Interactions between aboveground and belowground induced responses against phytophages

Abstract Since their discovery about thirty years ago, induced plant responses have mainly been studied in interactions of plants with aboveground (AG) pathogens, herbivores and their natural enemies. Many induced responses, however, are known to be systemic and thus it is likely that responses induced by AG phytophages affect belowground (BG) phytophages feeding on the same plant, and vice versa . The awareness that interactions between AG and BG phytophages may be an important aspect in the evolution of induced responses came only recently and little research has been done to date. In this review we first summarise ecological studies that show how AG phytophages may affect BG phytophages, and vice versa . Then we focus on mechanisms governing interactions between AG and BG induced responses, such as cross-talk between signals. We chose the genus Nicotiana and the family Brassicaceae as two examples of plant groups that have been well studied for their induced responses both AG and BG – but not in concert – and explore how interactions between AG and BG induced compounds may link multitrophic interactions associated with these plants. We propose that future research on AG and BG interactions should focus on: 1). Identification of compounds and signalling pathways involved in AG and BG induced responses and analysis of their interaction mechanisms, 2). Evaluation of how induced responses affect interactions between BG and AG phytophages and their natural enemies, 3). Evaluation of the effects of AG and BG phytophages -in combination with their natural enemies- on plant fitness to identify keystone interactions that are driving the natural selection for induced responses in plants. Seit ihrer Entdeckung vor ca. dreisig Jahren werden induzierte pflanzliche Antworten der Pflanzen zumeist mit solchen Pathogenen, Herbivoren und deren naturlichen Feinden untersucht, die an oberirdischen Pflanzenteilen zu finden sind. Viele induzierte Antworten der Pflanzen konnen aber systemisch sein. Daher ist es wahrscheinlich, dass pflanzliche Antworten, die durch oberirdische Organismen induziert werden, auch solche Phytophagen beeinflussen, die unterirdisch an der Pflanze fressen, und umgekehrt. Das Bewustsein darum, dass Interaktionen zwischen ober- und unterirdischen Phytophagen ein wichtiger Aspekt in der Evolution von induzierten pflanzlichen Abwehrreaktionen sein konnen, kam erst in neuerer Zeit auf. Deshalb gibt es bisher wenig Forschung auf diesem Gebiet. In diesem Uberblick werden zunachst die Studien zusammengefasst, die den Einfluss oberirdischer Phytophager auf die unterirdischen Phytophagen zeigen und umgekehrt. Weiterhin wird auf die Mechanismen fokussiert, die Interaktionen zwischen ober- und unterirdisch fressenden Phytophagen steuern, wie z.B. Wechselwirkungen zwischen Signalen. Die Gattung Nicotiana und die Familie Brassicaceae werden als Modellpflanzen ausgewahlt, an denen die induzierte Abwehr gegen entweder oberirdische oder unterirdische Phytophage – aber nicht gegen beide gleichzeitig – bereits gut untersucht wurde. Es wird analysiert, wie Interaktionen zwischen ober- und unterirdisch induzierten Verbindungen mit multitrophischen Interaktionen dieser Pflanzen in Zusammenhang stehen. Es werden Vorschlage unterbreitet, worauf zukunftige Forschung an ober- und unterirdisch induzierten Interaktionen fokussieren sollte: (1) Identifizierung der Verbindungen und der Signalwege, die bei ober- und unterirdischer Induktion von Bedeutung sind und Analyse der Interaktionsmechanismen, (2) Untersuchung der Frage, wie induzierte Reaktionen der Pflanze sich auf Interaktionen zwischen ober- und unterirdischen Phytophagen und deren naturlichen Feinden auswirken, (3) Analyse der Auswirkungen der Effekte von ober- und unterirdisch fressenden Phytophagen unter Berucksichtigung auch ihrer naturlichen Feinde auf die pflanzliche Fitness, um solche Schlusselinteraktionen zu identifizieren, die entscheidend sind fur die Selektion der induzierten pflanzlichen Reaktion auf Angriffe durch Phytophage.