Are predatory mites efficient dispersal agents of entomopathogenic fungi? : understanding the process of disease transmission from predators to prey for biological control

Les acariens prédateurs et les champignons entomopathogènes sont couramment utilisés dans les programmes de lutte biologique contre le thrips des petits fruits, Frankliniella occidentalis. Les acariens prédateurs peuvent localiser les thrips même lorsque ceux-ci se cachent, mais ne consomment que le premier stade larvaire. Les champignons entomopathogènes, quant à eux, peuvent infecter tous les stades, mais leur dispersion est passive. Dans cette thèse, nous avons évalué le potentiel des acariens prédateurs comme agents de dispersion des champignons entomopathogènes dans les colonies de thrips. Le travail expérimental de cette thèse a été divisé en trois sections.  Dans la première section, nous avons évalué la pathogénicité de la souche ANT-03 du champignon entomopathogène Beauveria bassiana pour chacun des stades de thrips ainsi que pour trois espèces d'acariens prédateurs: deux espèces principalement actives sur les plantes (Amblyseius swirskii et Neoseiulus cucumeris) et une espèce active dans le sol (Stratiolaelaps scimitus). Nous avons (1) établi que la souche ANT-03, les acariens prédateurs et les thrips forment des associations fonctionnelles d'agent pathogène, de vecteurs et d'hôte, (2) démontré que des spores mélangées aux substrats d'élevage des acariens s'accumulent sur leurs corps au fil du temps, et (3) mis au point une méthode d'application permettant aux acariens de disséminer les spores de B. bassiana directement à partir des substrats d'élevage.  Dans la deuxième section, à l'aide d'enregistrements vidéo, nous avons déterminé comment les acariens prédateurs délogent les spores de leurs corps en examinant la relation entre le nombre de spores restant sur les acariens et le temps alloué au toilettage ou à la marche. Nous avons comparé les comportements des acariens prédateurs avec ou sans spores. Nous avons montré que la marche, est plus efficace le toilettage pour déloger les spores. Les acariens prédateurs peuvent percevoir la présence des spores sur leur corps et augmenter le temps alloué à la marche.  Dans la troisième section, nous avons déterminé la capacité des acariens prédateurs à acheminer les spores jusqu’aux colonies de thrips. Amblyseius swirskii et N. cucumeris ont été chargés de spores et relâchés sur des plantes infestées de thrips de premier stade et regroupés sur les feuilles. Nous avons caractérisé la distribution spatiale de chaque organisme, calculé l’empiètement spatial entre les spores et les thrips et estimé la proportion de thrips portant des spores. Les deux acariens ont dispersé une quantité similaire de spores sur les plantes, mais A. swirskii a distribué plus de spores sur les feuilles infestées de thrips et a donc augmenté le taux de rencontre entre le pathogène et les thrips. Les différences observées entre les espèces d'acariens prédateurs résultent de leurs différents comportements de chasse.  En comprenant le processus de transmission des spores de champignons entomopathogènes des acariens prédateurs vers les proies, nous fournissons une base théorique pour identifier quels prédateurs feraient de bons candidats comme agents de dispersion de spores. Ainsi, nous pourrons augmenter la capacité des acariens prédateurs à réduire les populations de thrips en combinant la prédation et la dispersion d’entomopathogènes dans un contexte de lutte biologique. In biological control programs, predatory mites and entomopathogenic fungi are commonly used against western flower thrips, one of the most challenging pests in food and ornamental crops. Predatory mites can locate thrips even when thrips hide in plant crevices, but they only consume first instar larval thrips. Entomopathogenic fungi can infect all other stages, but their dispersal is passive and host encounter is therefore random. This thesis examines the potential role of predatory mites as dispersal agents of entomopathogenic fungi to thrips colonies. The experimental work has been divided into three sections. In the first section, we evaluated the pathogenicity of the entomopathogenic fungus Beauveria bassiana strain ANT-03 to all stages of the western flower thrips and to three species of predatory mites: Amblyseius swirskii and Neoseiulus cucumeris that are active on plants and Stratiolaelaps scimitus that is active in soil. We established that B. bassiana ANT-03, predatory mites and thrips form appropriate pathogen-vector-host associations. We also developed a commercially applicable method for predatory mites to collect B. bassiana spores directly from the rearing substrates and transport them to the environment. We demonstrated that spores did accumulate on predatory mites over time in the substrates. In the second section, using video recordings, we described how predatory mites dislodged spores by linking the number of spores remaining on a mite to the time spent grooming and walking. We compared behaviors of the predatory mites with and without spores following their release from rearing substrates. Using low-temperature scanning electronic microscopy, we visualized the spore distribution on mites. We showed that walking primarily contributed to predatory mites dislodging spores in our experimental arena, whereas grooming was insufficient. When bearing conidia, all three species of predatory mites extended their walking periods. The duration of grooming behavior was not affected for A. swirskii and N. cucumeris, and was even reduced for S. scimitus. For the third section, we determined the capacity of predatory mites to deliver spores to thrips colonies. Amblyseius swirskii and N. cucumeris were loaded with spores and released on plants that had been previously infested with first instar thrips clustered on leaves. We carefully characterized the spatial distribution of each organism on plants, calculated the spatial co-occurrence index of spores and thrips, and estimated the proportion of thrips with spores. Both mites dispersed similar amounts of spores per plant, but A. swirskii delivered more spores to thrips infested leaves and thereby played a significant role in spreading the fungal disease to thrips populations. The observed differences between predatory mite species resulted from different foraging activity patterns. By understanding how the pathogens can be transferred from foraging predatory mites to prey, we provided a theoretical basis for identifying candidate predators as efficient fungal dispersal agents. These methods, if validated in commercially representative settings, could increase the capacity of predatory mites to suppress thrips populations by combining predation and dispersion of entomopathogens for biological control.

Keyphrases: Frankliniella occidentalis, Beauveria bassiana, Amblyseius swirskii, Neoseiulus cucumeris, Stratiolaelaps scimitus, Dispersion de spores fongiques, Comportement de toilettage, Empiètement spatial, Interactions tritrophiques, fungal dispersal, grooming behavior, spatial co-occurrence, tritrophic interactions, Beauveria bassiana, Amblyseius swirskii, Neoseiulus cucumeris, Stratiolaelaps scimitus