Characterising avian haemosporidian communities : ecological factors, parasite persistence and co-infection

Les parasites jouent un role clef dans l'evolution des comportements et des traits d'histoire de vie de leurs hotes. Le parasitisme s'avere parfois devastateur a l'echelle de population d'hotes, et peut egalement alterer certains traits associes a la valeur selective d'un individu infecte, tels que son succes reproducteur ou encore son taux de mortalite. La coevolution hote/parasite, qui represente l'une des forces selectives les plus puissantes dans l'evolution des organismes, peut egalement conduire les partenaires de l'association parasitaire a s'adapter localement a des environnements heterogenes. Cette these porte sur l'etude de parasites aviaires, du genre Plasmodium, Haemopro- teus et Leucocytozoon (Haemosporidae), naturellement associes a differentes populations de mesanges charbonnieres (Parus major) et d'hirondelles des fenetres (Delichon ur- bicum). Dans un premier temps, nous avons cherche a determiner comment se distribuent ces parasites au sein de differentes populations hotes et si ces communautes de parasites sont structurees. Par la suite, la principale question a laquelle nous voulions repondre etait de savoir comment ces parasites, et notamment apres coexistence de plusieurs lignees genetiques d'Haemosporidae au sein dun meme-individu (i.e. co-infection), affectent la physiologie et le succes de reproducteur des hotes. Nos resultats suggerent que la distribution des Haemosporidae est principalement gouvernee par la presence d'insectes vecteurs et que la persistance de l'infection chez les hotes varie en fonction du genre d'Haemosporidae (Chapitre 1-2). Par ailleurs, nous avons trouve que des lignees de parasite genetiquement distinctes peuvent avoir des effets contrastes sur leurs hotes. Par exemple, les hotes exhibent des differences de parasitemie marquees en fonction des lignees de parasites responsable de l'infection. De plus, le succes reproducteur ainsi que la charge parasitaire des mesanges infectees par Plasmodium ou Haemoproteus n'etaient pas affecte par l'infection simultanee avec Leucocytozoon (Chapitre 2-3). Dans le Chapitre 4, j'ai examine la capacite immunitaire de mesanges charbonnieres infectees par des hemosporidies. Les resultats n'ont pas ete concluant, et je suggere fortement une reevaluation de ceux-ci dans de futures etudes. Les mesanges charbonnieres ne semblent pas signaler leur statut infectieux par la coloration de leur plumage (Chapitre 5); toutefois, la coloration noire des plumes reflete l'etat de stress oxydatif des mesanges, qui depend lui-meme de l'infection parasitaire. La coloration verte pourrait egalement indiquer la qualite des soins paxentaux delivres par les mesanges adultes femelles a leurs petits, comme le suggere la correlation que nous avons observee entre la masse des jeunes d'une nichee et la coloration de leur mere. Les hirondelles capturees en Algerie souffrent plus de l'infection que celles echantillon¬nees en Europe (Chapitre 6). Les similitudes observees entre les communautes de par¬asites affectant les populations europeennes et celles des populations nord-africaines suggerent que la transmission des parasites a lieu lors de la migration vers le sud. A l'instar de nos observations sur les mesanges dans les chapitres 2 et 3, les hirondelles co-infectees ne montrent pas d'alterations de leur condition physique. Cette these demontre qu'il existe, au sein des populations de mesanges charbonnieres, des interactions antagonistes entre, d'une part, les parasites et leurs hotes et d'autre part, entre different parasites. Le resultat de ces interactions antagonistes varie en fonction des especes et de la zone geographique consideree. Nous avons demontre que les interactions ne suivent pas toujours la theorie, puisque la coevolution qui, en suivant le concept de la virulence, devrait augmenter la charge parasitaire et diminuer la condition physique des hotes, ne montre pourtant pas d'impact negatif sur les populations de mesanges. Nous pouvons maintenant concentrer nos efforts a la caracterisation des interactions antagonistes. De plus, grâce aux avancees des methodes moleculaires, nous pouvons suivre et etudier en details comment ces interactions se manifestent et quels sont leurs effets sur la condition physique des hotes. - Parasites are key in shaping various behavioural and life-history traits of their hosts. The influence of parasitism on host populations varies from slight to devastating and might influence such parameters as mortality rates or reproductive success. Host-parasite coevolution is one of the most powerful selective forces in evolution and can lead to local adaptation of parasites and hosts in spatially structured environments. In this thesis, I studied haemosporidian parasites in different populations of great tits (Parus major) and house martins (Delichon urbicum). Firstly, I wanted to determine how parasites are distributed and if parasite communities are structured. The main question I wanted to address hereafter was how parasites, and specifically infection with multiple genera of parasites (i.e. co-infection) influenced host physiology and reproductive success. I found that parasite distribution is environmentally driven and could therefore be closely linked to vector prevalence; and that the stability of parasite infection over time is genus-dependent (Chapter 1 - 2). I further found that different haemosporidian lineages might interact differently with their hosts as parasitaemia was strongly lineage-specific and that the presence of Leucocytozoon parasites showed no correlation to Plasmodium or Haemoproteus parasitaemia, nor to great tit reproductive success (Chapter 2-3). In Chapter 4 I examined immune capacity of haemosporidian-infected great tits. The results proved inconclusive, and I strongly suggest re-evaluation hereof in future work. Great tits do not appear to signal parasite infection through plumage colouration (Chapter 5); however, infection did have a link to oxidative stress resistance which is strongly signalled through the black breast stripe, with darker males being more resistant and darker females less resistant. Females might incur different costs associated with darker stripes. This would allow reversal of signaling function. Green colouration could also serve as a cue for female provisioning quality as indicated by the strong correlation between colouration and chick body mass. Breeding house martins caught in Algeria suffer greater haemosporidian infection than European populations (Chapter 6). Similar parasite communities in European and North-African populations suggest transmission of parasites may occur during southward migration. Similarly to what was observed in great tits in Chapter 2 and 3, no relationship was found between parasite co-infection and Swiss house martin body condition. This thesis demonstrates that host-parasite and inter-parasite antagonistic interac¬tions exist in great tit populations. How these interactions play out is species dependent and varies geographically. I have demonstrated that interactions do not always follow the theory, as co-infection - which under the concept of virulence should increase parasitaemia and decrease body condition - showed no negative impact on great tit populations. We can now concentrate our efforts on characterising these antagonistic interactions, and with the advance in molecular methods, track and investigate how these interactions play out and what the effect on host fitness is.