# Comment traduire les résultats de la recherche en solution sur le terrain : Exemple de la lutte intégrée contre le parasitisme

Maurice Mahieu

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Maurice Mahieu. Comment traduire les résultats de la recherche en solution sur le terrain : Exemple de la lutte intégrée contre le parasitisme. Master 1 Biologie Santé Alimentation, 2017. hal-02791777

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INRA
SCIENCE & IMPACT

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# Comment traduire les résultats de la recherche en solution sur le terrain : Exemple de la lutte intégrée contre le parasitisme

M. Mahieu, INRA-URZ
maurice.mahieu@antilles.inra.fr
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# Le problème
# Parasitisme à Nématodes gastro-intestinaux (NGI)

## Fort impact en Zone Tropicale Humide

* Écologie (0°C, HR)

* Chargements élevés

### Pertes de production

mortalité + morbidité

15% → >50%

Aumont, G., R. Pouillot, R. Simon, G. Hostache, N. Barre, H. Varo (1997).
"Parasitisme digestif des petits ruminants dans les Antilles françaises." INRA
Productions Animales 10(1): 79-89. http://www6.inra.fr/productions-animales/Articles-1997-Volume-10/Numero-1-1997/Parasitisme-digestif-des-petits-ruminants-dans-les-Antilles-françaises

Mandonnet, N., V. Ducrocq, R. Arquet and G. Aumont (2003). "Mortality of Creole kids during infection with gastro-intestinal strongyles: a survival analysis." Journal of Animal Science 81: 2401-2408.

http://dx.doi.org/10.2527/2003.81102401x

Mandonnet, N., M. Bachand, M. Mahieu, R. Arquet, F. Baudron, L. Abinne-Molza, H. Varo and G. Aumont (2005). "Impact on productivity of peri-parturient rise in fecal egg counts in Creole goats in the humid tropics." Veterinary

Parasitology 134: 249-259. http://dx.doi.org/10.1016/j.vetpar.2005.07.019

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# Approche "classique" du problème

Vision "pastorienne" ou "industrielle" du parasitisme

Problème : parasite(s) = pertes économiques

Solution : détruire les parasites avec un médicament approprié

À partir des années 1940, et surtout 1960-1990, mise au point par l'industrie pharmaceutique de médicaments :

* Très efficaces (>99%)

* Peu toxique pour les animaux d'élevage (marge de sécurité)

* Bon marché

* Faciles d'emploi
# Approche "classique" du problème

Au début tout va bien...

Traitement systématique des troupeaux
=

Chute drastique des populations parasitaires

On entrevoit la possibilité d'une éradication, en traitant
toutes les 2 à trois semaines jusqu'à épuisement des
populations de larves infestantes...

Applications en Afrique du Sud, Nouvelle Zélande...
Les résistances aux anthelminthiques sont de plus en plus fréquentes

<table><thead><tr><td></td><td>Date mise en marché</td><td>1ère résistance rapportée</td><td>Répartition des pop. Vers résistants</td></tr></thead><tbody><tr><td>Benzimidazoles BZ (thiabendazole...)</td><td>1961</td><td>1964</td><td>mondiale</td></tr><tr><td>lévamisole</td><td>1970</td><td>1979</td><td>mondiale</td></tr><tr><td>ivermectine</td><td>1981</td><td>1988</td><td>Tropiques et sub-tropiques</td></tr><tr><td>moxidectine</td><td>1991</td><td>1995</td><td>ponctuelle</td></tr></tbody></table>

(d'après Kaplan, R. M. (2004). "Drug resistance in nematodes of veterinary importance: a status report." Trends in Parasitology 20(10): 477-481. http://dx.doi.org/10.1016/j.pt.2004.08.001)
"plus efficace le médicament, plus forte la pression de sélection, plus rapide la diffusion des allèles de résistance pré-existant"

Ex : sur troupeau chevreaux sevrés, déparasités tous les deux mois
(INRA, domaine de Gardel)

Haemonchus contortus

Netobimin 1,5 années → Résistance

Ivermectine 3 années → Résistance

Trichostrongylus colubriformis

Levamisole 2 années → Résistance

Depuis 11 ans, Moxidectine... → ???
"plus efficace le médicament..."

Ex : enquête sur les troupeaux des adhérents de la coopérative des éleveurs de Petits Ruminants de Guadeloupe Mahieu, M., B. Ferré, M.

Madassamy and N. Mandonnet (2014). "Fifteen years later, anthelmintic resistances have dramatically spread over goat farms in Guadeloupe." Veterinary Parasitology 205(1-2): 379-384. http://dx.doi.org/10.1016/j.vetpar.2014.07.029

<table><thead><tr><td>Anthelminthique</td><td>Élevages testés</td><td>Élevages avec résistance</td></tr></thead><tbody><tr><td>Benzimidazoles "Hapadex", "Panacur", etc...</td><td>15</td><td>15</td></tr><tr><td>Levamisole "Treminthe", "Polystrongle", etc...</td><td>9</td><td>7</td></tr><tr><td>Ivermectine "Ivomec", "Oramec"</td><td>17</td><td>14</td></tr><tr><td>Moxidectine "Cydectine"</td><td>9</td><td>2</td></tr></tbody></table>
Que connait-on pour concevoir un système de contrôle des parasites qui ne repose pas uniquement sur des médicaments ?
<figure><img src="image_8.png" /><figcaption>Le cycle biologique du parasite (des parasites)</figcaption></figure>
Le cycle biologique du parasite (des parasites)

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Description qualitative
Le cycle biologique du parasite (des parasites)

<figure><img src="image_10.png" /></figure>
La dynamique de population des stades libres des parasites en milieu tropical humide.

* Aumont, G. and L. Gruner (1989). "Population evolution of the free-living stage of goat gastrointestinal nematodes on herbage under tropical conditions in Guadeloupe (French West Indies)." *International Journal for Parasitology* **19**(5): 539-546. http://dx.doi.org/10.1016/0020-7519(89)90084-2

* Banks, D. J. D., R. Singh, I. A. Barger, B. Pratap and L. F. Le Jambre (1990). "Development and survival of infective larvae of *Haemonchus contortus* and *Trichostrongylus colubriformis* on pasture in a tropical environment." *International Journal for Parasitology* **20**(2): 155-160. http://dx.doi.org/10.1016/0020-7519(90)90095-5
Modélisation de la dynamique de population des L3 sur le pâturage (Z. tropic. humide)
Devenir d'un dépôt unique d'œufs de NGI (Aumont et Gruner, 1989)

Fonction croissance:

Nedler model (Debouche, 1979)

$$
y = M/(1+(n*(\exp(-1*(tps-a)/b))))^{(1/n)}
$$

$$
\text{Avec } M = 390
$$

$$
a = 11
$$

$$
b = 2.4
$$

$$
n = -0.004
$$

Fontion mortalité

cumulative Weibull model(Dell, 1983)

$$
y' = y * \exp(-\mu * ((tps_a)^2))
$$

Avec $\mu u = 0.0113$

<figure><img src="image_11.png" /></figure>

Debouche C. 1979. Présentation coordonnée de différents modèles de croissance. *Revue de Statistique Appliquée*. 27(4): 5-22.

http://archive.numdam.org/ARCHIVE/RSA/RSA_1979_27_4/RSA_1979_27_4_5_0/RSA_1979_27_4_5_0.pdf

Dell T. R., Robertson J. L., Haverty M. I. 1983. Estimation of Cumulative Change of State with the Weibull Function. Bulletin of the ESA. 29(4):

38-40. http://www.ingentaconnect.com/content/esa/besa/1983/00000029/00000004/art00010

. Aumont, G. and L. Gruner (1989). "Population evolution of the free-living stage of goat gastrointestinal nematodes on herbage under tropical conditions in Guadeloupe (French West Indies)." *International Journal for Parasitology* 19(5): 539-546. http://dx.doi.org/10.1016/0020-7519(89)90084-2
Gestion du pâturage

<figure><img src="image_12.png" /></figure>

Valable zone
tropicale
humide !

5 parcs,
1 semaine
par parc

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Nombre de L3 dans la strate herbacée
pour 1000 oeufs déposés par jour pendant 7 jours

<figure><img src="image_14.png" /></figure>
La quantité de L3 sur le pâturage dépend aussi du nombre d'œufs déposés, donc du chargement animal et de leur charge parasitaire

En ordre de grandeur, 1 t de ruminants ingère 20 kg de MS/j et rejette 10 kg de MS/j, soit environ 20 kg de fèces à 50%MS

Si la charge parasitaire correspond à 1000 opg, 1 t de ruminants rejette chaque jour 20 $10^6$ œufs de parasites chaque jour

*Dans un système pâturé stable, en moyenne la charge parasitaire est constante*

Diminuer le chargement des hôtes devrait donc diminuer la contamination du pâturage, donc le niveau de recontamination et le niveau d'excrétion
Mise en pratique :
Diminuer le risque de ré-infestation

Associer les Petits Ruminants à des animaux (très) résistants aux NGI des PR

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Mise en pratique :
Diminuer le risque de ré-infestation

Associer les Petits Ruminants à des animaux (très) résistants aux NGI des PR

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Mahieu, M. (2013). "Effects of stocking rates on gastrointestinal nematode infection levels in a goat/cattle rotational stocking system." Veterinary Parasitology **198**: 136-144.

http://dx.doi.org/10.1016/j.vetpar.2013.08.029
→ interactions hôtes-parasites (cf mécanismes immunitaires etc)

<table><caption>TABLE 2—MEAN PERCENTAGES OF LABELLED LARVAE ESTABLISHING AT 3-WEEKLY INTERVALS IN SHEEP EXPOSED TO FOUR RATES OF L3 INTAKE</caption><thead><tr><th rowspan="2">L3<br>per<br>week</th><th colspan="5">Mean % establishing after week:</th></tr><tr><th>1</th><th>4</th><th>7</th><th>10</th><th>13</th></tr></thead><tbody><tr><td>600</td><td>30.7</td><td>58.0</td><td>5.9</td><td>2.6</td><td>5.7</td></tr><tr><td>1200</td><td>34.1</td><td>46.4</td><td>7.3</td><td>2.1</td><td>1.3</td></tr><tr><td>2400</td><td>53.4</td><td>45.2</td><td>2.7</td><td>1.0</td><td>0.0</td></tr><tr><td>4800</td><td>42.4</td><td>35.3</td><td>7.7</td><td>1.7</td><td>0.1</td></tr><tr><td>Mean</td><td>40.0</td><td>46.1</td><td>5.8</td><td>1.8</td><td>0.8</td></tr><tr><td>S.E.</td><td>4.2</td><td>4.2</td><td>4.1</td><td>3.9</td><td>4.5</td></tr></tbody></table>

<table><caption>TABLE 3—MEAN PERCENTAGES OF ESTABLISHING LARVAE ARRESTED AT THE EL4 STAGE AT 3-WEEKLY INTERVALS IN SHEEP EXPOSED TO FOUR RATES OF LARVAL INTAKE</caption><thead><tr><th rowspan="2">L3<br>per<br>week</th><th colspan="5">Mean % arrested after week:</th></tr><tr><th>1</th><th>4</th><th>7</th><th>10</th><th>13</th></tr></thead><tbody><tr><td>600</td><td>0.0</td><td>2.8</td><td>46.9</td><td>79.5</td><td>59.4</td></tr><tr><td>1200</td><td>0.0</td><td>20.9</td><td>72.4</td><td>71.6</td><td>87.0</td></tr><tr><td>2400</td><td>0.1</td><td>24.6</td><td>24.3</td><td>60.4</td><td>*</td></tr><tr><td>4800</td><td>0.1</td><td>50.7</td><td>63.1</td><td>67.6</td><td>19.4</td></tr><tr><td>Mean</td><td>0.0</td><td>22.0</td><td>52.3</td><td>68.9</td><td>61.3</td></tr><tr><td>S.E.</td><td>7.4</td><td>6.9</td><td>6.7</td><td>7.6</td><td>11.2</td></tr></tbody></table>

*No labelled larvae recovered from this group.
# Relations hôtes-parasites :
Quelques remarques

Du coté de l'hôte

détecter le parasite

être sélectif dans la réponse

ne pas sur-réagir

## Complexité des mécanismes

- Permet régulations à différents niveaux

- Limite les possibilités de contournement

- Fortes variations entre individus

- Non-linéarité des réponses

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Mahieu, M. (2013). "Effects of stocking rates on gastrointestinal nematode infection levels in a goat/cattle rotational stocking system." Veterinary Parasitology 198: 136-144.

http://dx.doi.org/10.1016/j.vetpar.2013.08.029

## Mécanismes immunitaires sous contrôle génétique, en interaction avec le milieu
Mécanismes immunitaires sous contrôle génétique, en interaction avec le milieu

* Mandonnet, N., A. Menendez-Buxadera, R. Arquet, M. Mahieu, M. Bachand and G. Aumont (2006). "Genetic variability in resistance to gastrointestinal strongyles during early lactation in Creole goats." *Animal Science* **82**(3): 283-287.
http://dx.doi.org/10.1079/ASC200640

* Mandonnet, N., G. Aumont, R. Arquet, H. Varo, L. Gruner, J. Bouix and J. Vu Tien Khang (2001). "Assessment of genetic variability of resistance to gastrointestinal nematode parasites in Creole goats in the humid tropics." *Journal of Animal Science* **79**(7): 1706-1712. http://dx.doi.org/10.2527/2001.7971706x

* Bambou, J. C., T. Larcher, W. Cei, P. J. Dumoulin and N. Mandonnet (2013). "Effect of Experimental Infection with *Haemonchus contortus* on Parasitological and Local Cellular Responses in Resistant and Susceptible Young Creole Goats." *Biomed Research International*(Article ID 902759): 1-9.
http://dx.doi.org/10.1155/2013/902759
Mécanismes immunitaires nécessitent acides aminés pour synthèse
anticorps, différenciation cellules immunitaire, réparations cellulaires...

Bambou, J. C., H. Archimède, R. Arquet, M. Mahieu, G. Alexandre, E. González-Garcia and N. Mandonnet (2011). "Effect of dietary supplementation on resistance to experimental infection with *Haemonchus contortus* in Creole kids." *Veterinary Parasitology* **178**(3-4): 279-285. http://dx.doi.org/10.1016/j.vetpar.2011.01.030

Interactions génétique-nutrition modulent la réponse de l'hôte aux parasites

Bambou, J. C., R. Arquet, H. Archimede, G. Alexandre, N. Mandonnet and E. Gonzalez-Garcia (2009). "Intake and digestibility of naive kids differing in genetic resistance and experimentally parasitized (indoors) with *Haemonchus contortus* in two successive challenges." *Journal of Animal Science* **87**(7): 2367-2375. http://dx.doi.org/10.2527/jas.2008-1702
Mise en pratique :
Renforcer les défenses des hôtes

Schéma de sélection incluant des critères de résistance aux parasites

Aspects organisationnels fondamentaux

Amélioration de l'alimentation si nécessaire
Les stades parasitaires vivent dans la lumière du tube digestif, au contact des digestats

Possibilité d'utiliser des plantes contenant des métabolites secondaires néfastes aux parasites

diminution du taux d'installation

diminution de la durée de vie

diminution de la fertilité

diminution de la viabilité des œufs ...

Ex: plantes contenant des tanins condensés TC

Si possible apport simultané de protéines et de TC

Feuilles de manioc, *Leucaena leucocephala*...
# Fourrages à activité anthelminthique

Certains métabolites secondaires limiteraient le développement des œufs de NGI en L3

<figure><img src="image_18.png" /></figure>

<figure><img src="image_19.png" /></figure>

Marie-Magdeleine, C. et al., 2010, Effect of cassava (Manihot esculenta) foliage on nutrition, parasite infection and growth of lambs, Small Ruminant Research, http://dx.doi.org/10.1016/j.smallrumres.2010.04.024

Marie-Magdeleine, C. et al., 2010, Effect of banana foliage (Musa x paradisiaca) on nutrition, parasite infection and growth of lambs, Livestock Science, 131 (2/3), 234-239 http://dx.doi.org/10.1016./livsci.2010.04.006
Collecte ou récolte de fourrages à tanins

Conditionnement pour distribution au pâturage

Aspects logistiques importants
## Soigner les animaux malades

Et si ce n'est pas suffisant...

Comment utiliser les médicaments de façon
plus durable ?
# Traitements anthelminthiques ciblés

Importance du concept de "refuge", permettant aux parasites sensibles de survivre et de "diluer" les allèles de résistance

Van Wyk, J. A. (2001). "Refugia - overlooked as perhaps the most potent factor concerning the development of anthelmintic resistance."

*Onderstepoort Journal of Veterinary Research 68(1): 55-67
# Soigner les animaux malades

## Modèle théorique simplifié (loi de Hardy-Weinberg)

<table><tr><td>p<sub>0</sub> (fréq allèle r)</td><td>0.001</td><td>proportion de la</td><td>90%</td></tr><tr><td>s<sub>0</sub> (val select SS)</td><td>0</td><td>population</td><td>50%</td></tr><tr><td>s<sub>1</sub> (val select Sr)</td><td>0.01</td><td>parasitaire soumise</td><td>30%</td></tr><tr><td>s<sub>2</sub> (val select rr)</td><td>1</td><td>à la sélection</td><td></td></tr></table>

<figure><img src="image_20.png" /></figure>

Weinberg, W. (1908). "Über den Nachweis des Vererbung beim Menschen." JhVerVaterlNaturkunde Württemb(64): 369-382.
Hardy, G. H. (1908). "Mendelian proportions in a mixed population." Science 28: 49-50
## Soigner les animaux malades

### Traitements anthelminthiques ciblés

**Ex : méthode Famacha© appliquée au contrôle d'Haemonchus contortus**

#### Haemonchus hématophage

<figure><img src="image_21.png" /></figure>

Bath G. F. et al., 1996, The "FAMACHA" ovine anaemia guide to assist with the control of haemonchosis, 7th annual congress of the livestock health and production group of the South African Veterinary Association, Port Elizabeth, 152-156
## Soigner les animaux malades

### Conséquences de l'application de Famacha© à un troupeau de chèvres créoles pendant la période d'allaitement

#### Estimation de la taille du refuge (Moyenne : 79%)

(% des œufs de SGI déposés par des animaux n'ayant pas encore été traités)

<figure><img src="image_22.png" /></figure>

Mahieu, M., R. Arquet, T. Kandassamy, N. Mandonnet and H. Hoste (2007). "Evaluation of targeted drenching using Famacha(c) method in Creole goat: reduction of anthelmintic use, and effects on kid production and pasture contamination." Veterinary Parasitology 146(1/2): 135-147. http://dx.doi.org/10.1016/j.vetpar.2007.02.003
## Soigner les animaux malades

Traitements ciblés sur adultes : OK

Sur jeunes parasitose à évolution très rapide

* Intérêt traitements "stratégiques"

* Partager population parasitaire des adultes

* Pâturage "en avant" des sevrés

Gérer le parasitisme **et** les ressources
fourragères à l'échelle de l'élevage
<figure><img src="image_23.png" /></figure>

Mahieu, M., V. Gauthier, R. Arquet, B. Calif, H. Archimède and N. Mandonnet (2015). "Feasibility of a "leader-follower" grazing system instead of specialised paddocks with regard to integrated gastrointestinal control in small ruminant farming." *Tropical Animal Health and Production* **47**(4): 773-778. http://dx.doi.org/10.1007/s11250-015-0774-y
On dispose d'un corpus de connaissances permettant de construire un système de contrôle intégré du parasitisme, conçu comme un élément du système de pâturage, lui-même une composante essentielle de la majorité des systèmes d'élevage de ruminants
Renforcer les défenses de l'hôte

Pâturage tournant mixte bovins - PR

Diminuer le risque de ré-infestation

Pâturage tournant

Densité de L3
Semaines après dépôt œufs

Fauche intercalaire

Irrigation - Soleil +

Soigner les animaux malades

Plantes anthelminthiques (tanins...)

Insectes, Vers, Oiseaux...

Champignons nématophages ?

Sélection résistance génétique

Traitements ciblés (Famacha©...)
+
Pâturage "en avant" des jeunes

Alimentation protéines & énergie

Vaccins?

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<figure><img src="image_29.png" /></figure>

Pâturage tournant
Certains éléments peuvent être décidés à l'échelon individuel, avec un effet à court terme, bien que tous ne soient pas forcément accessibles
Renforcer les défenses de l'hôte

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Sélection résistance génétique

Vaccins?

Alimentation protéines & énergie

Traitements ciblés (Famacha©...) + Pâturage "en avant" des jeunes

Soigner les animaux malades

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Plantes anthelminthiques (tanins...)

Pâturage tournant mixte bovins - PR

Diminuer le risque de ré-infestation

Densité de L3

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Semaines après dépôt œufs

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Insectes, Vers, Oiseaux...

Pâturage tournant

Fauche intercalaire

Irrigation - Soleil +

Champignons nématophages ?
D'autres nécessitent une organisation professionnelle stable sur le long terme, ou la mise en place d'une filière spécifique
Renforcer les défenses de l'hôte

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Soigner les animaux malades

Traitements ciblés
(Famacha®...)
+
Pâturage "en avant" des jeunes
Une autre approche :

Stratégies d'adoption de méthodes de contrôle intégré du parasitisme gastro-intestinal

**Un point clé** : la prise de conscience de l'échec de l'approche "classique"
reposant uniquement sur des traitements anthelminthiques systématiques

**Une première étape** : l'adoption de traitements ciblés (par ex. Famacha©) pour conserver l'efficacité résiduelle des anthelminthiques

⇒ changement de paradigme (= de manière de penser le parasitisme et son contrôle)

**Étapes suivantes** : en fonction des possibilités de chaque élevage, adoption d'éléments de contrôle intégré :

⇒ gestion de la population parasitaire à l'échelle de l'élevage

⇒ adaptation du système de pâturage à la dynamique des stades libres

⇒ alimentation équilibrée

⇒ choix des races

⇒ sélection sur des critères de résistance

⇒ utilisation de fourrages à tanins...

⇒ association d'espèces au pâturage

⇒ ...
Les connaissances nouvelles présentées dans cet exposé ont été acquises
grâce au soutien financier de l'Europe (FEDER, FSE), de la France et de la
Région Guadeloupe (dont les projets AGROECOTROP & AGROECODIV)

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Liberté • Égalité • Fraternité

RÉPUBLIQUE FRANÇAISE

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