The adaptive function of melanin-based coloration in the tawny owl (Strix aluco); the proximate role of the melanocortin system

Colour polymorphism is common in wild population. One of the main questioning of evolutionary biologists is to understand how different colour variants could have evolved and be maintained in fluctuating environments, a selective process that forces individuals to constantly adapt their strategies in order to survive. This issue is particularly true for traits that are genetically inherited. Natural selection erodes genotypes with lowest fitness (less adapted), reducing in turn global genetic variation within population. In this context, the study of the evolution and maintenance of melanin- based coloration is relevant since inter-individual variation in the deposition of these pigments is common in animal and plant kingdoms and is under strong genetic control. In this thesis, I focus on the specific case of the tawny owl (Strix aluco), a species displaying continuous variation in reddish pheomelanin-based coloration. Interestingly, empirical studies highlighted covariations between melanin-based coloration and important behavioural, physiological and life history traits. Recently, a genetic model pointed out the melanocortin system and their pleiotropic effects as a potential regulator of these covariations. Accordingly, this PhD thesis further investigates colour-specific behavioural, physiological, or life history strategies, while examining the proximate mechanisms underlying these reaction norms. We found that differently coloured tawny owls differently resolve fundamental trade-off between offspring number and quality (Chapter 1), light melanic individuals producing many low- quality offspring and dark, melanic ones producing few high-quality offspring. These reproductive strategies are likely to induce alternative physiological constraints. Indeed, we demonstrated that light melanic individuals produced higher levels of reactive oxygen species (ROS, Chapter 2), but also expressed higher levels of antioxidant (GSH, Chapters 2 & 3). Interestingly, we showed that light melanic breeding females could modulate their POMC prohormone levels according to the environmental conditions, while dark reddish ones produced constant levels of this prohormone {Chapter 4). Finally, we highlighted colour-specific patterns of prohormone convertase 1 (PCI) gene expression (Chapter 5), an enzyme responsible for POMC prohormone processing to ACTH and a- MSH, for instance. Altogether, these results provide strong evidence of colour-specific strategies, light and melanic tawny owls better coping with stressful and relaxed environments, respectively. Variation in melanin-based coloration is likely to be maintained by the heterogeneity of our study area and strong environmental stochasticity within and between years, these process favouring differently coloured tawny owls at different periods of time. From a proximate point of view, this PhD thesis supports the hypothesis that covariations between phenotypic traits and melanin-based coloration stems from the melanocortin system, especially the fundamental role of POMC gene expression and its processing to melanocortin peptides. - Le polymorphisme de couleur est une variation phenotypique tres frequente dans la nature. En biologie evolutive, une des problematiques cles est donc de comprendre comment different morphes de couleur peuvent etre apparus et maintenus au cours du temps dans des environnements aussi variables que les notres, surtout que ces fluctuations forcent ces morphes a s'adapter constamment pour assurer leur survie. Cette thematique est particulierement reelle lorsque les variations phenotypiques sont hereditaires et donc sous forte influence genetique. La selection naturelle a en effet le pouvoir d'eroder rapidement la variation genetique en eliminant les genotypes mal adaptes. Dans ce sens, l'etude de l'evolution, et de la maintenance de la coloration melanique est donc tout a fait pertinente car la variation de coloration entre individus est tres repandue a travers les regnes animal et vegetal et sous forte influence genetique. Dans cette these, je me suis concentre sur le cas specifique de la chouette hulotte (Strix aluco), une espece presentant une variation continue dans la deposition de pigments pheomelaniques roux. De precedentes etudes ont deja montre que cette variation de coloration etait associee avec des variations de traits comportementaux, physiologiques ou d'histoire de vie. Recemment, une etude a souligne l'importance du systeme des melanocortines et de leurs effets pleiotropes dans la regulation de ces covariations. En consequence, cette these de doctoral a pour but d'etudier un peu plus les strategies comportementales, physiologiques ou d'histoire de vie specifiques a chaque morphe de couleur, tout en examinant un peu plus les mecanismes proximaux potentiellement a la base de ces normes de reactions. Nous constatons tout d'abord que les morphes de couleurs etaient associes a differentes strategies dans la resolution de compromis telle que la production de beaucoup de jeunes ou des jeunes de qualite (Chapitre 1). Les morphes gris (dit peu melaniques) ont tendance a produire beaucoup de jeunes mains de moindre qualite, alors que les morphes roux (dit fortement melaniques) produisent moins de jeunes mais de meilleure qualite. Ces strategies sont susceptibles alors d'induire certaines contraintes physiologiques. Par exemple, nous montrons que les morphes gris produisent plus de derives reactifs de l'oxygene (ROS, Chapitre 2), mais aussi plus d'antioxydants (GSH, Chapitres 2 & 3). Nous montrons ensuite que les femelles grises ont une plus grande capacite a moduler leur niveau de POMC prohormone dans le sang en fonction des conditions environnementales, alors que les femelles rousses gardent un niveau constant (Chapitre 4). Finalement, nous demontrons que les patterns d'expression du gene codant pour la prohormone convertase 1 varient chez des jeunes issus de parents gris ou roux (Chapitre 5). Ceci est particulierement interessant car cette enzyme permet de scinder la POMC prohormone en plusieurs peptides importants tels que l'ACTH ou l'a-MSH. En conclusion, ces resultats demontrent qu'il y a bel et bien des strategies evolutives differentes entre les morphes de couleurs, les chouettes hulottes grises et rousses etant respectivement plus adaptes a des environnements stressants ou favorables. L'heterogeneite de notre zone d'etude et la stochasticite environnementale qui caracterise ses habitats pourraient donc agir comme une source de selection temporelle, laquelle favoriserait les differents morphes de couleurs a diverses periodes. D'un point de vue plus proximale maintenant, cette these de doctorat soutient l'hypothese que les covariations observees entre la coloration melanique et des traits phenotypiques importants sont modulees par les effets pleiotropes du systeme des melanocortines, et met en avant le role preponderant que pourrait jouer l'expression du gene POMC et sa post traduction en melanocortines.