Social evolution in the sweat bee Halictus scabiosae

The evolution of eusociality is one of the major evolutionary transitions of life on earth. For investigating the conditions and processes that are central to the origin of such integrated social organization, it is best to study organisms in which individuals have retained some flexibility in their reproductive strategies. Halictid bees are especially well suited as model organisms, because they show huge variation in social systems, both within and between species. In this thesis, I investigated female reproductive strategies in the primitively eusocial bee Halictus scabiosae, with a focus on the role of helpers, in order to get insight into the mechanisms governing the evolution and maintenance of eusociality. This species produces two broods per year. The females from the first brood can stay in the natal nest to help raise a second brood of males and gynes that become the next-generation foundresses in spring. We first compared the morphology of females from the two broods, as well as the nutrition they receive as larvae. Then we conducted a helper- removal experiment in the field to quantify the effects of the presence of helpers on colony survival and productivity. Finally, we reconstructed pedigree relationships of individuals using microsatellite markers in order to detect who reproduces in the nest and how much individuals drift between nests. We found that first brood females had a uniformly small size and low fat reserves, which may be caused by the restricted pollen and nectar provisions on which they develop. Colony survival and productivity was increased by the presence of a single helper, but the effect was small and mostly limited to small colonies. By inferring parentage within and across colonies, we could determine that females from the first brood rarely reproduce in their natal nests. However, foundresses are frequently replaced, and foundresses and females from the first brood occasionally move to and reproduce in foreign colonies. As a result, colonies often contain offspring from unrelated individuals, and the relatedness of females to the brood they rear is low. Overall, this thesis shows that the reproductive system of H. scabiosae is highly flexible. The production of helpers in the first brood is important for colony success and productivity, but there is a high colony failure rate and part of the first brood females drift and reproduce in foreign nests. Both foundresses and helpers appear to be constrained by harsh environmental conditions or social factors limiting reproduction and independent colony founding. - L'origine des insectes sociaux est un domaine fascinant pour la recherche. Pour comprendre les mecanismes et les conditions qui sont necessaires pour l'evolution et le maintien de la vie en societe, il est judicieux d'etudier des societes primitives d'insectes, ou toutes les femelles ont conserve la capacite de se reproduire, meme si leur role comportemental dans la colonie est d'aider sans se reproduire. Une des familles d'abeilles, les halictes, est ideale pour cette sorte de recherche, en raison de la grande variabilite dans leur comportement social. Dans cette these, j'ai etudie les strategies reproductives des femelles de Halictus scabiosae pour mieux comprendre les mecanismes qui influencent l'evolution de la vie en societe. Cette espece produit deux cohortes de couvain par annee. Les femelles du premier couvain restent souvent dans leur nid natal pour aider a elever le deuxieme couvain, tandis que les femelles du deuxieme couvain s'accouplent et hibernent pour devenir les nouvelles fondatrices au printemps suivant. Nous avons d'abord compare la morphologie des femelles issues des deux couvains ainsi que leur nutrition au stade de larve. Puis, dans une experience sur le terrain, nous avons quantifie l'apport d'une ouvriere pour la survie et la productivite de la colonie. Finalement, nous avons reconstruit des pedigrees en utilisant des marqueurs genetiques, pour savoir qui se reproduit dans la colonie et combien d'individus migrent entre colonies. Les resultats montrent que les femelles du premier couvain sont uniformement plus petites et plus maigres, ce qui indique que les fondatrices reduisent les provisions de nourriture pour leur premier couvain afin de les inciter a aider dans le nid au lieu de se reproduire independamment. Dans l'experience sur le terrain, la survie et la productivite de la colonie augmentaient avec la presence d'une ouvriere additionnelle, mais l'effet etait petit et limite aux petites colonies. Par la reconstruction de pedigrees, nous pouvions constater que les femelles du premier couvain pondent rarement dans leurs nids natals. Les fondatrices cependant sont souvent remplacees en cours de saison, et migrent frequemment entre nids, tandis que les femelles du premier couvain pondent parfois des oeufs dans des nids etrangers. De ce fait, les colonies contiennent souvent des descendants d'individus etrangers, et la parente genetique entre les femelles et le deuxieme couvain est basse. Cette these demontre que le systeme reproductif de H. scabiosae est tres flexible. La production d'ouvrieres est importante pour la survie de la colonie et sa productivite, mais le taux d'echec est eleve et une partie des femelles du premier couvain migrent et pondent dans une colonie etrangere. Autant les fondatrices que les ouvrieres semblent etre contraintes par des conditions environnementales ou sociales qui limitent la reproduction et les nouvelles fondations de colonie. - Die Entstehung von sozialen Lebensformen ist eines der wichtigsten Entwicklungen in der Geschichte des Lebens. Um die Bedingungen oder Prozesse zu verstehen, welche bei der Entstehung und dem Erhalt von sozialen Merkmalen wichtig sind, sollte man Lebewesen untersuchen, welche je nach Umwelteinflusen ihr soziales Verhalten flexibel andern konnen. Furchenbienen (Halictidae) gehoren dazu. Diese weisen namlich ein breites Spektrum verschiedener sozialer Organisationsformen auf, oftmals sogar innerhalb der einzelnen Arten. In meiner Doktorarbeit befasste ich mich mit den Fortpflanzungsstrategien der Weibchen der Skabiosen-Furchenbiene Halictus scabiosae. Diese Art produziert zwei Bruten pro Jahr. Die Weibchen der ersten Brut bleiben dabei meist als Arbeiterinnen in ihrem Geburtsnest, wohingegen die Weibchen der zweiten Brut nach der Paarung uberwintern, um im nachsten Fruhling neue Kolonien zu grunden. In einem ersten Schritt verglichen wir die beiden Bruten bezuglich der Grosse und der Fettreserven der Weibchen sowie der Pollen-Nektar-Vorrate fur die Larven. Dann bestimmten wir in einem Feldexperiment, wieviel eine zusatzliche Arbeiterin zum Uberleben und zur Produktiviat der Kolonie beitragt. Schliesslich ermittelten wir durch genetische Tests die Verwandtschaftsbeziehungen zwischen den Bienen, um herauszufinden, wer in den Kolonien tatsachlich die Eier legt und ob und wieviel die Bienen zwischen verschiedenen Nestern wandern. Wir stellten fest, dass die Weibchen von der ersten Brut einheitlich kleiner sind und weniger Fettreserven besitzen. Das weist daraufhin, dass die Nestgrunderin die erste Brut unterernahrt, um die Wahrscheinlichkeit zu erhohen, dass diese Weibchen als Arbeiterinnen im Nest bleiben anstatt sich unabhangig fortzupflanzen. Schon eine einzelne zusatzliche Arbeiterin verbesserte die Uberlebenschancen und Produktivitat der Kolonie, der Effekt war allerdings klein und auf kleine Kolonien beschrankt. Die Verwandtschaftsanalysen zeigten, dass die Arbeiterinnen nur sehr selten ein Ei in ihr Geburtsnest legen. Erstaunlicherweise wanderten die Nestgrunderinnen oft zwischen verschiedenen Nestern. Einige Weibchen der ersten Brut wanderten auch in ein fremdes Nest und produzierten dort Nachkommen. Diese Doktorarbeit zeigt, dass die Fortpflanzungsstrategien der Skabiosen-Furchenbiene tatsachlich sehr flexibel sind. Die Anwesenheit von Arbeiterinnen ist wichtig fur das Uberleben und die Produktivitat der Kolonie. Die Misserfolgsraten bleiben jedoch hoch, und ein Teil der Weibchen der ersten Brut pflanzt sich in fremden Nestern fort. Sowohl die Nestgrunderinnen als auch die Weibchen der ersten Brut scheinen durch Umweltsbedingungen oder durch soziale Faktoren in der Wahl ihrer Fortpflanzungs¬strategie eingeschrankt zu sein.