Functional Dissociation of Ongoing Oscillatory Brain States Revealed by a Custom-Developed Brain Computer Interface

Der Zustand eines Nervenzell-Verbandes, welcher einem eintreffenden Reiz vorangeht, kann die Verarbeitung nachfolgend dargebotener Reize beeinflussen. Der Zustand solch eines Zellverbandes kann bezuglich der Frequenz der zugrundeliegenden oszillatorischen neuronalen Aktivitat voneinander abweichen. Die Hypothese besteht, dass die oszillatorische Aktivitat bestimmter Frequenzbereiche, wie z.B. Alpha- (8-12 Hz) und Gamma- (30-45 Hz) Band Oszillationen, eine funktionale Rolle bei der Verarbeitung visueller Objekte besitzen. Allerdings ist die genaue Rolle der pra-Stimulus Alpha- oder Gamma- Band Oszillationen bei der visuellen Objektverarbeitung nicht vollstandig geklart. Aus diesem Grund konnte eine selektive Modulation dieser pra-Stimulus Aktivitat dazu beitragen, die funktionale Rolle dieser Oszillationen zu klaren. Dabei nahmen wir an, dass eine Erhohung der Gamma-Band Aktivitat im visuellen Kortex mit Hilfe der Brain-Computer-Interface (BCI)-Methode zu einer anschliesenden Verbesserung der visuellen Objektverarbeitung fuhrt. In Abgrenzung zu fruheren Studien, in denen die Korrelation zwischen der pra-Stimulus Oszillationen und der visuellen Leistung bestimmt wurde, versuchten wir, den Versuchsteilnehmern die direkte Kontrolle ihrer oszillatorischen Hirnaktivitat zu ermoglichen. Zu diesem Zweck entwickelten wir eine nicht-invasive BCI-Methode. Durch diese lernt der Versuchsteilnehmer, die eigene Alpha- oder Gamma- Band Aktivitat im visuellen Kortex selektiv zu erhohen. Wahrend des Trainings wurde die oszillatorische Hirnaktivitat geschatzt und fur den Versuchsteilnehmer auf dem Bildschirm visualisiert, um eine bewusste Modulation der Alpha- oder Gamma- Band Oszillationen zu ermoglichen. Danach wurden visuelle Reize wahrend bestimmter Zustande des Gehirns prasentiert. Wahrend der Testphase, die im Anschluss an die Trainingsphase erfolgte, wurde die Alpha- oder Gamma- Band Aktivitat „online“ klassifiziert. Visuelle Reize wurden wahrend vordefinierten Stufen der Aktivitat prasentiert, um den Einfluss dieser Frequenzmodulation auf die nachfolgende visuelle Objektverarbeitung zu untersuchen. Wahrend der Entwicklung einer BCI-Methode auf der Basis von Gamma-Band Oszillationen, mussten einige wichtige Aspekte berucksichtigt werden. Dazu gehoren das Auftreten von Artefakten, das experimentelle Design und die topographische Prazision des BCI-Trainings. Aus diesem Grund wurde die BCI-Methode mit einer „online“ Artefakt-Kontrolle zur Artefakt-Unterdruckung ausgestattet. Weiterhin wurde ein spezielles Display-Design entworfen, um den Versuchsteilnehmer nicht abzulenken und um ihn zugleich zu motivieren. Um das Training auf eine spezielle neuronale Region zu beschranken, wurde eine quellen-basierte BCI-Methode eingefuhrt. In einer Reihe von Experimenten analysierten wir zunachst die Genauigkeit der BCI-Methode und untersuchten daraufhin die spezifische Wirkung des Gamma-Band-Trainings auf die visuelle Objektverarbeitung. Schlieslich verglichen wir die spezifische Wirkung des Gamma-Band-Trainings auf die visuelle Objektverarbeitung mit dem eindeutig definierteren Alpha-Band. Im Hinblick auf den Frequenzbereich und die Lokalisation lernten die Versuchsteilnehmer mit einem hohen Grad an Genauigkeit eine selektive Modulation der Alpha- und Gamma- Band Oszillationen im visuellen Kortex. In Phasen erhohter Gamma-Band Aktivitat wurde die visuelle Objektverarbeitung verbessert. Die funktionale Spezifitat der Gamma-Band Oszillationen wurde durch einen direkten Vergleich zu den Alpha-Band Oszillationen nachgewiesen Die BCI-Methode ermoglicht eine selektive Modulation der Gamma-Band Oszillationen im visuellen Kortex und belegt die funktionale Relevanz der Gamma-Band Aktivitat fur die visuelle Objektverarbeitung. The state of a neural assembly in the human brain preceding an incoming stimulus is assumed to modulate the processing of subsequently presented stimuli. The nature of this state can differ with respect to the frequency of ongoing oscillatory activity. Oscillatory activity of specific frequency range such as alpha (8-12 Hz) and gamma (30-45 Hz) band oscillations is hypothesized to play a functional role in visual object processing. However, the precise role of prestimulus alpha or gamma band oscillations for visual object processing is not completely understood. Therefore, a selective modulation of this prestimulus activity could clarify the functional role of these oscillations. We hypothesized that an increase in gamma band activity as compared to an increase in alpha band activity over the visual cortex by BCI manipulation would enhance subsequent visual object processing. In contrast to previous studies in which oscillations of prestimulus activity were correlated with visual performance, we attempted to put the volunteers directly in control of the oscillatory brain activity. To this end, we designed and implemented a non-invasive brain computer interface (BCI) method to train volunteers to selectively increase their alpha or gamma band activity in the occipital cortex. During training, oscillatory brain activity was estimated online and fed back to the volunteers to enable a deliberate modulation of alpha or gamma band oscillations. The visual stimuli were presented during specific brain states in an individually adapted manner. During the testing phase which followed the training phase, alpha or gamma band activity was classified online and at predefined levels of activity, visual objects embedded in noise were presented in order to assess the influence of frequency modulation on subsequent visual object processing. In the process of developing a BCI method based on gamma band oscillations, several important aspects had to be considered, including presence of artifacts, experimental design and topographical precision of BCI training. We therefore perfected our BCI method with online artifact control for artifact suppression, a special visual display design to avoid distraction yet motivate volunteers, and a source-based BCI method to limit training to a distinct neural area in the visual cortex. In a series of experiments, we first evaluated the accuracy of the BCI method and then explored the specific effect of gamma band training on visual object perception. Finally, we compared the specific effect of gamma band training to the well defined alpha band. Our results demonstrated that volunteers learned to selectively modulate alpha or gamma band oscillations in the visual cortex with a high level of specificity regarding frequency range and localization. During phases of increased gamma band activity, visual object processing was improved. The functional specificity of gamma band oscillations was demonstrated by a direct comparison to alpha band oscillations. Hence, the BCI method allows a selective manipulation of gamma band activity in the visual cortex and supports a prominent role of prestimulus gamma band activity for visual object processing.