PRETTY FLY (FOR A WHITE OWL): EVOLUTIONARY PROCESSES SHAPING COLOR AND MC1R IN BARN OWLS (TYTO ALBA)

Unraveling the distinct evolutionary mechanisms affecting phenotypic and genetic diversity has been a major focus in evolutionary and conservation biology because it is a necessary step to understand how populations can potentially adapt and evolve. In this context, coloration in the animal kingdom has provided remarkable illustrations of the strong effect of natural selection and adaptation to divergent environments. To understand the type of evolutionary processes affecting color variation, it is important to also study its underlying genetic basis. A recent series of papers has shown that a single gene, the melanocortin-1 receptor (MC1R), is responsible for color polymorphisms in a variety of vertebrates. The numerous phenotype-MC1R genotype associations in different species, renders the study of this gene particularly relevant to understand the respective roles of selection and demographic processes in shaping color variation in vertebrates. In this PhD, we were able to make important contributions to the understanding of color and MC1R evolution under the contexts of sexual dimorphism, sexual genetic conflict, clinal variation, natural selection and the interplay of selection and dispersal. We considered numerous approaches from landscape genetics to population genetics and survival analysis, using the barn owl (Tyto alba) as a model species. In the first chapter of my thesis, we decrypted the effect of MC1R variants on pheomelanin- and eumelanin-based colorations in Swiss barn owls and we tested the hypothesis that this gene could be accountable for sexual dimorphism. We highlighted that MC1R has a strong effect on the rufous color variation, explaining 33% of the color trait variance. In addition, this gene contributed to sexual dimorphism of both pheomelanin- and eumelanin-based traits and suggests an advantage of the rufous and white allele in females and males, respectively. Also, we observed in the second chapter that males and females differentially inherit the MC1R variants, which support sexual conflict at this gene. Indeed, the rufous allele was recurrently less often transmitted from father to sons. Future investigation regarding inversion or pleiotropic effect of color-related genes will be necessary to better understand how this mechanism may have evolved. To understand the evolution of sexual dimorphism for the rufous coloration, we investigated in chapter 3 the effect of selection and dispersal on MC1R in breeding barn owls in Switzerland. Using capture-recapture data, we observed a non-random gene flow of MC1R variants through a prominent rate of females’ immigration, suggesting a possible advantage for dispersal in females when carrying a rufous allele. However, we did not highlight sex-specific natural selection on MC1R. Particularly, we did not detect a fitness advantage for survival or reproductive success in adult males when carrying MC1RWHITE allele, despite a heterozygote deficit at MC1R. The difficulty to highlight sex-specific natural selection can come from a weak selection and/or that different selective agents operate on color in males and females. Because the three-melanin based trait are highly genetically correlated, multivariate approaches combined with quadratic regression would give a better picture of how the rufous coloration evolved in each sex given this genetic constraint. Finally, in chapter 4 we investigated whether in Europe clinal variation in the rufous color and frequency of MC1R alleles is associated with climatic and landscape variables using a large dataset of GIS-based information. Despite a clear effect of geographic distance between samples, we report significant relationship with climatic variables, directly or indirectly linked to isothermality. Yet, the exact relationship between the rufous coloration and isothermality is not yet clear and future studies should confront the effect of several climatic variables on different color clines observed in Tytonidae worldwide using this individual-based approaches to better understand this relationship between climate and color. -- Decrire les mecanismes evolutifs qui affecte la diversite phenotypique et genetique a longtemps ete l’objet de la discipline « biologie evolutive » et de la « biologie de la conservation » car cela permet de comprendre comment les populations evoluent et s’adaptent. Dans ce contexte, la coloration au sein du regne animal a fourni de remarquables exemples du fort effet de la selection naturelle et de l'adaptation dans des environnements distincts. Pour comprendre ces processus evolutifs, il est important d'etudier en parallele la base genetique sous-jacente de la coloration. Chez un beaucoup de vertebres, le MC1R est un gene responsable des polymorphismes de couleur. Les nombreuses associations entre phenotypes et genotypes du MC1R chez differentes especes rendent l'etude de ce gene particulierement pertinente pour comprendre les roles respectifs de la selection naturelle et des processus demographiques dans l’etablissement et la maintenance de la variation de couleur chez les vertebres. Lors de cette these de doctorat, j’ai pu apporter une contribution importante quant a l'evolution de la couleur et du MC1R dans le contexte du dimorphisme sexuel, du conflit genetique sexuel, de cline de couleur, de la selection naturelle et de l'interaction entre selection naturelle et dispersion. En etudiant la chouette effraie (Tyto alba), j’ai utilise de nombreuses approches allant de la genetique des populations a l'analyse de survie. Dans le premier chapitre de ma these, l'effet de la variation au MC1R sur la variation de trois traits melaniques a ete decrypte chez les chouettes effraies suisses et nous avons teste l'hypothese selon laquelle ce gene pouvait impacter le dimorphisme sexuel. Nous avons estime que la variation au MC1R explique 33% de la variance de ce trait et que ce gene contribue au dimorphisme sexuel des trois traits de couleur, suggerant un avantage de l'allele roux et blanc chez les femelles et les mâles, respectivement. En outre, nous avons observe dans le deuxieme chapitre que l'allele roux est moins souvent transmis de pere en fils, ce qui soutiens l’hypothese d’un conflit sexuel sur ce gene. Des futures recherches sur l’arrangement chromosomique ou les effets pleiotropes des genes lies a la couleur seront necessaires pour mieux comprendre comment ce mecanisme a pu evoluer. Dans le chapitre 3, nous avons etudie l'effet de la selection et de la dispersion sur les fluctuations de la frequence des deux alleles du MC1R. En utilisant les donnees de capture-recapture, nous avons observe un flux genique non aleatoire des genotypes MC1R par le biais d'une immigration massive de femelles, particulierement celles portant l’allele roux, ce qui suggere un avantage selectif chez ces femmes lors de leur dispersion dans notre population. Cependant, nous n'avons pas mis en evidence une selection naturelle du MC1R qui serait differente entre sexe. En particulier, nous n'avons pas detecte un avantage pour la survie ou le succes reproducteur chez les mâles adultes lorsqu'ils portaient l'allele blanc, malgre l’observation d’un deficit en heterozygote au MC1R. La difficulte de mettre en evidence un effet differentiel de la selection naturelle entre mâles et femelles peut provenir d’un faible effet selectif et/ou due a differents agents selectifs operant sur la couleur des mâles et des femelles. Etant donne que les trois traits melaniques sont tres correles genetiquement, des approches multivariees associees a des regressions quadratiques donneraient une meilleure image de la facon dont la coloration rousse a evolue au sein de chaque sexe, compte tenu de ces contraintes genetiques. Enfin, dans le chapitre 4 nous avons cherche a expliquer le cline de couleur rousse et du MC1R en Europe par des facteurs climatiques et de paysages en utilisant des donnees SIG. Malgre un effet de la distance geographique entre les individus, nous avons pu mettre en evidence l'effet de variables climatiques, liees directement ou indirectement a l'isothermalite. Cependant, la relation entre la coloration rousse et l'isothermalite n'est pas entierement elucidee et des etudes futures devraient confronter l'effet de plusieurs variables climatiques sur differents clines de couleur observes dans la famille des Effraies (Tytonidae) dans le monde pour mieux comprendre cette relation.