Oiseaux: Magnetoperception.
Introduction.
La magneto-perception est définie comme le sense qui permet à un organisme de détecter le champ magnétique terrestre, ainsi que de s'orienter par rapport à lui. La magneto-perception est présente à travers tout le règne animal, y compris les bactéries. On l'observe notamment chez les abeilles, les salamandres, les poissons et les grenouilles. Nous allons à présent, expliquer et revoir les hypothèses actuelles, qui expliqueraient comment les oiseaux utilisent le champ magnétique terrestre pour s'orienter.
Au fil de la dernière décennie, beaucoup de laboratoires se sont concentrés sur la façon dont les oiseaux s'orientent. Deux fois par année, les oiseaux migrateurs voyagent à des milliers de kilomètres de leur région natale, vers une localisation où ils pourront passer l'hiver. Ensuite une fois l'hiver passé, ils parcourront le chemin inverse, tout en gardant le cap en territoires inconnus. 
Des études faites sur les rouge-gorges ("Erithacus rubecula") et les pigeons ("Columba livia") ont démontré qu'en plus de l'inclinaison, la polarité et l'intensité du champ géomagnétique, les oiseaux se reposent sur d'autres repères, comme le soleil et les étoiles, afin de s'orienter. Toutefois, l'importance de chancun de ces repères dans l'orientation des oiseaux reste un débat ouvert.
Ces études ayant clarifié les principaux aspects de la navigation chez les oiseaux, multe questions restent ouvertes. Nous allons maintenant donner une brève introduction sur l'orientation magnétique chez les animaux, en expliquant les phénomènes physiques qui en sont responsables et en discutant des principales hypothèses expliquant comment les oiseaux perçoivent le champ géomagnétique. Nous discuterons également de la structure sensorielle, des circuits neuronaux et de leurs mécanismes.
Orientation Magnétique.
Puisque l'homme ne peut ressentir de manière consciente le champ géomagnétique, la magnéto-réception sensorielle est pour nous un concept quelque peu extraterrestre. Toutefois, l'abilité de ressentir les champs magnétiques est commune à de nombreux animaux. Parmi eux, on retrouve les mollusques, les arthropodes et des membres de tous les grands groupes de vertébrés. Le terme "orientation magnétique" est la manière dont ces animaux utilisent l'information provenant d'un champ magnétique important, à savoir le champ géomagnétique, afin de s'orienter par rapport à la terre dans des patterns migratoires. Nous allons maintenant discuter du champ magnétique intrinsèque de la terre, en élaborant sur les deux classes d'information que les animaux, et les oiseaux en particulier, pourraient en extraire.
Le champ géomagnétique.
Lors d'une première approximation, la terre peut être vue comme un énorme dipôle. Chaque pôle est situé proche des pôles géographiques ou rotationnels. Même si le pôle Nord magnétique ("Nm" dans la Figure) coïncide aujourd'hui avec le pôle nord rotationnel ("Ng"), il n'y a aucune relation entre les deux, puisque ce dernier est fixe et que le précédent varie au fil du temps. Une manière intuitive de visualiser les champs magnétiques est de considérer leurs lignes de champ. Elles définissent la direction d'un vecteur champ à différents points. Dans un dipôle (l'aimant le plus élémentaire), les pôles Nord et Sud sont les sources du champ. 
Etant donné le fait que le champ magnétique terrestre est approximé comme un dipôle, les lignes de champ associées avec le champ géomagnétique trouvent leur origine au pôle Sud (magnétique), parcourent le globe et se terminent au pôle Nord. Une visualisation schématique des lignes de champ est illustrée en Figure [fig:field-lines].
L'aspect le plus important à noter pour la discussion qui va suivre, est que pour cette raison les lignes de champ magnétique pointent vers le haut au niveau de l'hémisphère Sud, vers le bas au niveau de l'hémisphère Nord, tout en restant parallèles à la surface de la terre au niveau de l'équateur magnétique (incliné d'environ 10 degrés par rapport à l'équateur géographique), suivant un gradient relativement régulier. L'intensité du champ est la plus grande au pôles et le plus basse à l'équateur magnétique.
Bien sûr, les irrégularités de la croûte terrestre font varier l’intensité réelle du champ à différents points et correspondent à l’intensité de ses lignes. Vu que ces effets sont tellement petits, le champ géomagnétique représente une source d’information fiable et omniprésente pour la navigation. En plus de l’orientation du champ magnétique, qui agit tel une boussole biologique, l’intensité du champ ainsi que l’inclinaison de la ligne de champ associée à différents points peux fournir les composantes d’une carte de navigation pouvant indiquer la position d’un individu sur le globe.
Orientation de la boussole magnétique.
Un champ magnétique peut être utilisé comme la principale source d’information pour construire un boussole magnétique. Le fait que les animaux utilisent une boussole biologique a été démontré lors de plusieurs expériences, surtout sur le rouge-gorge, "Erithacus rubecula". Un pattern de migration est, en effet choisi par les oiseaux, qui présentent une caractérisation magnétique constant dans le temps. En effet, en recréant ces champs magnétiques et en inversant les pôles, nous avons pu observer des comportements analogues, mais dont la direction était inversée. 
Le plus intéressant est que les boussoles, telles que nous les connaissons, sont basées sur la polarité et donnent une information basée sur la polarité (Nord/Sud) des lignes de champ, mais les oiseaux semblent avoir une boussole basée sur l’inclinaison. Le gradient, décrit ci-dessus, des inclinaisons des champs magnétiques, du pôle Sud au pôle Nord, en passant par l’équateur magnétique, peut être utilisé pour détecter la position d’un pôle magnétique donné. Curieusement, les oiseaux ne sont pas capables de détecter l’inclinaison totale d’un vecteur champ à un point spécifique, mais seulement une des composantes axiales du vecteur. La composante verticale est inférée en variant leur hauteur de vol. Ce résultat a été avec des champs magnétiques calibrés de manière à ce que le même composante axiale et des polarités différentes renvoient le même résultat, à savoir les oiseaux ne peuvent pas les différencier.
Un autre aspect intéressant de la boussole biologique des oiseaux est qu’elle est calibrée pour détecter seulement un petit intervalle d’intensités de champs magnétiques. Notamment, cet intervalle peut varier, mais pas d’une façon translationnelle ni amplificationelle. Il a été observé que seulement des champs ayant déjà été expérimentés par l’oiseau sont de potentiels intervalles pouvant être reconnus. 
Navigation magnétique.
Une boussole biologique peut être suffisante pour naviguer, tout comme une boussole ‘’mécanique’’ suffit pour s’orienter. Toutefois même les premières études
ont démontré que les oiseaux utilisent l’intensité du champ magnétique. Apparemment des théories contradictoires ont vu le jour au fil du temps, suggérant que seulement une des deux approches est actuellement utilisée par les oiseaux pour la navigation et l’orientation. Maintenant, il est généralement accepté que les deux approches sont valides, mais l’une prendrait le dessus de l’autre en fonction des conditions.
En fait, les oiseaux savent par expérience que dans l’hémisphère Nord, le champ géomagnétique augmente en direction du Nord. La différence en intensités entre une nouvelle localisation visitée par l’oiseau et une localisation connue, lui permet d’inférer si ils sont au Nord ou au Sud de la localisation connue. Les premiers résultats expérimentaux supportant cette hypothèse ont été obtenus avec des pigeons, "Columba livia f. domestica".
Mais l’intensité du champ magnétique peut également être utilisée comme un ‘’poteau indicateur’’
 . Les oiseaux peuvent, entre autres, avoir une réaction comportementale
et physiologique dans des localisations qui présentent une combinaison spécifique d’intensités de champ et d’inclinaison. Une étude sur "L. luscinia", a montré que des rapides changements de poids corrélaient avec les conditions géomagnétiques de leur lieu d’origine.
Implications.
En résumé, l'inclinaison et l'intensité sont tous deux des mécanismes valides qui aident les oiseaux à s'orienter et à naviguer. Étant si différents l'un de l'autre, il est clair qu'aucun récepteur ou système sensoriel en général ne pourrait percevoir, encoder et élaborer les informations que ces deux éléments représentent. C'est également la principale raison pour laquelle les théories de recherche parallèles ont conduit à des résultats différents lorsque l'on tente de résoudre les questions sur la capacité des oiseaux à s'orienter.
Système sensoriel magnétique.
Les ampoules de Lorenz chez les poissons sont des organes électriquement sensibles et spécialisés. Des recherches antérieures ont examiné un organe spécialisé correspondant responsable de la détection du champ magnétique chez les oiseaux. Cependant, il s'est avéré que la détection du champ géomagnétique par les oiseaux est plus complexe et ne repose pas exclusivement sur une seule cellule spécialisée. La difficulté à identifier les mécanismes physiologiques sous-jacents et un organe ou une molécule magnétorécepteur a été un obstacle majeur à l'étude du domaine de la perception magnétique aviaire.
Il existe deux principales hypothèses sur la perception magnétique qui sont largement acceptées dans le domaine et fortement soutenues par les données récoltées lors d’études :
Très récemment, une troisième hypothèse a été proposée :
La revue et la description de ces trois hypothèses va constituer le contenu des sections suivantes.
La magnétoréception à base de fer.
La première hypothèse proposée sur la façon dont les oiseaux détectent le champ géomagnétique repose sur des cellules riches en fer qui réagissent aux champs magnétiques, fournissant des informations qualitatives (directionnelles) et quantitatives (intensité). Des cellules riches en fer ont été trouvées chez les bactéries [Blakemore, 1975] et les abeilles [Gould et al., 1978], et ont été détectées dans le bec supérieur de pigeons, pinsons, rouges-gorges, warblers et poulets [Falkenberg et al., 2010, Fleissner et al., 2003]. On pense que les cellules riches en minéraux de fer, localisées dans les dendrites sensorielles [Fleissner et al., 2003], existent chez tous les oiseaux.
Il existe deux théories proposées sur la façon dont les oiseaux détectent le champ géomagnétique en utilisant la magnétoréception à base de fer. La première suggère que la magnétoréception à base de fer ne dépend que de la magnétite (formula_1). Les clusters de magnétite, selon l'orientation du champ magnétique externe, s'attireront ou se repousseront, déformant la membrane des dendrites et pouvant ouvrir ou fermer des canaux ioniques [fig:Hypothèse magnetite]. D'autre part, cette théorie a été proposée il y a quinze ans, avant la découverte de plaquettes de maghémite (formula_2) dans le bec supérieur des oiseaux.
La deuxième théorie proposée suggère que la magnétoréception à base de fer dépend à la fois de la magnétite et de la maghémite.
En utilisant les méthodes radiographiques et histologiques, la magnétite et la maghémite ont été détectées dans le bec supérieur des pigeons et ont été toutes deux démontrées comme étant nécessaires à la magnéto-détection [Fleissner et al., 2007]. La magnétite forme des micro-clusters qui sont attachés à la membrane cellulaire, tandis que les cristaux de maghémite sont disposés en chaînes à l'intérieur des dendrites, comme le montre la Figure [fig:magnetite-maghemite]. On pense que la maghémite se magnétise, ce qui renforce le champ magnétique d'une cellule. Le cluster de magnétite subit alors une force attractive (ou répulsive) qui induit leur déplacement et, par conséquent, l'ouverture des canaux ioniques.
L'histologie a révélé que la magnétite et la maghémite sont présentes dans les dendrites du nerf trijumeau, en particulier dans la branche qui transmet les entrées sensorielles du bec supérieur au cerveau.
En plus de cette découverte, les chercheurs ont montré l'existence de trois champs dendritiques, chacun étant responsable de la codification d'une orientation 3D spécifique [Fleissner et al., 2007] [fig:clusters_magnetite]. On suppose que la magnétisation de la magnétite et de la maghémite due au champ magnétique terrestre conduit à l'ouverture des canaux ioniques. Les informations dérivées des champs magnétiques sont encodées dans des potentiels d'action qui atteignent le cerveau afin d’être correctement interprétées.
Il existe de nombreuses expériences comportementales qui soutiennent cette première hypothèse de la magnéto-détection aviaire. [Heyers et al., 2010] ont montré que les changements dans le champ magnétique activent les neurones du complexe cérébral trigéminal et que le nerf trijumeau est nécessaire à la magnéto-perception. Ils ont montré que l'ablation du nerf trijumeau ou la suppression d'un champ magnétique externe ont conduit à une diminution de l'activation neuronale dans le PrV et le SpV, deux zones cérébrales recevant des entrées primaires du nerf trijumeau. Conformément à cette étude, la perturbation du nerf trijumeau ou l'attachement d'un aimant à la zone du bec supérieur a entraîné une altération de l'orientation des pigeons [Mora et al., 2004]. Dans l'ensemble, ces résultats suggèrent fortement une relation stricte entre le nerf trijumeau et le système sensoriel magnétique. Cependant, des résultats plus détaillés sont encore nécessaires.
La validité de l'hypothèse décrite ici, sur la façon dont les oiseaux détectent le champ magnétique terrestre, a été remise en question par la découverte récente que les structures minérales de fer supposées être présentes dans la branche trigéminale sont en réalité des cellules du système immunitaire appelées macrophages [Treiber et al., 2012]. Les tentatives de [Treiber et al., 2012] pour trouver des approches de soutien pour répliquer les données électrophysiologiques montrant la présence de magnétite et de maghémite dans les dendrites ont échoué.
L'existence de neurones riches en fer dans le bec supérieur des oiseaux reste controversée. Néanmoins, la théorie d’orientation magnétique à base de fer n'a pas encore été écartée car de nombreuses expériences comportementales, comme celles citées ci-dessus, suggèrent fortement l'implication du nerf trijumeau dans la magnéto-perception.
La magnétoreception à base de paires de radicaux dépendants de la lumière..
Une deuxième hypothèse, également populaire dans le domaine de la recherche, vise à démontrer comment le système d'orientation magnétique des oiseaux dépend de la lumière. Cette théorie est étayée par des expériences dans lesquelles l'orientation magnétique des oiseaux a montré une dépendance intéressante à une gamme stricte de longueurs d'onde [Wiltschko et al., 2010]. Au cours d'autres expériences en cage, l'utilisation de la lumière à spectre complet a conduit à la désorientation des oiseaux [Wiltschko1995]. La première question de recherche qui se pose à la suite de ces résultats expérimentaux est l'origine d'une structure dans l'œil des oiseaux qui est capable de détecter le champ magnétique terrestre. Comment les indices visuels et magnétiques peuvent-ils être traités séparément est également un sujet de recherche.
L'hypothèse du système sensoriel magnétique dépendant de la lumière stipule que la direction d'un champ magnétique est détectée par la formation de paires radicalaires après l'absorption de photons dans des photopigments situés dans la rétine. La cryptochrome, une flavoprotéine sensible à la lumière bleue, a été suggérée comme le principal magnétorecepteur chez les oiseaux. Pour prouver la validité de cette théorie, plusieurs membres de la famille cryptochrome sont exprimés dans la rétine des oiseaux migrateurs. De plus, leur activité est la plus élevée pendant la migration.
L'absorption de la lumière entraîne des changements dans l'état d'oxydation du pigment cryptochrome flavine adénine dinucleotide (FAD), ce qui crée un état intermédiaire dans lequel le pigment, avec son partenaire de transfert d'électrons (tryptophane), forme une paire radicale. Le spin des électrons des deux radicaux les rend sensibles aux champs magnétiques externes. Les différents états d'oxydation de la FAD sont illustrés dans la figure ci-jointe. L'homéostasie de la FAD est extrêmement importante car, en fonction de son état de réduction, la FAD active différents signaux en aval.
D’autres conséquences importantes et questions de recherche découlant de cette hypothèse sont la façon dont l'information atteint le cerveau à partir de la rétine et l'endroit où les informations magnétiques dépendantes de la lumière sont traitées dans le système nerveux central de l'oiseau. Les cellules ganglionnaires sont les seules à transmettre l'information entre les yeux et le cerveau, de sorte que les informations magnétiques doivent passer par elles, indépendamment de l'endroit où les cellules magnétiques sont actives dans l'œil.
Les informations magnétiques recueillies dans la rétine sont ensuite transmises par le thalamus à une région du cerveau appelée Cluster N, essentielle pour le traitement du champ magnétique. Des lésions dans le Cluster N ont été trouvées pour affecter l'orientation du compas magnétique mais pas les capacités d'orientation par rapport aux étoiles et au soleil. Cette région du cerveau est active la nuit, suggérant que l'orientation magnétique est un outil de navigation primaire pendant la nuit, tandis que d'autres structures sont plus prédominantes pendant la journée.
Étant donné que les informations magnétiques dépendantes de la lumière sont détectées dans la rétine, il est essentiel de comprendre comment ces signaux peuvent être séparés de la vision normale. On suppose que ces systèmes, bien qu'à proximité les uns des autres, sont orientés dans des directions différentes. Les cellules en bâtonnets et en cônes sont orientées approximativement perpendiculairement à la rétine, tandis que les signaux des récepteurs magnétiques dépendent de la dépendance angulaire entre la lumière, le récepteur et le champ magnétique. La vitesse maximale du signal se produit lorsque le récepteur est parallèle au champ géométrique. La raison pour laquelle les oiseaux sont capables de séparer les informations magnétiques et visuelles est que tout motif magnétique généré se déplace à la moitié de la vitesse du paysage environnant.
On pensait que les sens du compas magnétique chez les oiseaux étaient fortement latéralisés vers l'œil droit. Cependant, des découvertes récentes montrent que les cryptochromes sont présents dans les deux yeux [Mouritsen et al., 2004], que l'activation du Cluster N est similaire dans les deux hémisphères du cerveau [Zapka et al., 2009], et que les voies neuronales entre l’œil et le cluster N sont symétriques [Heyers er al., 2007]. Ces résultats suggèrent qu’aucune latéralisation est présente.
Malgré notre compréhension encore incomplète des paires de radicaux libres dans les cryptochromes, elles semblent correspondre au rôle de magnétorécepteurs d'un point de vue théorique. Cependant, plusieurs questions demeurent sans réponse. Tout d'abord, on ne sait pas clairement lequel des quatre cryptochromes présents dans la rétine des oiseaux est impliqué dans la migration, ni s'il est possible de détecter les champs magnétiques in vitro par les protéines cryptochromes des oiseaux migrateurs. Enfin, l'existence d'autres régions cérébrales en dehors du Cluster N, qui pourraient être importantes pour le traitement des informations magnétiques, nécessite des recherches supplémentaires.
Lagena de l’oreille interne.
Des études suggèrent l'existence d'un troisième magnéto-récepteur chez les oiseaux, situé dans un organe de l'oreille interne appelés "lagena". Le lagena, présent chez les poissons, les amphibiens, les reptiles, les oiseaux et les monotrèmes (mais pas chez les autres mammifères), est défini comme le troisième organe otolithique. Chez les pigeons, le lagena se trouve à la base de la papille basilaire, l'équivalent aviaire de l'organe de Corti, avec des récepteurs orientés dans le plan sagittal [Wu et Dickman, 2011]. Le lagena est similaire à ses structures voisines, l'utricule et le saccule. Les trois détectent les changements d'inclinaison de la tête par rapport à la gravité, les mouvements de translation et d'accélération linéaire grâce à la déflexion des cellules ciliées. Pour prouver l'importance du lagena dans la magnéto-réception, des pigeons à qui on avait enlevé leur lagena ou chez qui on avait inséré de petites interférences magnétiques dans l'oreille interne ont montré des capacités de navigation compromises [Harada, 2002].
On croit que la détection du champ géomagnétique dans le lagena, tout comme dans le nerf trijumeau, repose également sur des composés ferromagnétiques [Harada et al., 2001]. On suppose que les cellules ciliées contiennent des régions riches en fer qui détectent les changements du champ géomagnétique. Selon cette hypothèse, une étude récente [Lauwers et al., 2013] a détecté des structures riches en fer dans les cellules de type I et de type II du lagena. Cela suggère à son tour que ces particules riches en fer, sous l'influence du champ géomagnétique, peuvent modifier la transduction des stimuli d'entrée vers le cerveau en déviant les cellules ciliées, entraînant l'ouverture ou la fermeture des canaux ioniques.
Malgré la découverte de cellules magnéto-sensorielles potentielles dans le lagena interne, le chemin neural activé lors de la magnéto-réception reste inconnu. Une étude a été réalisée avec le facteur de transcription c-Fos, un marqueur utilisé pour mettre en évidence les neurones activés selon le schéma d'activation généré par un champ magnétique. Comme prévu, une activation a été détectée dans les régions du cerveau connues pour être impliquées dans l'orientation, la mémoire spatiale et la fonction de navigation. Soutenant la théorie discutée ici, une grande partie de ces régions cérébrales recevaient des informations des organes récepteurs du lagena, tandis que l'ablation du lagena entraînait une réduction du nombre de neurones actifs dans ces régions [Wu et Dickman, 2011].
Challenges de la recherche sur les systèmes magnétiques.
Les difficultés rencontrées lors de l’identification d’un organe magnéto-réceptif contribuent au retard dans la compréhension du développement du système magnétique chez les oiseaux et par conséquent, très peu est connu des facteurs moléculaires et génétiques régissant ce type de système sensoriel.
Les progrès dans la compréhension du sens magnétique ont été entravés par plusieurs facteurs :
Redondance du système.
Il est admis que l'orientation des oiseaux repose sur le champ géomagnétique. Cependant, comme nous l'avons vu, aucune structure est clairement sensible au magnétisme et il n’existe encore aucune explication valide sur la manière dont le cerveau reçoit et interprète les informations du champ magnétique. Les trois hypothèses discutées ci-dessus sont plausibles et bien étayées par de nombreuses expériences comportementales. Cependant, pour chacune d’entre elles, il reste de nombreuses questions ouvertes et des résultats contradictoires.
En prenant en compte toutes les preuves présentées, il est difficile d'échapper à la conclusion que la magnétoréception des oiseaux ne repose pas sur un seul récepteur sensoriel, mais qu'elle profite de l'intégration de différents récepteurs, l'un d'entre eux étant probablement plus prédominant dans des situations spécifiques.
On pense que la magnétoréception à base de fer fournit des données quantitatives ou de polarité, telles que l'intensité du champ magnétique, tandis que les récepteurs cryptochromes détectent des informations directionnelles concernant le champ magnétique terrestre. Il a également été démontré que la magnétoréception à base de fer peut également contrôler le comportement directionnel lorsque le processus de paire de radicaux libres est perturbé [Wiltschko et al., 2010].
Pour confirmer cette théorie, une étude a montré que, sous une lumière bleue/verte, les oiseaux s'orientaient en utilisant la détection basée sur les cryptochromes, tandis que sous une lumière verte/jaune, les oiseaux utilisaient principalement la perception basée sur la magnétite [Wiltschko et al., 2012]. Ainsi, l'idée d'une possible redondance dans la perception sensorielle magnétique peut être avancée, soulevant une nouvelle question sur la façon dont ces deux sources d'informations pourraient être intégrées en une seule.
En plus de la redondance sensorielle, des études ont également montré que l'orientation des oiseaux ne dépend pas exclusivement du champ géomagnétique, mais repose également sur de multiples indices externes. Une hiérarchie déterminant l'utilisation de différentes stratégies d'orientation a été envisagée, montrant que le soleil ou les cartes stellaires sont privilégiés par rapport à la magnétoréception. Cependant, on pense que les informations de chaque système sont traitées et intégrées pour donner une représentation plus détaillée, complexe et précise de l'environnement. Le fait que aucun des éléments de cette redondance ne puisse être facilement démontré comme étant prédominant par rapport aux autres montre comment la magnétoréception peut être mieux expliquée d'un point de vue évolutif. Les systèmes redondants sont moins sensibles aux interférences extérieures et peuvent surmonter les situations où un facteur important ne peut pas être utilisé ou n'est pas pleinement disponible. La convergence des indices multisensoriels aide le cerveau à déterminer des informations de direction et de localisation précises.