On the diversification of highly host-specific symbionts: the case of feather mites.

espanolLa diversificacion evolutiva de los simbiontes es uno de los aspectos mas relevantes, pero menos entendidos en Ecologia Evolutiva. Desde la regla de Fahrenholz (1913), la idea de que los simbiontes especian a la par que sus hospedadores (i.e. coespecian) ha sido extremadamente popular. Sin embargo, estudios recientes han encontrado que la especiacion por salto de hospedador (el proceso de especiacion que ocurre cuando los simbiontes especian a consecuencia de un cambio de hospedador) es casi tan relevante como la coespeciacion. Estos estudios, ademas, han encontrado que problemas metodologicos favorecian que se encontraran evidencias de coespeciacion donde no las habia. En cualquier caso, los procesos de diversificacion evolutiva de la mayoria de los grupos de simbiontes nunca han sido investigados. Especialmente de aquellos altamente especializados y especificos en terminos de hospedador, que son aquellos donde el proceso de coespeciacion se espera que sea mas relevante, como los acaros de las plumas de las aves. Los organismos simbiontes son el grupo mas abundante y diverso de la tierra, por ende, son componentes esenciales de los ecosistemas. Sin embargo, historicamente los simbiontes han atraido menos la atencion de los investigadores, en parte debido a que su estudio conlleva numerosos retos metodologicos. De hecho, debido a esto, actualmente se desconoce una gran parte de aspectos sobre su biologia basica y ecologia, especialmente de aquellos simbiontes no parasitos. Esta tesis pretende completar este vacio de conocimiento mediante el estudio de los acaros de las plumas de las aves. La tesis esta dividida en tres partes: 1) En la primera parte se han generado recursos y herramientas moleculares para estudios a gran escala en este grupo de simbiontes. 2) Despues, estas y otras herramientas se han usado para investigar aspectos eco-evolutivos relavantes para entender el proceso de diversificacion evolutiva, tales como, el modo de transmision y el tipo de interaccion que mantienen con sus hospedadores. 3) Finalmente, se ha estudiado el proceso de diversificacion evolutiva a escala macro y icroevolutiva. La primera parte de la tesis presenta una base de datos global de relaciones acaroave resultado de una extensa compilacion de datos ya presentes en la literatura. Tambien evalua y ajusta metodologias de “DNA barcoding” y “metabarcoding” para el estudio de los acaros de las plumas. La segunda parte, revela a los acaros de las plumas como simbiontes altamente especialistas en terminos de hospedador cuyo modo de transmision principal es el vertical. Por otro lado, el analisis de la dieta de los acaros los situa como simbiontes comensales-mutualistas de las aves. Finalmente, la ultima parte de la tesis demuestra que la especiacion por salto de hospedador es el proceso principal de diversificacion de este grupo de simbiontes. Asimismo, tambien demuestra que los saltos de hospedador a larga distancia, a pesar de ser muy raros son muy relevantes para la diversificacion de este grupo. Por ultimo, los analisis de simbiontes encontrados en hospedadores inesperados (“stragglers”) revelan que este proceso es mas prevalente de lo que se pensaba, y que sigue un patron compatible con que esta modulado por filtros ecologicos. A pesar de que los acaros de las plumas se revelan como altamente especializados y especificos en terminos de hospedador, su escenario coevolutivo es muy dinamico. El proceso de “straggling” y de cambio de hospedador son procesos prevalentes que permiten colonizar nuevos hospedadores. De acuerdo con esto, los procesos de coevolucion y codiversificacion en estos organismos no operan de manera aislada para cada pareja de hospedador y simbionte, si no de una manera similar a un mosaico geografico de coevolucion. Finalmente, el encaje ecologico y la competencia intraspecifica se identifican como los factores potencialmente mas relevantes en las dinamicas (co)ecoevolutivas. EnglishOne of the most relevant and poorly understood topics in Evolutionary Ecology is symbiont evolutionary diversification. Since Fahrenholz's rule (1913), the idea of symbionts speciating following hosts speciation (i.e., cospeciating) has been pervasive. Recent studies, however, have shown that host-shift speciation (speciation after switching to a new host) is almost as relevant as cospeciation in explaining symbiont diversification. Also, these studies have revealed that methodological biases have favored cospeciation. Nonetheless, most symbiont groups, especially those highly host-specific and specialized in which cospeciation is expected to be the rule, such as the feather mites of birds, were yet to be studied. Symbionts are the most abundant and diverse organisms on Earth, and thus essential components of ecosystems. However, symbionts have attracted historically less attention than other organisms and their study entails numerous methodological challenges, so surprisingly little is understood about the basic biology and ecology of many symbiont groups, especially the non-parasitic. By studying vane-dwelling feather mites living permanently on the surface of flight feathers of birds (Acariformes: Astigmata: Analgoidea and Pterolichoidea), this thesis is a contribution to fill this gap. This thesis is divided into three parts: 1) First, resources and molecular tools enabling large-scale studies of feather mites are developed. 2) Then, these and other tools are used to investigate eco-evolutionary aspects relevant to understand feather mite diversification, such as their mode of transmission and the type of interaction they have with their hosts. 3) Finally, feather mites diversification at a macro- and microevolutionary scale is investigated. The first part compiles a global database of bird-feather mites associations. Also, it evaluates and adjusts DNA barcoding and metabarcoding to be suitable methodologies for studying feather mites. The second part reveals feather mites as highly specialist and hostspecific symbionts whose main mode of transmission is vertical. Analyses of feather mites diet reveal them as trophic generalists which maintain a commensalistic-mutualistic relationship with birds. Finally, the last part of the thesis shows host-shift speciation as the primary process driving the diversification of feather mites. Also, it highlights that majorhost switching, despite being an infrequent process, is highly relevant for the diversification of this group. Lastly, analyses of straggling reveal a high rate of preferential straggling governed by ecological filters. Overall, despite feather mites are revealed as highly specialized and host-specific symbionts, the coevolutionary scenario is highly dynamic. Straggling and host-switching are prevalent processes which allow colonizing new hosts in highly specialized and hostspecific symbionts. Accordingly, coevolution and codiversification do not operate in isolated host-symbiont interactions but more likely in a manner compatible with the geographic mosaic of coevolution. Finally, ecological fitting and interspecific competition are most likely the main factors governing the (co)eco-evolutionary dynamics.