Variation de l'épigénome, du phénotype et des stratégies écologiques pour la persistance d'un vertébré asexué

La capacité à répondre aux changements environnementaux est cruciale pour l’établissement et la persistance des populations dans un système hétérogène. Les processus sous-jacents à cette capacité peuvent prendre différentes formes. La grande diversité génétique (et phénotypique) découlant de la reproduction sexuée est un des processus permettant à une population de répondre aux différentes conditions environnementales par la survie d’au moins quelques individus. D’autre part, les processus épigénétiques, en permettant la modification du patron d’expression des gènes, contribuent également à la variation phénotypique. Ces variations peuvent survenir accidentellement (épimutations) ou en réponse à un stimulus environnemental (plasticité). Les processus épigénétiques représenteraient ainsi une alternative à la variation génétique pouvant expliquer le succès écologique des organismes génétiquement identiques. Toutefois, les génotypes ne répondent pas tous de la même façon aux conditions environnementales ; certains génotypes sont considérés comme généralistes et peuvent s’acclimater à une vaste gamme de conditions environnementales alors que d’autres sont plutôt spécialistes et restreints à un type d’environnement donné. L’objectif général de cette thèse est de mettre en évidence certains des processus responsables de la persistance des organismes asexués en déterminant les relations entre la variation épigénétique, la variation phénotypique et les stratégies écologiques. Pour ce faire, des hybrides asexués Chrosomus eos-neogaeus, un poisson à reproduction clonale, ont servi de modèle biologique. Se reproduisant par gynogenèse, les lignées clonales (génotypes) doivent faire face aux mêmes variations environnementales que les espèces parentales sexuées. De plus, la répartition géographique de chacune des lignées suggère la présence de génotypes généralistes et spécialistes. L’analyse de ces lignées en milieux naturels et en milieux contrôlés a permis de décortiquer l’influence des variations génétique, environnementale et épigénétique sur la variation phénotypique. Dans un premier temps, les modèles de stratégies généraliste et spécialiste ont été testés de manière empirique : (i) des analyses génétiques ont permis d’inférer les processus historiques expliquant la diversité et la répartition actuelle des lignées clonales ; (ii) l’analyse du patron de ii méthylation de différentes lignées a permis de déterminer l’importance relative des sources de variations épigénétiques selon les fluctuations environnementales et de les associer à une stratégie écologique : une importante influence de l’environnement ou une plus grande stochasticité dans l’établissement des marques épigénétiques étant associées à la plasticité phénotypique ou au bet-hedging, respectivement ; et (iii) le rôle de la plasticité phénotypique dans la diversification de niches écologiques a été souligné par la comparaison de la variation de la morphologie trophique en milieux naturels et contrôlés. D’autre part, le second volet de cette thèse a permis d’associer un coût (détection d’une instabilité développementale) à la plasticité phénotypique et d’élaborer une hypothèse sur l’existence d’un handicap démographique nécessaire afin d’expliquer la situation contre-intuitive concernant la coexistence des organismes gynogènes et de leurs hôtes sexués. La compréhension des différents mécanismes sous-jacents au succès écologique des organismes face aux variations environnementales permet ainsi une meilleure évaluation de leur potentiel évolutif et fournit des outils supplémentaires pour leur protection face à un environnement changeant. The capacity to cope with environmental changes is crucial to the establishment and persistence of populations. The processes underlying such a capacity can take different forms. The high genetic (and phenotypic) diversity arising from sexual reproduction is one process that allows to cope with different environmental conditions through the survival of at least a few individuals. On the other hand, epigenetic processes, allowing the modification of gene expression, are also responsible for phenotypic variation. Epigenetic changes may occur accidentally (epimutations) or in response to an environmental stimulus (plasticity). Thus, epigenetics would represent an alternative process to genetic variation to explain the ecological success of genetically identical organisms. However, genotypes are not equally capable of coping with environmental changes. Some genotypes are generalists and can acclimatize to a wide range of environmental conditions, whereas other genotypes are specialized and restricted to narrow environmental conditions. The general objective of this thesis is to highlight the processes responsible for the persistence of asexual organisms by determining the relationship between epigenetic processes, phenotypic variation and ecological strategies. To achieve this, the clonal hybrid fish Chrosomus eos-neogaeus were used as a biological model. By reproducing by gynogenesis, the clonal lineages (genotypes) are distributed among the same environments than the sexual parental species. Moreover, the geographical distribution of the lineages suggests the presence of generalist and specialist genotypes. The analysis of these lineages in natural and controlled conditions allowed to disentangling the influence of genetic, environmental and epigenetic variations on phenotypic variation. On the one hand, generalist and specialist strategies were empirically tested: (i) genetic analyses were used to infer the historical processes explaining the diversity and the current distribution of the clonal lineages; (ii) the comparison of methylation patterns in different lineages allowed to determine the dynamism of the epigenetic processes according to environmental fluctuations and to associate them with an ecological strategy: an important environmental or stochastic effect on epigenetic variation being associated with phenotypic iv plasticity or bet-hedging, respectively; and (iii) the role of phenotypic plasticity in niches diversification was highlighted by comparing individuals’ trophic morphology in natural and controlled conditions. On the other hand, the second part of this thesis has allowed to associate a cost (developmental instability) to phenotypic plasticity and to propose a hypothesis about the existence of a demographic handicap necessary to explain the paradox regarding the coexistence of sexual and asexual sperm-dependent organisms. Understanding these different mechanisms underlying the ecological success of organisms in face of environmental heterogeneity allows us to better establish their evolutionary potential and provides additional tools to protect them against changing environments.

Keyphrases: Bet-hedging, Chrosomus eos-neogaeus, Épigénétique, Gynogenèse, Instabilité développementale, Morphométrie géométrique, Niches écologiques, Plasticité phénotypique, Bet-hedging, Chrosomus eos-neogaeus, Hybridation, Frozen Niche Variation (FNV), General Purpose Genotype (GPG), Developmental instability, Ecological niches, Epigenetics, Geometric morphometrics, Gynogenesis, Hybridization, Phenotypic plasticity