Figures and Tables

<figure><img src="image_46.png" /><figcaption>**Figure 1.** Genetic clustering and genetic differentiation of *C. obsoletus*. Results of the genetic clustering analyses performed with GENELAND (a) and STRUCTURE (b), as well as smoothing of pairwise measures performed with MAPI and based on (c) Rousset's ($a_R$) and (d) FCA inter-individual genetic distances (see the text for further details). One specific color has been assigned to each genetic cluster in panels (a) and (b). In panels (c) and (d), genetic dissimilarity is represented by a color scale ranging from red (lower genetic dissimilarity) to blue (higher genetic dissimilarity).</figcaption></figure>
<figure><img src="image_47.png" /><figcaption>**Figure 2.** Results of anisotropic isolation-by-distance analyses. Polar plots show the correlation between geographical projected distances by angle and inter-individual genetic distances (a<sub>R</sub>, LKC, and FCA).</figcaption></figure>
<figure><img src="image_48.png" /><figcaption>Figure 3. Bearing analysis: correlation between genetic (a<sub>R</sub>, LKC, and FCA) and geographical distances as a function of the angle between sampling sites. Circles and crosses indicate significant and non-significant values, respectively. Abbreviations “E”, “W”, “S” and “N” refer to “East”, “West”, “South” and “North”, respectively.</figcaption></figure>
<table><caption>Tableau 1. Results of multiple regressions on distance matrices (MRDM) and additional parameters derived from commonality analysis (CA). Pearson's correlation coefficient (r), significant regression coefficient (β), as well as unique (U) and common (C) contributions of environmental distances to the variance in the dependent variable. [C]/[R] indicate if the considered environmental raster was treated as a conductance or as a resistance factor, and k corresponds to the re-scaling parameter used to transform the initial raster file.</caption><thead><tr><th></th><th>k</th><th>r</th><th>β</th><th>U</th><th>C</th></tr></thead><tbody><tr><td colspan="6"><strong>FCA</strong></td></tr><tr><td>Cattle density [C]</td><td>1000</td><td>0.1733</td><td>0.1551</td><td>0.0221</td><td>0.0079</td></tr><tr><td>Grassland [R]</td><td>1000</td><td>0.1080</td><td>0.0637</td><td>0.0037</td><td>0.0079</td></tr><tr><td colspan="6"><strong>aR</strong></td></tr><tr><td>Elevation [R]</td><td>100</td><td>0.0254</td><td>-0.9945</td><td>0.00044</td><td>0.0002</td></tr><tr><td>Elevation [R]</td><td>1000</td><td>0.0291</td><td>0.9860</td><td>0.00048</td><td>0.0004</td></tr><tr><td>Grassland [R]</td><td>100</td><td>0.0448</td><td>0.2279</td><td>0.00005</td><td>0.0020</td></tr><tr><td>Grassland [R]</td><td>1000</td><td>0.0539</td><td>-0.1483</td><td>0.00002</td><td>0.0029</td></tr><tr><td>Urban areas [R]</td><td>100</td><td>0.0725</td><td>-0.1279</td><td>0.00014</td><td>0.0051</td></tr><tr><td>Urban areas [R]</td><td>1000</td><td>0.0879</td><td>0.2156</td><td>0.00049</td><td>0.0072</td></tr></tbody></table>
Supplementary informations

<table><caption>Tableau S1. Sampling sites and associated genetic diversity. N: sample size, Ho: observed heterozygosity, Hs: expected heterozygosity, FIS: Fixation index</caption><thead><tr><th>Population name (department number)</th><th>Longitude</th><th>Latitude</th><th>N</th><th>Ho</th><th>Hs</th><th>FIS</th></tr></thead><tbody><tr><td>MONTREAL-LA-CLUSE (01)</td><td>5.566</td><td>46.172</td><td>12</td><td>0.780</td><td>0.849</td><td>0.077</td></tr><tr><td>CHAUFFOUR-LES-BAILLY (10)</td><td>4.298</td><td>48.205</td><td>7</td><td>0.762</td><td>0.832</td><td>0.078</td></tr><tr><td>VAUDREVILLE (50)</td><td>-1.365</td><td>49.512</td><td>3</td><td>0.667</td><td>0.712</td><td>0.049</td></tr><tr><td>CANISY (50)</td><td>-1.178</td><td>49.070</td><td>10</td><td>0.736</td><td>0.773</td><td>0.036</td></tr><tr><td>GUDMONT-VILLIERS (52)</td><td>5.139</td><td>48.327</td><td>9</td><td>0.765</td><td>0.795</td><td>0.034</td></tr><tr><td>PONTIVY (56)</td><td>-2.981</td><td>48.080</td><td>3</td><td>0.606</td><td>0.864</td><td>0.304</td></tr><tr><td>WAMBRECHIES (59)</td><td>3.028</td><td>50.675</td><td>2</td><td>0.545</td><td>0.909</td><td>0.364</td></tr><tr><td>HUCQUELIERS (62)</td><td>1.921</td><td>50.570</td><td>11</td><td>0.711</td><td>0.813</td><td>0.123</td></tr><tr><td>SCHWENHEIM (67)</td><td>7.410</td><td>48.710</td><td>12</td><td>0.764</td><td>0.807</td><td>0.044</td></tr><tr><td>ORBEY (68)</td><td>7.171</td><td>48.119</td><td>1</td><td>0.818</td><td>-</td><td>-</td></tr><tr><td>TORCE-EN-VALLEE (72)</td><td>0.409</td><td>48.126</td><td>5</td><td>0.691</td><td>0.759</td><td>0.081</td></tr><tr><td>ERCOURT (80)</td><td>1.722</td><td>50.046</td><td>10</td><td>0.800</td><td>0.837</td><td>0.051</td></tr><tr><td>FRENELLE-LA-GRANDE (88)</td><td>6.088</td><td>48.356</td><td>9</td><td>0.727</td><td>0.796</td><td>0.092</td></tr><tr><td>LAPALISSE (03)</td><td>3.615</td><td>46.230</td><td>4</td><td>0.705</td><td>0.830</td><td>0.122</td></tr><tr><td>LAGORCE (07)</td><td>4.416</td><td>44.494</td><td>14</td><td>0.734</td><td>0.819</td><td>0.114</td></tr><tr><td>CASSANIOUZE (15)</td><td>2.346</td><td>44.655</td><td>12</td><td>0.727</td><td>0.794</td><td>0.071</td></tr><tr><td>UNVERRE (28)</td><td>1.034</td><td>48.178</td><td>5</td><td>0.782</td><td>0.830</td><td>0.041</td></tr><tr><td>CERE-LA-RONDE (37)</td><td>1.193</td><td>47.221</td><td>14</td><td>0.734</td><td>0.832</td><td>0.117</td></tr><tr><td>BUEIL-EN-TOURAINE (37)</td><td>0.519</td><td>47.615</td><td>12</td><td>0.716</td><td>0.790</td><td>0.080</td></tr><tr><td>PARCEY (39)</td><td>5.480</td><td>47.029</td><td>6</td><td>0.773</td><td>0.840</td><td>0.076</td></tr><tr><td>PLASNE (39)</td><td>5.665</td><td>46.788</td><td>5</td><td>0.727</td><td>0.820</td><td>0.104</td></tr><tr><td>LA MAROLLE-EN-SOLOGNE (41)</td><td>1.811</td><td>47.578</td><td>10</td><td>0.736</td><td>0.829</td><td>0.100</td></tr><tr><td>SAINT-DENIS-LES-REBAIS (77)</td><td>3.194</td><td>48.838</td><td>4</td><td>0.773</td><td>0.811</td><td>0.053</td></tr><tr><td>LIEUREY (27)</td><td>0.495</td><td>49.212</td><td>7</td><td>0.662</td><td>0.781</td><td>0.132</td></tr><tr><td>CHEVIRE-LE-ROUGE (49)</td><td>-0.229</td><td>47.605</td><td>6</td><td>0.848</td><td>0.821</td><td>-0.017</td></tr><tr><td>MORSAINS (51)</td><td>3.521</td><td>48.807</td><td>10</td><td>0.791</td><td>0.809</td><td>0.021</td></tr><tr><td>FILSTROFF (57)</td><td>6.541</td><td>49.328</td><td>7</td><td>0.736</td><td>0.817</td><td>0.090</td></tr><tr><td>LA CHAPELLE-D'ANDAINE (61)</td><td>-0.468</td><td>48.522</td><td>1</td><td>0.727</td><td>-</td><td>-</td></tr><tr><td>SCHW OBSHEIM (67)</td><td>7.574</td><td>48.227</td><td>10</td><td>0.736</td><td>0.796</td><td>0.064</td></tr><tr><td>LA CHAPELLE-THECLE (71)</td><td>5.096</td><td>46.540</td><td>2</td><td>0.773</td><td>0.773</td><td>-0.017</td></tr><tr><td>SAINT-THIBAUD-DE-COUZ (73)</td><td>5.827</td><td>45.475</td><td>7</td><td>0.753</td><td>0.807</td><td>0.057</td></tr><tr><td>HERICY (77)</td><td>2.791</td><td>48.448</td><td>10</td><td>0.809</td><td>0.819</td><td>0.012</td></tr><tr><td>GAMBAIS (78)</td><td>1.689</td><td>48.788</td><td>11</td><td>0.719</td><td>0.788</td><td>0.083</td></tr><tr><td>NOMPATELIZE (88)</td><td>6.849</td><td>48.333</td><td>1</td><td>0.818</td><td>-</td><td>-</td></tr><tr><td>VENOY (89)</td><td>3.650</td><td>47.792</td><td>7</td><td>0.766</td><td>0.801</td><td>0.038</td></tr><tr><td>CHAUSSY (95)</td><td>1.694</td><td>49.119</td><td>4</td><td>0.750</td><td>0.777</td><td>-0.001</td></tr><tr><td>LE PLANTAY (01)</td><td>5.059</td><td>46.018</td><td>7</td><td>0.712</td><td>0.783</td><td>0.100</td></tr><tr><td>NEUVY (03)</td><td>3.284</td><td>46.549</td><td>13</td><td>0.762</td><td>0.794</td><td>0.032</td></tr><tr><td>VERNOUX-EN-VIVARAIS (07)</td><td>4.652</td><td>44.915</td><td>8</td><td>0.670</td><td>0.799</td><td>0.176</td></tr><tr><td>CHANCEAUX (21)</td><td>4.717</td><td>47.519</td><td>7</td><td>0.740</td><td>0.802</td><td>0.073</td></tr><tr><td>ADAM-LES-PASSAVANT (25)</td><td>6.363</td><td>47.298</td><td>4</td><td>0.682</td><td>0.799</td><td>0.130</td></tr><tr><td>CREPOL (26)</td><td>5.086</td><td>45.180</td><td>13</td><td>0.685</td><td>0.752</td><td>0.078</td></tr><tr><td>COBONNE (26)</td><td>5.067</td><td>44.739</td><td>11</td><td>0.727</td><td>0.836</td><td>0.124</td></tr><tr><td>CHIDDES (58)</td><td>3.915</td><td>46.872</td><td>2</td><td>0.773</td><td>0.750</td><td>-0.050</td></tr><tr><td>MONT-LE-VERNOIS (70)</td><td>6.060</td><td>47.617</td><td>7</td><td>0.766</td><td>0.816</td><td>0.049</td></tr><tr><td>MARIGNY-SAINT-MARCEL (74)</td><td>5.990</td><td>45.823</td><td>13</td><td>0.720</td><td>0.811</td><td>0.112</td></tr></tbody></table>
<table><caption>Tableau S2. Reference sequences used for specific assignation.</caption><thead><tr><th>Species</th><th>Accession number</th><th>Origin</th></tr></thead><tbody><tr><td>Culicoides abchazicus</td><td>MK760081</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides abchazicus</td><td>MK760082</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides alachua</td><td>MK760088</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides chiopterus</td><td>KT278212</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides chiopterus</td><td>KM941505</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides chiopterus</td><td>KM940185</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides dewulfi</td><td>KJ162977</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides montanus</td><td>MK760206</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides montanus</td><td>MK760202</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides montanus</td><td>MK760207</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides montanus</td><td>MK760205</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus</td><td>DQ162811</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus</td><td>HM022839</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus</td><td>HM022842</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus</td><td>HM022856</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus</td><td>HQ824374</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus</td><td>KJ624104</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus clade dark</td><td>KR057928</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus clade dark</td><td>KR057935</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus clade dark</td><td>KR057940</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus clade dark</td><td>KR057929</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus clade dark</td><td>KR057930</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus clade dark</td><td>KR057932</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus clade O1</td><td>HQ824371</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus clade O1</td><td>HQ824378</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus clade O1</td><td>JQ620132</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus clade O2</td><td>HQ824381</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus clade O2</td><td>HQ824382</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus clade O2</td><td>HQ824383</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus clade O2</td><td>HQ824384</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus clade O3</td><td>JQ620144</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus clade O3</td><td>JQ978454</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides obsoletus clade O3</td><td>JQ978459</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides sanguisuga</td><td>MK760237</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides sanguisuga</td><td>MK760238</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides scoticus</td><td>HM022865</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides scoticus</td><td>HM022875</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides scoticus</td><td>KJ624126</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides scoticus</td><td>KT186881</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides sinanoensis</td><td>MK760244</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides sinanoensis</td><td>MK760242</td><td>GenBank</td></tr><tr><td>Culicoides sp.</td><td>GMGRC1056-13</td><td>BOLD Systems</td></tr><tr><td>Culicoides sp.</td><td>GMGRC1000-13</td><td>BOLD Systems</td></tr><tr><td>Culicoides sp.</td><td>GMGRD2587-13</td><td>BOLD Systems</td></tr></tbody></table>
<table><caption>**Tableau S3.** Origin and numbers of individuals used to build up the DNA library necessary for the development of the microsatellite markers.</caption><thead><tr><td>Origin</td><td>Number of individuals</td><td>Collection date</td></tr></thead><tbody><tr><td>France, Loire</td><td>1</td><td>June 2012</td></tr><tr><td>France, Pyrénées-Atlantique</td><td>1</td><td>June 2012</td></tr><tr><td>France, Morbihan</td><td>1</td><td>July 2012</td></tr><tr><td>France, Haute-Saone</td><td>1</td><td>June 2012</td></tr><tr><td>France, Corsica</td><td>5</td><td>December 2011</td></tr><tr><td>United Kingdom, Kent</td><td>1</td><td>2014</td></tr></tbody></table>
<table><caption>Tableau S4. Primers of the 13 microsatellite markers used to genotype *C. obsoletus* populations. “DYE”: fluorochrome name, “TFm”: half denaturation temperature in degree, “bp”: base pairs.</caption><thead><tr><th>Multiplex</th><th>Locus</th><th>DYE</th><th>Repeat motif</th><th>Forward primer (5'-3')</th><th>Tm</th><th>Reverse primer (3'-5')</th><th>Tm</th><th>Size range (bp)</th><th>Accession numbers</th></tr></thead><tbody><tr><td rowspan="10">Plex1</td><td>OBSms5</td><td>FAM</td><td>(TG)15</td><td>GCTCATTTATGTAATTTGTGCC</td><td>56,4</td><td>CGAGACGGCATGTTTATCT</td><td>56,3</td><td>140-204</td><td>MT828835</td></tr><tr><td>OBSms11</td><td>FAM</td><td>(CT)12</td><td>CATCCATCCACTTTGCTCT</td><td>56,1</td><td>GGACTGTCATTCAAACAAACA</td><td>56,1</td><td>262-293</td><td>MT828838</td></tr><tr><td>OBSms2</td><td>NED</td><td>(TG)14</td><td>TGATAACAGATAACACGGAAGG</td><td>56,8</td><td>TGATGCAATAATGTCCTCGT</td><td>58,6</td><td>135-171</td><td>MT828832</td></tr><tr><td>OBSms28</td><td>NED</td><td>(CA)8</td><td>GCCGCAATTTGTGTTTT</td><td>55,5</td><td>TTCCTTGACCTGCGAAC</td><td>55,5</td><td>239-264</td><td>MT828842</td></tr><tr><td>OBSms3</td><td>VIC</td><td>(CA)13</td><td>ATTTACGCGACGATCATTT</td><td>55,8</td><td>AAAGCTCGAATACAGCACAA</td><td>56,2</td><td>140-184</td><td>MT828833</td></tr><tr><td>OBSms26</td><td>VIC</td><td>(CA)5</td><td>CGCGATACATCAAGAGGA</td><td>55,7</td><td>GTAGGGCAGCAGCAGAA</td><td>55,9</td><td>200-230</td><td>MT828841</td></tr><tr><td>OBSms4</td><td>PET</td><td>(GA)12</td><td>AATGTAGGCCAAACAGAAA</td><td>53,3</td><td>TTGCATAACAACATCATCAC</td><td>52,7</td><td>160-180</td><td>MT828834</td></tr><tr><td rowspan="6">Plex2</td><td>OBSms25</td><td>FAM</td><td>(TG)6</td><td>CCGCTTTACTCAATTCCC</td><td>55,7</td><td>ACACCCCTCTGCAAACA</td><td>55,8</td><td>200-230</td><td>MT828844</td></tr><tr><td>OBSms29</td><td>FAM</td><td>(CA)5</td><td>GTTGACCGGGACACTTTT</td><td>55,8</td><td>CATGACAAGCACGAACG</td><td>55,4</td><td>252-268</td><td>MT828843</td></tr><tr><td>OBSms6</td><td>NED</td><td>(TA)12</td><td>GACCTAATTCATAATCGTCCAA</td><td>55,8</td><td>TTAAAGCACGTTTCGATTTGT</td><td>56,1</td><td>175-201</td><td>MT828836</td></tr><tr><td>OBSms13</td><td>VIC</td><td>(CA)12</td><td>CGTTCCATCGACTCATCTT</td><td>56,1</td><td>GCTTTTACTCCTTCGTGATGT</td><td>56,1</td><td>249-287</td><td>MT828839</td></tr><tr><td>OBSms14</td><td>VIC</td><td>(AT)8</td><td>TCAAATCATTCCAAGAGCA</td><td>55,1</td><td>CCTCTCTGTGGTCTTTCGT</td><td>55,2</td><td>139-164</td><td>MT828840</td></tr><tr><td>OBSms10</td><td>PET</td><td>(AC)17</td><td>GACATGGAATCCTTAATTGG</td><td>54,5</td><td>GATTGCTTCAGACAAACACA</td><td>54,9</td><td>224-260</td><td>MT828837</td></tr></tbody></table>
<table><caption>**Tableau S5. Genetic diversity by locus.** Ho: observed heterozygosity, Hs: expected heterozygosity, FIS: Fixation index, SAD: short alleles dominance.</caption><thead><tr><th>Locus name</th><th>Alleles number</th><th>Ho</th><th>Hs</th><th>F<sub>IS</sub></th><th>SAD r<sup>2</sup></th><th>Null alleles frequency (95% confidence interval)</th><th>Association index</th></tr></thead><tbody><tr><td>OBSms10</td><td>21</td><td>0.7146</td><td>0.8856</td><td>0.1931</td><td>0.0311</td><td>0.0947 [0.0639-0.1247]</td><td>0.0280</td></tr><tr><td>OBSms11</td><td>23</td><td>0.8335</td><td>0.8816</td><td>0.0546</td><td>0.0010</td><td>0.0320 [0.0097-0.0526]</td><td>0.0063</td></tr><tr><td>OBSms13</td><td>23</td><td>0.8721</td><td>0.9097</td><td>0.0413</td><td>0.0438</td><td>0.0224 [0.0028-0.0443]</td><td>0.0205</td></tr><tr><td>OBSms14</td><td>18</td><td>0.7536</td><td>0.7767</td><td>0.0298</td><td>0.0711</td><td>0.0248 [-0.0022-0.0525]</td><td>0.0225</td></tr><tr><td>OBSms2</td><td>23</td><td>0.7248</td><td>0.8383</td><td>0.1353</td><td>0.0405</td><td>0.0727 [0.0447-0.1008]</td><td>0.0372</td></tr><tr><td>OBSms25</td><td>14</td><td>0.1972</td><td>0.6380</td><td>0.6910</td><td>0.0318</td><td>0.5600 [0.4844-0.6345]</td><td>0.0128</td></tr><tr><td>OBSms26</td><td>20</td><td>0.5663</td><td>0.8817</td><td>0.3577</td><td>0.1140</td><td>0.2260 [0.1863-0.2715]</td><td>0.0309</td></tr><tr><td>OBSms28</td><td>12</td><td>0.7086</td><td>0.7517</td><td>0.0573</td><td>0.0834</td><td>0.0171 [-0.0124-0.0490]</td><td>0.0094</td></tr><tr><td>OBSms29</td><td>9</td><td>0.3611</td><td>0.4047</td><td>0.1079</td><td>0.1084</td><td>0.0594 [0.0201-0.1112]</td><td>0.0118</td></tr><tr><td>OBSms3</td><td>26</td><td>0.7915</td><td>0.8365</td><td>0.0538</td><td>0.0451</td><td>0.0269 [0.0014-0.0536]</td><td>0.0359</td></tr><tr><td>OBSms4</td><td>13</td><td>0.8011</td><td>0.8265</td><td>0.0307</td><td>0.1070</td><td>0.0186 [-0.0057-0.0444]</td><td>0.0010</td></tr><tr><td>OBSms5</td><td>40</td><td>0.7974</td><td>0.9185</td><td>0.1318</td><td>0.0735</td><td>0.0769 [0.0511-0.1047]</td><td>0.0131</td></tr><tr><td>OBSms6</td><td>32</td><td>0.7500</td><td>0.8478</td><td>0.1154</td><td>0.0096</td><td>0.0676 [0.0387-0.0972]</td><td>-0.0132</td></tr></tbody></table>
Tableau S6. Results of univariate analyses: determination coefficients R2's estimated from univariate regressions between genetic and environmental distances. [C]/[R]

indicate if the considered environmental raster was respectively treated as a conductance or resistance factor for the computation of environmental distances with circuit theory. Q: Difference between environmental MRDM R² and null raster MRDM R². The results for K=10 are not present here as they were non-significant.

<table><thead><tr><th></th><th>k</th><th>β</th><th>Q</th><th>r</th><th>p-value</th></tr></thead><tbody><tr><td colspan="6"><strong>FCA</strong></td></tr><tr><td>Cattle distribution [C]</td><td>100</td><td>0.0991</td><td>0.0092</td><td>0.0098</td><td>0.0010</td></tr><tr><td>Cattle distribution [C]</td><td>1000</td><td>0.1733</td><td>0.0294</td><td>0.0300</td><td>0.0010</td></tr><tr><td>Elevation [R]</td><td>100</td><td>0.0418</td><td>0.0011</td><td>0.0018</td><td>0.0050</td></tr><tr><td>Elevation [R]</td><td>1000</td><td>0.0434</td><td>0.0013</td><td>0.0019</td><td>0.0040</td></tr><tr><td>Land cover grassland [R]</td><td>100</td><td>0.1007</td><td>0.0095</td><td>0.0102</td><td>0.0020</td></tr><tr><td>Land cover grassland [R]</td><td>1000</td><td>0.1080</td><td>0.0110</td><td>0.0117</td><td>0.0010</td></tr><tr><td>Sheep distribution [C]</td><td>100</td><td>0.0585</td><td>0.0028</td><td>0.0034</td><td>0.0040</td></tr><tr><td>Sheep distribution [C]</td><td>1000</td><td>0.0834</td><td>0.0063</td><td>0.0070</td><td>0.0020</td></tr><tr><td>Null raster [R]</td><td></td><td>-0.0250</td><td>0.0000</td><td>0.0006</td><td>0.0050</td></tr><tr><td colspan="6"><strong>a<sub>R</sub></strong></td></tr><tr><td>Elevation [R]</td><td>100</td><td>0.0254</td><td>0.0002</td><td>0.0006</td><td>0.0080</td></tr><tr><td>Elevation [R]</td><td>1000</td><td>0.0291</td><td>0.0004</td><td>0.0009</td><td>0.0030</td></tr><tr><td>Land cover grassland [R]</td><td>100</td><td>0.0448</td><td>0.0015</td><td>0.0020</td><td>0.0010</td></tr><tr><td>Land cover grassland [R]</td><td>1000</td><td>0.0539</td><td>0.0024</td><td>0.0029</td><td>0.0010</td></tr><tr><td>Land cover urban areas [R]</td><td>100</td><td>0.0725</td><td>0.0048</td><td>0.0053</td><td>0.0010</td></tr><tr><td>Land cover urban areas [R]</td><td>1000</td><td>0.0879</td><td>0.0073</td><td>0.0077</td><td>0.0010</td></tr><tr><td>Null raster [R]</td><td></td><td>-0.0216</td><td>0.0000</td><td>0.0005</td><td>0.0010</td></tr></tbody></table>
<figure><img src="image_49.png" /><figcaption>**Figure S1.** Environmental variables tested as potential factors that could impact inter-individual genetic differentiation of *C. obsoletus* in France (raster cell resolution: 0.04 arcmin).</figcaption></figure>
<figure><img src="image_50.png" /><figcaption>**Figure S2.** Map of wind direction averaged from 2000 to 2010. Sampling sites are represented by black points. The color scale represents the wind direction from 0 to 360 degrees from North. The arrowheads indicate the exact wind direction of each raster pixel.</figcaption></figure>
<figure><img src="image_51.png" /><figcaption>**Figure S3.** Analytical workflow</figcaption></figure>
<figure><img src="image_52.png" /></figure>

**Figure S4.** Isolation-by-distance analyses: density plots, Mantel tests and linear regressions performed with each inter-individual genetic distance considered in this study.
<figure><img src="image_53.png" /><figcaption>**Figure S5.** Identification of the optimal number of genetic clusters (K) inferred by STRUCTURE using the delta(K) and L'(K) methods.</figcaption></figure>
<figure><img src="image_54.png" /><figcaption>Figure S6. Population genetic structure results by clustering analyses performed STRUCTURE. One specific color has been assigned to each inferred genetic cluster.</figcaption></figure>
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Les objectifs principaux de ces travaux de thèse étaient (i) de déterminer par l'observation des patrons de distributions des fréquences alléliques, comment la dispersion et les évènements évolutifs plus anciens ont façonné l'arrangement spatial de la diversité génétique de *C. obsoletus*, (ii) et comment cette dispersion est favorisée ou limitée par les paysages et les caractéristiques des habitats dans lesquels cette espèce évolue. Une étape préalable d'identification taxonomique a été nécessaire afin de réaliser notre objectif principal et de ne pas biaiser nos conclusions. Etant donnée la diversité cryptique récemment publiée, une révision taxonomique du Complexe Obsoletus/Scoticus était indispensable afin de s'assurer de la bonne identification des individus inclus dans notre jeu de données (chapitre I, article 1). Cette première étape a permis (i) d'identifier le statut spécifique des spécimens collectés (ii), de cartographier la diversité du Complexe Obsoletus/Scoticus à l'échelle ouest paléarctique et (iii) de sélectionner les individus *C. obsoletus* pour la suite de nos travaux. En se basant sur les individus identifiés comme *C. obsoletus sensu stricto*, nous avons pu retracer l'histoire évolutive de *C. obsoletus* en Europe et identifier les caractéristiques démographiques, évolutives et temporelles qui ont façonné les patrons génétiques actuels (chapitre II, article 2). Enfin, nous avons travaillé à une échelle plus fine, au niveau national et en réalisant un échantillonnage individuel, pour identifier l'impact des facteurs environnementaux sur les flux de gènes de *C. obsoletus* (chapitre III, article 3).

Les résultats de nos travaux ont permis de (i) clarifier le schéma taxonomique du Complexe Obsoletus/Scoticus en région paléarctique, nos résultats soutenant l'existence de trois clades cryptiques au sein de *C. obsoletus*, de deux clades cryptiques au sein de *C. scoticus* et en questionnant le statut taxonomique de *C. montanus*, (ii) de mettre en évidence une forte dispersion de *C. obsoletus* au-dessus des terres, et (iii) de décrire l'histoire évolutive et démographique de *C. obsoletus* en Europe. L'ensemble de ces résultats met en lumière l'importance du paysage dans la connectivité paysagère des populations, et amène à repenser l'importance de la circulation du virus par le biais des insectes vecteurs.
I) La taxonomie moléculaire de C. obsoletus : l'arbre qui
cache la forêt

Depuis l'introduction du virus de la FCO et l'émergence du virus de Schmallenberg dans le
nord de l'Europe en l'absence de C. imicola, vecteur majeur en zone afrotropicale et
méditerranéenne, la compétence vectorielle des espèces de Culicoides paléarctiques questionne.
Du fait de leur abondance élevée dans les élevages de ruminants domestiques et de leurs
préférences trophiques mammophiles (Garros and Balenghien, 2017), les espèces du Groupe
Obsoletus ont rapidement été suspectées. Une fois que les preuves scientifiques furent établies
avec l'isolement du virus dans des populations naturelles de C. chiopterus ou C. obsoletus et la
démonstration au laboratoire de la réplication du virus chez C. obsoletus et C. scoticus, resta
alors le manque de connaissances sur la diversité de ce groupe d'intérêt (Barber et al, 2018;
Carpenter, 2016; Carpenter et al, 2006; Carpenter et al, 2008a; Veronesi et al, 2013). Cette
connaissance est pourtant indispensable aux études de modélisation de la transmission des
pathogènes et au développement de mesures de lutte anti vectorielle. En effet, des espèces
proches ou cryptiques peuvent avoir des comportements, des biologies ou des écologies
différentes et ainsi avoir des implications variables en termes de transmission.

Ces dernières années, les études de phylogénie moléculaire ou de morphométrie ont écarté C. chiopterus et C. dewulfi du Groupe Obsoletus et identifié l'existence de nouvelles espèces cryptiques, C. obsoletus clade O2 et C. obsoletus clade dark (Ander et al, 2013; Gomulski et al, 2005; Hajd Henni et al, 2014; Kluiters et al, 2016; Meiswinkel et al, 2004). Sans réel cadre et consensus à ce niveau taxonomique du groupe, les auteurs continuent parfois à utiliser des schémas taxonomiques anciens, à mélanger les appellations systématiques ou à désigner trop vite de la diversité observée comme « nouvelle espèce ». De plus, certaines études se basent sur l'étude du polymorphisme d'un faible nombre de marqueurs moléculaires, à des échelles géographiques restreintes ou avec de faibles nombres d'individus. Ainsi, la taxonomie du Complexe Obsoletus/Scoticus n'est toujours pas unifiée.

Notre étude est la première à être menée à l'échelle ouest européenne avec un jeu de données
important (plus de 3 500 individus) couvrant 20 pays (sur 68 sites) permettant de fournir une
idée plus précise de la diversité cryptique au sein du Complexe Obsoletus/Scoticus. Notre
révision taxonomique du complexe réalisée avec une approche moléculaire nous a permis de
délimiter et valider cinq Unités Moléculaires Taxonomiques Opérationnelles (MOTUs). En plus
de *C. obsoletus* et *C. scoticus*, les taxons *C. obsoletus* clade O2 et *C. obsoletus* clade dark sont soutenus moléculairement. Nous identifions des individus appartenant à une espèce non décrite ou décrite mais non représentée dans les bases de données génétiques. Notre étude interroge le statut taxonomique de *C. montanus*. De plus, *C. scoticus* présente une forte diversité intraspécifique avec l'existence de deux clades soutenus (clade 1 et clade 2).

L'utilisation de séquences provenant de bases de données moléculaires publiques comme GenBank ou BOLD montrent des limites. En effet, nous avons identifié la présence de séquences appartenant à la même espèce mais enregistrées sous des noms différents. Les séquences nommées « *C. obsoletus* O1 » et « *C. obsoletus* O3 » sont identifiées en réalité respectivement *C. obsoletus* et *C. obsoletus* clade dark, après comparaison avec d'autres séquences générées par notre échantillonnage européen (Ander *et al*, 2013). Des interrogations planent toujours autour du statut de *C. obsoletus* clade dark qui pourrait être en réalité *C. gornostaevae* Mirzaeva, 1984. Cette espèce est normalement de plus grande taille que *C. obsoletus* et a une distribution connue limitée à la zone boréale de la Sibérie (Meiswinkel *et al*, 2015). Malheureusement, l'absence de séquences de référence de *C. gornostaevae* dans les bases de données publiques, empêche les investigations supplémentaires avec les séquences disponibles de *C. obsoletus* clade dark. Bien que la faune des *Culicoides* soit bien décrite en Russie et plus largement en région est paléarctique, la barrière de la langue dans les monographies publiées en russe ou chinois, la difficulté d'échange du matériel biologique et l'absence de dépôt des séquences dans les bases de données internationales, empêchent la révision complète de la taxonomie du groupe à l'échelle de l'ensemble de la région paléarctique.

Lors des analyses de délimitation d'espèces, la validité taxonomique de *C. montanus* est a été questionnée du fait du faible niveau de distance génétique observé sur le marqueur mitochondrial *Cox1* (distance de l'ordre du niveau intraspécifique) et du fait de la monophylie des deux clades. Les méthodes de délimitation moléculaire utilisées montrent des résultats différents. Dans notre étude, nous concluons au fait que l'approche multilocus Bayesian Poisson Tree Processes (bPTP) est plus robuste que l'approche bGMYC (Bayesian General Mixed Yule Coalescent). La méthode GMYC peut sur-évaluer la diversité spécifique en sur-délimitant (Carstens *et al*, 2013) et identifiant de nombreux clades. Ceci s'explique par le principe de l'analyse qui modélise le point de transition entre l'apparition de nouvelles espèces (cladogénèse) et de simples évènements de coalescence allélique, en partant de l'hypothèse que les évènements de spéciation sont plus rares que la coalescence allélique (Reid and Carstens, 2012). Sur la base de nos résultats et en considérant la combinaison de notre approche multi-
marqueur avec une taille d'échantillon importante comme robuste (Fujita et al, 2012), nous proposons l'hypothèse que *C. montanus* pourrait être non pas une espèce valide mais une sous population fortement divergente constituant un clade d'haplotypes soutenu au sein de *C. obsoletus*. Les outils de délimitations d'espèces se sont multipliés ces dernières années (Carstens et al, 2013), avec chacun leurs cadres et leurs limites. A l'avenir, il pourrait être intéressant, de combiner d'autres méthodes à celles testées, comme l'approche spedeSTEM (Ence and Carstens, 2011) pour tester cette hypothèse pour *C. montanus*. Les approches spedeSTEM et BPP (Yang, 2015), deux méthodes dérivées du modèle de coalescence multi-espèces, sont des approches complémentaires à la validation de la délimitation des espèces parce que chacune d'elles semble sujette à l'échec de l'autre (Carstens et al, 2013). Lorsque les deux programmes donnent des résultats compatibles, on peut raisonnablement déduire que la sortie de BPP n'a pas été induite en erreur en raison d'un arbre guide mal construit et que la sortie spedeSTEM n'a pas manqué de détecter les lignées indépendantes en raison d'arbres génétiques mal estimés. Inversement, l'incongruité dans les résultats indique probablement que l'un de ces problèmes est probablement évident (Carstens et al, 2013). Enfin, pour statuer avec plus de solidité sur le statut de *C. montanus*, et à défaut de pouvoir examiner le spécimen type, voire d'en extraire de l'ADN, l'inclusion d'individus échantillonnés dans la zone où il a été décrit pour la première fois (Kazakhstan) ou en Asie centrale où il est également présent, serait essentielle (Mathieu et al, 2011).

Conformément aux études précédentes, Möhlmann *et al.* (Mohlmann *et al*, 2019), nous observons une variation latitudinale de la diversité cryptique du complexe. Cependant, une variation saisonnière dans la structure de la communauté des *Culicoides* est possible (Ander *et al*, 2012) et notre étude souffre d'une hétérogénéité des dates de collecte. Cela peut également expliquer ces variations géographiques de la diversité spécifique au sein du complexe. De plus, le nombre de *Culicoides* capturés lors d'une nuit de piégeage dépend des conditions météorologiques (vent, précipitations) (Mellor *et al*, 2000), ce qui peut impacter la diversité collectée. Ainsi, dans un idéal, il aurait été souhaitable de conduire cette étude avec des échantillons capturés sur la même période (idéalement la période d'abondance des espèces pour potentiellement augmenter les chances de capturer des espèces peu abondantes, au printemps ou en été) et avec des conditions de capture identiques. Pour limiter les effets stochastiques des conditions météorologiques, il peut être préférable d'effectuer des sessions de piégeage de trois nuits de captures consécutives (Diarra *et al*, 2014; Diarra *et al*, 2015). Malgré cette limite, C.
*obsoletus* apparaît comme l'espèce dominante en Europe, confirmant son statut d'espèce généraliste tolérant une large gamme de conditions éco-climatiques. Il est intéressant de noter que la diversité spécifique est faible dans la région des Balkans avec *C. obsoletus* qui constitue l'espèce majoritairement présente. Si *C. obsoletus* est l'espèce dominante à l'échelle européenne, il existe des variations régionales. *Culicoides obsoletus* clade O2 est l'espèce la plus échantillonnée dans les pays nordiques alors que *C. montanus* prédomine au Maroc. *Culicoides scoticus* a été décrit comme plus abondant dans des milieux forestiers d'altitude moyenne (Ippoliti *et al*, 2016). La variation de l'abondance relative des différentes espèces cryptiques dans le Complexe Obsoletus/Scoticus pourrait illustrer des différences de niches écologiques (Goffredo *et al*, 2016). *Culicoides obsoletus* clade dark tient son nom d'une teinte foncée qui pourrait traduire une hausse de la valeur sélective des individus plus foncés dans certains environnements forestiers.

Les méthodes de délimitation permettent d'identifier des lignées évolutives distinctes, mais pour décrire des entités que l'on qualifie d'espèces au sens biologique du terme, d'autres étapes sont nécessaires. Un processus complet de caractérisation de la morphologie, de l'écologie et de la biologie de *C. montanus* est essentiel pour statuer définitivement sur la validité taxonomique de l'espèce. D'ailleurs, peu d'éléments de l'écologie de *C. montanus* sont connus. Ce processus de caractérisation est également à envisager pour les clades supportés phylogénétiquement et identifiés comme des espèces à part entière par l'analyse de délimitation d'espèces (*C. obsoletus* clade O2 et *C. obsoletus* clade dark). Cette étape sera longue et fastidieuse et demandera une forte expertise. Tous les individus devront être disséqués, montés entre lames et lamelles, typés moléculairement afin de pouvoir examiner *a posteriori* les éléments morphologiques et identifier des différences morphologiques ou morphométriques. Cette caractérisation devra être réalisée sur les deux sexes. En effet, dans les complexes d'espèces les femelles ne sont généralement pas distinguables morphologiquement, comme c'est le cas entre *C. obsoletus* et *C. scoticus* ou *C. montanus*, mais les mâles sont différentiables sur la base des appareils reproducteurs. Cependant, les techniques de piégeages utilisées ne permettent pas de capturer des adultes mâles en grand nombre.

L'existence d'une telle diversité questionne sur leurs compétences vectorielles respectives. La caractérisation de la compétence et des préférences trophiques de cette nouvelle diversité cryptique sera longue et compliquée sachant les difficultés méthodologiques à manipuler les *Culicoides* vivants au laboratoire et sur le terrain et à la difficulté de les élever. Sur la base des
évidences pour *C. obsoletus* de son rôle majeur dans la transmission des virus de la FCO et de Schmallenberg et de la faible divergence génétique entre les taxons du Complexe Obsoletus/Scoticus, nous invitons dès à présent, par principe de précaution, à considérer ces espèces comme de potentielles espèces vectrices des virus d'intérêt vétérinaire transmis par les *Culicoides* en Europe.

Pour conclure, nos résultats permettent de présenter une taxonomie moléculaire du Complexe Obsoletus/Scoticus clarifiée à l'échelle européenne avec des hypothèses fortes, mais cette histoire demeure encore incomplète. En effet, *C. obsoletus*, est également présent en région néarctique (points de captures au Canada et aux Etats-Unis). L'absence de séquences présentes dans les bases de données et l'intérêt moindre de cette espèce dans ces régions, peut-être du fait de son abondance plus limitée, font qu'à l'heure actuelle, il est impossible de statuer sur la diversité dans cette région. Une étude incluant la globalité de la zone de distribution de *C. obsoletus* permettrait de conforter ou non les hypothèses émises. Elle permettrait aussi par la même occasion de reconstruire l'histoire évolutive de *C. obsoletus* sur l'ensemble de son aire de distribution actuelle.
## II) L'histoire évolutive de *C. obsoletus* en Europe : un morceau du puzzle

L'utilisation combinée d'un marqueur mitochondrial (Cox1) et de marqueurs microsatellites dans des analyses de phylogéographie et de génétique des populations nous a permis d'identifier (i) la structure génétique et phylogéographique à l'échelle continentale, (ii) l'histoire évolutive et démographique (iii) et la dynamique du flux génétique de *C. obsoletus* espèce autochtone en Europe. Contrairement à *C. imicola*, espèce afrotropicale dont le scénario d'invasion a été élucidé par Jacquet *et al*. (Jacquet *et al*, 2015), nous présentons ici un scénario de recolonisation post-glaciaire de *C. obsoletus* en Europe.

Le scénario le plus probable que nous avons obtenu est une recolonisation d'est en ouest, depuis la région des Balkans et des refuges plus nordiques. Les populations ouest européennes seraient issues d'une admixture des populations est européennes. Ce scénario d'expansion géographique et démographique est construit sur les différents résultats de taxonomie moléculaire, de phylogéographie et de génétique des populations obtenus lors de nos travaux.

Tout d'abord, bien que *C. obsoletus* soit autochtone en Europe, il est retrouvé dans des proportions différentes en fonction de la zone géographique. L'étude de taxonomie moléculaire à l'échelle européenne du Complexe Obsoletus/Scoticus nous a permis d'observer une présence très importante de *C. obsoletus* dans la région des Balkans (Mignotte *et al*, 2020). Cette étude confirme les études entomologiques antérieures dans la même région (Roumanie, Slovaquie Grèce, Albanie, Macédoine, Kosovo, Montenegro, Serbie, Bosnie-Herzégovine, Bulgarie et Croatie) (Goffredo *et al*, 2004; Hristescu *et al*, 2020; Pudar *et al*, 2018; Sarvasova *et al*, 2014). Au contraire, il est moins abondant dans le nord de l'Europe (Cuellar *et al*, 2018; Mignotte *et al*, 2020). Les refuges glaciaires sont habituellement considérés comme des hotspots de biodiversité, et l'on s'attendrait à observer une diminution de la diversité intraspécifique en dehors des refuges, à la suite des événements fondateurs successifs au cours de la colonisation post-glaciaire (Hewitt, 1999; Hewitt, 2004). Cependant, il a été montré, sur des espèces forestières que les populations génétiquement les plus diverses n'étaient pas situées dans le sud, au niveau des refuges glaciaires, mais à des latitudes intermédiaires, une conséquence probable du mélange (admixture) de lignées divergentes colonisant le continent à partir de refuges séparés (Petit *et al*, 2003). Au sein du Complexe Obsoletus/Scoticus également, la plus large diversité spécifique est observée en Europe de l'ouest aux latitudes intermédiaires.
La structure phylogéographique de *C. obsoletus* à l'échelle européenne est basée sur le polymorphisme du marqueur mitochondrial Cox1, classiquement utilisé pour reconstruire la généalogie des espèces (de Meeus *et al*, 2007). Le réseau d'haplotypes montre une absence de structuration phylogéographique spatiale. Ainsi, des individus échantillonnés à des milliers de kilomètre d'écart (par exemple Finlande et Espagne) partagent le même haplotype, créant une absence d'isolement par la distance (hypothèse attendue à cette échelle d'étude). La configuration en étoile (star-like) du réseau d'haplotypes, avec des haplotypes majoritaires partagés par la quasi-totalité des populations étudiées et des haplotypes uniques étroitement liés à l'haplotype central communs est typiquement associée à un scénario d'événements de colonisation passée, suivi d'expansions démographiques récentes des populations européennes. Ces éléments sont aussi confirmés par d'autres analyses de génétique des populations (analyse de mismatch, test D de Fu et Tajima) indiquant des tailles de population en expansion.

Grâce à un travail réalisé avant ces travaux de thèse, nous avons pu bénéficier d'un jeu de 11 marqueurs microsatellites pour complémenter nos études. Ce jeu de données microsatellites, utilisé pour la première fois, apporte un niveau d'information différent du marqueur mitochondrial. A l'échelle européenne, l'analyse bayésienne de regroupement sur les données microsatellites a identifié trois groupes génétiques majoritaires : un cluster balkanique (Grèce et Turquie), un cluster exclusivement constitué de la population des îles Canaries, et un cluster comprenant tout le reste de l'Europe. On peut considérer cette structuration comme extrêmement faible au vue de l'échelle géographique considérée. A cette échelle, des patrons de structuration faible sont retrouvés dans d'autres régions, par exemple détectés en Australie pour *C. brevitaris* (Onyango *et al*, 2015a), dans le sud-est des Etats-Unis (Texas, Floride, Caroline du sud) pour *C. stellifer* (Shults *et al*, 2020) et en Afrique sub-saharienne pour *C. imicola* (Jacquet *et al*, 2016a).

Au Maroc, le faible effectif de *C. obsoletus* dans les populations sud marocaines, au profit de *C. montanus*, n'a pas permis d'inclure une population continentale proche de la population insulaire des îles Canaries dans les analyses de génétique des populations. Ceci aurait permis de tester l'origine de cette population, la plus méridionale de notre échantillonnage. Nous faisons l'hypothèse soit d'une origine nord-africaine via de la dispersion passive par les vents, soit d'une origine Européenne via des activités commerciales. La faible structuration génétique observée avec les marqueurs microsatellites à l'échelle continentale (Partie II) est retrouvée de façon exacerbée à l'échelle nationale (Partie III) où cette fois-ci, aucun cluster génétique spatial n'est observable. Cette faible structure s'accompagne d'une faible différentiation génétique
inter-populationnelle (Partie II) et inter-individuelle (Partie III). Après avoir vérifié l'efficacité, le polymorphisme et l'absence de biais de nos marqueurs (tests de déséquilibre de liaison, de détection d'allèle nul, de dominance d'allèle court, lecture en double aveugle des profils lors du génotypage), nous sommes confiants sur le fait que la diversité et la structure observée est bien le reflet de processus micro-évolutifs entre les populations. Ainsi, la combinaison de différents phénomènes évolutifs peut expliquer une si faible structure génétique.

Le premier phénomène est un flux de gènes intense, multidirectionnel et fréquent entre les populations, au point que la diversité génétique se serait homogénéisée à l'échelle continentale, contrebalançant ainsi totalement l'impact de la dérive génétique. Ce flux de gènes serait facilité par la dispersion active de proches en proches des *Culicoides* et la dispersion passive par le vent. La part relative des phénomènes de dispersion à courte et à longue distance sur les flux de gènes pourrait être étudiée avec des méthodes d'assignation bayésienne permettant l'estimation des taux de migration récents, implémentées dans les logiciels BAYESASS (Wilson and Rannala, 2003) et GENECLASS2 (Piry *et al*, 2004). GENECLASS2 est un logiciel qui utilise des génotypes multilocus, comme les microsatellites, pour assigner à des individus des populations d'origine. Cette assignation permet de détecter des individus migrants de premières générations et donc d'estimer la dispersion (Paetkau *et al*, 2004; Piry *et al*, 2004; Rannala and Mountain, 1997). Le logiciel BayesAss serait complémentaire car il permet d'estimer les taux de migration récents entre des populations mais aussi le nombre de générations depuis l'immigration. Cependant, ces méthodes, bien que prometteuses, possèdent des limites pour l'étude de la dispersion chez le modèle *Culicoides*. Par exemple, dans BayesAss, à chaque génération, la proportion de migrants dans une population ne peut pas dépasser un tiers du total de la population. Cette supposition d'un taux de migration faible va à l'encontre des connaissances actuelles sur la dispersion des *Culicoides*. Plus problématique encore, la précision de l'analyse est augmentée lorsque la différenciation de la population est élevée, ce qui n'est pas notre cas (Wilson and Rannala, 2003). Les résultats de telles analyses devront alors être considérés en tenant compte de ces limites. Il serait également judicieux d'utiliser un simulateur de flux de gènes dans l'espace comme implémenté dans le logiciel CDPOP (Cost Distance POPulations) (Landguth and Cushman, 2010), pour tenter d'évaluer plus précisément le nombre de migrants nécessaire à chaque génération pour obtenir le patron de structuration observée en France et en Europe.

Le second phénomène pour expliquer cette absence de structuration serait une très forte taille efficace de population suffisante pour contrebalancer l'action de la dérive génétique. La
domestication des ruminants et l'intensification récente des activités d'élevage peuvent être responsables de l'augmentation de la densité et du nombre des hôtes potentiels, permettant le déplacement de proches en proches fréquent et l'expansion démographique locale rapide, expliquant l'homogénéisation génétique. Les activités des populations humaines peuvent ainsi éliminer la barrière géographique et réduire l'isolement génétique dû à la distance. L'estimation des tailles efficaces apparaît alors comme une composante importante de futures études sur *C. obsoletus*. L'estimation précise des tailles efficaces de populations est délicate. Celles-ci pourraient être investiguées par des études directes de CMR, mais ces méthodes ne sont pas adaptées aux populations de grande taille (Cayuela *et al*, 2018). Il existe différentes familles de méthodes permettant d'inférer l'effectif efficace de populations à l'aide de marqueurs moléculaires. Les méthodes dites temporelles permettant d'estimer l'effectif efficace de variance nécessitent de disposer d'échantillonnages réalisés à différentes dates et de connaitre le temps de génération de l'espèce étudiée. La deuxième grande famille de méthodes permet d'estimer l'effectif efficace de consanguinité par l'étude des variations spatiales des fréquences alléliques mais ces méthodes nécessitent de connaitre les taux d'autofécondation et de recombinaison entre loci utilisés. Enfin, la dernière grande famille de méthodes utilise l'information des déséquilibres de liaison (Bartley *et al*, 1992) dans une seule population. Cependant celle-ci est biaisée quand la taille des échantillons est inférieure au Ne mais un logiciel (LDNe) propose une correction de ce biais (Waples and Do, 2008) mais donne rarement des résultats utilisables.

Une histoire évolutive contemporaine peut également engendrer cette absence presque totale de différentiation génétique. Ainsi, même si les flux de gènes actuels ne sont pas effectifs entre certaines localisations éloignées, un temps de divergence trop court ne permettrait pas encore de détecter l'impact de la dérive génétique sur la diversité génétique des populations étudiées. Ce type de patron est typiquement observé lors de phénomènes de recolonisation récente (Hewitt, 2004). Ce scénario est en accord avec l'expansion démographique récente mise en évidence avec le marqueur mitochondrial.

Les variations climatiques du Cénozoïque ont marqué de façon décisive l'évolution du vivant. Les alternances de refroidissement et de réchauffement ont cantonné les espèces vivantes à des habitats spécifiques. La recolonisation suite aux évènements de glaciations du Pléistocène est bien documentée. De nombreuses études de génétique des populations ont décrit des expansions démographiques depuis les trois principaux refuges primaires européens : les péninsules ibérique, italienne (l'Apennins) (Italie) et balkanique (les Balkans et l'Anatolie (Turquie))
(Boissin et al, 2016; Ficetola et al, 2007; Provan and Bennett, 2008; Taberlet and Cheddadi, 2002; Taberlet et al, 1998). L'histoire démographique de la plupart des espèces européennes est marquée par une contraction (réduction de la taille des populations lors de la glaciation) puis une expansion démographique et géographique à la suite des épisodes glaciaires du Pléistocène (Bowler and Benton, 2005; Hewitt, 2004; Phillips et al, 2010; Widmer and Lexer, 2001). Cette expansion spatiale des populations s'accompagne souvent d'un gradient de réduction de la diversité génétique au cours du processus de colonisation (Comes and Kadereit, 1998), causé par des événements fondateurs en série (goulot d'étranglement) (Dlugosch and Parker, 2008; White et al, 2014). La diversité génétique est en moyenne plus élevée dans les zones de refuge par rapport aux zones de redéploiement post-glaciaire. Nous observons une richesse allélique plus importante de la région des Balkans suggérant que cette région puisse être considérée comme une zone d'origine des populations européennes (Hewitt, 1999; Petit et al, 2003; Prugnolle et al, 2005; Taberlet et al, 1998; White et al, 2013).

Différents scénarios de recolonisation ont été testés à partir de refuges glaciaires en Europe (en Espagne et dans les Balkans) par la méthode ABC. Le scénario le plus probable indique une origine est paléarctique des populations de *C. obsoletus* avec une recolonisation post-glaciaire depuis des refuges balkanique et nord européen, suivi d'une admixture entre les populations issues de ces deux refuges et d'une extension vers l'Europe de l'ouest. La divergence entre les populations est et ouest serait datée d'environ 10 000 ans. L'origine nord est paléarctique des populations ancestrales peut s'expliquer par l'existence de refuges dans les limites des calottes glaciaires où de nombreuses espèces végétales et la faune ont survécu au cours du dernier maximum glaciaire (Abbott et al, 2003; Lagercrantz and Ryman, 1990). Au vu de ses préférences trophiques larges et de sa grande plasticité écologique lui permettant de survire à de hautes altitudes, il parait probable que *C. obsoletus* ait pu persister dans des refuges glaciaires dispersés et septentrionaux (Provan and Bennett, 2008; Tzedakis et al, 2013).

En effet, certaines études ont suggéré que des refuges puissent être présents en dehors du sud de la péninsule des Balkans, comme en Europe occidentale, centrale et orientale (Schmitt and Varga, 2012; Stewart and Lister, 2001). Ainsi, au terme de l'épisode glaciaire, les populations situées dans la région balkanique et celles situées dans des refuges plus au nord ont pu entrer en contact et créer ce patron d'admixture (Schmitt and Varga, 2012; Taberlet et al, 1998). Il est à noter que le faible nombre de *C. obsoletus* identifiés en Italie lors de l'étape de barcoding moléculaire (Mignotte et al, 2020), ne nous a pas permis d'inclure les populations italiennes dans le jeu de données de génotypages microsatellites. Pour de futurs travaux, l'intégration de
populations de la péninsule italienne serait intéressante et permettrait de tester si cette région a servi de refuge durant les épisodes de glaciation afin de pouvoir appréhender l’intégralité de l’histoire évolutive de cette espèce dans la zone paléarctique occidentale.

Pour réaliser nos analyses ABC, nous avons utilisé le logiciel DIYABC pour inférer l'histoire évolutive des populations de *C. obsoletus*. Une des limites de ce logiciel (Cornuet *et al*, 2014) est qu'il ne permet pas d'inclure des phénomènes de dispersions récurrentes entre les populations dans les scénarios. Or dans le cas de *C. obsoletus*, qui est une espèce qui se disperse fortement, il aurait été informatif de pouvoir inclure de la migration dans nos scénarios. La dispersion de cette espèce est bien documentée, elle a certainement un rôle important dans l'absence de structure génétique et phylogéographique observée. Elle freine certainement aussi l'identification des évènements de divergence ancienne car la variabilité génétique intra- et inter-populationnelle est brouillée par les flux de gènes contemporains (Edwards and Bensch, 2009). Des freins similaires ont été décrits par exemple lors de l'invasion accidentelle en Europe de *Leptoglossus occidentalis*, la punaise américaine du pin de l'ordre des hémiptères. Sa capacité de dispersion importante a perturbé la description des routes d'invasion de l'espèce (Lesieur *et al*, 2018). Une perspective intéressante est l'estimation des flux géniques par coalescence, implémentée dans le logiciel MIGRATE (Beerli and Felsenstein, 2001). Ce logiciel permet d'estimer des flux de gènes, entre populations, qu'ils soient historiques ou asymétriques, en tenant compte de la structure génétique globale. Malheureusement, ce type d'analyse peut être très chronophage, ce qui ne nous a pas permis son utilisation dans le cadre de cette thèse (Mardulyn *et al*, 2013).

## Les discordances mito-nucléaires

L'utilisation combinée de marqueurs microsatellites (nucléaires) et mitochondriaux (cytoplasmiques) est complémentaire, car les deux types de marqueurs possèdent une héritabilité, des taux de mutation et des ploïdies différentes. En raison de ces caractéristiques, des discordances mitochondriale-nucléaire sont régulièrement signalées dans les études utilisant une approche multi-marqueurs (Kolleck *et al*, 2013; Rasic *et al*, 2015). C'est également ce que nous avons observé. La structure génétique obtenue avec nos 11 marqueurs microsatellites et celle obtenue avec le marqueur mitochondrial Cox1 sont différentes, bien qu'elles aient la caractéristique commune d'être faiblement structurées. Aucun patron de structuration spatiale de la diversité génétique n'est observable avec notre marqueur
mitochondrial. La structuration observée dans l'est du bassin méditerranéen et dans les îles Canaries avec les microsatellites n'est pas détectée avec le marqueur mitochondrial.

Une première explication repose sur la ploïdie et le mode d'héritabilité uniparentale maternelle de l'ADNmt. En théorie, ces caractéristiques réduisent de quatre fois la taille effective de ces marqueurs par rapport à des marqueurs nucléaires diploïdes avec une héritabilité biparentale (microsatellites). La conséquence directe de cette plus petite taille efficace est un taux d'extinction des allèles ancestraux plus élevé chez l'ADNmt (Zhang and Hewitt, 2003) que dans l'ADN nucléaire. La discordance mitonucléaire peut également survenir s'il existe des différences dans la manière dont la sélection agit sur le génome mitochondrial par rapport au génome nucléaire ou s'il y a un mouvement biaisé de l'un ou l'autre type de marqueur en raison d'asymétries démographiques, telles que des biais de dispersion liés au sexe (Rheindt and Edwards, 2011). Si la sélection des variantes d'ADNmt varie géographiquement, des schémas discordants entre l'ADN mitochondrial et nucléaire peuvent apparaître (Irwin, 2012). Nos résultats ne montrent pas de signal de sélection positive, mais seulement quelques sites sous sélection négative sur l'ADNmt. Cependant, ces sites sélectionnés négativement se trouvent dans toutes les zones d'échantillonnage, ce qui exclut la sélection comme facteur explicatif des schémas génétiques spatiaux observés (Murrell *et al*, 2012). La dispersion par les femelles peut également favoriser la dispersion de l'ADNmt en l'absence de mouvements concomitants de l'ADN nucléaire (Funk and Omland, 2003) Si la dispersion des *Culicoides* par les vents sur de longues distances est indépendante du sexe, ce n'est pas le cas de la dispersion active sur de courtes distances. En effet, chez les insectes se nourrissant de sang, les femelles parcourent généralement de plus longues distances que les mâles à la recherche de sites de ponte et de repas sanguins. La combinaison de ces différents mécanismes pourrait donc expliquer les légères différences de signal entre les deux types de marqueurs.

## Espèces cryptiques comme indices d'évènements évolutifs

La question de l'isolement reproductif entre les espèces cryptiques du Complexe Obsoletus/Scoticus est importante. En effet, si celui-ci était encore incomplet, le fait de concentrer notre étude de génétique des populations et du paysage sur *C. obsoletus* au sens strict aurait pu contribuer à gommer une partie du signal de différentiation génétique observée. Malheureusement, pour pouvoir tester l'isolement reproductif entre espèces, il faudrait pouvoir disposer d'élevages en laboratoire des différentes espèces et clades de *Culicoides* afin de
réaliser des accouplement s croisés. Nous l'avons décrit par ailleurs, la manipulation de
*Culicoides* au laboratoire est très difficile et à ce jour, seules des colonies de deux espèces ont
pu être établies au laboratoire (*C. sonorensis*, *C. nubeculosus*). Ainsi, il serait intéressant de
lever notre restriction de départ et prendre en compte les espèces cryptiques les plus proches de
*C. obsoletus*, dans les études phylogéographiques (*C. montanus*, *C. obsoletus clade O2*, *C. obsoletus clade dark*) pour espérer mieux reconstruire l'expansion géographique passée de *C. obsoletus*. Lors de la mise au point des marqueurs microsatellites pour *C. obsoletus*, des
populations contenant un mélange d'individus des clades O2, dark et de *C. montanus*, ont été
génotypées. Chez ces individus, on a pu déplorer beaucoup de loci non amplifiés et observer
des allèles à certains loci en dehors des tailles attendues (Huber, communication personnelle).
Ceci laisse à penser que ces clades présentent une divergence très forte de *C. obsoletus*.
Cependant, l'inclusion dans une étude de l'ensemble de ces taxons ayant récemment divergé
pourrait conduire à une meilleure compréhension des processus qui ont conduit à la
différenciation génétique actuelle des populations et des espèces.

Une histoire évolutive encore incomplète

Si notre étude permet de proposer une histoire pour la région ouest paléarctique, l'histoire
globale n'est pas encore complète. En effet, bien que son centre de distribution semble être en
Europe, *C. obsoletus* est présent dans de nombreux pays de l'hémisphère nord (Anderson *et al*,
1991; Borkent, 2016; Gao *et al*, 2020; Mathieu, 2011; Sprygin *et al*, 2014). Il est présent sur
l'ensemble de la région paléarctique du Portugal (Capela *et al*, 2003) jusqu'à la Chine (Gao *et
al*, 2020). La présence de l'espèce en Amérique et en Asie questionne quant au scénario évolutif
ayant permis cette large répartition géographique (Borkent, 2016). Nous émettons l'hypothèse,
en raison de l'histoire évolutive récente européenne, que ce passage du continent asiatique au
continent américain a pu se faire durant les derniers épisodes de glaciations du Pléistocène par
le détroit de Béring, encore présent jusqu'à il y a 11 000 ans. *Culicoides obsoletus* est retrouvé
des deux côtés de l'Océan Pacifique, côté oriental dans la région de Magadan à l'extrême est
de la Russie (Sprygin *et al*, 2014), et côté occidental en Colombie Britannique sur la côte ouest
du Canada (Anderson *et al*, 1991). Durant les épisodes successifs de glaciation du Pléistocène,
le détroit de Béring, en raison de l'abaissement du niveau de la mer, permettait la connexion
des deux principaux refuges de glaciation arctique, la Béringie occidentale (Yukon, Canada) et
la Béringie orientale (Sibérie) (Bowden and Buddle, 2015; DeChaine, 2008; Klimaszewski *et
al*, 2015). Par exemple, durant les glaciations du Pléistocène, des espèces de diptères du Yukon
comme *Meromyza columbi*, *Incertella incerta* et *Trixoscelis fumipennis* ont persisté dans le refuge glaciaire de Béringie occidentale (Solecki *et al*, 2019). De plus, l'écosystème qui était retrouvé en Béringie est semblable à celui dans lequel *C. obsoletus* peut évoluer : un habitat à humidité moyenne, similaire aux forêts tempérées à feuilles caduques, un climat aride, de la steppe-toundra arbustive, avec la présence de plantes herbacées et de grands mammifères (bœufs musqués à cornes, chevaux, hommes). Il est raisonnable d'imaginer que *C. obsoletus*, grâce à son comportement trophique généraliste et à sa forte plasticité écologique, ait lui aussi pu persister dans ce refuge et même passer de la Béringie orientale à la Béringie occidentale, via ses fortes capacités de dispersion passive. Un tel scénario pourrait être mis à l'épreuve en incluant des individus provenant de l'ensemble de l'aire de réparation de *C. obsoletus*.

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**Figure 1.** Hypothèse de scénario d'expansion mondiale de *C. obsoletus*. Les zone grises indiquent des pays dans lesquels *C. obsoletus* est présent. Les zones vertes représentent des zones d'admixture des populations. La zone bleue correspond à une zone en Europe qui n'a pas pu être incluse dans nos analyses mais qui devra être considérée dans le futur. Les cercles blancs indiquent l'emplacement de refuges glaciaires. Ne désigne une expansion démographique. Le beige désigne l'abaissement du niveau de la mer durant la glaciation.

Nos travaux mettent en évidence que *C. obsoletus* possède une forte capacité de dispersion lui permettant de brouiller les signaux de structuration génétique ancienne et d'homogénéiser la structure génétique contemporaine. Mais quels sont les facteurs environnementaux qui favorisent la dispersion des *Culicoides* ?
### III) De la direction du vent à la densité d'hôtes : les facteurs environnementaux qui favorisent la dispersion des *Culicoides*

Pour la première fois, nous avons quantifié l'impact de l'hétérogénéité du paysage sur le flux de gènes d'une espèce de *Culicoides*. Une large sélection de facteurs environnementaux et météorologiques, classiquement décrits comme impactant la dispersion des *Culicoides*, a été incluse dans ces analyses. L'étude a été menée à l'échelle du pays (France), à l'aide de 11 marqueurs microsatellites et d'une approche individuelle visant à maximiser le nombre d'habitats représentés. Des analyses univariées et multivariées, étudiant la corrélation entre distance environnementale et génétique, ont mis en évidence l'absence ou le faible impact de la plupart des facteurs environnementaux et météorologiques testés sur les mesures inter-individuelles de différenciation génétique. Aucun isolement par distance n'a été détecté à l'échelle française, mais une analyse anisotropique d'isolement par distance a révélé un isolement significatif sur un axe nord-sud. Ces résultats conduisent à s'interroger sur l'impact de la dispersion des *Culicoides* à longue distance sur la transmission du virus, qui pourrait être sous-estimée.

Deux hypothèses peuvent être avancées pour expliquer l'absence de corrélation entre distance génétique et résistance paysagère.

La première est celle d'une dispersion à très faible distance, qui se passerait à une échelle bien plus petite que celle que nous avons considérée. Notre grain d'étude serait alors trop grand pour pouvoir détecter un signal (Phillipsen et al, 2015). Il pourrait alors être judicieux, lors de prochaines études sur la dispersion de *C. obsoletus*, d'utiliser une échelle géographique beaucoup plus fine, qui permettrait d'appréhender plus localement l'impact du paysage sur la dispersion des *Culicoides*. Pour cela, un plan d'échantillonnage centré autour de potentielles barrières à la dispersion (relief, cours d'eau, route, ville) avec des degrés de connectivité variés et des paysages hétérogènes devra être privilégié. Par exemple, un échantillonnage de *C. obsoletus* et *C. chiopterus*, d'ores et déjà disponible, effectué entre fermes distantes de quelques kilomètres, nous permettrait (i) de suivre plus finement la dispersion des *Culicoides* et (ii) de comparer la dispersion de deux espèces aux préférences trophiques très différents. A ce plan d'échantillonnage devront être couplées des méthodes d'analyse de parenté qui visent à
identifier les lignées génétiques de la génération précédente. Ces méthodes requièrent un
échantillonnage très important car les liens de parenté entre individus doivent être reconstitués
entièrement. La deuxième hypothèse est celle d'une dispersion très peu impactée par les
facteurs environnementaux qui ont été testés. À la vue des larges préférences trophiques de *C. obsoletus* et de la dispersion stratifiée des *Culicoides*, il semble que la seconde hypothèse est à
privilégier.

L'utilisation couplée d'approches de régression MRDM (*multiple regression of distance matrices*) et de commonalité nous a tout de même permis de mettre en évidence un impact significatif de la densité d'hôtes sur la différentiation génétique de *C. obsoletus*. Cependant, la part explicative de ce facteur est faible et un tel résultat n'est pas surprenant à la vue de la faible différentiation génétique observée. La densité d'hôtes comme facteur de conductance pour les *Culicoides* est cohérente avec la biologie de l'espèce. *Culicoides obsoletus* est opportuniste, et les bovins font partie de ses hôtes potentiels (Bartsch et al, 2009; Garros et al, 2011; Lassen et al, 2011). Ce résultat indiquerait une dispersion active importante à courte distance liée à la recherche d'hôtes.

L'utilisation d'une approche anisotropique nous a permis d'identifier un isolement anisotropique significatif en France, pouvant indiquer une dispersion par le vent. A l'heure actuelle, la direction des vents ne peut pas être incluse directement dans un *workflow* comme celui que nous avons utilisé. Les éléments quantitatifs du paysage (précipitations, taux d'humidité, dénivelé) et les éléments qualitatifs (couverture paysagère) peuvent être représentés dans un raster par une valeur numérique. Or cela est impossible pour la direction du vent où chaque pixel représente un vecteur indiquant un angle. Une approche prometteuse est celle proposée par le package « Rwind » (Fernández-López and Schliep, 2018). Ce package permet via les fonctions « flow.dispersion » et « costDistance » de générer une matrice de conductance par le vent, tenant compte à la fois de la vitesse et de la direction du vent. Malheureusement, la trop faible différentiation génétique que nous avons rencontrée ne nous a pas permis d'exploiter cet outil. Celui-ci pourrait être résolutif dans le cadre d'une étude à plus faible échelle.

L'approche individuelle présente de nombreux avantages en génétique du paysage dont le plus
important est la multiplication du nombre de points d'échantillonnage dans le paysage et est
très adaptée aux espèces présentant un continuum de la répartition. Cependant, dans le cas de
l'étude à l'échelle française, elle ne nous a pas permis de de trancher quant à l'explication de
l'isolation anisotropique significative observé sur l'axe sud-nord, entre un effet de bord et un
impact du vent.
Isolement par l'environnement et « gravity model »

Les flux de gènes entre populations sont dépendants de la résistance paysagère durant la phase
mobile de la dispersion. Nous l'avons évalué ici par nos travaux avec une approche MRDM
entre matrices de distances environnementales et génétiques. Cependant, les caractéristiques
biotiques et abiotiques locales des populations influencent également les flux de gènes lors de
la phase d'émigration et d'immigration (accès aux ressources, disponibilité des partenaires de
reproduction ou capacité d'accueil limitante) (Murphy et al, 2010). Ainsi, le paysage n'impacte
pas seulement la phase de transfert entre deux sites, mais également les phases d'émigration et
d'immigrations dépendantes des conditions environnementales locales. Ces limitations de flux
de gènes dues aux caractéristiques locales sont décrites comme « l'isolement par
l'environnement ». Les flux de gènes sont alors la combinaison de l'isolement par la résistance
(entre les populations) mais également l'isolement par l'environnement (caractéristiques
locales des populations) (Pfluger and Balkenhol, 2014). Des approches dites « gravity model »
(Murphy et al, 2010), intègrent des caractéristiques paysagères entre deux sites mais également
celles du site au niveau local, permettant ainsi d'estimer l'isolement par la résistance et
l'isolement par l'environnement. Ce type d'approche a été utilisé pour l'étude de la génétique
du paysage du virus de la FCO (Jacquot et al, 2017), du virus *Puumala* ou de la bactérie *Borrelia
burgdorferi* (Barrios et al, 2012). Cependant, l'intégration de l'isolement par l'environnement
requiert des moyens supplémentaires importants. Les facteurs environnementaux faisant varier
la qualité d'un site et impactant l'activité des *Culicoides* sont nombreux : température,
humidité, couverture paysagère, densité d'hôtes, direction du vent, vitesse du vent, turbulences
climatiques, précipitations ou encore la présence de sites de repos (Acevedo et al, 2010; Cuellar
et al, 2020; Diarra et al, 2014; Kettle et al, 1998; Mellor et al, 2000; Tsutsui et al, 2011). La
quantité d'informations à inclure dans le modèle devient alors trop grande, d'autant plus que la
biologie des *Culicoides* est encore inconnue sur de nombreux aspects. Ainsi, quantifier la
qualité des habitats est une tâche compliquée. De plus, il serait nécessaire d'estimer la densité
des populations d'hôtes domestiques et sauvages sur chaque site d'échantillonnage, ce qui
constituerait une information précieuse sur la qualité de l'habitat local.
## Optimisation du coût du paysage

L'absence de corrélation entre les distances génétiques et la résistance paysagère n'est pas forcément synonyme d'absence d'impact du paysage sur la dispersion de *C. obsoletus*. Lors de nos analyses, nous avons attribué des coûts à la résistance paysagère en désignant des seuils de résistance paysagère (K=10, K=100, K=1000) (Dellicour et al, 2019). Plus cette valeur augmente, plus le facteur environnemental représente une résistance ou une conductance importante. Il était prévu que ces valeurs de coût soient optimisées pour chaque variable environnementale grâce au package R « ResistanceGA ». Cependant, à la vue de la très faible structuration génétique globale, et de la très faible part de différentiation génétique expliquée par les facteurs environnementaux, cette approche n'a pas pu être mise en œuvre.

## La génétique du paysage appliquée à d'autres espèces de *Culicoides*

Nos travaux illustrent une limite de la génétique du paysage. Comment estimer l'impact du paysage sur les flux de gènes d'une espèce lorsque ces flux de gènes sont si importants qu'aucune structure génétique n'est détectable ?

L'utilisation d'une espèce plus rare, moins généraliste, et avec des préférences trophiques plus spécifiques pourrait être un autre choix pour estimer la connectivité paysagère des *Culicoides* (Engler *et al*, 2014; Louy *et al*, 2007). *Culicoides chiopterus* est une espèce de la région paléarctique décrite comme vectrice et beaucoup moins abondante que *C. obsoletus*. Sa biologie et son écologie sont liées aux bovins pour le repas de sang et les gîtes de ponte. Nous faisons l'hypothèse qu'en raison de ses caractéristiques biologiques, l'espèce devrait avoir une structure génétique plus marquée et subir une résistance paysagère plus importante en relation avec la densité de bovins. De plus, *C. chiopterus* semble également posséder une capacité de dispersion importante comme en témoigne la capture d'individus gorgés sur des bovins à plus de deux kilomètres des premiers bovins (Garros *et al*, 2011). Une approche comparative de la distribution spatiale des fréquences alléliques entre *C. obsoletus* et *C. chiopterus* serait informative.

Nos travaux constituent une première étape de caractérisation de la dispersion stratifiée des *Culicoides* par approche indirecte au-dessus des masses continentales. Ils soulignent l'importance des capacités de dispersion active et passive au-dessus des terres des *Culicoides*. Quels impacts ce niveau de dispersion peut-il avoir sur les mesures de lutte anti-vectorielle et comment modifie-t-il notre compréhension de la circulation des maladies vectorielles ?
## IV) Des simulations de circulation et une lutte anti vectorielle
adaptée à de tels flux de gènes ?

La dispersion des *Culicoides* au-dessus des masses d'eaux et des terres constitue une voie importante de dispersion des pathogènes transmis. Nos travaux ont montré de faibles niveaux de différenciation génétique entre les populations de *C. obsoletus* à toutes les échelles spatiales étudiées. Ces connaissances sont essentielles pour dans la mise en place de mesures de lutte anti-vectorielle adaptées. Par exemple, des études de génétique des populations ont permis de développer des moyens de lutte anti-vectorielle efficaces contre les mouches responsables de la transmission de trypanosomes (Bouyer *et al*, 2007; Solano *et al*, 2010; Solano *et al*, 2009).

La dispersion importante des *Culicoides* est régulièrement mise en évidence lors d'études de modélisation épidémiologique du virus de la FCO, comme le facteur principal de circulation du virus. (Ducheyne *et al*, 2007; Ducheyne *et al*, 2011) conclut même que lors de l'épizootie de 2006 en France, la dispersion du vecteur via des processus de vols passifs et actifs, aurait été suffisante à elle seule pour expliquer la propagation du virus. La forte connectivité génétique mise en évidence par nos travaux invite à réestimer certains paramètres utilisés dans les études de modélisation de propagation des virus transmis. Le rôle de la dispersion à longue distance des *Culicoides* est souvent sous-estimé ou mal évalué. Des modèles statistiques retraçant la propagation du virus de la FCO dans le nord-ouest de l'Europe ont pourtant pointé du doigt la responsabilité du transport atmosphérique passif des *Culicoides* (Hendrickx *et al*, 2008; Sedda *et al*, 2012). L'une des dernières études de modélisation de transmission du virus de la FCO entre cantons français (Courtejoie *et al*, 2019) n'inclut pas ces différents modes de dispersion. Seuls les événements de vol sur de courtes distances, basés sur les estimations d'études de CMR (à moins de 5 km par semaine), sont pris en compte. Cependant, l'étude conclut à une transmission du virus intra-canton assurée en majeur partie par la dispersion des vecteurs.

Sumner et ses collaborateurs (2017) ont effectué une étude de modélisation similaire en Grande-Bretagne en utilisant une unité épidémiologique différente, celle de l'exploitation agricole. Les auteurs concluaient également que la majeure partie (plus de 90%) de la transmission du virus était due à la dispersion des *Culicoides* entre exploitations (Sumner *et al*, 2017). Courtejoie et al (2019) fait l'hypothèse qu'une partie des transmissions attribuées à la dispersion des *Culicoides* serait en fait liée aux mouvements d'animaux appartenant à la même exploitation entre différent sites de pâture, préconisant la restriction des pratiques de pâture lors d'épizooties (Courtejoie *et al*, 2019). Bien que certains modèles épidémiologiques très complets aient été
développés en incluant l'ensemble des composantes de la dispersion des *Culicoides*, il semble
que ces derniers soient, du fait de la multiplication du nombre de paramètres à évaluer, très
sensibles au manque de précision de ces derniers (Graesboll *et al*, 2012; Graesboll *et al*, 2014;
Graesboll *et al*, 2016). Ainsi, notre étude permet d'apporter davantage d'informations dans
l'estimation de la dispersion des *Culicoides*, qui permettront d'alimenter les prochaines études
épidémiologiques.

Ceci permettra d'optimiser des outils comme le SWOTS (spatio temporal wind-outbreak
trajectory simulation). Le SWOTS est un algorithme développé par Sedda et ses collaborateurs
(2012) permettant de quantifier la dispersion de *Culicoides* par le vent et la circulation des virus
transmis au-dessus des terres. Celui-ci ne se limite pas comme la plupart des modèles
développés récemment aux mouvements au-dessus de la mer (Sedda *et al*, 2012). Seulement,
l'estimation des paramètres de dispersion est très longue (environ 7 jours de calculs). Ainsi, les
informations que nous apportons par nos travaux sur les flux de gènes des *Culicoides*
permettront d'améliorer les performances de tels modèles de dispersion. L'étude de Sedda a
également permis d'identifier des « super-diffuseurs », c'est-à-dire des exploitations qui ont
infecté de nombreuses autres fermes durant l'épizootie de FCO de 2006. Il serait alors
particulièrement intéressant d'effectuer une nouvelle étude de génétique du paysage avec un
échantillonnage basé sur ces « super-diffuseurs », pour voir si ce sont les caractéristiques
paysagères locales qui ont été à l'origine de ce statut ou les caractéristiques intrinsèques propres
aux pratiques agricoles de ces exploitations.

Les moyens de lutte anti-vectorielle

Les moyens actuels de lutte antivectorielle contre les *Culicoides* visent à diminuer l'abondance
des populations, par l'utilisation d'insecticides (larvicide et adulticide), de répulsifs ou la
destruction des habitats larvaires (Bandeira *et al*, 2017; Carpenter *et al*, 2008b; Harrup *et al*,
2016; Meloni *et al*, 2018; Mullens *et al*, 2015). Dans le cas d'espèces autochtones et très
abondantes comme *C. obsoletus*, il n'est pas envisageable d'engager une lutte anti-vectorielle
chimique ou environnementale, seules des actions locales, à effets très limités, au niveau de
chaque exploitation peuvent être envisagées en cas d'épizootie. De plus, ces mesures,
communes à de nombreuses espèces d'insectes vecteurs ou ravageurs manquent de spécificité
et d'efficacité, et ont montré leurs limites s'agissant du respect des espèces non cibles et de
l'environnement (Carpenter *et al*, 2008b; Harrup *et al*, 2016; Mehlhorn *et al*, 2009; Mullens *et*
al, 2015; Venail, 2014; Venail et al, 2012). Elles doivent rester la dernière option de lutte. De plus, comme nos travaux l'ont montré, la dispersion est telle que la recolonisation des zones traitées par des populations adjacentes ou même distantes par le vent serait hautement probable. La prévention des acteurs de la santé animale en amont, la vaccination des animaux et la transmission d'informations sur le rôle important joué par les vecteurs lors des épizooties restent à privilégier (Ganter, 2014).

## Perspectives d'études

Ces dernières années, un intérêt croissant a été porté à l'étude des communautés endosymbiotiques héréditaires des vecteurs d'intérêt et à leurs impacts pour les espèces vectrices (Feldhaar and Gross, 2009; Floate et al, 2007). Ces endosymbiontes apportent une protection contre les différents stress rencontrés (prédation, parasitisme, stress abiotique) ou un apport en nutriments pouvant compléter certains régimes alimentaires (Dunbar et al, 2007; Duron et al, 2008; Duron et al, 2018; Rio et al, 2016).

Cette augmentation de la valeur sélective des hôtes fait des endosymbiontes des acteurs importants de l'histoire évolutive des arthropodes (Ferrari and Vavre, 2011; McLean et al, 2016; Sudakaran et al, 2017). La transmission s'effectue de manière verticale, de la mère à sa descendance. Afin de maximiser leur propagation, certaines bactéries héréditaires effectuent un parasitisme reproductif, c'est-à-dire un biais de sexe ratio de l'hôte en faveur des femelles (Hurst and Frost, 2015; Stouthamer et al, 1999; Werren et al, 2008). Cette capacité détournée permet d'utiliser les endosymbiontes en lutte anti-vectorielle (Iturbe-Ormaetxe et al, 2011), comme pour *Aedes aegypti* (baisse de la survie des individus infecté) (McMeniman et al, 2009) ou *Anopheles stephensi* (limite l'infection par *Plasmodium falciparum*) (Bian et al, 2013). Parmi les plus étudiés, l'endosymbiote *Wolbachia*, présent chez près de 66% de toutes les espèces d'insectes (Hilgenboecker et al, 2008), peut, dans le cas où le mâle est infecté, empêcher la création de nouvelles générations viables. Ces caractéristiques ont permis son utilisation dans la lutte vectorielle.

Déjà bien étudié chez d'autres espèces de diptères comme les moustiques et la mouche tsé-tsé (Caragata et al, 2016; Medlock et al, 2013), l'étude des endosymbiontes des *Culicoides* est encore naissante. Des infections par les bactéries endosymbiotiques *Wolbachia* et *Cardinium* ont déjà été mise en évidence chez les *Culicoides* (Covey et al, 2020; Ghosh et al, 2019; Lewis et al, 2014; Morag et al, 2012; Pages et al, 2017). Récemment, des études ont mis en évidence
la transmission maternelle (présence de la bactérie dans le tissu ovarien) de symbiotes *Rickettsia*, dont le génome présente des caractéristiques potentiellement associées à l'adaptation à l'hôte (Pilgrim *et al*, 2017). De plus la localisation dans les corps adipeux de ces symbiotes peut laisser présager de potentielles interactions avec les virus (Pilgrim *et al*, 2020). À la vue de leurs effets importants sur la biologie et l'écologie des vecteurs, établir l'impact de ces endosymbiontes sur la compétence vectorielle des *Culicoides* est donc une perspective intéressante (Siozios *et al*, 2019).

Caractériser la structure des communautés bactériennes et investiguer celle-ci en comparaison de celle de l'hôte vecteur permettrait aussi d'estimer la connectivité des populations. Si des patrons similaires étaient observés, cela pourrait renforcer nos conclusions concernant la dispersion importante des *Culicoides*. Au contraire, des communautés bactériennes distinctes et spécifiques pourraient confirmer nos résultats de délimitation d'espèces au sein du Complexe Obsoletus/Scoticus ou souligner l'importance de l'adaptation à des conditions biotiques et abiotiques locales.

Ainsi, ces organismes associés aux *Culicoides* pourraient être utilisés comme marqueurs de la connectivité des populations. Retracer les changements dans la composition du microbiome serait alors une approche complémentaire aux marqueurs génétiques et permettrait de retracer la dispersion et l'histoire évolutive du vecteur. Cela permettrait également de comprendre le rôle des bactéries symbiotiques sur l'infection et la propagation des virus.
Connaître la biologie et l'écologie d'une espèce vectrice est capital pour anticiper et limiter la dispersion de pathogènes. Nos travaux apportent des connaissances nouvelles sur la diversité cryptique de *C. obsoletus*, vecteur majeur des virus de la FCO et de Schmallenberg, en Europe grâce à des approches de taxonomie moléculaire. Nos travaux ont également permis de caractériser la structure génétique, les capacités de dispersion et l'influence de la connectivité paysagère sur la dispersion de *C. obsoletus* en Europe. Ces résultats nous permettent de proposer une histoire évolutive de l'espèce. L'ensemble des données générées au cours de cette étude est inédit et l'échantillonnage réalisé nous a permis de couvrir largement la zone ouest paléarctique par un transect allant de la Scandinavie aux îles Canaries (du nord au sud) et des îles Canaries à la Turquie (d'ouest en est).

Nos travaux permettent de clarifier le schéma de distribution et les relations phylogénétiques des espèces appartenant au Complexe Obsoletus/Scoticus. Cinq MOTUs ont été identifiés et validés, *C. obsoletus*, *C. scoticus*, *C. obsoletus* clade O2, *C. obsoletus* clade dark et une MOTU correspondant à une espèce non identifiée. Ces trois dernières espèces n'ont pas été formellement décrites jusqu'ici. Des études de leurs morphologies et de leurs écologies sont nécessaires pour publier des descriptions complètes respectant le Code International de la Nomenclature Zoologique. Le statut taxonomique de *C. montanus*, auparavant considéré comme une espèce valide, est remis en question et nous proposons que celui-ci soit considéré comme un clade phylogénétique bien soutenu au sein de *C. obsoletus* et non plus comme une espèce valide. Serions-nous à un début de spéciation ?

La taxonomie clarifiée du Complexe Obsoletus/Scoticus amène à prolonger les questions habituellement posées pour les espèces valides aux nouvelles entités validées. Ont-elles toutes les mêmes capacités vectorielles ? Les mêmes préférences trophiques ? La même co- évolution avec le virus ? Les mêmes communautés endosymbiotiques ?

Alors que jusqu'à présent, la dispersion au-dessus des terres était considérée comme limitée, à cause de la friction paysagère, l'ensemble de ce travail de thèse permet de confirmer que les *Culicoides* possèdent de fortes capacités de dispersion au-dessus de terres. En effet, des flux de gènes intenses ont permis d'homogénéiser la structure génétique des populations à l'échelle d'un pays et d'un continent et de brouiller le signal d'isolement par la distance. Cette dispersion est si importante que deux populations éloignées de milliers de kilomètres peuvent présenter la
même composition génétique. Ceci est possible grâce à la dispersion stratifiée des *Culicoides*. La prochaine étape sera de caractériser la part relative et la fréquence exacte des deux phénomènes, grâce à un échantillonnage à une échelle locale, entre fermes séparées de quelques kilomètres de distance situées dans un paysage contrasté et en réalisant une assignation spécifique de parenté.

Nous avons évalué l'impact d'un large éventail de facteurs environnementaux sur le flux de gènes de *C. obsoletus*. Ces résultats ouvrent la voie à des études complémentaires de génétique du paysage appliquée aux *Culicoides*. La différentiation génétique trop faible de notre jeu de données ne nous a pas permis d'investiguer en profondeur l'impact du vent. Sans doute, il doit être considéré et intégré dans les prochaines études de génétique du paysage car il participe à l'homogénéisation des populations. Actuellement, la prise en compte de la direction du vent dans les analyses de génétique du paysage est limitée, et nous soulignons le besoin d'améliorations méthodologiques sur ce sujet. Nos résultats démontrent pour *C. obsoletus* une capacité de dispersion à l'intérieur des terres très importante, qui doit être prise en compte pour les travaux futurs sur la compétence des vecteurs et la modélisation épidémiologique de la transmission des maladies.

La faible structuration des *Culicoides* est également le témoin d'une histoire évolutive récente. La recolonisation post-glaciaire est un excellent témoin de la dispersion de *C. obsoletus*, puisqu'elle lui a permis dès la fin de la période de glaciation de recoloniser rapidement des niches écologiques vacantes, comme en témoignent l'expansion démographique et la divergence récente des populations ouest européennes. Il semble que *C. obsoletus* a pu persister dans des refuges nord Européens en raison de ses larges préférences trophiques et écologiques. Il serait intéressant dans le futur de s'interroger sur l'histoire évolutive d'autres espèces de *Culicoides* présentant des niches écologiques plus restreintes. De plus, vu la très large la répartition paléarctique et néarctique de *C. obsoletus*, ceci ne représente qu'un morceau du puzzle. Ainsi qu'en est-il de l'histoire évolutive mondiale de *C. obsoletus* ?
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