différentes (Mantelin et al., 2011). Une autre hypothèse pour expliquer cette compétition entre nématodes et pucerons est la '*sink competition hypothesis*' (Kaplan et al., 2011). Les deux types d'organismes seraient en compétition pour la ressource (phloème) et le premier à consommer la plante créerait un 'puits' de ressource qui limiterait le développement du second. Ainsi il a été montré que la concentration en acides aminés est plus faible dans les plantes infestées par les nématodes phytophages et que cela est corrélé avec une diminution de la fitness des pucerons. Cette hypothèse est encore à
vérifier.

Il a été démontré que l'herbivorie affecte la manière dont les femelles parasitoïdes perçoivent leur hôte potentiel grâce aux composés organiques volatiles (COV) émis par les plantes attaquées, que la composition de ces mélanges de COV est affectée par la rhizophagie et que cela amène à une plus faible attractivité de la plante pour les parasitoïdes recherchant un hôte (Soler et al., 2012). De plus, des études ont montré que la rhizophagie altère le développement des larves de parasitoïdes plus que la fitness des herbivores (Bezemer et al., 2005 ; Soler et al., 2005). Des effets en cascade ont aussi été observés sur les hyperparasitoïdes, soit au 4ème niveau trophique (Soler et al., 2005). La question du meilleur choix d'hôte (c'est-à-dire consommant un herbivore consommant une plante infestée par un rhizophage ou non) pour la femelle reste posée.

Les interactions entre les rhizophages et le parasitoïde d'un herbivore épigé peuvent dépasser le cadre d'une seule plante. Chez le maïs, le pourcentage de parasitisme de la pyrale du maïs par son parasitoïde spécialiste *Macrocentrus grandi* est significativement diminué en présence de la chrysomèle des racines du maïs *Diabrotica virgifera* (White & Andow, 2006). La hauteur des plantes et leur densité sont réduites dans les habitats où *D. virgifera* était présent, résultant en des habitats plus ouverts qui sont moins préférés par la femelle de *M. grandi*. Les rhizophages peuvent également influer sur les interactions hôte-parasitoïde épigé par des changements dans la qualité de l'environnement provoquée par les insectes du sol. Les femelles de parasitoïde *Cotesia glomerata* trouvent leurs hôtes sur les plantes hôtes beaucoup plus rapidement dans des situations où les plantes voisines ont été exposées à la rhizophagie, que lorsque les plantes voisines ont été maintenues en bon état. Dans cette étude, le microhabitat était composé de plantes à racines endommagées et racines intactes de la même espèce qui avaient toutes la même taille, ce qui minimise l'influence des caractéristiques physiques des plantes sur la prospection des guêpes (Soler et al., 2012).

### 2.4.3.3. Effets indirects des détritivores sur les herbivores épigés

Il y a depuis une quinzaine d'année un corpus en littérature scientifique en plein développement sur les interactions multiples entre les compartiments souterrains (**below-ground**) et épigés (**above-ground**), la plante étant au cœur de ces interactions. L'écologie allemande (S. Scheu, N. Eisenhauer, S. Wurst) contribue beaucoup à ces études. La plupart des travaux ont été menés sur les relations tri-trophiques détritivores– plantes–pucerons, une étude existe sur les effets des lombrics sur l'herbivorie par les limaces (Zaller et al., 2013a) et une autre lie la composition fonctionnelle des communautés édaphiques et le réseau plante–herbivore–parasitoïde épigé (Bezemer et al., 2005). Ce dernier aspect ne sera pas traité ici car il ne mobilise pas clairement les détritivores mais plutôt la boucle microbienne (nématodes-microorganismes). Les détritivores peuvent aussi jouer un rôle indirect important dans la régulation des herbivores épigés en étant des proies alternatives pour les prédateurs (Symondson et al., 2000). Ce point est traité dans une partie précédente (2.4.3.1).

Les effets des détritivores semblent aller dans le sens d'une amélioration de la résistance
des plantes aux herbivores épigés (Ke & Scheu, 2008 ; Wurst & Forstreuter, 2010), avec
toutefois quelques contre-exemples présentant des résultats contrastés (Scheu et al.,
1999 ; Endlweber et al., 2011). Scheu et al. (1999) observent que la reproduction des
pucerons sur un trèfle est diminuée en présence de collemboles (-45%) mais augmentée
sur un pâturin (x3). Ils concluent que les collemboles diminuent la reproduction des
pucerons sur les plantes appétantes mais l'augmente sur les plantes moins appétantes.
Dans cette étude les effets produits par les vers sont moins forts que ceux des
collemboles et tendent à une augmentation de la reproduction des pucerons. Wurst &
Jones (2003) isolent un effet positif des vers de terre sur la reproduction d'un puceron sur
une herbacée dicotylédone, la cardamine. Dans un travail similaire, Wurst et al. (2003)
étudient l'effet de deux espèces de vers endogés sur le développement de pucerons sur
des plantes appartenant à trois groupes fonctionnels distincts, une légumineuse, une
graminée et une herbacée dicotylédone. Contrairement à Wurst & Jones (2003) et à
Scheu et al. (1999), Wurst et al. (2003) montrent que les vers de terre endogés
n'influencent pas positivement le puceron sur légumineuse ou sur graminée et qu'ils
diminuent sa reproduction sur une herbacée dicotylédone. Ils expliquent ce hiatus par des
différences de localisation de matière organique dans les sols entre les études qui
influenceraient la nutrition azotée et la palatabilité (caractéristique de la texture des
aliments intervenant dans la préférence alimentaire) des feuilles. Wurst et al. (2003)
suggèrent que l'activité des détritivores (lombrics) modifie la biochimie des plantes et les
mécanismes de défense contre les herbivores. Cela est corroboré par l'étude de
Endlweber et al. (2011) qui proposent que les collemboles améliorent la résistance des
plantes aux herbivores en augmentant la production de composés secondaires et en
compensant leurs coûts de production par une meilleure exploitation des nutriments (cf.
partie 2.2). Toutefois, il semble que le sens de cette modification est contexte-dépendant,
des exemples existent pour les phytostérols et les glycosides iridoïdes (monoterpènes
servant souvent d'intermédiaires dans la biosynthèse d'alcaloïdes) (Wurst et al., 2004a,b)
ou pour les glucosinolates (métabolites secondaires des plantes de l'ordre des
Brassicales, et en particulier de la famille des Brassicaceae comme le chou ou le radis et
qui agissent en tant que moyen de défense contre les ravageurs) (Wurst et al., 2006 ;
Lohmann et al., 2009). Ainsi, l'effet des détritivores semble être une bascule entre (i)
l'amélioration de la nutrition qui rend les plantes plus attractives pour les pucerons et (ii)
l'induction de l'émission de composés secondaires liés à la défense qui diminuent la
reconnaissance ou la digestibilité des plantes.

Une autre source de variation de la réponse des pucerons aux détritivores est testée par Singh *et al.* (2014) qui font varier l'espèce de puceron (une espèce généraliste et une espèce spécialiste des légumineuses) et la variété de vesce (légumineuse). Leurs résultats montrent que la variété de la plante-hôte a un effet prépondérant en comparaison de l'effet indirect des vers de terre sur les pucerons généralistes, les vers de terre augmentant le taux de croissance des pucerons dans trois variétés de plantes, mais les diminuant dans une autre variété. Ces auteurs ne trouvent aucun effet de vers de terre sur
les pucerons spécialistes. Les vers semblent ne pas avoir d'effet sur les espèces spécialistes qui ont probablement développé les stratégies nécessaires pour pallier les éventuelles modifications de physiologie de leur plante-hôte. Zaller et al. (2013a) quantifient les interactions entre lombriciens, composition floristique et herbivorie par la limace *Arion vulgaris* en microcosmes. Globalement, les limaces endommagent 60% moins les plantes quand les vers de terre sont présents. Toutefois, lorsque la diversité des plantes est maximale (12 espèces) l'herbivorie est diminuée de 40% alors que dans les communautés les plus faiblement diversifiées (trois espèces) la présence des vers de terre augmente l'herbivorie. Dans les communautés les plus diversifiées, les vers de terre induisent une diminution de biomasse végétale. La diminution de l'herbivorie en présence de vers de terre dans les communautés riches par rapport aux communautés pauvres pourrait être la conséquence d'une plus grande diversité de sources nutritionnelles et d'une structure de communauté moins dense. Une autre explication serait que l'augmentation de biomasse aérienne des plantes aboutit à des peuplements plus denses et un microclimat plus favorable aux limaces.

## 2.4.4. Régulation des populations de pathogènes

Plusieurs processus peuvent être invoqués pour expliquer le rôle de la faune du sol sur les interactions plantes-pathogènes : (i) vecteurs de la dissémination des propagules, (ii) régulation lors de phases de vie libre, (iii) modification des communautés de pathogènes ou (iv) broutage des champignons pathogènes.

Les organismes des sols peuvent participer à la dissémination de propagules des microorganismes, incluant les pathogènes. Ainsi, les collemboles sont d'importants disséminateurs, spécialement là où la matière organique abonde (Rusek, 1998). La dispersion de certains pathogènes a été intensivement étudiée, dont par exemple celle des pathogènes du genre *Phytophtora* (Oomycète). Ristaino & Gumpertz (2000) indiquent que des fourmis, des termites, ou des escargots sont des vecteurs de dissémination des spores. De même, cette dissémination à échelle locale est bien documentée, des pistes existent aussi pour expliquer les mouvements de pathogènes à une échelle régionale ou globale (Ristaino & Gumpertz, 2000). Il n'est pas improbable que la dispersion globale de certaines espèces d'invertébrés (par exemple, la colonisation de l'Amérique du Nord par les lombrics européens ou des tropiques par le ver de terre invasif *Pontoscolex corethrurus*) ait entraîné une dispersion des pathogènes.

Les parasites ont des phases libres durant lesquelles les interactions avec d'autres organismes peuvent limiter la densité de leur population. Par exemple, les ingénieurs de l'écosystème modulent la disponibilité des ressources pour les autres organismes en organisant physiquement le sol. Il a été montré que les nématodes phytoparasites peuvent être grandement affectés par cette bioturbation (Senapati, 1992). En particulier, Blouin et al. (2005) ont montré un effet systémique de la présence d'un ver de terre sur la physiologie du riz, améliorant sa tolérance à un nématode phytoparasite. L'effet a été démontré comme indirect car dans les expérimentations contrôle, les vers de terre n'avaient pas d'effet sur la taille de la population de nématodes.
D'autre part, plus que le nombre de nématodes pathogènes, la diversité et la composition des communautés de pathogènes influencent la pathogénicité de cette communauté (Lavelle et al., 2004a). Ainsi, l'augmentation de la diversité des nématodes participe à l'augmentation de la compétition entre espèces et en réduirait la pathogénicité. Elmer (2009) a aussi montré une réduction des maladies causées par les pathogènes du sol en présence de vers de terre.

De nombreux champignons se développent dans les sols, certains d'entre eux étant bénéfiques pour les plantes (champignons décomposeurs et mycorhiziens), d'autres étant pathogènes des racines. Le broutage de ces champignons participe à moduler (i) les interactions plante-champignon (Bonkowski et al., 2000a), (ii) la compétition entre champignons (Newell, 1984) et (iii) la dispersion des spores (Moore et al., 1987). Les collemboles sont connus pour consommer sélectivement les champignons, dont certains pathogènes (Sabatini & Innocenti, 2000a,b ; Larsen et al., 2008). La viabilité des spores fongiques (Fusarium culmorum et Gaeumannomyces graminis var. tritici) après passage dans le tube digestif de collemboles est faible, et n'est pas considérée comme suffisante pour induire une maladie (Sabatini et al., 2004). Dans un série d'articles des années 1990, P. Stephens et collaborateurs ont mis en évidence que l'activité des vers de terre participe à la diminution de la sévérité des effets de plusieurs pathogènes (Rhizoctonia solani, Gaeumannomyces graminis var tritici) sur les plantes (Stephens et al., 1993, 1994 ; Stephens & Davoren, 1995, 1997). Toutefois, Wolfarth et al. (2011) pointent des différences entre catégories fonctionnelles de vers de terre et proposent que les anéciques sont les acteurs majeurs de cette diminution de sévérité des maladies.

Parmi les effets des PGPR, on peut citer la répression de pathogènes par la production d'antibiotiques, de sidérophores, ou par compétition pour les nutriments (Gupta et al., 2015). Elmer (2009) a montré une réduction des maladies causées par les pathogènes du sol en présence de vers de terre en lien avec une forte augmentation des populations de Pseudomonas fluorescens, reconnue comme PGPR. De façon similaire, les protozoaires sont capables de sélectionner les communautés de bactéries fonctionnelles de la rhizosphère par un broutage différentiel (Bonkowski, 2004).

## 2.5. Fonction 4 : modification des interactions entre plantes

Un nombre croissant d'études a été réalisé depuis le milieu des années 1990 pour élucider le rôle des animaux du sol sur les interactions entre plantes. Cependant le sujet d'étude est vaste et les conclusions apportées aujourd'hui par ces études restent fragmentaires. Endlweber & Scheu (2007) montrent qu'un collembole modifie la compétition entre une légumineuse et une graminée. Alors qu'en l'absence de collembole, le ray-grass est plus compétitif que le trèfle, la présence du collembole diminue la biomasse aérienne du ray-grass. Ces résultats confirment les observations de Kreuzer et al. (2004) et Partsch et al. (2006) sur les collemboles. D'autre part, l'activité des vers de terre s'oppose à la dominance de la légumineuse Trifolium repens (trèfle blanc) en augmentant fortement la biomasse du ray-grass Lolium perenne (Kreuzer et al., 2004). La réduction de la limitation en azote par l'activité lombricienne a probablement augmenté les
capacités compétitrices de *L. perenne*. Des résultats similaires ont été trouvés par Wurst *et al.* (2005). D'un autre côté, les vers de terre augmentent la croissance et les performances de la légumineuse *Trifolium dubium* (trèfle douteux) dans un assemblage de trois espèces comprenant cette légumineuse, un pâturin et un séneçon (Thompson *et al.*, 1993). Les mécanismes proposés sont l'augmentation de la disponibilité du phosphore et de la nodulation des légumineuses. Puisque les animaux augmentent la disponibilité du phosphore et de l'azote dans le sol, mais avec des magnitudes différentes, ils peuvent changer le rapport N:P disponible et affecter la dominance des espèces, les légumineuses étant supposées être plus compétitrices dans les sols avec des rapports N:P faibles. Il est marquant que les travaux qui montrent une promotion des légumineuses soient des études de long terme (>9 mois), alors que ceux qui mettent en évidence une dominance des graminées soient des études de court terme (<3 mois) (Wurst *et al.*, 2003). L'effet des vers de terre pourrait être dépendant des conditions édaphiques initiales et de leur capacité à rendre disponible relativement plus d'N ou de P ainsi que leur effet sur la dynamique temporelle de cette disponibilité.

Dans une étude faisant varier à la fois la diversité des collemboles et le groupe fonctionnel de plantes, Eisenhauer *et al.* (2011) montrent que la composition (et non le nombre d'espèces) au sein des communautés de collemboles module la productivité des plantes, mais uniquement de certains types fonctionnels. La composition en espèces de collembole joue un rôle important car deux espèces fonctionnellement proches ont une forte probabilité d'interaction négative et donc de diminution de leur performance sur la dynamique des nutriments. A l'instar de Partsch *et al.* (2006), Eisenhauer *et al.* (2010b, 2011) démontrent que les effets des animaux du sol s'expriment en fonction des types de plantes, les collemboles ayant un effet positif plus marqué sur les herbacées dicotylédones non fixatrices que sur les graminées ou les légumineuses. Leurs résultats montrent aussi que les turricules de sub-surface produits par les vers de terre jouent un rôle dans la structuration des communautés de plantes en affectant spécifiquement certains groupes fonctionnels (herbacées vs légumineuses) (Zaller *et al.*, 2011a).

D'autre part, les rhizophages altèrent les peuplements végétaux en consommant certaines racines plutôt que d'autres. Il est à noter une étude récente très pertinente qui démontre les effets à long terme de l'herbivorie par des larves de taupin (Agriotes sp) d'un peuplement précédent sur un nouveau peuplement végétal (Sonnemann *et al.*, 2013). Les auteurs montrent une augmentation de biomasse végétale totale d'un assemblage de six espèces communes (*Achillea millefolium*, *Plantago lanceolata*, *Taraxacum officinale*, *Holcus lanatus*, *Poa pratensis*, *Trifolium repens*) poussant sur un sol ayant un historique d'herbivorie. Ils montrent aussi (i) la capacité de certaines de ces espèces à mieux résister à une attaque d'herbivore (*A. millefolium* et *T. repens*) et (ii) un changement de compétitivité de *T. repens* (diminuée) et de *T. officinale* (augmentée). L'hypothèse principale est une modification des communautés de champignons mycorhiziens lors de la première phase d'herbivorie.

Toutefois, il existe aussi des cas où les communautés de plantes ne sont pas affectées
pas une manipulation des organismes des sols, principalement dans le cas de plantes pérennes (Watkin & Wheeler, 1966 ; Chapin, 1980 ; Zaller & Arnone, 1999). Les observations suggèrent que (1) ces communautés végétales sont moins réactives ou réagissent plus lentement aux modifications de disponibilité en nutriments, (2) les effets sur le long terme (modification de la structure physique du sol) semblent être plus importants que les effets à court terme (modification de la disponibilité des nutriments), (3) les manipulations d'abondance/biomasse réalisées dans ces essais étaient trop faibles pour induire des effets et (4) les contraintes en terme de disponibilité en nutriment ou de milieu physique était trop faibles, de sorte que les lombriciens n'ont pas pu avoir d'effet levier par suppression/diminution de contrainte.

De rares travaux traitent de l'interaction des effets des organismes épigés et endogés sur la production et la diversité végétale (Ladygina et al., 2010, Wurst & Rillig, 2011). Dans une étude portant sur l'additivité des effets d'organismes à fonctionnement dissimilaires (lombrics, escargots et champignons mycorhiziens), Wurst & Rillig (2011) concluent que les effets sont globalement indépendants et peuvent être considérés comme additifs. Ces conclusions nous semblent prématurées car fortement dépendantes des conditions expérimentales. Ainsi dans ce travail, les vers de terre n'ont pas d'effet significatif, seuls ou en interaction avec d'autres organismes. Toutefois leur abondance et leur biomasse sont remarquablement faibles et ne sont pas écologiquement réalistes.

Les études ainsi décrites posent les bases de l'effet des invertébrés sur la compétition entre plantes. Toutefois plusieurs fronts de science apparaissent. (i) Les études citées s'intéressent à des espèces/associations végétales qui comprennent très rarement des plantes cultivées. Les années à venir devraient voir fleurir des travaux sur les effets des invertébrés sur différentes variétés de plantes agricoles, seules ou en mélange. (ii) Il est remarquable qu'avec l'émergence de l'agroécologie aucune étude n'a adressé l'impact de la faune du sol sur les performances des couverts associés, que ce soit en termes de production primaire ou de compétition avec les adventices. (iii) L'un des biais des études précédemment citées, intimement lié aux difficultés expérimentales, est qu'elles s'intéressent principalement à des stades jeunes de plantes annuelles. Or, les plantes utilisées dans ces expérimentations sont majoritairement des plantes à stratégie acquisitive. Il est impératif de considérer aussi le rôle des invertébrés des sols dans des systèmes associant des plantes pérennes et annuelles, comme en agroforesterie.

## 3. Piloter la biodiversité des sols ?

La biodiversité représente un atout pour l'agriculture (Doré, 2011). Pourtant, en agroécosystèmes, nombre de publications énoncent une diminution de la biodiversité sous l'effet de la forte utilisation des produits phytosanitaires ainsi que de la fragmentation des habitats naturels (Zhao et al., 2016). Cette diminution peut agir sur les interactions biologiques et induire un plus faible niveau de services rendus, notamment concernant la pollinisation ou le contrôle des ravageurs (Médiène et al., 2011). Cette prise de conscience a conduit à une évolution des pratiques agricoles et à la création de nouvelles agricultures, telles que l'agroécologie ou l'agriculture de conservation, en plaçant les interactions
biotiques et les régulations biologiques au cœur des processus de production (Clermont-
Dauphin et al., 2014 ; Tixier-Boichard & Lescourret, 2015). L'idée est de « cultiver la
biodiversité » (Papy & Goldringer, 2011 ; Ratnadass et al., 2013) afin de maintenir, voire
d'améliorer, des services rendus grâce au pilotage de la biodiversité.

Bien que les relations entre la biodiversité et le fonctionnement des agroécosystèmes soient complexes, il est possible d'agir sur une ou plusieurs pratiques mais aussi à l'échelle du paysage et d'observer des effets sur les interactions biotiques (Altieri, 1999 ; Médiène et al., 2011). L'agriculture, en tant qu'acteur de cette biodiversité, peut ainsi agir à différentes échelles spatio-temporelles. A l'échelle de la culture, les modifications peuvent porter sur l'utilisation des rotations de culture, du choix du cultivar, du couvert végétal ou du sans labour (Médiène et al., 2011 ; Zhao et al., 2016). A titre d'exemple, l'effet de la pratique sans labour ou de la réduction du travail du sol a d'une manière générale un effet positif sur la biodiversité des sols (Pérès, 2014). Cela permet en général une augmentation de la biomasse et de la densité des vers de terre (van Capelle et al., 2012) ainsi que le nombre d'espèces et leur diversité (Pelosi et al., 2009), favorisant tout particulièrement le développement d'espèces anciques (Kladivko, 2001). Cela favorise aussi l'abondance des collemboles (El Titi, 2003), ainsi que l'abondance et la diversité des nématodes (Villenave & Ba, 2009). Enfin les biomasses microbiennes y sont le plus souvent plus importantes ainsi que la diversité microbienne et les activités enzymatiques (Andrade et al., 2003). Mais ces effets positifs sont fortement contextes-dépendants et des résultats opposés peuvent être aussi observés comme démontré dans la synthèse de van Capelle et al. (2012).

Au niveau de la parcelle, l'agriculteur peut mettre en place des infrastructures agro-
environnementales telles que les haies ou les bandes enherbées. Smith et al. (2008)
montrent ainsi que la gestion des bandes enherbées peut influencer significativement leur
valeur pour la macrofaune du sol, avec l'installation d'organismes décomposeurs souvent
moins présents dans les agrosystèmes. L'intégration de haies ou d'arbres, principe
développé en agroforesterie, a aussi en général un effet bénéfique (Pérès, 2014 et
références incluses). Elle permet le développement d'un plus grand nombre d'organismes
et d'une plus grande diversité, que ce soit pour les microorganismes, les collemboles, les
vers de terre ou encore les insectes. Par ailleurs, ces pratiques améliorent la qualité du
réseau trophique, c'est-à-dire la complexité de la chaîne alimentaire, en favorisant, par
exemple, le développement des nématodes omnivores et des acariens prédateurs.

D'autres mesures peuvent être prises au niveau de la gestion territoriale du paysage en
favorisant les corridors et une plus grande hétérogénéité (Zhao et al., 2016), qui est un
facteur prépondérant de la diversité des araignées, et plus largement des prédateurs,
dans les agroécosystèmes (Clough et al., 2005).

Les recherches en termes de diversité fonctionnelle, plus spécifiquement sur les traits fonctionnels, amènent aussi la possibilité de mener une nouvelle approche, centrée non plus sur un cortège d'espèces mais sur un ensemble de traits nécessaires à la réalisation d'une fonction ou d'un service. Les traits fonctionnels semblent être un moyen prometteur
de relier plus aisément l'agrobiodiversité et les effets sur les services rendus (Wood et al., 2015). Il reste encore cependant de nombreux verrous scientifiques à lever pour mener ce type d'approche, tant au niveau de la recherche sur la biodiversité des sols que de l'application de ces connaissances à la gestion des agroécosystèmes.

Certaines méthodes de pilotage de la biodiversité vont plus loin et proposent d'introduire dans le milieu des organismes, pour lutter contre un ravageur ou pour leur activité d'ingénieurs du sol (Jouquet et al., 2014). Ces méthodes, correspondant à de la biostimulation directe, ne sont pas nouvelles et on retrouve des mentions d'inoculations de vers de terre en 1971 au sein de polders aux Pays-Bas, installés en 1957, pour faire face au manque d'activité biologique dans ces sols construits. Certaines tentatives d'inoculation de vers de terre se sont avérées concluantes, comme le souligne la revue de Butt (2011). En Inde, l'introduction de vers de terre dans des sols agricoles possédant une faible activité biologique a aussi été testée avec succès (Senapati et al., 1999). Toujours en Inde, l'introduction de vers de terre, combinée ou non à un apport de matière organique (bouse de vache, résidu de thé) a conduit à une augmentation de plus de 200% de la production de feuilles de thé (Barrios, 2007). De la même manière, en Nouvelle Zélande, l'introduction de lombriciens dans une prairie a permis un gain économique de plus de 300% (Stockdill, 1982). Cela étant, ces techniques restent encore à la marge car très couteuses et encore hasardeuses (Butt, 2011). Il est donc préférable de réfléchir aux pratiques culturales permettant la restauration sur du long terme de la biodiversité des sols et ses fonctions. A une autre échelle, de nouveaux tests s'avèrent prometteurs. Plus récemment en agriculture urbaine, dans le cadre de procédés de génie pédologique, des vers de terre sont inoculés dans les bacs de culture sur les toits (Grard et al., 2015) ou encore dans des Technosols (catégories de sols combinant les sols dont les propriétés et pédogenèse sont dominées par leur origine technique). Si l'effet positif de la présence de vers de terre n'est plus à démontrer, une surpopulation peut parfois induire des effets négatifs sur la structure physique du sol (Ester & van Rozen, 2002).

En ce qui concerne la lutte biologique, l'utilisation d'auxiliaires de culture s'effectue aussi par des lâchers d'organismes dans le milieu. Ces organismes peuvent être des œufs ou bien des organismes adultes qui sont considérés comme des ennemis du ravageur considéré. Il est aussi possible d'utiliser des individus adultes stériles pour réguler une population (Pousset, 2012). Ces méthodes, outre leur difficulté de mise en œuvre, peuvent aussi avoir des effets non attendus sur une espèce non ciblée.

Outre ces effets indésirables potentiels sur les interactions biologiques, d'autres limites peuvent intervenir à ces méthodes telles que le besoin de ré-inoculer des organismes fréquemment ou le coût de production de ces organismes. En raison de ses risques et des coûts d'utilisation, la lutte biologique par introduction d'organismes reste surtout efficiente dans le cadre des cultures sous serre.

L'utilisation de certains principes de l'écologie dans les agrosystèmes a déjà commencé (Tixier-Boichard et al., 2015). Le pilotage de la biodiversité, et plus largement des interactions biotiques, à travers l'ensemble des pratiques agricoles et des aménagements
paysagers à différentes échelles spatiales reste encore cependant largement inexploré.

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## Légende de la Figure

**Figure 6-1.** Diversité des organismes de la faune du sol, organisée en fonction de leur taille.
# Chapitre 7

## Les relations trophiques microfaune - bactéries rhizosphériques - mycorhizes : quel rôle dans le recyclage des nutriments (N et P) ?

Claude Plassard<fnref n="1" />*, Jean Trap<fnref n="2" />, Patricia Ranoarisoa<fnref n="2" />, Usman Irshad<fnref n="3" />, Cécile Villenave<fnref n="4" />, Alain Brauman<fnref n="2" />

### Résumé

Une bonne nutrition en N et P des cultures conditionne pour une large part les rendements agricoles. Actuellement, les besoins en N et P sont assurés principalement par les engrais minéraux. Cependant la conception d'une agriculture plus écologique (l'agroécologie) prend de plus en plus d'importance dans l'agriculture moderne. Pour être efficace, l'agroécologie doit apprendre comment mobiliser tous les processus à la base d'un meilleur recyclage de N et P. Ce chapitre décrit les différents processus biologiques qui permettent aux racines d'assurer leur alimentation en N et P à partir d'ions minéraux qui peuvent être issus de la minéralisation des composés organiques complexes présents dans le sol. Le recyclage de N et de P peut être réalisé par la racine elle-même mais aussi par les organismes du sol, qu'ils soient symbiotiques ou non symbiotiques des racines. Seront tout d'abord présentés les différents groupes d'organismes vivant dans l'environnement des racines (bactéries et champignons symbiotiques ou non et leurs prédateurs à la base de la boucle trophique) avant de présenter les connaissances acquises sur leur rôle potentiel dans le recyclage de N et P et sur la nutrition minérale en N et P des plantes.

## 1. Introduction

La production agricole dépend, entre autres, d'une bonne nutrition minérale en macroéléments comme l'azote (N), le phosphore (P), le souffre (S) et le potassium (K) des cultures. Dans ce chapitre, nous intéresserons à l'alimentation en N et P des végétaux qui

<footnote n="1">¹ INRA, UMR1222 Ecologie Fonctionnelle et Biogéochimie des Sols et Agrosystèmes (Eco&Sols) - 2, place Pierre Viala - F-34060 Montpellier, France</footnote>

<footnote n="2">² IRD, UMR1222 Ecologie Fonctionnelle et Biogéochimie des Sols et Agrosystèmes (Eco&Sols) - 2, place Pierre Viala - F-34060 Montpellier, France</footnote>

<footnote n="3">³ Department of Environmental Sciences, COMSATS, Institute of Information Technology Abbottabad, Pakistan</footnote>

<footnote n="4">⁴ ELISOL ENVIRONNEMENT - 10, avenue du Midi - F-30111 Congénies, France</footnote>

<footnote>* Auteure pour la correspondance - Claude Plassard (claude.plassard@supagro.inra.fr)</footnote>
peut être assurée par la fertilisation minérale qui apporte les ions minéraux qui pourront être absorbés plus ou moins directement par les racines, mais aussi par la minéralisation des composés organiques synthétisés par les végétaux et qui vont retourner au sol sous forme de débris par exemple. Ce recyclage de N et de P peut être réalisé par la racine elle-même mais aussi par les organismes du sol, qu'ils soient symbiotiques ou non symbiotiques des racines. Dans ce chapitre, nous présenterons tout d'abord les différents groupes de microorganismes vivant dans l'environnement des racines avant d'aborder leur rôle potentiel sur le recyclage de N et P et sur la nutrition minérale en N et P des plantes.

## 2. La plante et son environnement biologique dans le sol

Le sol est le milieu de vie de très nombreux organismes et constitue en fait un des plus grands réservoirs de biodiversité de la planète Terre (Decaëns, 2010 ; voir chapitres 4 et 6 de cet ouvrage). En dehors des racines, les organismes telluriques sont composés de microorganismes (bactéries, archées, champignons, algues) ainsi que d'animaux très variés (des protistes aux mammifères). Avec 25% de biomasse bactérienne et 60% de biomasse fongique (Gobat et al., 1998), les bactéries et les champignons du sol constituent donc quantitativement la majeure partie de la biomasse vivante du sol.

### 2.1. Microorganismes symbiotiques : bactéries fixatrices d'azote, champignons mycorhiziens

La rencontre des racines de légumineuses (plus de 18 000 espèces des plantes de la famille des Fabacées) et un grand nombre d'espèces de bactéries de l'ordre des Rhizobiales (bactéries Gram négatives) va permettre une association symbiotique très importante pour l'agriculture qui est la symbiose fixatrice d'azote atmosphérique. Cependant des espèces non légumineuses (huit familles de plantes, toutes ligneuses), dites actinorhiziennes, peuvent aussi former une symbiose fixatrice avec des bactéries filamenteuses appartenant au genre Frankia (Gram +) (Duhoux et al., 1996). Les deux types de bactéries pénètrent dans les racines via les poils racinaires pour former des nodosités qui résultent de la différentiation du cortex abritant les bactéries qui se multiplient dans des symbiosomes (légumineuses) ou du péricycle dans lequel les hyphes de la bactérie sont encapsulées et ramifiées (plantes actinorhiziennes) (Duhoux et al., 1996; Franche et al., 2009). La fixation biologique de l'azote, qui réduit l'azote gazeux de l'air ($N_2$) en azote réduit ($NH_3$) sous l'action d'une enzyme spécifique, la nitrogénase, est loin d'être négligeable en termes agronomiques, puisqu'on estime qu'elle fournit de l'ordre de 30% de l'azote des cultures à l'échelle mondiale (Voisin et al., 2015). Le $NH_3$ formé par les bactéries dans les nodosités est rapidement assimilé dans la plante sous forme d'acides aminés ; en retour la plante alimente les nodosités en sucres, nécessaires comme source d'énergie à la nitrogénase. C'est une demande énergétique non négligeable pour la plante : on estime que pour une culture de soja, la symbiose nodulaire peut représenter jusqu'au quart de toute l'énergie fournie par la photosynthèse au cours de la saison de croissance (Voisin et al., 2015). Grâce au fort taux de fixation permis par cette énergie photosynthétique, et grâce à une présence généralisée dans les
écosystèmes du monde, la symbiose rhizobienne représente la contribution la plus importante à la fixation biologique de l'azote à l'échelle globale.

Cependant l'efficacité de la nodulation et de la fixation de N₂ dépendent tout d'abord d'une interaction efficace entre la variété de plante et les souches microbiennes présentes dans le sol car cette interaction peut être très spécifique. L'inoculation des graines avec des souches de Rhizobia sélectionnées pour leur efficacité et leur compétitivité en présence de la plante-hôte est une voie largement expérimentée pour maximiser la fixation symbiotique, et déjà couronnée de succès à grande échelle, au champ, en ce qui concerne le soja notamment (http://www.terresinovia.fr/soja/cultiver-du-soja/inoculation/).

Même si les deux partenaires de la symbiose sont présents et compatibles, la nodulation (c'est-à-dire l'étape de développement des organes symbiotiques) est fortement régulée au niveau de la plante en particulier par la disponibilité en azote minéral. Lorsque la disponibilité du nitrate est élevée, la nodulation est inhibée. Pour maximiser l'entrée d'azote atmosphérique dans un agroécosystème, il est donc important de maintenir une faible disponibilité en N minéral dans la rhizosphère des légumineuses : soit en limitant les apports fertilisants, soit en associant à la légumineuse une plante non fixatrice d'azote comme une céréale, qui limite alors par compétition la disponibilité en N pour sa partenaire.

A côté de l'association symbiotique avec les bactéries, les racines peuvent aussi s'associer avec des champignons du sol en formant une association mycorhizienne. Cette association est très répandue puisqu'elle s'établit sur les racines d'environ 80% des taxons végétaux (Brundrett, 2002). Cette association est caractérisée par la formation d'un organe mixte, appelé mycorhize. Il en existe deux grands types, les ectomycorhizes formées entre les espèces ligneuses (en particulier forestières) et des Basidiomycètes (par ex. lactaires, bolets, amanites, ...) ou des Ascomycètes (par ex. la truffe) supérieurs et les endomycorhizes formées par des espèces ligneuses ou non et différents ordres fongiques. Les plantes d'intérêt agronomique forment exclusivement des symbioses avec les champignons endomycorhiziens à arbuscules appartenant à la division des Glomeromycota (voir chapitres 11 et 12 de cet ouvrage). Cependant il faut aussi noter que quelques familles de plantes ne forment pas d'association mycorhizienne, comme les Brassicacées (choux, colza et moutardes, pour des espèces d'intérêt agronomique) et les Chénopodiacées (betterave, épinard, ...). Une fois l'association établie, les hyphes des champignons mycorhiziens vont sortir de la racine et se développer dans le volume de sol adjacent, contribuant ainsi à augmenter fortement le volume de sol exploré par la racine mycorhizée. A titre d'exemple, la croissance des hyphes des champignons endomycorhiziens peut représenter jusqu'à 1 m de filament fongique par mm de longueur de racine (Allen, 2007). De la même façon, la densité des racines fines dans une plantation de pins maritimes âgés de 13 ans a été mesurée à 0,8 cm par cm³ de sol alors que la croissance des hyphes des champignons ectomycorhiziens a été de 300 cm par cm³ de sol en une année (Bakker et al., 2009). La croissance des hyphes représente ainsi une quantité non négligeable de biomasse produite à chaque saison de croissance avec
une valeur moyenne calculée sur 137 sites de 160 kg/ha dans les 10 premiers cm de sol forestier (Ekblad et al., 2013). De plus, le faible diamètre des hyphes (10 µm en moyenne) par rapport à celui des racines fines (1 à 2 mm) augmente encore plus le volume de sol exploré par le champignon mycorhizien car il peut pénétrer dans la microporosité du sol.

## 2.2. Microorganismes non symbiotiques : communautés fongiques non mycorhiziennes, communautés bactériennes, importance de la rhizosphère

Les racines sont capables de modifier profondément leur environnement proche pour créer une zone bio-influencée appelée rhizosphère qui peut avoir un fonctionnement biogéochimique très différent du sol sans racine (Hinsinger et al., 2009). Les racines, en produisant des exsudats racinaires, apportent dans la rhizosphère du carbone (C) et de l'azote (N). Les quantités de C sont estimées représenter en moyenne 20% du C acquis par photosynthèse avec une fourchette variant de 10 à 50% (Jones et al., 2009). Les quantités de N libéré dans la rhizosphère représentent en moyenne 16,5% et 10% de l'azote de la plante pour les légumineuses et les non-légumineuses, respectivement (Jones et al., 2009). On considère que l'entrée de carbone nourrit les populations microbiennes dans l'environnement direct des racines contribuant ainsi à l'effet « rhizosphère » de stimulation des activités microbiennes et conduisant à la formation d'un « rhizo-microbiome » spécifique (Chaparro et al., 2013).

La fourniture de ¹³CO₂ aux parties aériennes a été abondamment utilisée pour quantifier et suivre le devenir du C provenant de la photosynthèse. Le dosage de l'abondance isotopique dans différentes fractions de C extraites des racines ou du sol rhizosphérique ou non, ainsi que dans les phospholipides provenant des membranes plasmiques des microorganismes, permettent à la fois de quantifier le C mais aussi d'identifier les grands groupes de microorganismes vivant dans les racines ou dans le sol. Par exemple, les travaux de Ladygina & Hedlund (2010) ont suivi le devenir du ¹³C fourni à une légumineuse (lotier commun ; Lotus corniculatus), une non-légumineuse (plantain lancéolé ; Plantago lanceolata) et une graminée (houlque laineuse ; Holcus lanatus), les espèces étant cultivées individuellement ou en mélange dans des microcosmes contenant un sol non stérilisé. Vingt jours après le marquage, les différentes espèces végétales ne modifient pas la biomasse microbienne en terme de C total. Cependant, les dosages de ¹³C montrent que la graminée, seule ou en mélange, alloue plus de C photosynthétique à la biomasse microbienne. D'autre part, la quantification du ¹³C dans les phospholipides membranaires extraits des racines ou du sol rhizosphérique montre que la très grosse majorité du C a été utilisée par les champignons saprophytes des racines, avec les valeurs suivantes : champignons saprophytes des racines (58 à 70% du ¹³C) >> champignons AM des racines (9,3 à 35% du ¹³C) > champignons saprophytes dans le sol (3,7 à 6,7% du ¹³C) ≈ bactéries du sol (1,8 à 5,2% du ¹³C) >> bactéries actinomycètes et champignons AM du sol (0,1 à 0,4% du ¹³C). Ces données confirment donc que les champignons vivant sur ou/dans la racine représentent les puits majeurs du C alloué aux microorganismes souterrains. L'importance quantitative du puits exercé par les populations fongiques sur le ¹³C alloué au compartiment souterrain a été confirmée au
champ, après un marquage effectué sur du maïs (Pausch et al., 2016). Les échantillons ont été récoltés après 0, 2, 5, 10, 15 et 20 jours. Après deux jours de marquage, les organismes de la rhizosphère ont reçu environ 5% du traceur ¹³C, contre 1% dans les microorganismes du sol non rhizosphérique et le C fongique a incorporé 10 fois plus de ¹³C que le C bactérien, que ce soit dans le sol rhizosphérique ou non. Le marquage du C fongique et bactérien diminue ensuite régulièrement au cours du temps et devient 10 fois plus faible au jour 20 qu'au jour 2 après marquage, ce qui indique un turn-over assez rapide de ce carbone. Enfin, dans une étude à long terme (5 ans), Müller et al. (2016) ont pu quantifier le devenir du C photosynthétique du maïs dans des échantillons de sol prélevés à différentes profondeurs. Après la cinquième année de culture du maïs, le C provenant du maïs est retrouvé dans les bactéries Gram + (29%), les bactéries Gram - (46%) et les champignons (69%) dans le sol de surface, alors que dans le sol plus profond les valeurs sont de 9% (Gram +), 20% (Gram -) et 53% (champignons), indiquant que les champignons ont un rôle important pour transporter le C issu de la photosynthèse dans le sol en profondeur.

La communauté fongique saprophyte se développant dans la rhizosphère est composée à la fois de levures et de champignons filamenteux avec des représentants appartenant aux grands phyla (Ascomycota et Basidiomycota) et au sous- phylum des Mucoromycotina (Buée et al., 2009). Les espèces communément trouvées dans la rhizosphère sont les genres Trichoderma (Ascomycota) et Mucor (Mucoromycotina) (De Boer et al., 2015) mais elles peuvent être relativement diverses. Par exemple, après fourniture de ¹³CO₂ marqué à 99% à des parties aériennes de plants de pomme de terre, la communauté fongique saprophyte active – dont l'ADN contient du ¹³C issu de la photosynthèse de la plante – échantillonnée autour de racines des plantes comprend jusqu'à 72 séquences ADN différentes dont 52% de Basidiomycètes, 40% d'Ascomycètes et 13% de Glomeromycètes (principalement des Glomérales) (Hannula et al., 2012). Certains groupes bactériens semblent dominer la rhizosphère (Buée et al., 2009), comme par exemple les Proteobacteria dont le genre Burkholderia qui peut représenter jusqu'à 93% de la communauté totale. Il faut aussi citer le genre Pseudomonas (Gammaproteobacteria) qui est très souvent présent dans la rhizosphère. Ces deux genres comprennent, entre autre, des bactéries dites promotrices de la croissance des plantes ou PGPR pour « Plant Growth Promoting Rhizobacteria ». Cet effet positif résulte notamment d'effets indirects comme la production de phytohormones ou de régulateurs de croissance ou la capacité des bactéries à modifier l'équilibre hormonal de la plante (Vacheron et al., 2013) conduisant à une augmentation de la croissance racinaire et donc à une meilleure prospection du sol par les racines. Les bactéries PGPR peuvent aussi modifier directement la disponibilité de N ou de P par divers mécanismes (Richardson et al., 2009) qui seront abordés dans les paragraphes suivants.

## 2.3. Consommateurs des communautés telluriques fongiques et bactériennes : importance de la microfaune

Les communautés microbiennes du sol nourrissent le niveau trophique supérieur
représenté par la microfaune qui comprend notamment les protistes (ou également appelés protozoaires), les nématodes et les collemboles (on peut trouver une description très précise de ces organismes avec une galerie photo très fournie dans l'atlas européen de la biodiversité des sols qui est disponible gratuitement sur internet ; http://www.gessol.fr/atlas). D'autres groupes tels que les rotifères ou les tardigrades peuvent également consommer les microorganismes du sol (voir chapitre 6 de cet ouvrage).

## 2.3.1. Les protozoaires

Les protozoaires sont des eucaryotes unicellulaires, dont la taille varie entre 3 et 250 µm mais certains peuvent avoir un diamètre dépassant 1 mm (Atlas Européen de la Biodiversité des Sols, 2013). Le règne des protistes auquel les protozoaires appartiennent est un groupe polyphylétique, ce qui rend leur quantification par des outils moléculaires très difficile. Ces organismes existent dans de nombreux écosystèmes mais il leur faut absolument un film d'eau pour assurer leur mobilité et leur alimentation. L'identification des protozoaires est basée sur leur type de locomotion et leurs structures morphologiques, ce qui nécessite parfois un microscope électronique. Environ 50 000 espèces ont été décrites (Gobat et al., 1998). Dans le sol, les protozoaires sont caractérisés par leur capacité à former des kystes résistants ce qui leur permet de survivre à la sécheresse ou à d'autres conditions défavorables. Communément, quatre types morphologiques sont décrits : (i) les amibes nues, (ii) les amibes à thèque, (iii) les ciliés et (iv) les flagellés, qui consomment tous des bactéries. Il est intéressant de noter que certaines amibes appelées Vampyrellides consomment des champignons en pratiquant des perforations circulaires dans les parois cellulaires fongiques à l'aide des enzymes qu'elles produisent. Les amibes aspirent alors le cytoplasme de la cellule fongique avant de s'attaquer à la suivante (Atlas Européen de la Biodiversité des Sols, 2013). Ces amibes s'attaquent à de nombreux types différents de champignons, incluant des pathogènes racinaires tels que Gaeumannomyces graminis, l'agent causal du piétin-échaudage du blé (Atlas Européen de la Biodiversité des Sols, 2013). Ces organismes régulent donc les populations bactériennes et fongiques du sol, ces dernières pouvant être pathogènes, et assurent une redistribution d'énergie et de nutriments dans le sol et dans le réseau trophique en servant eux-mêmes de proie à d'autres organismes.

## 2.3.2. Les nématodes

Les nématodes, qui sont les métazoaires les plus abondants de la terre, sont caractérisés par une incroyable diversité de fonctions qui peuvent intervenir à plusieurs niveaux trophiques de la chaîne alimentaire du sol. Certains se nourrissent sur les plantes et les algues (premier niveau trophique) ; d'autres sont des brouteurs qui se nourrissent de bactéries et de champignons (deuxième niveau trophique) ; et certains se nourrissent d'autres nématodes (niveaux trophiques supérieurs) (Yeates et al., 1993). Les nématodes peuvent être classés en cinq grands groupes en fonction de la morphologie de leurs pièces buccales et du pharynx qui est caractéristique de leur régime alimentaire : (i) les bactérivores qui consomment uniquement des bactéries, (ii) les fongivores qui perforent la