Population oscillations along the cortico-striatal axis of awake behaving rats

The cortico-basal ganglia-thalamocortical system is an integral part of the vertebrate forebrain that is crucially involved in the generation, adaptation, and selection of coordinated patterns of motor and non-motor behavior. It has been suggested that synchronized oscillations of neuronal population activities may be fundamentally important for signal encoding and transmission at the input stage of the basal ganglia, the cortico-striatal axis. This notion is in need of basic experimental support. We trained Brown Norway rats (Rattus norvegicus) to run at different speed levels on a motor driven treadmill. We implanted microelectrodes in sensorimotor cortical and striatal areas of both hemispheres and recorded local field potentials (LFP) and multi-unit activities (MUA) during rest and running. We performed power, phase-coupling, and cross-frequency analyses to determine the spectral characteristics of neuronal signals and their interactions within and between the two structures. Furthermore, we examined in detail the modulation of power and phase-coupling patterns by motor demand. Our data demonstrate prominent peaks of oscillatory power and the synchronization of cortical and striatal LFPs in low (theta) and high (gamma) frequency ranges during rest and running. MUA only exhibited very weak signs of low-frequency oscillatory synchronization whereas LFP-MUA coherences were statistically significant in the theta range. Most importantly, LFP power and phase-coupling peak frequencies increased between behavioral states. Moreover, peak frequencies but not peak amplitudes scaled linearly with motor demand. In addition, we observed a strong, behaviorally modulated coupling of LFP theta phase and gamma amplitude components as well as a decrease of cross-frequency LFP power correlations between resting and running states. Phase-locking--power correlation interaction analyses revealed a dissociation of the time courses of both coupling measures specifically at low and high running peak frequencies. The results of the present study underscore that the frequency-specific synchronization of population oscillations may be fundamental for neuronal interactions along the cortico-striatal axis. More specifically, coordinated theta and gamma rhythms may support the functional coupling of both structures at small and large temporal scales according to current behavioral demands. This suggests that similar activity patterns may underlie signal encoding and transmission also at other stages of the cortico-basal ganglia loop. Das aus kortikalen Arealen, Basalganglien und thalamokortikalen Verbindungen bestehende zentralnervose System ist ein wesentlicher Bestandteil des Vorderhirns von Vertebraten und entscheidend an der Erzeugung, Anpassung und Auswahl koordinierter Muster motorischen und nicht-motorischen Verhaltens beteiligt. Es wird angenommen, dass synchrone, oszillatorische neuronale Gruppenaktivitaten von grundsatzlicher Bedeutung fur die Kodierung und Ubertragung von Signalen entlang der kortiko-striatalen Achse, der Eingangsebene der Basalganglien, sein konnten. Diese Auffassung bedarf der grundsatzlichen experimentellen Untermauerung. Wanderratten (Rattus norvegicus) wurden darauf trainiert, sich in einem Laufbandversuch bei unterschiedlichen Geschwindigkeiten zu bewegen. Wir implantierten Mikroelektroden in sensomotorische kortikale und striatale Areale beider Hemispharen und leiteten Feldpotential- sowie Multizellaktivitaten (LFP und MUA) unter Ruhe und Bewegungsbedingungen ab. Wir fuhrten Leistungs-, Phasenkopplungs- sowie Zwischenfrequenz-Interaktionsanalysen durch, um die spektralen Eigenschaften neuronaler Signale sowie ihre Wechselwirkung innerhalb und zwischen den beiden Strukturen zu charakterisieren. Die Modulation von Leistungsspektren und Phasenkopplungsmerkmalen wurde in Abhangigkeit von der motorischen Beanspruchung im Detail untersucht. Die Daten zeigen markante Spitzenwerte oszillatorischer Amplituden und eine Synchronisation kortikaler und striataler LFPs in niedrigen (theta) und hohen (gamma) Frequenzbereichen unter Ruhe und Bewegung. Multizellaktivitiaten zeigten nur schwache Anzeichen niedrigfrequenter oszillatorischer Synchronisation, wohingegen die Koharenz von LFPs und MUA im theta-Frequenzbereich statistisch signifikant war. Die Spitzenfrequenzen von LFP-Amplituden und -Koharenzen stiegen zwischen den Verhaltensbedingungen an und zeigten einen linearen Zusammenhang mit der motorischen Beanspruchung. Zusatzlich beobachteten wir eine verhaltensmodulierte Koppelung von theta-Phasen und gamma-Amplituden und eine Abnahme der Amplitudenkorrelationen zwischen LFP-Frequenzkomponenten im Vergleich von Ruhe- und Laufbedingungen. Die Analyse von Wechselwirkungen zwischen Phasenkopplung und Amplitudenkorrelation ergab eine Abnahme ihrer zeitlichen Kofluktuation spezifisch an den Punkten niedriger und hoher Spitzenfrequenzwerte unter Bewegung. Diese Resultate unterstreichen die Wichtigkeit frequenzspezifischer Synchronisation oszillatorischer Gruppenaktivitatsmuster fur neuronale Wechselwirkungen entlang der kortiko-striatalen Achse. Koordinierte rhythmische Aktivitaten im theta- und gamma-Frequenzbereich konnten der funktionellen Kopplung beider Strukturen auf kurzen und langen Zeitskalen entsprechend akuter Verhaltensanforderungen forderlich sein. Ahnliche Aktivitatsmuster konnten der Signalkodierung und -ubertragung auf anderen Ebenen der Basalganglienschleife zugrunde liegen.