Mineral skeletogenesis in sponges 1

Sponges secrete a variety of mineral skeletons consisting of calcite, aragonite, and (or) amorphous silica that confer strength and protect them from physical perturbations. Calcification takes place in a solution of bicarbonate and calcium ions, which is supersaturated with respect to both calcite and aragonite. In contrast, siliceous spicules are formed from an environment that is undersaturated with respect to silicon. Silification is the predominant process of biomineralization in extant sponges (92% of the species). The number of axes of symmetry in the large skeletal elements (megasclere spicules) is the main skeletal difference between the classes Hexactinellida (monaxons and triaxons) and Demospongiae (monaxons and tetraxons). Hypersilification occurs in both lithistid demosponges and hexactinellids, which are mostly confined to silicon-rich environments. Both siliceous and calcareous sponge skeletons are deposited within a well-defined restricted space by the so-called matrix-mediated mineralization. Both processes require organic molecules, which are secreted by a particular cell type (sclerocytes) and guide spicule formation. In most siliceous sponges, these molecules form a discrete filament, which is mainly triangular or quadrangular in cross section in demosponges and hexactinellids, respectively. No discrete axial filament has been reported for calcareous sponges. Silica polycondensation produces nanospheres to microspheres, which are arranged in concentric layers to form the spicules. The potential number of siliceous spicule types in a sponge species appears to be fixed genetically, but the environmental conditions (specifically the availability of silicon) may determine whether a genetically determined spicule type is finally expressed. In this study I review the current knowledge on sponge skeletogenesis, from molecular, cellular, and structural points of view. The contribution of environment variables, as well as the proliferation and decay of the main skeleton types in the past, are also considered. Résumé : Les éponges sécrètent une variété de squelettes minéraux de calcite, d’aragonite et(ou) de silice amorphe qui les renforcent et les protègent des perturbations physiques. La calcification se produit à partir d’une solution d’ions bicarbonate et calcium qui est sursaturée par rapport à la calcite et l’aragonite. En revanche, les spicules siliceux se forment à partir d’un milieu qui est sous-saturé en silicium. La silification est le processus dominant de biominéralisation chez les éponges actuelles (92 % des espèces). Le nombre d’axes de symétrie des éléments majeurs du squelette (les spicules mégasclères) est la plus grande différence entre les squelettes de la classe des hexactinellides (à un et trois axes) et ceux des desmosponges (à un et quatre axes). L’hypersilification se produit à la fois chez les desmosponges lithistides et les hexactinellides qui sont en majorité confinés dans les milieux riches en silicium. Les squelettes, tant siliceux que calcaires, des éponges se déposent dans un espace réduit bien défini, par moyen d’une minéralisation dirigée sous l’influence d’une matrice. Les deux processus requièrent des molécules organiques qui sont sécrétées par un type particulier de cellules (les sclérocytes) et qui guident la formation des spicules. Chez la plupart des éponges siliceuses, ces molécules forment un filament distinct qui est principalement triangulaire en coupe chez les desmosponges et quadrangulaire chez les hexactinellides. On ne signale pas de filament axial distinct chez les éponges calcaires. La polycondensation de la silice produit des nanosphères et des microsphères qui sont disposées en couches concentriques pour former les spicules. Le nombre potentiel de types de spicules siliceux chez une espèce d’éponge semble être fixé génétiquement, bien que les conditions du milieu, en particulier la disponibilité du silicium, puissent déterminer si un type particulier de spicule fixé génétiquement sera finalement exprimé. Le présent étude fait le point sur les connaissances actuelles de la squelettogenèse chez les éponges, des points de vue moléculaire, cellulaire et structural. Il est question aussi de la contribution des variables du milieu, de même que de la prolifération et de la disparition des principaux types de squelettes dans le passé. [Traduit par la Rédaction] Uriz 356 Can. J. Zool. 84: 322–356 (2006) doi:10.1139/Z06-032 © 2006 NRC Canada 322 Received 24 November 2005. Accepted 14 February 2006. Published on the NRC Research Press Web site at http://cjz.nrc. ca on 17 March 2006. M. -J. Uriz. Centre d’Estudis Avançats de Blanes (Consejo Superior de Investigaciones Científicas), Accés a la Cala St. Francesc, 14, 17300 Blanes (Girona), Spain (e-mail: Iosune@ceab.csic.es). 1This review is one of a series dealing with aspects of the biology of the phylum Porifera. This series is one of several virtual symposia on the biology of neglected groups that will be published in the Journal from time to time.