Beyond Janzen's Hypothesis: How Amphibians That Climb Tropical Mountains Respond to Climate Variation

Synopsis Janzen's hypothesis (JH) posits that low thermal variation selects for narrow physiological tolerances, and thus small species distributional ranges and high species turnover along tropical elevational gradients. Although this hypothesis has been intensely revisited, it does not explain how many tropical species may exhibit broad distributions, encompassing altitudinal gradients. Moreover, the physiological responses of tropical species remain largely unknown, limiting our understanding on how they respond to climate variation. To fill these knowledge gaps, we tested a major component of JH, the climate variability hypothesis (CVH), which predicts broader thermal tolerance breadth (Tbr = CTmax – CTmin) with broader temperature variation. Specifically, we sampled populations of five amphibian species distributed in two mountain ranges in Brazil's Atlantic Forest to test how CTmin and CTmax vary along elevational gradients. Since both thermal and water balance traits are pivotal to the evolutionary history of amphibians, we also measured rates of dehydration and rehydration and their relations with thermal tolerances. We found that broader temperature variation with increasing altitude did not always lead to broader Tbr, since changes in CTmin and CTmax were species-specific. In addition, we found that water balance did not show consistent variation with altitude, also with low correlations between hydric and thermal traits. While we also found that highland populations are at lower risk of thermal stress than lowland counterparts, both are living far from their upper thermal limits. As a consequence of intraspecific variation in physiological traits and spatial variation in climate along altitude, responses to climate variation in tropical amphibian species were context-dependent and heterogeneous. Together with recent studies showing thermal tolerances of some tropical amphibians comparable to temperate taxa, our findings highlight that several responses to climate variation in tropical species may not conform to predictions made by either the CVH or other important hypotheses concerning physiological variation. This reinforces the need to overcome geographical bias in physiological data to improve predictions of climate change impacts on biodiversity. (Portuguese abstract) Resumo A Hipótese de Janzen (JH) postula que a baixa variação térmica seleciona tolerâncias fisiológicas estreitas e, portanto, amplitudes restritas de distribuição das espécies e alta substituição de espécies ao longo de gradientes altitudinais tropicais. Embora intensamente revisitada, essa hipótese não explica como espécies tropicais podem exibir amplas distribuições geográficas, abrangendo gradientes altitudinais. Além disso, as respostas fisiológicas das espécies tropicais permanecem amplamente desconhecidas, limitando nossa compreensão sobre como elas respondem à variação climática. Para preencher essas lacunas de conhecimento, testamos um componente importante da JH, a Hipótese de Variabilidade Climática (CVH), que prevê uma maior amplitude de tolerância térmica (Tbr = CTmax – CTmin) quando a variação da temperatura ambiental é mais ampla. Especificamente, amostramos populações de cinco espécies de anfíbios distribuídas em duas cadeias montanhosas na Mata Atlântica do Brasil para testar como CTmin e CTmax variam ao longo de gradientes de altitude. Dado que parâmetros térmicos e do balanço hídrico são fundamentais para a história evolutiva dos anfíbios, também medimos as taxas de desidratação e reidratação e suas relações com as tolerâncias térmicas. Encontramos que uma variação de temperatura ambiental mais ampla com o aumento da altitude nem sempre conduz a uma Tbr mais ampla, uma vez que as mudanças em CTmin e CTmax foram espécie-específicas. Além disso, encontramos que o balanço hídrico não apresentou variação consistente com a mudança de altitude, e que as correlações entre parâmetros hídricos e térmicos foram baixas. Embora populações das maiores altitudes apresentaram menor risco de estresse térmico do que populações da mesma espécie em altitudes menores, ambas estão vivendo longe de seus limites térmicos superiores. Em consequência da variação intraespecífica em parâmetros fisiológicos e variação espacial no clima ao longo da altitude, as respostas à variação climática em espécies de anfíbios tropicais foram contexto-dependentes e heterogêneas. Juntamente com estudos recentes indicando tolerâncias térmicas de alguns anfíbios tropicais comparáveis a de táxons temperados, nossas descobertas destacam que várias respostas à variação climática em espécies tropicais podem não estar de acordo com as previsões feitas pela CVH ou outras hipóteses importantes sobre a variação fisiológica. Isso reforça a necessidade de superar o viés geográfico em dados fisiológicos para aperfeiçoar previsões dos impactos das mudanças climáticas sobre a biodiversidade. (Spanish abstract) Resumen La hipótesis de Janzen (JH) postula que la baja variación térmica selecciona tolerancias fisiológicas estrechas y, por lo tanto, rangos de distribución de especies restringidos con alta rotación de especies a lo largo de gradientes de elevación tropicales. Aunque esta hipótesis ha sido intensamente discutida, no explica cómo várias especies tropicales pueden exhibir distribuciones amplias, abarcando gradientes altitudinales. Además, las respuestas fisiológicas de las especies tropicales siguen siendo bastante desconocidas, lo que limita la comprensión de cómo responden a la variación climática. Para llenar estos vacíos de conocimiento, examinamos un componente importante de JH, la Hipótesis de Variabilidad Climática (CVH), que predice mayor amplitud de tolerancia térmica (Tbr = CTmax – CTmin) cuando la variación de temperatura es más amplia. Específicamente, tomamos muestras de poblaciones de cinco especies de anfibios distribuidas en dos cadenas montañosas en el Bosque Atlántico de Brasil para verificar cómo CTmin y CTmax varían a lo largo de este gradiente de elevación. Dado que los rasgos de equilibrio térmico y hídrico son fundamentales para la historia evolutiva de los anfibios, también medimos las tasas de deshidratación y rehidratación y sus relaciones con las tolerancias térmicas. Encontramos que una variación de temperatura más amplia con el aumento de la altitud no siempre conduce a una Tbr más amplia, ya que los cambios en CTmin y CTmax son específicos de la especie. Además, encontramos que el balance hídrico no muestra variación consistente con la altitud, con bajas correlaciones también entre los rasgos hídricos y térmicos. Si bien las poblaciones de las tierras altas tienen un menor riesgo de estrés térmico que las contrapartes de las tierras bajas, ambas se encuentran lejos de sus límites térmicos superiores. Como consecuencia de la variación intraespecífica en los rasgos fisiológicos y la variación espacial en el clima a lo largo de la altitud, las respuestas a la variación climática en las especies de anfibios tropicales fueron dependientes del contexto y heterogéneas. Junto con estudios recientes que muestran tolerancias térmicas de algunos anfibios tropicales comparables a los taxones de zonas templadas, nuestros hallazgos resaltan que varias respuestas a la variación climática en especies tropicales pueden no ajustarse a las predicciones hechas por el CVH u otras hipótesis importantes sobre la variación fisiológica. Esto refuerza la necesidad de superar el sesgo geográfico en los datos fisiológicos para mejorar las predicciones de los impactos del cambio climático en la biodiversidad.