Mechanisms of adaptation to a changing world

espanolRESUMEN La tasa de extincion actual de las especies en la Tierra es mayor que cualquiera de las extinciones masivas registradas en el registro fosil en toda su historia. Esta mayor perdida de biodiversidad es causada de una manera u otra forma por la especie humana. Los cambios en el uso de la tierra, el clima o las invasiones biologicas actuan de forma global. En este contexto, entender los mecanismos por los cuales los organismos se adaptan al medio ambiente y las consecuencias ecologicas y evolutivas que implican es un factor clave. En esta tesis, esta cuestion se aborda desde dos perspectivas diferentes. La primera (Seccion 1) evalua como las poblaciones de especies invasoras se adaptan a un nuevo entorno. Antes de que una poblacion sea invasora en un area no nativa, primero debe haber pasado por las etapas mas tempranas de la invasion (captura, transporte e introduccion) antes de su establecimiento en dicha area. Estas etapas podrian actuar como filtros selectivos de variacion individual. De esta forma, los individuos introducidos no serian una sub-muestra aleatoria de la poblacion nativa de origen. Esto podria tener un gran impacto en su potencial invasivo. Sin embargo, lo que sucede en estas primeras etapas de invasion casi nunca se ha estudiado. Para testar la hipotesis de que la seleccion ya actua en las fases mas tempranas durante una invasion biologica, seguimos a los individuos de dos especies de aves invasoras desde su habitat natural en Senegal y durante estas primeras etapas de una posible invasion. De hecho, encontramos que la seleccion actua sobre la variacion en un gen relacionado con el comportamiento (Capitulo I). Ademas, encontramos que la seleccion tambien actua sobre muchas otras caracteristicas fenotipicas que podrian tener una gran importancia para el potencial invasivo, como sexo, edad, tamano corporal, tamano del cerebro, tamano y forma del pico, condicion corporal, niveles hormonales de estres y comportamiento (Capitulo II). La segunda perspectiva (Seccion 2) evalua como las poblaciones nativas se adaptan a los cambios ambientales. Para esto estudiamos todos los posibles mecanismos de adaptacion (seleccion natural, plasticidad fenotipica, eleccion del habitat y ajuste del ambiente), pero especialmente centrandonos en la eleccion del habitat correspondiente. Este mecanismo se basa en la dispersion no aleatoria de individuos debido a una evaluacion de la variacion en su desempeno local, de modo que los individuos se establecen en los habitats que mejor se adaptan a sus fenotipos. A pesar de su importancia eco-evolutiva, este mecanismo casi no ha recibido atencion de investigacion. En esta tesis, estudiamos como una poblacion nativa de saltamontes se ha adaptado en camuflaje (una forma clasica de adaptacion al ambiente) en la colonizacion de un nuevo entorno urbano (uno de los cambios mas drasticos en el habitat). Encontramos una divergencia poblacional a escala micro-geografica (saltamontes de diferentes colores sobre sustratos urbanos de distintos colores) a pesar de la existencia de un gran movimiento (presumiblemente homogeneizador) por parte de los individuos. En el Capitulo III, demostramos que la eleccion del habitat, y no otros mecanismos como la seleccion natural o la plasticidad fenotipica, es el principal mecanismo que ha causado la reciente evolucion local del camuflaje y la divergencia de la poblacion a escala micro-geografica. Ademas, encontramos que la eleccion del habitat tambien actua a una escala mucho mas fina, en la que los individuos mejoran su camuflaje al alinearse con ciertos patrones de sustrato dependiendo de su grado de coincidencia de color con el sustrato, convirtiendolo en una forma flexible de aumentar el rendimiento en diferentes escalas espaciales (Capitulo IV). Sin embargo, esta coincidencia entre el fenotipo y el medio ambiente tambien se puede lograr a traves de la plasticidad fenotipica. En el Capitulo V mostramos que los saltamontes son capaces de cambiar la coloracion de su cuerpo a traves de mudas sucesivas para parecerse al sustrato en el que viven. El grado en que lo hacen se ve afectado por el riesgo de depredacion a la que estan expuestos: el aumento experimental del riesgo resulto en un aumento del ajuste fenotipico. En conjunto, esta tesis demuestra de manera convincente y cuantitativa la existencia e importancia de dos mecanismos poco estudiados de adaptacion de las poblaciones a los cambios ambientales, aumentando nuestra comprension de como las poblaciones nativas e invasoras se adaptan al cambio y las oportunidades ecologicas en un mundo cada vez mas cambiante. EnglishABSTRACT The current extinction rate of species on Earth is greater than any of the mass extinctions registered in the fossil record in its entire history. This increased biodiversity loss is caused one way or the other by the human species. Changes in land use, climate or biological invasions are acting worldwide. In this context, understanding the mechanisms by which organisms adapt to the environment and the ecological and evolutionary consequences that these entail is a key factor. In this thesis, this question is approached from two different perspectives. The first one (Section 1) assesses how populations of invasive species adapt to a new environment. Before a population becomes invasive in a non-native area, it must first have passed through the earlier stages of invasion (capture, transport and introduction) before their establishment in this area. These stages could be acting as selective filters of individual variation. In this way, the introduced individuals would not be a random sub-sample of the native population of origin. This could have a great impact on their invasive potential. However, what happens in these earliest invasion stages has hardly ever been studied. To test the hypothesis that selection acts already early during a biological invasion, we followed the individuals of two invasive bird species from their native habitat in Senegal and during these early stages of a potential invasion. We indeed found that selection acts on variation in a gene related to behaviour (Chapter I). In addition, we found that selection also acts on many other phenotypic characteristics that could have a great importance for invasive potential, such as sex, age, body size, brain size, beak size and shape, body condition, stress hormone levels and behaviour (Chapter II). The second perspective (Section 2) assesses how native populations adapt to environmental changes. For this we studied all the possible mechanisms of adaptation (natural selection, phenotypic plasticity, habitat choice and environment adjustment), but especially focusing on matching habitat choice. This mechanism is based on the non-random dispersal of individuals due to an assessment of variation in their local performance, such that individuals settle down in those habitats that best match their phenotypes. Despite its eco-evolutionary importance, this mechanism has received almost no research attention. In this thesis, we study how a native population of grasshoppers has adapted in camouflage (a classic form of adaptation to the environment) in the colonization of a new urban environment (one of the most drastic changes in the habitat). We found a population divergence on a micro-geographic scale (differently coloured grasshoppers on distinctly coloured urban substrates) despite the existence of a lot of (presumably homogenising) movement by individuals. In Chapter III, we demonstrate that habitat choice, and not other mechanisms such as natural selection or phenotypic plasticity, is the main mechanism that has caused the recent local evolution of camouflage and the micro-geographic population divergence. In addition, we find that habitat choice acts also at a much finer scale, in which individuals improve their camouflage by aligning with certain substrate patterns depending on their degree of colour matching with the substrate, making it a flexible way to increase performance on different spatial scales (Chapter IV). However, this matching between phenotype and environment can also be achieved through phenotypic plasticity. In Chapter V we show that grasshoppers are able to change their body coloration through successive moults to resemble the substrate on which they live. The degree to which they do so is affected by the risk of predation they are exposed to: experimental increase of risk resulted in an increased phenotypic adjustment. Taken together, this thesis demonstrates in a convincing and quantitative manner the existence and importance of two neglected mechanisms of adaptation of populations to environmental changes, thereby increasing our understanding of how invasive and native populations adapt to change and ecological opportunities in an increasingly changing world.