# Efectores en hongos y oomicetos/Texto completo

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## Contenido

* Versión para imprimir
* Cómo ocurre la infección
* Reconocimiento de efectores
* Efectores en hongos
* Efectores en oomicetos
* Referencias

## Cómo ocurre la infección

Las proteínas efectoras de hongos fitopatógenos pueden agruparse en efectores extracelulares, secretados en el apoplasto o xilema de hospederos y efectores citoplasmáticos, que son translocados al interior de las células vegetales.
Aunque no existe una secuencia consenso entre los efectores de hongos fitopatógenos, como sucede con el motivo RXLR presente en casi todos los efectores de oomicetos, la mayoría suelen ser proteínas pequeñas con múltiples residuos de cisteína. Dichos residuos suelen estar involucrados en la formación de puentes disulfuro que brindan una mayor estabilidad a la proteína (15).
Existen más de 10.000 especies fúngicas, que presentan diferentes estrategias fitopatógenas (1). Dependiendo de la estrategia del patógeno (biótrofos, necrotrofo o hemibiotrofo), las estrategias de infección pueden variar. Los hongos biótrofos producen una hifa especializada llamada haustorio para extraer los nutrientes de la célula del hospedero mientras permanece vivo (39). Los hongos necrotrofos secretan toxinas y enzimas que matan las células del hospedero y obtienen los nutrientes del tejido ya muerto (23). Los efectores de hongos contienen señales, para ser secretadas a través de una endomembrana. Tanto hongos como oomicetos tienen sistemas de secreción muy similares.

## Reconocimiento de efectores
### Modelo de gen por gen

El modelo de gen por gen propuesto por Flor, (1942) argumenta que por cada efector de avirulencia AVR existe un gen de resistencia (R) en la planta capaz de reconocerlo; la interacción entre estos productos génicos lleva a la activación de la defensa del huésped, lo que es conocido como respuesta hipersensible o HR (18).

### Modelo del gen guardián

Sin embargo, una implicación importante del modelo de gen por gen es que la planta debe producir una proteína de resistencia para cada efector (proceso biológicamente costoso), por lo que las plantas también han desarrollado proteínas de resistencia capaces de reconocer blancos modificados por efectores. Este modelo de gen “guardián” es un reconocimiento indirecto que permite detectar blancos en común de distintos efectores; es decir, una misma proteína de resistencia puede llegar a reconocer múltiples efectores que tengan el mismo blanco en común (15).

### Modelo del señuelo

El modelo del gen guardían presenta un problema conceptual cuando existen poblaciones polimórficas para un gen de resistencia determinado. En el caso de que el gen de resistencia no sea funcional, sobre el blanco del efector existirá una presión de selección que lo forzará a reducir su afinidad de unión por el efector. En el caso contrario, en que la proteína de resistencia está presente, el blanco aumentará su afinidad para facilitar los procesos de detección por parte de la proteína guardiana (de resistencia). Estas dos presiones evolutivas son opuestas e inestables.
Con el objetivo de solucionar esta contradicción, se ha planteado que el hospedero puede desarrollar genes señuelos similares al blanco para atraer al efector, pero que no están implicados en el proceso funcional del blanco. De esta manera el efector es detectado pero éste no puede intervenir el sistema de la planta. Se plantean dos mecanismos de generación de señuelos: por duplicación y evolución independiente o por mimetismo del blanco. Ejemplos que sustenta este modelo son los genes Pto, Bs3, RCR3, y RIN4 (63).

## Efectores en hongos
### Efectores extracelulares

Conocidos también como efectores apoplásticos. Este tipo de moléculas actualmente se les atribuye dos tipos de funciones: la primera corresponde a un grupo de enzimas encargadas de degradar la pared celular conocidas como CWDEs, y el segundo comprende proteínas inductoras de necrosis y proteínas que inducen etileno, conocidas como NEP-1, las cuales participan en la inducción de muerte celular en dicotiledóneas. Algunos de los efectores mejor caracterizados son los de Cladosporium fulvum y Fusarium oxysporum.
* Cladosporium fulvum
Dentro de los efectores extracelulares vale la pena mencionar los pertenecientes a Cladosporium fulvum y Fusarium oxysporum.
C. fulvum, un hongo que infecta el tomate, posee 4 genes de avirulencia que codifican proteínas pequeñas secretadas, ricas en cisteína, dentro de las cuales se han estudiado Avr2, Avr4, Avr4E y Avr9 cuyo reconocimiento está mediado por las proteínas Cf (de C. fulvum) del tomate: Cf-2, Cf-4, Cf-4E y Cf-9 respectivamente (16; 28; 56).
También se han identificado otras proteínas extracelulares (Ecps por sus siglas en inglés) de esta especie, como Ecp1, Ecp2, Ecp4 y Ecp5 son reconocidas por proteínas de resistencia del tipo Cf-Ecp que elicitan una respuesta hipersensible (HR) en el hospedero, para detener la propagación de la infección. Sin embargo, aún no se han descubierto proteínas de resistencia contra Ecp6 y Ecp7 que activen la HR en tomate (6; 14; 34).
Avr2 inhibe proteasas cisteína del tomate, como Rcr3, Pip1 y TDI-65, que se presume son importantes en la defensa basal de hospedero (17; 33; 53; 58; 62). Hasta finales del 2009 no se habían podido encontrar homólogos de efectores Avr’s o Ecp’s en bases de datos públicas, con excepción de Avr4 y Ecp6 que contienen dominios LysM, principalmente por los pocos genomas disponibles de hongos fitopatógenos (6).
* Fusarium oxysporum
Otro tipo de efectores extracelulares estudiados son los efectores tipo Six de Fusarium oxysporum.
El nombre viene de “secretado en xilema” y son producidos por F. oxysporum durante su infección al tomate. Estas proteínas son requeridas para una virulencia completa en tomate, pero también pueden activar la respuesta inmune inducida por efectores “ETI”.
Las proteínas de resistencia complementarias Six1 (renombrado Avr3), son necesarias para la virulencia, estas también puede inducir ETI si interactúa con la proteína I-3 del tomate (26; 48).
Six3 (renombrado Avr2) contribuye a la virulencia pero también puede suscitar ETI si interactúa con I-2 (25). Estos efectores residen en un cromosoma exclusivo de F. oxysporum f. sp. lycopersici y no se encuentran en otros linajes de F. oxysporum, por lo que se cree fueron adquiridos por un individuo de esta especie y pasados mediante transferencia horizontal a otras cepas de la misma especie (48).
Cómo parte de la co-evolución entre patógeno y hospedero, F. Oxysporum f. sp. lycopersici adquirió el gen Six4 (renombrado Avr1) que permite suprimir la resistencia mediada por I-3 e I-2; cuando cepas de F. Oxysporum f. sp. Lycopersici, avirulentas en plantas de tomate con I-3 e I-2, eran transformadas con Avr1 se lograba restablecer la virulencia.
Por lo tanto, Avr1 se adquirió para compensar el reconocimiento de Avr2 y Avr3, en plantas con genes de resistencia I-2 e I-3. I-2 reconoce Avr2 directamente (mutaciones puntuales en Avr2 devuelven la virulencia) e I-3 probablemente reconoce sustratos degradados por Avr3 (gen guardián) (24).

### Efectores citoplasmáticos

Además de los efectores secretados en el apoplasto, existen una gran diversidad de efectores que se translocan al interior de la célula hospedera para cumplir sus funciones en el citoplasma vegetal. Este tipo de efectores se denominan citoplasmáticos y han sido ampliamente estudiados en Magnaporthe oryzae.
* Magnaporthe oryzae
Este es un hongo fitopatógeno del arroz. Tiene efectores de la familia Pwl (por ser patógenos contra el pasto llorón o weeping lovegrass en inglés). Esta familia de genes de rápida evolución se caracteriza por codificar proteínas pequeñas secretadas ricas en glicina que generalmente se encuentran en patógenos del arroz.
Otra familia de efectores importante incluye los Avr-Pita. Estos efectores muestran homología con metaloproteasas (dependientes del metal zinc) y no son indispensables para la virulencia en arroz (27; 41). Las proteínas de resistencia afines a estos efectores se conocen como Pi-ta y este reconocimiento es determinado por la diferencia en un residuo (Ala-918) de la proteína Pi-ta (27). Actualmente se han descrito tres miembros en esta familia (Avr-Pita1, Avr-Pita2 y Avr-Pita3). Aunque Avr-Pita1 y Avr-Pita2 están presentes en M. Oryzae y M. Grisea, Avr-Pita3 solamente se encuentra en M. Oryzae (31).
También existen efectores exclusivos de apresorios: Ace 1 es un polipéptido con dos enzimas, una poliqueto sintasa (PKS) y una péptido sintasa no-ribosomal (NRPS), que normalmente están ligadas a la producción de metabolitos secundarios (5; 12). Ace1 parece mediar también la avirulencia de forma indirecta al producir un metabolito secundario que activa Pi33 (5; 19).

#### Toxinas

No todos los hongos dependen de los nutrientes extraídos de las células vivas mediante la formación de haustorios; los necrótrofos proliferan sobre células hospederas muertas. En este último caso estos producen efectores conocidos como toxinas selectivas de hospedero (HSTs), que interactúan con receptores de susceptibilidad. Esta interacción, sin embargo, no es una resistencia gen por gen desarrollado por el hospedero para frenar el proceso de infección, como sucede con el reconocimiento de efectores en hongos biótrofos por proteínas de resistencia. Los efectores comprenden moléculas de bajo peso molecular que actúan como factores de virulencia, los cuales son activos en plantas susceptibles a la infección del patógeno. Existen teorías donde se plantea un menor tiempo de co-evolución entre efectores de hongos necrótrofos y sus hospederos con respecto a efectores de hongos biótrofos. Esta categoría comprende moléculas de bajo peso molecular que actúan como factores de virulencia, los cuales son activos en plantas susceptibles a la infección del patógeno.
Stagonospora nodorum y Pyrenophora tritici-repentis son dos hongos fitopatógenos que codifican diversas proteínas necrogénicas. Si ToxA es codificado por un gen de S. Nodorum que comparte gran similaridad con el gen PtrToxA de P. tritici-repentis, agente causal de la mancha parda del trigo que posee el gen de susceptibilidad Tsn1; mutantes de trigo que no tienen Tsn1 se vuelven insensibles a PtrToxA y SnToxA, lo que confirma el grado de similitud entre estas proteínas al sugerir que interactúan con el mismo blanco (36).
ToxA interactúa con un sitio de unión de alta afinidad presente en la membrana plasmática de células mesófilas del trigo mediante el dominio Arg-Gly-Asp (RGD). Se cree que esta interacción, mediada por el dominio RGD, es requerida para la internalización de la toxina (37). También se ha visto que ToxA puede interactuar con la proteína 1 de unión a ToxA de cloroplastos (ToxABP1 por sus siglas en inglés) que posee similitud con los dominios fosfatidilinositol presentes en proteínas animales involucradas en procesos de endocitosis (38).
Algo bien interesante de destacar es que este dominio RGD también se ha encontrado en proteínas efectoras del Oomiceto Phytophthora infestans que interactúan con la membrana plasmática de células hospederas (AvrBlb1) (52; 59).

#### Efectores en hongos mutualistas

Los efectores mutualistas, se encuentran en el grupo de los hongos micorrízicos. (Kloppholz et al. 2011) mostraron que el efector SP7 secretado por el hongo Glomus intraradices interactúa con el factor de transcripción vegetal ERF19, el cual es inducido cuando las raíces están siendo colonizadas por un fitopatógeno, suprimiendo la muerte celular programada. Otro ejemplo el es efector MiSSP7 producido por el hongo Laccaria bicolor, producido durante el proceso de colonización de las raíces de la planta (44).

## Efectores en oomicetos

Los efectores secretados por oomicetos, tanto apoplásticos como citoplasmáticos, son proteínas modulares compuestas por una sección dedicada a la orientación de la proteína y la otra siendo una sección funcional (51) (Figura 1).
Los efectores apoplásticos tienen péptidos señal en su parte N-terminal para la secreción, seguidos de uno o más módulos funcionales C-terminales. Los efectores citoplasmáticos tienen una región N-terminal utilizada para secreción y translocación dentro de las células del hospedero y una región C-terminal en la que se concentra la actividad bioquímica efectora.
Los efectores citoplasmáticos se caracterizan también por tener motivos conservados en su región N-terminal que siguen al péptido señal. En la región C-terminal de estos efectores se observan a menudo altos niveles de polimorfismo y selección positiva, lo que es consistente con la afirmación que establece que esta región es la que ejecuta la función efectora al interior de la célula, interactuando y coevolucionando con proteínas de resistencia al interior de la célula hospedera (22; 51).

### Mecanismos de ingreso del parásito al hospedero

La infección, al menos en el caso de P. infestans, comienza con la propagación de esporangios por medio del viento, los cuales liberan zoosporas en la superficie de la planta. Luego, las zoosporas reconocen tejidos en el hospedero utilizando varios mecanismos, entre ellos el reconocimiento de la carga de la superficie de la planta y el reconocimiento de sustancias químicas específicas, como isoflavonas inespecíficas, como aminoácidos que son exudadas por la planta (22). La concentración de estas sustancias es informativa para el patógeno, pues es un indicador de los sitios óptimos para infección.
También puede observarse un fenómeno llamado auto-agregación, en el cual las zoosporas atraen más zoosporas por quimiotaxis (55), incrementando así la frecuencia de infecciones exitosas (22). La percepción de estas sustancias por parte de las zoosporas hace que estas se enquisten y formen apresorios para ingresar a la planta. En el interior de la planta, partes especializadas se forman para adquirir nutrientes de la planta (haustorios). Cuando estas estructuras penetran las células vegetales permanecen recubiertas por una capa lipídica derivada de la membrana plasmática vegetal, esta capa lipídica (membrana extra-haustorial) será atravesada luego por las proteínas efectoras del parásito para mediar la virulencia y las respuestas hipersensibles de la planta (22).

### Ingreso de los efectores a la célula hospedera

El ingreso de los efectores en las células hospederas se da mediante motivos conservados presentes entre el péptido señal y el dominio efector de las proteínas efectoras citoplasmáticas (22).
Esta idea fue sugerida, en principio, dada la similitud que existe entre las proteínas secretadas por oomycetes fitopatógenos y las proteínas señal de varias especies parásitas causantes de la malaria. La similitud entre estas estructuras sugiere una función conservada en la capacidad de oomycetes y parásitos de la malaria para producir enfermedad en el hospedero (47).
Los parásitos causantes de la malaria requieren la presencia de motivos RXLXE/D/Q para translocar sus proteínas efectoras al interior de los eritrocitos de su hospedero (61). Recientemente ha sido demostrado que, al introducir el motivo RXLR en reemplazo del motivo RXLXE en Plasmodium sp., el patosistema de éste organismo funciona normalmente (61).

### Efectores en oomycetes hemibiótrofos

Dos formas generales de catalogar las proteínas efectoras es como apoplásticas y citoplasmáticas (21). Las primeras son acumuladas en el espacio intercelular las segundas son transportadas al interior de la célula (8).

#### Efectores apoplásticos

Estos tipos de efectores que interactúan con estructuras extracelulares y receptores superficiales de la planta están implicados en varias funciones (51). En el caso de Phytophthora infestans se ha encontrado que estos son los efectores mas regulados durante la fase de infección (51).

##### Enzimas Inhibitorias

Éstas inhiben la acción de ciertas proteínas que posee la planta para protegerse de infecciones. En el caso de Phytophthora, este patógeno ha desarrollado proteínas que inhiben la actividad de glucanasas y proteasas secretadas por la planta (29).

###### Inhibidores de Glucanasas

Ejemplos de inhibidores de glucanasas son los GIP1 y 2 en P. sojae, patógeno de la soya (49). Estos están encargados de inhibir la degradación en la pared celular de glucanos ß-1,3 y ß-1,6. Al ser degradados por endoglucanasas se libera oligosacáridos que generan una respuesta inmune en la planta (29).

###### Inhibidores de serín proteasas

Dos proteínas EPI1 y EPI10 se presume que inhiben la actividad de P69, una proteína de tomate que degrada varios proteínas secretadas por P. infestans durante la infección. Estas proteínas inhibitorias forman parte de la familia Kazal (57).

###### Inhibidores de cisteín proteasas

EPIC1 y EPIC2 son dos inhibidores de cisteín proteasas presentes en P. infestans. Éstas se presumen que están implicadas en la inhibición de proteasas tipo papaína presentes en tomate (29).

##### Proteínas pequeñas ricas en cisteínas

Son proteínas secretadas de menos de 150 aminoácidos con un número impar de residuos de cisteína y que están relacionadas con avirulencia e inducción de la defensa de la planta (35).

###### Elicitinas

Estas proteínas inducen muerte celular y otras respuestas de defensa en la planta. Ejemplos de estas son INF1 en P. infestans (30). Estas proteínas son ancladas a la superficie del P. infestans en donde interactúan con las células del hospedero. Se cree que la función de éstas es transportar esteroles (29). En cuanto el desencadenamiento de una respuesta de hipersensibilidad ciertos ensayos en tabaco sugieren que esas elicitinas se unen a receptores de membrana que inducen esta respuesta (43).

###### PcF y proteínas relacionadas

Ésta es una proteína secretada en P. cactorum que genera necrosis en tomate y fresa. Esta proteína activa una enzima de defensa en la planta (42). Existen otras familias de genes similares a PcF como SCR74 y SCR91 que presentan un alto polimorfismo y que son altamente inducidas durante la infección (29).

###### Familia tipo NEP1

Esta familia está ampliamente distribuida en patógenos y es altamente conservada entre éstos. Ésta presenta actividad inductora de muerte celular y necrosis en la planta. En el caso de Phytophtora, induce respuesta de defensa tanto en variedades de plantas susceptibles como resistentes en la fase necrótrofa y podría por tanto facilitar la colonización de la planta (29; 46).
"Transglutaminasa GP42 (PEP13)"
En P. sojae se encuentran glicoproteínas como GP42 que al unirse a receptores de membrana de la planta generan una respuesta inmune incluyendo la síntesis de fitoalexinas y muerte celular (40; 50). Estudios bioquímicos de GP42 indican que esta proteína es una transglutaminasa dependiente de calcio (10).

#### Efectores citoplasmáticos

Éstos son transportados al interior de las células de la planta por medio de vesículas y haustorios (invaginaciones que invaden los tejidos de la planta).

##### Efectores RXLR

En organismos como el tizón tardío (Phytophthora infestans), oomiceto que ataca la papa (Solanum tuberosum), la mayoría de efectores reportados presentan el dominio RXLR. Estos efectores son secretados y transportados al interior de las células de las planta (9). Además, se encuentran en regiones del genoma de oomicetos ricas en repeticiones (51).
Estructuralmente se caracteriza por poseer un dominio con aminoácidos RXLR en su extremo C-terminal (7).
Dentro de los efectores RXLR se encuentran ciertas proteínas de avirulecia ‘AVr’ que pueden ser detectadas por proteínas de resistencia (R) en la papa, (cuando una proteína del patógeno puede ser detectada por la planta, se genera una repuesta inmune por parte de la planta, lo que se conoce como avirulencia). Este es el caso de AVR3a, una proteína que induce muerte celular y que puede ser reconocida por una proteína de resistencia en la papa, R3a, desencadenando una respuesta de hipersensibilidad en la planta (51).

##### Efectores Crinkler (CRN)

Estos efectores también se encuentran en P. Infestans en regiones del genoma ricas en repeticiones. Estructuralmente se caracterizan por un dominio LFLAK N- terminal de aproximadamente 50 aminoácidos con funciones similares de secreción e introducción dentro de las células como es el caso del motivo RXLR. Son efectores que producen muerte celular en papa y aunque son pocos los inducidos en la fase e infección sus niveles de expresión en estos pocos son muy altos (51).

### Efectores en oomycetes biótrofos

Efectores en oomycetes biotrofos obligados. Este grupo corresponde a aquellos microorganismos capaces de generar enfermedades devastantes en hospederos susceptibles estableciendo una relación dinámica con las células vivas de la planta a través del cual manipulan el metabolismo celular del hospedero para soportar su crecimiento y reproducción (51).
Similar a los genes Avr de los hongos, los oomycetes codifican pequeñas proteínas que son secretadas al medio extracelular de las células del hospedero conocidas como efectores. Dentro de este grupo los organismos más reconocidos corresponden a Hyaloperonospora arabidopsidis y Albugo candida.
* Hyaloperonospora arabidopsidis (Hpa).
Este patógeno es un biotrofo obligado, el cual es capaz de generar infección en hospederos como Arabidopsis thaliana (32; 54). Hpa corresponde al grupo de patógenos conocidos como “mildeos vellosos”, el cual comprende alrededor de 800 especies que causan enfermedades a cientos de especies de plantas (11). Junto con P. infestans, P. ramorum, P. sojae, y P. capsici, Hpa se encuentra secuenciado (y http://phytophthora.vbi.vt.edu phytophthora.vbi.vt.edu) incrementando el interés que se tiene acerca de este organismo.
La secuenciación del genoma de Hyaloperonospora arabidopsidis (Hpa) reveló la presencia de aproximadamente 134 a 140 efectores candidatos para este organismo (HaRxLs), involucrados en supresión de la inmunidad en Arabidopsis (4).
Hasta el momento los análisis genéticos de los efectores involucrados en el proceso de infección han sido difíciles por la incapacidad de cultivar estos organismos in vitro lo que ha dificultado la caracterización funcional de estos efectores.
Hasta el momento se reconocen los efectores ATR1 y ATR13 para este patógeno. El efector ART13 ha sido clonado mostrando altos niveles de polimorfismos. ATR13 codifica 187 aminoácidos que no son homólogas a otras proteínas conocidas y se encuentra formado por una serie de dominios que involucra una secuencia péptidos señal N-terminal, un motivo RxLR asociado en el transporte de las proteínas al interior de las células de la planta, 4 repeticiones de 11 aminoácidos altamente conservados y por último presenta un dominio C-terminal. La variación encontrada en el efector ATR13 involucra tanto la secuencia de aminoácidos y el número de repeticiones de los aminoácidos.
Adicionalmente la variación y polimorfismos encontrados en ATR13 muestran que el efector se encuentra bajo procesos de selección diversificadora durante la co-evolución del patosistema H. parasitica –Arabidopsis (2). Adicionalmente Fabro et al., 2011 evaluaron el rol de 64 efectores en la supresión de PTI y/o ETI. Los resultados obtenidos a partir de ensayos con Pst DC3000 (Pst-LUX) muestran que la mayoría de HaRxLs candidatos incrementan la susceptibilidad de diferentes accesiones de Arabidopsis al patógeno.
Otros efectores identificados en Hpa corresponde a ATR5 identificados usando cruces genéticos entre cepas del patógeno virulentas y no virulentas (3).
* Mecanismos de acción de los efectores detectados en Hpa.
Los estudios realizados por Sohn et al., 2007 utilizando ensayos de inoculación de Accesiones de Arabidopsis mediante el sistema heterólogo por Pst DC3000 T3SS muestran que tanto ATR1 como ATR13 suprime PTI en el hospedero durante una interacción compatible y puede dirigir ETI en accesiones de Arabidopsis resistentes.
El efector ATR13 es reconocido en Arabidopsis thaliana por el gen de resistencia (RPP13), una proteína NBS-LRR de la clase coiled-coil 1 (2). El reconocimiento de este efector conduce a la inducción de vías de defensa y la producción de HR.
Allen et al., 2004 encontró a través de ensayos de expresión transitoria en Arabidopsis que RPP13 reconoce el efector ATR13 de las cepas Emco5, Maks9, Aswa1 y Goco1, pero no reconoce el efector en las cepas Emoy2 y Hind4 de H. parasitica.
Los estudios realizados por Sohn et al., 2007 muestran que el efector ATR13 se encuentra involucrado en la supresión de depósitos de calosa en las paredes celulares de Arabidopsis, esto es similar a lo que se ha reportado en HopM1 para Pst, aunque su función puede ser similar se ha reconocido que estos dos últimos tienen distintos modos de acción en Arabidopsis.
Adicionalmente Shohn et al., 2007 reporta para el caso de ATR13Maks9 una disminución en la producción de ROS, lo que sugiere que diferentes alelos de ATR13 pueden estar involucrados en la supresión de los pasos iniciales involucrados en PTI, estos pueden estar involucrados en mecanismos de supresión asociados a ROS en plantas susceptibles. Estudios adicionales muestran que ATR 13 juega un rol importante en la supresión de PTI activado por efectores de oomycetos similares a Nep-1 y CBEL L (20; 45).
El oomycete Albugo candida es un parásito obligado, causante de la enfermedad conocida como roya blanca que afecta muchas plantas, en este caso las pertenecientes a la familia de las crucíferas, a las que causan enfermedades de una gran importancia económica (13; 60). La secuenciación de A. candida a partir de tejidos de hojas infectadas permitió identificar 15,824 genes predichos, muchos de estos genes carecen de similitud con secuencias de otros oomycetes, y al parecer tiene muy poco repertorio de genes relacionados con patogenicidad en otros oomycetes obligados como H. arabidopsidis incluyendo genes que codifican proteínas efectoras tipo RxLR, genes similares a CRINKLER y elicitinas.
Recientemente identificaron a partir del secretoma de Albugo candida un total de 929 proteínas. Adicionalmente se ha encontrado que A. candida contiene un pequeño grupo de genes que codifican para proteínas secretadas con algún motivo RXLR (Ac-RXL), no obstante los resultados obtenidos soportan un origen independiente de los efectores de A. Candida involucrados en la evolución de la biotrofía.
* van der Hoorna, R. and Kamoun, S. From Guard to Decoy: A New Model for Perception of Plant Pathogen Effectors. 2008. The Plant Cell 20, 8: 2009-2017.